全 文 ：第 35 卷第 21 期
2015年 11月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.35,No.21
Nov., 2015
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金资助项目(31070363);广东省自然科学基金博士科研启动基金资助项目(10451065005004290)
收稿日期:2013鄄10鄄30; 摇 摇 网络出版日期:2015鄄04鄄14
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: xncai@ scib.ac.cn
DOI: 10.5846 / stxb201310302614
蔡锡安,曾小平,陈远其.树干皮层光合作用———生理生态功能和测定方法.生态学报,2015,35(21):6909鄄6922.
Cai X A, Zeng X P, Chen Y Q.Stem corticular photosynthesis: ecophysiological functions and their measurement.Acta Ecologica Sinica,2015,35(21):
6909鄄6922.
树干皮层光合作用
———生理生态功能和测定方法
蔡锡安1,*,曾小平1,陈远其1,2
1 中国科学院华南植物园,中国科学院退化生态系统植被恢复与管理重点实验室,广州摇 510650
2 中国科学院大学, 北京摇 100049
摘要:大部分植物的树干(枝条)等部位含有能进行光合作用的绿色组织,树皮叶绿素含量最高可达 750 mg / m2。 这些绿色组织
能够再固定树干内部的 CO2(来源于自身组织呼吸或者木质部液流运输),使树干向大气排放的 CO2量减少 60%—90%皮层光
合作用是树干生理活动的重要组成部分,其与树干呼吸和液流速率之间均有密切关系,对植物的碳平衡有重要作用。 概述了皮
层光合作用的生理生态功能;介绍了皮层光合作用测定和计算方法;讨论了皮层光合作用研究存在的问题;通过加入皮层光合
作用的测量修正质量平衡法,以减少树干呼吸测定的不确定性。 建议综合运用稳定碳同位素示踪、CO2和 O2微传感器、树干液
流技术等,准确地区分树干内部 CO2的来源及比例,分析各个组分与影响因素的关系。 同时,在微观上揭示皮层光合作用的基
因组调控功能,在宏观上探讨尺度扩展、模型模拟,并与涡度协方差技术和遥感技术相融合以提高区域尺度估算的精度。
关键词:皮层光合作用;树干呼吸;CO2释放;树干液流;测定方法
Stem corticular photosynthesis: ecophysiological functions and their measurement
CAI Xi忆an1,*, ZENG Xiaoping1, CHEN Yuanqi1,2
1 Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystems, South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences,
Guangzhou 510650, China
2 University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract: It is currently widely accepted that, aside from green leaves, other plant organs are able to assimilate carbon via
the reductive carboxylic acid cycle. Branches, stems, and even roots often have chloroplast鄄containing cells. The bark of
some trees contains up to 750 mg / m2 of chlorophyll. Photosynthetic activity in trees, bushes, and shrubs has been recorded
in the living bark of young twigs, branches and main stems, in addition to the living cells of wood, and sometimes even in
the pith. Chlorophyll鄄containing bark and wood tissue are principally subordinated to non鄄photosynthetic functions, but
typically perform effective internal CO2 recycling using CO2released from respiration. Chloroplast鄄containing tissues may re鄄
fix 60%—90% of internal CO2 that has respired from woody tissues or has been transported from xylem sap. Many different
terms are used to describe “ nonfoliar冶 CO2 fixation in twigs, branches, and stems; including, bark photosynthesis,
corticular photosynthesis, chlorenchymal CO2鄄reduction, stem鄄internal CO2鄄fixation, chlorenchymal CO2鄄refixation, and
stem photosynthesis. It is hypothesized that corticular photosynthesis is driven by stem鄄internal CO2 derived from
mitochondrial respiration and maybe also gaseous xylem efflux. Corticular photosynthesis is an essential physiological process
in the trunk that positively contributes to total plant carbon, due to its close relationship with stem respiration and sap flow.
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First, our review summarized the main physiological and ecological functions of corticular photosynthesis. As corticular
photosynthesis works in the same way as leaf photosynthesis, photosynthetic carbon reduction is driven by a combination of
effective chloroplast structure, essential enzymatic functions, water, light, and carbon dioxide. We showed that these main
factors are present in sufficient quantities within the chlorenchymal bark tissues of trees. Corticular photosynthesis, sap flux
velocity, and the CO2 concentration of xylem sapwood all influence stem CO2 efflux. Observations of the relationship between
sap flux and CO2 efflux may help explain why CO2 efflux changes with stand age or tree size, in addition to differences
between similar trees growing in different environments. Second, we described the principal methods used to measure and
calculate corticular photosynthesis. It is now evident that standard measurements of CO2 efflux to the atmosphere, such as a
flux chamber covering a segment of tree stem to estimate the rate of woody tissue respiration, do not adequately account for
internal fluxes in CO2 . The new mass balance approach of measuring corticular photosynthesis may provide a more accurate
way of estimating the rate of woody tissue respiration. A more complete assessment of internal CO2 fluxes in stems will
improve our understanding about the carbon balance of trees. Third, we discuss the problems and challenges associated with
the study of corticular photosynthesis. The unpredictability of stem respiration measurements could be reduced by
incorporating corticular photosynthesis measurements into the mass balance correction. We propose that the combined
approach of using stable carbon isotope tracing, CO2 and O2 micro鄄sensors, and sap鄄flow techniques should be used in
future so that the fraction of each source of internal CO2 in the stem鄄and the respective determinant鄄may be accurately
determined. In addition, we propose that the genomic regulatory mechanisms that influence corticular photosynthesis should
be investigated to understand this important process at the gene level. Finally, we suggest that it is important to integrate
scaling and model鄄fitting with eddy covariance and remote sensing techniques to improve estimation accuracy at a regional
scale.
