全 文 ：第 35 卷第 15 期
2015年 8月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.35,No.15
Aug.,2015
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金(31300550); 国际科学基金(IFS, C / 5146鄄1)
收稿日期:2014鄄01鄄07; 摇 摇 网络出版日期:2014鄄09鄄25
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: xzhou@ zafu.edu.cn
DOI: 10.5846 / stxb201401070048
徐梦晨, 朱诚棋, 徐桑尔, 宗静斌, 周湘.温度对蚜科专化菌暗孢耳霉休眠孢子形成的影响.生态学报,2015,35(15):5248鄄5253.
Xu M C, Zhu C Q, Xu S E, Zong J B, Zhou X.The effect of temperature on in vivo resting spore formation of the aphid鄄specific pathogen Conidiobolus
obscurus.Acta Ecologica Sinica,2015,35(15):5248鄄5253.
温度对蚜科专化菌暗孢耳霉休眠孢子形成的影响
徐梦晨, 朱诚棋, 徐桑尔, 宗静斌, 周摇 湘*
浙江农林大学 林业与生物技术学院 生物农药高效制备技术国家地方联合工程实验室, 临安摇 311300
摘要:为探究虫霉休眠孢子形成的关键影响因素,通过孢子浴接种和多浓度生物测定实验,观察蚜科专化菌暗孢耳霉
(Conidiobolus obscurus)在 5个温度处理(10,15,20,24,28 益)和 3个接种浓度梯度下感染寄主桃蚜(Myzus persicae)的情况,并观
测不同处理下蚜尸内产休眠孢子的比例。 暗孢耳霉对桃蚜的毒力随温度和接种浓度升高而提高。 同时,感病致死的蚜尸镜检
结果表明:温度显著影响休眠孢子形成,温度越高,形成几率越大;接种浓度的影响次之,在 15—24 益间,形成几率随接种浓度
提高而增大。 这一现象可能的解释:高温环境将使寄主种群增长停滞或消退,暗孢耳霉通过感知环境温度情况,倾向于在较高
温时于寄主体内形成休眠孢子来规避接下来可能出现的寄主匮乏期。
关键词:桃蚜; 暗孢耳霉; 休眠孢子; 生物测定
The effect of temperature on in vivo resting spore formation of the aphid鄄specific
pathogen Conidiobolus obscurus
XU Mengchen, ZHU Chengqi, XU Sang忆er, ZONG Jingbin, ZHOU Xiang*
National Joint Local Engineering Laboratory of Biopesticide High鄄efficient Preparation, School of Forestry & Biotechnology, Zhejiang A&F University, Lin忆an
311300, China
Abstract: Fungi belonging to the order of Entomophthorales are found to induce host epizootics under natural conditions,
restraining many agroforestry pest populations below economic damage level. For decades, researchers have focused on
exploring these valuable resources with respect to their application in pest biocontrol programs, but the process has proven to
be difficult. A poor understanding of the fungal epizootic mechanism and survival strategies in the nature, including the
mechanism of in vivo resting spore formation, is one of the main obstacles hindering this effort. Entomophthorales can
actively eject numerous conidia to infect nearby hosts, thus transmitting within the host populations. When the host
population decreases dramatically, the fungi tend to form thick鄄walled spores ( resting spores, RS) within the bodies of
cadavers. Once the conditions improve, RS germinate to restart the infection cycle and regulate the host population. Thus,
the RS formation is an important step for fungal survival and the subsequent initiation of the epizootic. Previous reports
indicated that many biotic and abiotic factors influence in vivo RS formation, including temperature, humidity, light
duration, host age, nutritive conditions, and inoculum levels. However, no consistent conclusion has been formed regarding
the vital factors, as contradictory results have been reported for different pathogen鄄host systems. Temperature and inoculum
levels were recently found to exert dominant effects on the formation of Pandora nouryi RS in Myzus persicae inhabiting fields
in cold climates. To investigate the main factors influencing in vivo RS formation of the aphid鄄specific pathogen Conidiobolus
obscurus, we performed a series of multi鄄concentration bioassays of C. obscurus against the host M. persicae under five
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different temperature treatments (10 益, 15 益, 20 益, 24 益, and 28 益). The results of the bioassays showed that aphid
mortality increased with increasing conidial concentrations used to inoculate the aphids ( inoculum level ) under each
temperature condition. The data were well fitted to the time鄄concentration鄄mortality model, and the lowest calculated median
lethal concentration (LC50) with 95% confidence intervals was estimated to be 13.6 (11—16.8) conidia / mm
2 on day 4 at
28 益 . Within the crushed cadaver bodies, proportion of the RS formation significantly increased with increased
temperature, reaching a peak of 0.66 at 28 益 . The proportion also increased with inoculum levels at temperatures from
15—24 益 . Thus, C. obscurus tends to form RS more readily at higher temperatures and inoculum levels. We explain this
phenomenon as follows: the rise of temperature to high levels signals the upcoming variation in the host population to C.