Key Words: corticular photosynthesis; stem respiration; CO2 efflux; sap flow; measurement
森林是陆地生态系统的主要组成部分,森林生态系统碳储量占全球陆地生态系统的 56%[1],其独特的碳
汇功能对稳定大气中温室气体浓度起重要作用,增加和保护森林植被已成为国际公认的减缓气候变暖的有效
措施。 为应对全球气候变化日益加剧的问题,人们在陆地生态系统碳通量方面开展了大量的研究工作,其中,
森林呼吸是陆地生态系统碳循环研究的重要一环。 研究表明,冷温带森林自氧呼吸约占总光合生产量的
40%—60%,热带雨林可达 90%以上[2]。 树干 (包括枝条)呼吸约占森林生态系统总自养呼吸的 5%—
42%[3鄄4]。 树干呼吸是一个复杂的生物学过程,一般认为树干呼吸产生的 CO2有 3 个去处:一部分直接释放到
大气中;另一部分溶解于树干液流中,并随液流向上传输到更高的枝和冠层;其余部分以气态存在于树干
中[5]。 由此可见,树干内部的 CO2来源和去向都十分复杂,任何影响上面 3 个过程的因素都会改变树干体内
CO2的含量,进而影响其向大气释放过程。 影响树干呼吸的因素包括生物因素,如树干氮含量、树干生长速
率、树干液流密度、树干光合作用和树干对 CO2透性等,以及非生物因素,如树干内氧气含量、树干温度、大气
CO2浓度、土壤含水量和土壤养分等[6鄄7]。 通常认为影响呼吸最主要的因子是温度,因为温度主导着参与呼吸
作用酶的活性,对树干呼吸速率的影响呈指数关系,同时温度影响 CO2的溶解度,提高 CO2气体的扩散系数,
促进树干 CO2释放通量[7]。 但研究表明树干绿色组织(树干的皮层光合作用)同样也起到重要作用[8]。
事实上,大部分植物的枝条、树干,以及一些花、果和根等部位含有能进行光合作用的绿色组织
(Chlorenchyma) [8鄄10]。 在树干(或枝)截面不同部分,如木栓附近的形成层、内皮层的韧皮部、木射线和木髓等
均含有叶绿体[11鄄12],这些叶绿体有完全发育的类囊体基粒和淀粉粒[13]。 嫩枝上叶绿素的含量可达邻近叶片
含量的 50%—70%[14鄄15]。 对这些绿色组织部位施加光照后其释放到大气的 CO2明显减少,表明这些绿色组织
进行了 CO2同化作用[14]。 根据绿色组织吸收 CO2的途径可把非叶片绿色组织分为两类:一类是利用大气中
CO2进行净光合同化的器官,如绿色树茎、绿色不育花器官等,它们有完善的光捕获和光合同化的组织结
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构[16]。 另一类是利用呼吸释放的 CO2进行光合的器官(内部 CO2循环),如含叶绿素的树皮和木质部,大多数
的果实、根和能育花器官等[16]。 植物树干(枝)绿色组织没有严格的定义,并有多种称谓,如树皮光合、皮层
光合等[10]。 根据其结构和 CO2扩散到组织内叶绿体的生理途径分可为茎光合作用、皮层光合作用和 CAM茎
光合作用 ( CAM stem photosynthesis; CAM: crassulacean acid metabolism) (表 1) [16鄄17]。 1963 年 Strain 和
Johnson首次把树皮组织的光合作用称为皮层光合作用,之前称为树皮光合作用[17]。 后来,皮层光合作用特
指新梢树皮、乔灌木的木射线薄壁细胞和木本树皮等的光合作用[13]。 对于高大的乔木来说,大部分树干绿色
组织的光合作用为皮层光合[8]。 皮层光合作用广泛存在于各种生境植物中,但记录最多的是温带树种,或许
皮层光合是温带针叶树种最常见的特性,因为皮层光合可减少冬季呼吸带来的碳损耗[17]。 然而在沙漠地区、
热带亚热带地区很多树种也具有这种功能[14,16鄄18]。 皮层光合作用主要功能是再利用非光合组织呼吸产生
的 CO2 [17]。
表 1摇 树干绿色组织光合作用特征*
Table 1摇 Characteristics of photosynthesis for chlorophyllous stem tissue
特性
Characteristic
树干表皮光合作用
Stem photosynthesis
皮层光合作用
Corticular photosynthesis
CAM 表皮光合作用
CAM stem photosynthesis
CO2主要来源 Main CO2 source 大气 CO2 呼吸作用,内部产生 CO2 大气 CO2
光合途径 Photosynthetic pathway C3 / C4 [19鄄21] C3 / C4 [19鄄21] CAM[16鄄17]
气孔丰富度 Stomatal abundance 常见 缺乏 常见
珊栏层 Palisade layer 多层 缺乏 有
净光合作用 Net photosynthesis 6—12 滋mol m-2 s-1(白天) 零或负值 10—20 滋mol m-2 s-1(晚上)
N投入 Nitrogen investment 高 变化的,通常比叶少 高
水分效率 Water use efficiency 低 高 低
摇 摇 *根据文献[16鄄17] ; CAM:Crassulacean Acid Metabolism
已有的研究显示树干呼吸的测定有很大的不确定性,不同树种间以及同种不同个体间都有很大的差异,
这种差异随着时间和季节的变化而变化,很难准确地预测[5,22鄄25]。 这种测量的不确定性除了环境因素外,很
大程度来源于对树干本身固有的生理特性认识不足,特别是对树干呼吸、皮层光合作用和液流运输 CO2等生
理过程的认识存在局限性,从而导致计算的理论假设不完善[8,26鄄27]。 目前国内对皮层光合的研究较少,在树
干呼吸估算中往往忽略皮层光合作用和液流运输的作用。 因此,本文以皮层光合作用为出发点,综述其生理
生态特性、测定的理论和方法以及生态学意义,为系统地认识树干皮层光合作用的功能特征,更深入地开展相
关研究提供参考。
1摇 皮层光合作用的重要性
1.1摇 皮层光合的必要条件
植物树干皮层光合作用是一个古老特征,其存在可追溯到陆生植物的起源时期[17]。 植物为了适应从水
生到陆生的环境,假茎逐步演化为真茎,假茎的绿色组织并没有在进化过程中完全消失,仍保留在茎的各个组
织中,因此植物的树干至今仍保留着这种古老的光合功能[14,17]。 树干皮层能够光合作用必须具备一些必要
条件,如具有功能结构的叶绿体,必要的酶促反应器、养分、水分、光和二氧化碳等[14]。 一些学者在多个层面
对树干皮层光合作用的必要条件和功能作了评述,这里略作简单回顾[8鄄9,14,16鄄17,28]。
植物树干或枝的皮层等组织里广泛存在叶绿素。 Pfanz等的统计表明,树皮、射线薄壁组织、木栓形成层、
韧皮部、甚至髓附近的组织都含有叶绿素,树皮叶绿含量从 100—524 mg / m2不等(表 2),细胞中叶绿体的数
量在树干外表皮最高,随着树干深度的增加而明显减少[14]。 王文杰等统计表明树干叶绿素含量在 52—
673 mg / m2之间,树干叶绿素总量相当于对应叶片的 10%—165%,树干叶绿素 a / b 值相当于对应叶片的
49%—74%[9]。 表 2中 Pfanz、王文杰和任芳菲等的数据来源于不同植物种类[29],他们都采用提取的方法测
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定,数值范围相差不远。 Dima等是采用外部荧光显微法测定 20种植物枝条,数值范围约在 20—100 mg / m2之
间,比提取的方法低(表 2) [30]。 部分其他学者用单位鲜重表示叶绿素含量,数值范围约在 0.4—3.5 mg / g 之
间,这与 Pfanz等测定的 19种数值范围相似(0.27—3.24 mg / g)(表 2)。 Levizou 等用反射光谱法连体测定 24
种木本植物枝条光合色素指数表明,枝条叶绿素含量比叶片低,同时有高的胡萝卜素 /叶绿素比值,但其未给
出真实的叶绿素含量[31]。 任芳菲等对东北 10个树种 3 年生的树枝测定表明阔叶树树皮内叶绿素含量高于
针叶树,落叶树树皮内叶绿素含量高于常绿树,被子植物树皮内叶绿素含量高于裸子植物[29]。 可见叶绿素在
树干内组织广泛存在,一般情况下树干的叶绿素含量比叶片低,叶绿素 a / b比值也较低。
表 2摇 部分树种枝条的叶绿素含量
Table1摇 Chlorophyll contents of some tree twigs
项目 Items 叶绿素含量 Chlorophyll content 文献 References
王文杰等统计 10种 10 species collected by Wang et al. 52—673 (mg / m2) [9]
Pfanz 等测定 19种 19 species collected by Pfanz et al. 100—524 (mg / m
2)
0.27—3.24 (mg / g)
[14]
Dima 等测定 20种 20 species measured by Pfanz et al. 19.1—93.6 (mg / m2) [30]
任芳菲等测定 10种 10 species measured by Ren et al. 0.065—0.346 (mg / g) [29]
纸乳香树 Boswellia papyrifera 0.6—3.5 (mg / g) [32]
丁香 Syringa meyeri 0.4 (mg / g) [33]
银白杨 Populus alba 0.6 (mg / g) [33]
落叶松 Larix gmelinii 0.5 (mg / g) [33]
毛竹 Phyllostachys pubescens 0.4 (mg / g) [33]
圣叶樱桃 Prunus ilicifolia 2.1 (mg / g) [34]
加利福尼亚桂树 Umbellularia californica 2.4 (mg / g) [34]
熊果树 Arctostaphylos manzanita 1.5 (mg / g) [34]
利用荧光、免疫金标记和14 CO2同位素标记等技术对木质部叶绿体的超微结构, PSII 活性 ( PSII:
photosystem II),二磷酸核酮糖羧化酶活性和以及捕光叶绿素 /蛋白复合体等的研究结果显示,茎内组织的叶
绿体结构完善,具功能性[14,33,35鄄37]。 对 10 种 30—35a 树龄 3 年生枝条的研究表明,它们枝条都含有光合色
素,具一定的光合能力,但其速率明显低于同一枝条的叶片[29]。 测定水曲柳(Fraxinus mandshurica)和樟子松
(Pinus sylvestris)的光合和光强响应曲线获得的光补偿点和光饱和点亦明显比叶片低,但树皮内绿色组织的表
观量子效率则高于叶片,显示树皮内绿色组织有较强的耐阴和光能转化能力[29]。 激光共聚焦显微技术研究
毛竹(Phyllostachys pubescens)茎秆表明,在表皮以下的基本组织中包括维管束鞘周围存在大量的叶绿体,此特
征类似于 C4植物的花环结构[38]。 同时其测定毛竹茎秆中核酮糖鄄1,5鄄二磷酸羧化酶 /加氧酶、磷酸烯醇式丙
酮酸羧化酶和 NADP鄄苹果酸酶活性也较高[38]。 Cleve 等利用免疫金标记和14CO2同位素标记技术证明,美洲
山杨(Populus tremuloides)枝条髓部细胞具备光合作用的叶绿体[36]。 欧洲山毛榉(Fagus sylvatica)、橡树
(Quercus coccifera)和白桦(Betula platyphylla)等树种的研究也表明,枝条中不仅存在核酮糖鄄1,5鄄二磷酸羧化
酶 /加氧酶,也存在磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶等 C4途径酶系统[19]。 虽然这些研究清楚地表明,叶绿体存在于