obscurus, because high temperatures always cause host diapause and population collapse in the fields. For survival in the
successive period of host shortage, the fungi tend to form thick鄄walled RS in host cadavers. Further observation of other
entomophthoralean fungi and their hosts is required to verify this prediction. The present results also showed that C. obscurus
possesses high infectivity under higher temperature conditions and is thus suitable for aphid control in thefields.
Key Words: Myzus persicae; Conidiobolus obscurus; resting spore; bioassay
虫霉目真菌(Entomophthorales)具有在野外引发昆虫纲和蛛形纲节肢动物流行病的生态特性,一直吸引
着研究者探索利用该菌资源用于农林害虫的生物防治[1鄄3]。 在 20世纪七八十年代曾掀起研究高潮,但相关研
究至今进展缓慢[4]。 主要障碍之一就是对虫霉的侵染生活史及流行机制的基础研究还不够深入。 虫霉通常
以主动弹射侵染性分生孢子的方式去感染临近位置上的健康寄主,分生孢子落在相应寄主体表随即萌发侵入
血腔内增殖,数日后耗尽寄主养分致其死亡,随后在虫尸上产生大量的分生孢子,开启下一轮的侵染循
环[1, 5]。 影响流行进行的两个关键的生物因素是寄主种群密度和侵染体密度(即感病虫尸在田间的数
量) [6]。 也就是说,当虫口密度下降到低水平,虫霉分生孢子不易接触到新寄主,田间侵染体密度随之下降,
从而导致流行低水平发生或者中止。 绝大多数虫霉作为昆虫专化菌,无法体外腐生,寄主的匮乏将对其野外
生存构成极大的威胁。 其中,多数虫霉在长期演化中形成了以休眠孢子(Resting spores)形式度过此不利环境
的生存策略[1]。
至今报道的有关影响虫霉休眠孢子形成的生物和非生物因素有很多。 例如,不少研究报道低温利于虫霉
休眠孢子的形成[7鄄10]。 但有例外,舞毒蛾噬虫霉(Entomophaga maimaiga)通常在 7 月高温下形成休眠孢
子[11]。 高湿度环境和递减的日长也利于休眠孢子的形成[9, 12鄄13]。 生物因素方面,低龄或饥饿的寄主不利于
休眠孢子形成[14]。 寄主的蜕皮行为和性别也影响休眠孢子形成概率[9,13鄄14]。 同种虫霉的不同菌株在寄主体
内产生休眠孢子的能力也会有差异,不同菌株共侵染寄主产休眠孢子的比例高于单一菌株的侵染,反复连续
培养也可提高休眠孢子的产生几率[8]。 休眠孢子的形成还具有隔代性,即由休眠孢子萌发的芽生孢子所感
染的寄主体内不产生休眠孢子[15]。 在如此多的因素中,哪些才是影响虫霉形成休眠孢子的决定因子呢? 最
近,室内大量生物测定实验结果表明努利虫疠霉接种体浓度(寄主体表所接触的孢子浓度)是影响休眠孢子
形成的主因,浓度越大休眠孢子产生机率越大,其次为温度[16鄄17]。 而田间观察试验结果指出,环境中的温度
因子是导致努利虫疠霉形成休眠孢子的主因[18]。 这些看似矛盾的结果说明需要更多的实验来深入研究其潜
在生态规律。
本实验通过在不同温度处理下利用蚜科专化菌暗孢耳霉(Conidiobolus obscurus)高中低 3 个不同孢子浓
度梯度接种寄主桃蚜,观察温度因素和孢子浓度对该菌在桃蚜虫尸体内形成休眠孢子的影响。 同时,观察暗
孢耳霉对农林害虫桃蚜的致死效果,评估其蚜害生物防治潜力。
1摇 材料与方法
1.1摇 供试菌株和桃蚜饲养