植物茎组织中,且具有光合功能,但这种光合是何种途径,目前还存在不同看法 (1.4节中讨论) [39]。
光照是光合作用的重要条件。 研究表明光照的透射量和光质受到绿色组织外面组织层的厚度、结构、皮
孔特点、树皮的湿度,以及枝条的年龄等影响[7,40 ]。 光的透射量随着年龄的增长剧减,当年生的小枝木质部
甚至髓部可以接受到 6%光照,而年老树枝仅能够获得 0.1%的光照[16]。 多数的研究结果显示树皮的透光率
在 0—20%之间[9,14]。 光照能透过周皮或落皮层进入树干,同时光可在植物茎内的导管、木纤维、管胞和薄壁
细胞轴向传导[40]。 然而光照是如何透过表皮、绿色组织、韧皮部等进入到更深层木质部中目前还很少资料,
深层叶绿体如何利用光源开展光合作用,及其与树干轴向导光和光质的相关性如何,还需要进一步的
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研究[9]。
CO2也是光合作用必需条件。 树干内部 CO2主要来源于树干组织(周皮、韧皮部、木栓形成层、木射线等)
呼吸产生和液流向上运输(主要包括根活细胞呼吸产生 CO2以及根吸收根际间的 CO2) [8]。 研究表明皮层活
细胞可占树干总活细胞的 56%,针叶树木射线细胞约占木质部体积的 5%—9%,阔叶树占 5%—34%,木质部
木射线细胞比例随着木质部深度的增加而减少,并且这种活细胞所占比例依不同种类和树干的大小都有较大
的变化[23,41]。 研究显示,温带针叶和阔叶树的木质部边材可容 18%和 26%体积的 CO2,温带针叶树和阔叶树
的心材可容 50%和 26%体积的 CO2 [42]。 由于树干的外皮层和形成层等组织的不易透气性,树干组织呼吸产
生的 CO2很难释放到大气中,树干内部形成了高 CO2浓度和低氧的环境,其 CO2浓度可达到 1%—26%,是外界
空气的 500—800倍,类似 C4植物维管束鞘细胞内的环境[14]。 树干内部的 CO2和 O2浓度还随着时间、季节和
树种的不同而变化,同时受到树干液流和环境等因素的影响[7鄄8]。
温度也是光合作用的必要条件。 树干温度除主要受到环境温度的影响外,还受到树皮的形态和冠层结构
等的影响。 例如:密闭的冠层结构能减少树干的光照度,从而降低树干的温度;光滑和薄的皮层比粗糙和厚的
树皮温度梯度更小[14];白色的树皮会反射更多的光照,从而使树皮温度更低些[14]。 树干温度的变化直接影
响树干呼吸作用酶的活性、呼吸速率和 CO2气体的扩散系数,也会影响到叶绿体的光合功能。 在综合考虑树
干的各种环境因素后,Pfanz指出树干光合作用适宜温度约为 20—30 益 [14]。
1.2摇 皮层光合对树干 CO2再固定和释放的作用
自从 20世纪初记录有关树皮绿色组织研究以来,许多学者在多个层次上开展了相关研究[8鄄9,13鄄14,16]。 资
料表明最少 36科植物具有皮层光合功能[17]。 Rosell等统计 6个不同气候类型 90个树种,其中 94%种类的树
皮具有光合功能[43]。 树干和枝条的主要光合部位在皮层,木射线和髓部的光合速率远比皮层小[16]。 例如:
去除美洲黑杨(Populus deltoides)叶片后,液流中的 99.6%的14C被叶脉固定[27]。13CO2标记表明,美洲黑杨树干
和枝条皮层是固定液流 CO2最多的地方,叶片仅固定少量的液流 CO2 [44]。 通常幼枝的光合速率比年老的大,
夏季光合速率比冬季大,但也有相反的结果[21,45]。
皮层光合作用是树木组织的重要生理功能,其再循环利用树干内部的 CO2,可减少组织器官向外界释放
CO2的量,使得植物在 C利用上更加经济[8,46]。 特别是在胁迫环境下,皮层光合对植物的生存具有重要的作
用,如当植物受到水分限制,或受到害虫和病菌危害时,在落叶到重新长叶期间皮层光合作用可改善茎的碳平
衡,作为回补碳平衡的一种手段[8,10,13,47鄄48]。 蓝桉(Eucalyptus globulus)落叶后,其皮层光合作用增强,皮层再
固定 CO2能力提高(最大可达 96%) [47]。 对非洲猴面包树(Adansonia digitata)和蓖麻(Ricinus communis)的研
究表明,当屏蔽树干光照后其芽的干物质产量明显减少,同时芽和皮层的13C 的含量增加,反证了皮层光合作
用的存在[49]。 对 Eucalyptus miniata枝条铝箔遮光 4a后其木质部 啄13C 增加 0.5译,啄18O也增加 0.5译,研究者
通过这些数据推算出非遮光枝条有 11%的碳来自皮层光合作用,皮层光合作用平均再固定比率为 0.71[46]。
另皮层光合作用的放氧过程还可以缓解树干内普遍存在的缺氧状态(组织缺氧症, hypoxia),减少厌氧产生酒
精或乳酸毒害[9,14]。
目前技术条件下,树干再固定速率很难独立测定,多数以减少树干 CO2排放百分比来表示,即以树干在暗
条件下的释放通量和光照条件下的差值比来估算[8]。 Teskey等统计 44种植物的皮层再固定 CO2率在 19%—
126%之间,黄玮等统计 21种在 5%—126%(表 3) [7鄄8]。 王文杰统计表明树枝的光合速率(暗呼吸与饱和光照
下呼吸之差)约在 0—10 滋mol m-2 s-1之间,大多数树干光合作用能够再固定 60%—80%呼吸所释放的
CO2 [9]。 任芳菲等通过放氧法测定 10种 3年生枝条的离体净光速率为 0.21—2.06 滋mol m
-2 s-1之间[29]。 任
芳菲等测定的数值稍偏小,这可能与测定方法不同有关(表 3)。 5—7年生的美洲山杨年平均可减少树干呼
吸损失 16%—18%CO2量(24h计),如果只按日间计算可减少 29%[50]。 夏季美洲山杨树皮光合组织每年可合
成 59% CO2呼吸量,在个体水平上,树皮每年能提供约 10%—15%碳[48]。 树枝(干)和叶片的光合速率对比研
究表明幼嫩树干的瞬间光合速率可以达到叶片光合速率的 8%—19%[51]。 可见,不同种类不同地域的植物皮
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层光合速率(再固定率)差异较大,同一种类在不同季节其再固定率也不同。
表 3摇 树干皮层再固定 CO2率和净光合速率
Table 3摇 Reported values of stem CO2 refixation rates and Net corticular photosynthesis
项目
Items
再固定速率
Refixation rate / %
净光合速率
Net corticular photosynthesis
/ (滋mol m-2 s-1)
年龄 / a
Age
文献
References
Pfanz 等统计 39种
39 species collected by Pfanz et al 5—98 0—60 [14]
Teskey 等统计 44种
44 species collected by Teskey et al 19—126 0—10 [8]
王玮等统计 21种
21 species collected by Wang et al 5—126 0—12 [7]
垂枝桦 Betula pendula 97 [52]
蓝桉 Eucalyptus globulus 73—89 1 [47]
王文杰等统计 10种
10 species collected by Wang et al 0—10 [9]
黄菠萝 Phellodendron amurense 1.78 3 [29]
水曲柳 Fraxinus mandshurica 2.06 3 [29]
白桦 Betula platyphylla 1.41 3 [29]
胡桃楸 Juglan mandshurica 1.73 3 [29]
落叶松 Larix gmelini 1.11 3 [29]
油松 Pinus tabulaeformis 0.52 3 [29]
樟子松 Pinus sylvestris 0.96 3 [29]
红松 Pinus koraiensis 0.21 3 [29]
旱柳 Salix matsudana 1.57 3 [29]
糖槭 Acer saccharum 1.41 3 [29]
摇 摇 再固定率为树干在黑暗(EA(d))和光照(EA(l))时所释放 CO2量来估算:再固定率 = (EA(d) -EA( l)) / EA(d) 伊100; 数值高于 100%表明
树干吸收 CO2; 表示数据不清
由于皮层光合的再固定作用,从而减少树干向大气释放 CO2量。 有资料显示皮层光合作用可减少树干向
大气排放 50%—100%,甚至大于 100%的 CO2量[8]。 皮层光合作用固定 CO2量可补偿 60%—90%呼吸造成的
潜在碳损失,有时可超过其 CO2释放量[8,45]。 但通过13C标记发现只有约 6%—17%的标记碳被枝条和叶柄绿
色组织光合利用,其余大部都释放到大气中[44]。 由此可见,皮层光合对树干 CO2再固定和释放的作用存在着
个体和种间的差异,并与测定的季节和方法有关,现有的技术条件还很难准确地区分树干呼吸的各个分量。
1.3摇 树干液流对树干 CO2释放通量和皮层光合作用影响
树干液流密度通过改变树干木质部液流中的 CO2浓度,改变树干韧皮部和形成层的代谢活动等从而影响
树干 CO2释放通量和皮层光合作用。 白天树干液流密度较高时,树干组织呼吸产生大量 CO2随着树干液流向
上运输,导致局部测定法测定树干呼吸的数值夜间高白天低。 另外,由于土壤溶液和根木质部液流 CO2浓度
低于树干液流 CO2浓度,白天树干液流具稀释作用,也可导致白天树干 CO2释放通量比晚上小[7,53鄄54]。 另一方
面,由于白天冠层蒸腾作用的影响,韧皮部和形成层等细胞因缺水膨压下降,其细胞的代谢活动也下降,夜间
通过根吸水和树干贮水,水分回流到韧皮部和形成层,因而树干代谢活动增强,从而导致夜间树干 CO2释放通
量增大[7,55]。
Levy等研究指出液流与树干呼吸之间存在正相关关系,对呼吸的影响可以占呼吸速率高峰值的 12%,液
流中 CO2的运输速度可以达到 0.03—0.035 mol m
-2 s-1,皮层光合相当于叶片光合作用的 0.5%—7.1%[56]。
Angert等通过测定 O2气法估算约有 40%的 CO2溶解在液流中,这部分溶解的 CO2被是树干光合或随着液流向
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上运输[57]。 在野外或控制温度条件下的树干液流速率与木质部液流 CO2浓度有很好的负耦合关系,当晚上
(雨天或去掉树叶后)树干液流逐渐减少时,木质部的 CO2浓度随之上升,当白天液流上升时刚好有相反的结
果,木质部的 CO2浓度随之下降[24,58]。 在校正液流运输 CO2量后,24H 有 66%的活细胞呼吸产生的 CO2被扩
散到大气中[8]。 对木荷(Schima superba)的研究显示白天树干液流密度明显影响树干 CO2释放通量,二者显
著负相关,并且由于液流的影响,树干 CO2释放通量对树干温度的敏感性会下降[22]。 可见,由于树干液流运
输 CO2的作用,引起树木组织的 CO2含量发生变化,从而导致皮层光合和树干 CO2释放通量的改变,同时也影
响到它们与其它环境因子的关系。
1.4摇 皮层光合的其它重要生理特性
有关皮层光合作用的途径目前还没有一致的结论。 有研究认为树皮绿色组织和其叶片一样是 C3光合途
径,有些研究则认为典型的 C3叶片植物的茎和叶柄绿色组织存在 C4光合碳固定途径[20,33,39]。 早期 Nilsen 认
为 CAM植物的叶片多是 C3途径,但其茎光合多为 CAM途径,其它植物茎光合为 C3途径[9,17]。 Bervieler 等通
过欧洲山毛榉树皮组织的光合酶动力学特性测定,认为其光合途径为 C3途径[19]。 Ivanov 等对欧洲赤松 C4酶
的研究认为树皮绿色组织可能和其叶片一样是 C3光合途径[59]。 后来有些研究显示树干皮层光合途径介于