摇 摇 暗孢耳霉菌株购于美国昆虫病原真菌库(RW Holley Center for Agriculture and Health, Tower Road,
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Ithaca, NY, USA; 编号 7217)。 菌株置于萨氏培养基(体积分数: 1%酵母粉, 1%蛋白胨, 4%葡萄糖, 0.5%
乳化芝麻油, 1.5%琼脂)斜面上,在 4 益冰箱储存,每半年转接 1次[19]。
供试桃蚜采自当年野外甘蓝菜地,取健壮有翅蚜数头于室内盆栽京丰 1 号甘蓝植株上。 在 24 益 (光周
期: 14 L 颐10 D)下饲养数周后,用于接下来的生物测定。
1.2摇 “孢子浴冶接种蚜虫
将暗孢耳霉菌株转接至加富营养的萨氏培养基平板(体积分数: 80% 萨氏培养基, 11.5%蛋黄, 8.5% 牛
奶)上,24 益和 12 L 颐12 D条件下培养 7 d。 将平板上的菌丝体接入装有 50 mL 含 0.1%(体积分数)乳化芝麻
油的萨氏培养液的锥形瓶中,在 24 益下 150 r / min摇荡培养 3 d。 所获菌丝液倒入直径 90 mm的水琼脂平板
上,用滤纸吸去水分,使菌丝均匀铺满平板。 24 益下放置过夜,平板上的菌丝进入弹孢高峰,用于接种蚜虫。
将 20—30头 3—4龄桃蚜若虫置于每个叶圆片上。 叶圆片的制作[17],即剪取新鲜的甘蓝叶片(直径 70
mm左右)背面朝上将边缘包埋入直径 90 mm的水琼脂平板。 将产孢平板倒扣在载有若蚜的叶圆片上,使其
暴露于分生孢子“淋浴冶之中。 为使孢子尽可能均匀地落到蚜虫体表,产孢平板每 1 / 4 接种时间顺时针旋转
90度。 每个蚜群(即每个叶圆片)的接种时间从数分钟到数十分钟不等,从而产生高中低 3 个不同接种孢子
浓度。 接种时将一盖玻片(5 mm ´5 mm)置于蚜群旁收集沉降的孢子,在 400倍下五点取样镜检(0.159 mm2 /
视野)并计数孢子,以确定实际接种浓度(孢子数 / mm2)。
1.3摇 观察死亡率和休眠孢子产生比例
设置 5个温度处理,每个处理含 3 个接种孢子浓度(均值依标准差)梯度,分别为:10 益 ((41.5依5.6),
(83.6依10.1)和(200.6依26.3)个孢子 / mm2),15 益((42.6依4.8),(92.8依11.7)和(201.1依25.1)个孢子 / mm2),
20 益((31.8依4.2),(84.0依8.8)和(142.8依20.3)个孢子 / mm2),24 益((23.7依3.9),(59.7依5.4)和(97.5依10.6)
个孢子 / mm2)和 28 益((5.3依2.6),(21.5依5.9)和(33.6依5.1)个孢子 / mm2)。 每个接种浓度梯度包含 4个叶圆
片作为重复。 另外,各温光处理下准备 4个未接种孢子的蚜群作为空白对照,用于观察自然死亡率。 逐日观
察桃蚜的死亡情况,其中,28 益处理观察 4 d,24 益和 20 益两个处理连续观察 5 d,15 益观察 7 d,而 10 益观
察 10 d。 观察天数的不同是为避免二次感染的发生,暗孢耳霉在桃蚜体内潜伏期随温度上升而缩短。 将逐日
观察到的死亡蚜尸置于 24 益和 100%相对湿度下 2—3 d,逐头棉兰染色压片镜检观察虫尸内是否有厚壁的休
眠孢子产生。 不同温度和接种浓度下的蚜尸产休眠孢子比例即每个叶圆片上发现的含休眠孢子的虫尸数除
以总蚜尸数。
1.4摇 数据分析
各温度处理下生测试验数据经对照死亡率校正后,用时间鄄剂量鄄死亡率模型进行模拟分析[20]。 用拟合的
剂量效应参数和时间效应参数计算随接种后时间而变化的半致死剂量( the median lethal concentration,
LC50),作为衡量暗孢耳霉在不同温度下对桃蚜致死效率。 同时,温度和接种浓度对产休眠孢子比例的影响进
行双因素方差分析。 所有模型模拟和数据分析均采用 DPS软件处理[20]。
2摇 结果与分析
2.1摇 各温度处理下多浓度生物测定结果