C3和 C4之间,或类似于 C4的途径[60],如毛竹茎光合色素含量以及光合酶活性类似于 C4光合途径[38],烟草
(Nicotiana tabacum)和芹菜(Apium graveolens)的茎也存在类似 C4光合途径的特征[20,38]。 Wang 等对杨树
(Populus alba 伊 P. berolinensis)枝和树皮等绿色组织的色素和光合酶研究表明,盐碱胁迫能够调节 C3木本植
物树皮、树枝和叶片内 C4相关酶的活性,通过 C4酶识别植物光合途径时,需考虑环境规律和单位表达方式的
差异[21]。 因此,不同种类树干皮层光合途径可能不同,同时环境因子也可能会影响皮层光合途径。 虽然某些
研究证明皮层光合有区别于 C3途径的特征,但是这种特征并不是典型的 C4途径特征,且直接的证据并不多,
今后还需要更多更深入的研究[9]。
除了在光照条件下皮层能够光合作用外,在暗的条件下 CO2也可通过其它形式被固定(如 HCO
-
3,) [14]。
液流中的 CO2以 pH值的不同有 H2CO3、HCO
-
3 和 CO2
-
3 等多种形式。 几乎所有树干活细胞含有 PEP 羧化酶
(PEP: Phosphoenolpyruvate)。 PEP 羧化酶属调节酶,它的底物是 HCO-3,PEP 羧化酶能够利用液流中的
HCO-3,从而固 CO2 [14,20]。 PEP 羧化酶的羧化产物是草酰乙酸。 草酰乙酸可进一步转变成苹果酸、天冬氨酸,
也可能产生丙酮酸。 同时 PEP 羧化酶也有回补功能,可补充柠檬酸循环的中间产物草酰乙酸与苹果酸[61]。
已经证明 C3、C4植物的 PEP 羧化酶都参与光合四碳酸的产生(苹果酸和天冬氨酸),但这些产物在 C4植物和
C3植物中的作用有差别[61]。 资料表明树干组织内的 PEP 羧化酶合成苹果酸过程是不同于皮层光合作用途
径,是另一种有机物合成途径:它不需要光,受到体内 pH 值的影响,合成有机物溶于水,并可随液流运输,这
种有机物的运输速率比 CO2溶于水的运输速率更高[62]。 同位素标记也表明树干组织内存在 PEP 羧化酶暗光
合途径,PEP 羧化酶能够捕获 CO2合成苹果酸,苹果酸能被液流运输到茎和叶的维管束鞘,进而类似于 C4途
径的光合作用[20]。
皮层光合在利用资源和产物分配等方面的研究目前还很少。 同位素示踪栎树(Quercus geminata)实验发
现,尽管在一个生长季内地上部分的13C 水平就能与外界空气的13C 相平衡,但是地下生物量整合这一新13C
的过程却异常缓慢,根系取样发现 33%的新形成根系并不是新近形成的光合产物所形成的[9,63]。 对植物遮光
处理表明树皮的皮层光合产物对芽,甚至新叶的发育有贡献,同时皮层光产物对整个植物的碳平衡有重要作
用[47,49,64]。 根据光合产物的形成时间和储藏状态,可以分为新形成碳水化合物和储藏碳水化合物,或者根据
光合产物形成的部位不同,可以分为叶片形成的光合产物和非叶片形成的光合产物。 这些光合产物的差异可
能会影响到其它器官,包括根系、树干呼吸等特征[9]。
2摇 皮层光合作用的测定方法
目前对于如何测定皮层光合作用并没有标准方法。 当前技术条件下,树干再固定速率很难独立测定,应
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用最多的方法是以减少树干 CO2排放百分比来表示,即树干在暗条件下的释放通量和光照条件下释放通量的
差占暗条件下释放通量的百分比来估算[8]。 因此,树干呼吸的测定方法在很大程度上就是皮层光合作用的
测定方法。
2.1摇 CO2气体交换法
树干呼吸的测定方法有多种,目前应用最多的是气体交换法。 这种方法通常在树干(枝)一定部位(或全
部)的表面借助仪器或装置形成一个封闭的气室,测定该气室的 CO2通量[23]。 CO2通量的测定可用碱液直接
吸收,气相色谱仪,或连接 CO2气体分析仪等方法测定。 这种气体交换法又可根据气路结构的不同分为开路
系统和闭路系统,或根据样品分为离体测定法和原位测定法(活体测定法),具体方法可参阅王文杰等的论
述[28]。 特别是原位气体交换法不伤害组织,操作简便经济,并可对同一样品进行连续快速的重复测定,测定
的结果往往可信度较高,也是当今研究的主流方法[28],但这种气体交换法必需依赖于气室取样,其弊端在于
气室内微气候会发生改变,不适于长期测定,也很难应用于高大的整株乔或大范围长时间连续的测量[65]。 当
然,离体法也有其优点,可测定不同组织(如韧皮部、皮材和心材等)的呼吸 CO2释放量和光合量,这点目前原
位测定还无法做到。
图 1摇 树干内部 CO2的源和汇图解[8]
摇 Fig.1摇 Schematic of important sources and sinks of CO2 inside a
stem segment of a tree[8]
摇 1. CO2从内皮层(1a)、形成层(1b)、木射线细胞(1c)和液流运移
过程(1d)向外扩散;2. 皮层光合作用固定 CO2(CO2来源于 a、b、c、
d等部位);3. CO2扩散到液流中并随液流向上运输(3a、3b、3c)
2.2摇 改良质量平衡法
质量平衡法也是基于气体交换法,它把气体交换法
与树干体内 CO2测定,以及液流速率测定等方法组合,
从而更准确地估算树干呼吸的方法。 以前人们认为木
质组织呼吸产生的 CO2几乎立即释放到大气中,假定局
部释放 CO2的通量起源于相应组织的呼吸,组织的呼吸
速率与通过树皮释放出的 CO2通量相等[8]。 基于这种
理论的认识采用局部质量法测定的结果差别很
大[23,66鄄68]。 新的研究显示树木内部 CO2以多种形式存
在,且树木内部的 CO2来源至少包括树木组织本身产生
的 CO2,和木质部液流从更低部位向上运输的 CO2(包
括根系从土壤中吸收的 CO2) [8]。 这两个来源的 CO2混
合在一起后,有一部分被树干释放到大气中(称为树干
CO2释放通量),一部分被皮层叶绿体光合利用(称为皮
层光合作用),一部分继续随液流传输到更高的部位
(称为液流运输通量),还有部分以气态形式存留树干
中(称为树干储存通量)(图 1) [5,7,23]。 基于这种新的认
识,McGuire等提出了考虑树干 CO2所有通量的质量平
衡假说和质量平衡测定法[5],毛子军等曾将该理论介
绍到国内[23]。 该理论认为,树干的呼吸量是树皮的 CO2释放通量与液流中溶解的 CO2和一定时间内液流中
CO2浓度的平均升高或降低量(储存通量)之和:
Rs = EA + FT + 驻S (1)
式中,Rs为该段树干的呼吸速率(滋mol m
-2 s-1),即单位体积木本组织单位时间呼吸产生的 CO2;EA为树干表
面积的树皮释放的 CO2释放通量(滋mol m
-2 s-1),FT为运移通量(滋mol m
-2 s-1);驻S 为一定时间内液流中 CO2
浓度的平均升高或降低量(储存通量) (滋mol m-2 s-1)(图 2)。
通过公式(1)的各分量测量,能较好地估算树干的呼吸量,但这公式还无法解释树干直径的影响以及液
流运输 CO2浓度梯度等问题。 因此,Bowman等对此公式修正为[27]:
Rs = 茁 伊 EA + FT + 驻S (2)
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式中,茁为树干表面积(m2)与边材体积(m3)比,EA,FT,驻S与上面相同。
与 McGuire等的质量平衡方程相比,Bowman等的新方程(2)对 Rs的估算不仅考虑了边材的体积,还考虑
到了树干表面积与边材体积之比对树干 CO2的影响。 然而其方法计算树干呼吸分配时仍然把皮层光合作用
对呼吸的影响归到树干 CO2储存通量(驻S)中。 根据相关的研究结果[8鄄9,16,22鄄23],该计算方法依然不够完善,无
法解释当液流 CO2达到饱和时,树干液流仍可输送 CO2的机理,同时计算树干液流 CO2浓度垂直分布时会产
生很大的误差。 因此,需要将 驻S进一步分解为:
驻S = 驻SS + Pc (3)
摇 图 2摇 树干内部和向外输出 CO2 通量的概念模式(根据文献[20]
改编)
摇 Fig.2 摇 Conceptual model of CO2 flux from and within a stem
segment (modified after reference [20])
EA: 树干表面积的树皮释放的 CO2 释放通量;ET: CO2 流出量;
CO2 流入通量 IT;驻S: 储存通量,驻SS: 真正的树干 CO2 储存通量,
Pc: 皮层光合作用通量
这里 驻SS为真正的树干 CO2储存通量,一定时间内
液流中 CO2浓度的平均升高或降低量,Pc为皮层光合作
用通量(图 2)。
把 驻S分解后,驻SS才是真正与液流和树干体积相
关的储存通量,Pc则与树干的光合表面积相关的皮层光
合作用通量。 修正后的结果可以减少树干液流 CO2垂
直梯度计算的误差,也解决了当液流 CO2达到饱和时树
干液流仍可输送 CO2的问题。 由于 Pc能够用仪器直接
测出,因此可减少树干呼吸计算的不确定性。
根据以上的修正,我们设计了一套用于野外测定的
装置(图 3)。 测定系统由气室和红外 CO2分析仪、热扩
散式探针、固态非色散红外 CO2传感器、微型有效光合
辐射仪和热电偶等组成。 本系统可在野外自然状况下
实时同步测定树干 CO2释放通量、树干液流、树干温度、
图 3摇 树干呼吸测定装置示意图
Fig.3摇 A device of Stem respiration measurement
摇 1: 液流探针 sapflow sensor;2,5,8: 温度传感器 temperature sensor;
3: 出气管 gas outlet;4,9: CO2传感器 CO2 sensor,6: 辐射传感器
PAR sensor; 7: 气室 gas chamber; 10: 气体缓冲瓶 gas inlet
buffer bottle
树干接收光照强度和树干木质部 CO2浓度的数据。 可
计算出树干的皮层光合作用强度,树干的 CO2呼吸通
量,树干液流运输 CO2通量,树干 CO2贮存通量。 这样
可将树干液流、木质部 CO2浓度和皮层光合作用三者进
行有机整合来研究树干呼吸产生 CO2的分配,克服以往
3个环节单独分开研究而无法建立相关关系的缺点。
当然由于这种方法还是基于气体交换测量 CO2的方法,
仍然无法测量组织内的 PEP 羧化酶合成苹果酸途径对
CO2的影响。
2.3摇 同位素标记法
稳定同位素技术具有示踪、整合和指示等多项功
能,及其检测快速、结果准确等特点,常应用在生态系统
中研究生物与环境的关系,整合不同时间和空间尺度生
态过程与机制。 目前,利用稳定碳同位素技术研究植物
个体与环境的关系,探讨生态系统的气体交换机制,特
别是土壤呼吸方面已有较多的报道[28,65]。 同位素标记
技术在树干呼吸、皮层光合作用以及树干液流研究中的应用难度较大,如何将标记同位素 CO2导入液流中一
直是难点。 目前有两种方法,一种是在野外树干基部直接注入13CO2溶液的方法来量化示踪树干液流中的
CO2去向[44,69]。 另一种是用离体枝条基部放进预先制好的13CO2溶液中,通过改变 VPD 来调节蒸腾速率等方
法研究树干液流中的 CO2去向[70]。 这两种方法思路一致,都是向树干液流中导入溶解有标记的13CO2溶液后,
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研究它们在植物体被光合、运输和释放的过程。 这种方法具有成本低、相对简单、便于野外操作等特点,同时
能较好地区分碳在树干内的分配和内循环过程,也可甄别呼吸作用对新形成碳水化合物和储藏碳水化合物资
源利用情况[69]。 但是植物皮层光合作用可能存在同位素生化分馏,目前尚不清楚植物皮层光合的生化分馏
会导致多大程度的重同位素富集或亏损。 当然还有其它的同位素技术,如 Ubierna 等提出的树干闭路平衡气