5个温度处理包括空白对照组共监测 1857 头桃蚜,自然死亡率在 0.9%—2.9%之间。 各温度处理下,经
暗孢耳霉“孢子浴冶高中低 3个浓度梯度接种蚜群后,桃蚜死亡率呈现明显差异。 每个叶圆片上蚜群的实际
死亡率经对照自然死亡率校正后,随观察天数延长和接种孢子浓度的上升,累计校正死亡率逐步提高(图 1)。
暗孢耳霉接种后至首个蚜尸出现的天数随温度的下降的变长,从 28 益的 1 d延长至 10 益的 5 d。
2.2摇 时间鄄剂量鄄死亡率模拟分析
各温度处理下的生物测定数据都很好地拟合时间鄄剂量鄄死亡率模型,均通过 Hosmer鄄Lemeshow 异质性检
验(10 益:C= 4.69, df = 9, P = 0.860; 15 益:C = 1.69, df = 9, P = 0.995; 20 益:C = 1.90, df = 9, P = 0.993;
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图 1摇 不同温度处理下暗孢耳霉高中低 3种接种浓度梯度所对应桃蚜累计校正死亡率
Fig.1摇 The cumulative mortalities of Myzus persicae nymphs after exposure to low鄄to鄄high concentration of conidia of Conidiobolus obscurus
under different temperature treatments
误差线为标准差
24 益:C= 8.30, df= 9, P= 0.504; 28 益:C= 2.23, df= 9, P= 0.946)。 模拟分析计算得到各处理的半致死浓度
LC50及其 95%置信区间显示,同一温度处理下,接种后观察时间越长,LC50值越小(图 2)。 在 28 益下,“孢子
浴冶后 1—4 d的 LC50及其 95%置信区间分别为:314.9(126.2—786.3),30.2(23.8—38.3),15.1(12.4—18.5)和
13.6(11—16.8)个孢子 / mm2(图 2)。 不同温度处理间,LC50在 28 益下最小,表明暗孢耳霉在较高温条件下具
有杀蚜优势。
2.3摇 产休眠孢子比例受温度和接种浓度的影响
各温度和接种浓度梯度处理下的蚜尸内产休眠孢子比例,随温度的升高而提高,随接种浓度上升而提高
(图 3)。 双因素方差分析结果表明温度和接种浓度处理间差异显著(温度:F4,45 = 35.28,P = 0.0001;接种浓
度:F2,45 = 4.82,P= 0.013),其中,P值显示不同温度下产休眠孢子比例差异极其显著,而二个因子间的互作对
产休眠孢子比例无影响(F8,45 = 4.82,P= 0.576)。 在 28 益和 10 益下,不同接种浓度间产休眠孢子比例差异不
明显,在 15—24 益下,高接种浓度比低浓度更能影响暗孢耳霉休眠孢子的产生(图 3)。
3摇 讨论
虫霉休眠孢子厚壁,抗逆性强,对菌种的野外宿存具有积极意义,而且其萌发是虫霉流行再发生的重要因
素之一[11,21]。 另一方面,其一旦形成需经数月或数年休眠才可萌发,将对虫霉在寄主种群中的流行产生不利
影响。 因此,掌握休眠孢子形成规律是虫霉野外流行机制研究的重要组成部分,是顺利开展应用研究的前提
之一。 目前为止,虫霉休眠孢子萌发还未能实现人为控制,也就意味着在生物防治上不可利用。 早前在 20 世
纪 70年代末,欧洲科学家在未充分了解虫霉这一特性的情况下,直接利用发酵产生的块状耳霉(Conidiobolus
thromboides)休眠孢子液防治田间蚜害,导致试验失败[22]。 因此,深入了解和掌握虫霉休眠孢子形成机制以及
对田间流行的影响成为虫霉应用的必要前提。
本研究结果显示,温度对暗孢耳霉产休眠孢子产生了显著影响,与之前报道的田间观察显示温度是影响
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图 2摇 不同温度下根据时间鄄剂量鄄死亡率模型计算的半致死浓度 LC50随观察天数的变化
Fig.2摇 The trends of the median lethal concentration (LC50) over observation days under different temperature treatment based on Time鄄
concentration鄄mortality model
实线为 LC50值,虚线为其 95%致信区间
10 15 20 24 28 0
0.2
0.4
0.6
0.8 低
中
高

虫尸
内产
休眠
孢子
比例
Prop
ortio
n of r
estin
g spo
re
prod
ucing
cada
vers
温度 Temperature/?C
摇 图 3摇 不同温度和高中低接种浓度梯度下蚜尸产休眠孢子比例
情况
Fig.3摇 The proportion of resting spore producing cadavers under
different temperature regimes and low to median to high
conidial concentrations
努利虫疠霉产休眠孢子的主因这一结果相一致。 所不
同的是,努利虫疠霉在低温环境下更易形成休眠孢
子[18],而本研究表明暗孢耳霉在较高温下形成休眠孢
子的比例较高。 导致这一差异的原因,很可能与这两种
虫霉真菌的生态习性和野外生存策略有关。 努利虫疠
霉最适生长温度低于 20 益 [23],而暗孢耳霉则在 24
益 [24]。 在较冷环境中,暗孢耳霉显然在与努利虫疠霉
争夺寄主资源过程中处于劣势。 例如,努利虫疠霉致死
桃蚜在 10 益下 LC50为 7 个孢子 / mm2,在 15 益下也更
低于 6个孢子 / mm2 [17],而暗孢耳霉从本实验结果看在
10 益和 15 益下 LC50分别为 100和 41个孢子 / mm2。 作
者合理推断,暗孢耳霉为了避免跟同类型的蚜科专化菌
过度竞争,而倾向于在较高温下侵袭寄主,在低温环境
下则以休眠孢子的形式在环境中宿存。 之前研究报道
也间接证明这个推断的合理性,暗孢耳霉休眠孢子需经过在 3—7 益下 3个月休眠后才可萌发[11]。 之所以本
实验中 10 益下暗孢耳霉产休眠孢子比例很低,很可能就是在实际环境中,暗孢耳霉在此低温下处于休眠状态
或不活跃,极少感染寄主。 那么,为什么较高温环境下产休眠孢子比例如此高呢? 主要原因很可能是环境温
度对昆虫种群发展影响显著[25],高温(>30 益)下很多昆虫会出现“滞育冶现象甚至致死,加上病原菌自身对寄
主资源的利用,导致寄主种群密度无法维持,为避免接下来寄主匮乏期对病原菌自身的影响,在较高温(近 30
益)下形成休眠孢子不失为较好的生存策略。 其中,温度就是一个关键调控因子,对病原菌而言,是一个很好
的预警信号,预示着寄主种群资源的变化趋势,利于病原菌及时调整生长形态来达到最佳的生存状态。 以上
推断,还需要进一步的实验加以验证,如虫霉中跟暗孢耳霉一样在较高温侵袭寄主的真菌是否也具有此倾向。
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至于接种浓度在适温 15—24 益间对暗孢耳霉休眠孢子形成产生影响与之前的报道相一致[17]。 高接种浓度
代表寄主种群中感病个体占比较高,也就意味着寄主种群有较大可能性出现下降,虫霉通过产休眠孢子进行
规避,另一方面主动降低侵染体密度避免过分掠夺寄主资源。
本实验同时也显示了暗孢耳霉在蚜害防治上具有很好的应用潜力。 近些年来,在全球气候暖化的背景
下,蚜虫在中低纬度地区可全年滋生,其危害越发突出。 例如,桃蚜可在 6.5—37.3 益间生长繁殖,在 26.7 益
下种群增长达到最快[25]。 因此,有必要筛选耐高温的生防菌株用于蚜虫的生物防治。 本研究选用的暗孢耳
霉,其生物测定实验结果也表明,该菌在较高温下的毒力最理想,符合蚜群爆发期防治蚜害的实际需要。
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