室方法,这种方法能更简便准确地测定树干呼吸 CO2 啄13C 的比值,减少非平衡气室法带来的误差,但该方法
需(15依2) h的平衡时间,不能测定快速变化以及树干受伤有丰富树脂的种类[71]。 另还有14C、11C等技术和方
法,Epron等已作过详细的介绍[72]。 在生态系统水平上,Wingate等采用的激光稳定同位素分析仪基于可调谐
式二极管激光器的吸收光谱法结合涡度协方差技术和树干液流技术测量森林生态系统碳同位素组分,这种方
法能较好地在林分水平上测定 CO2同位素甄别[73],具有广阔的应用前景,但这种测定系统复杂,成本高。
3摇 问题与展望
皮层光合作用是植物长期进化过程中保留下来的古老功能。 皮层光合过程中皮孔不参与活动,不会导致
水分散失,同时木质部内部高的 CO2浓度和低的光呼吸,CO2浓度是非限制因子,它是树干内部 CO2再固定、释
放等内循环过程的重要部分[8]。 皮层光合作用可以减少维持和构建木材所需要的叶片光合产物供应,减少
器官呼吸向外界释放 CO2,使植物在 C利用上更加经济,是叶片光合的重要补充[4,9,16]。 特别是在受到环境胁
迫时植物再循环利用呼吸释放出来的 CO2,有助于植物延长生命[12]。
由于与皮层光合作用相关的生理生态因素十分复杂,皮层光合作用与树干呼吸和液流速率之间的关系和
机制还不清楚,很多问题还需深入研究,主要有如下几个方面:1) 皮层光合作用的测定在理论和方法上还存
在很多尚未解决的难题。 目前树干呼吸和光合作用的测定有诸多困难,其主要原因是树干内部的 CO2来源复
杂,不同深度的 CO2浓度也不相同,并且还没有方法能准确区分 CO2来源各个组分的比例。 如何简捷准确地
测定树干内部各组分的 CO2浓度,以及不同深度的 CO2浓度,方便快速地计算皮层光合作用,目前还没有理想
的技术支持。 2) 溶解在液流中 CO2最终去向何处? 它能否进入叶片组织? 或者在到达叶片之前就释放到大
气中,还是被树干(枝)绿色组织同化? 如果溶解于液流中的 CO2运输到叶片并被叶片同化,那么当前 CO2气
体交换方法测定的叶片光合速率可能被低估了。 3)皮层光合作用的光合途径是何种类型? 其光合产物如何
在液流中运输? 其光合产物对植物的生长有何影响等等目前都还不了解。 4)树干内部 CO2的产生、运输和释
放的过程和机理我们了解得还很不够。 在树干内部 CO2内循环过程中,树干(枝)组织结构以及外界环境因
素如温度、光照、pH值等对 CO2内循环的影响也还不清楚。
为了更深入地认识树干生理生态学机理,更准确地解释树干 CO2释放通量的变异,建议加强如下研究:1)
加强理论和测定方法的研究。 如今后在方法上应综合运用稳定碳同位素示踪、CO2、O2微探测和树干液流等
技术,准确计算树干内部 CO2的各个组分比例,准确检测树干内部 CO2的来源和去向,以及皮层光合产物的合
成途径和去向,同时分析各个组分与影响因素的关系,才能深入揭示树干呼吸和皮层光合作用的生理机制。
本文介绍的修正后的质量平衡法虽然考虑了皮层光合作用对 CO2释放通量的影响,但它仍是气体交换法与其
它方法的联用,依然有气体交换法的缺点和不足。 有学者同时测量 CO2和 O2可较准确地计算树干呼吸和液
流运输 CO2通量。 O2在水中的溶解度远低于 CO2,在光合作用中 O2与 CO2密切相关,测量 O2法可直接估算树
干真实呼吸量[57]。 在液流速率接近零的情况下,大部分树木组织在一定的呼吸底物下,O2输入摩尔通量
( IO2)可大致地等于 CO2输出摩尔通量(ECO2)(ECO2 / IO2 = 1)。 如果 ECO2 / IO2<1,说明存在“CO2丢失现象冶,可能
是被 PEP 羧化酶暗光合作用或由液流向上运输;如果 ECO2 / IO2>1,说明液流释放 CO2,可能从低处(根或土壤)
向上运输 CO2 [57]。 CO2和 O2联测法可直接计算树干呼吸量,把液流运输的 CO2较准确地计算出来,因而能有
效地区分皮层光合作用量和液流运输通量。 但是,树干内部 O2主要来自皮层光合作用放氧、液流运输氧,以
及从树皮扩散到内部的氧。 有研究表明液流运输氧是主要供氧途径[8],如果液流运输氧是主要的供氧途径,
那么上述 CO2和 O2联测法的结果将会大大偏低,因为它无法计算皮层光合作用放氧量和液流运输氧量。 因
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此,应用稳定碳同位素示踪技术,结合更简捷准确测量树干内部 CO2和 O2的技术,来识别皮层光合作用的光
光合和暗光合分量,是以后研究的重要方向。 2) 从微观层面上揭示其功能。 虽然现在人们认识到树干内部
的 CO2主要来自于组织的自养呼吸,但并不知道树干释放和再利用 CO2由何种基因组调控。 因此有必要开展
树干呼吸和光合的微观研究,找出其功能调控基因组。 有研究表明,CA(carbonic anhydrase)家族成员对 CO2
再固定有重要作用,但 CA基因家族中各成员在 CO2再固定过程中哪些有重要作用,以及所产生 HCO
-
3 的去向
如何等至今尚未清楚[74]。 3) 在宏观上进行尺度扩展研究。 土壤鄄植被鄄大气连续体中碳循环是重要组成部
分,陆地生态系统通过植物光合作用与呼吸作用与大气进行 CO2交换。 生态系统 CO2净交换和生态系统呼吸
研究都没有考虑树干的光合作用[75]。 已有的研究表明,树干光合作用对生态系统的碳平衡是不能忽略
的[76]。 目前还没有理想的方法在生态系统水平上估算树干光合作用。 王文杰等介绍过一些学者在尺度扩展
方面的探讨[9]。 如,Levy和 Jarvis的年辐射总量和树枝表面积指数公式[77];Cernusak和 Marshallr 整合光合有
效辐射、光量子效率、光合和呼吸的 Q10值和树干表面温度等参数的模型[78];另外还有 Damesin 计算欧洲山毛
榉直径小于 4 mm嫩茎的异速生长模型等[76]。 总的来说,这些对树枝光合作用的模型扩展仍在枝条到林分水
平,还很少整合到区域水平。 在宏观上有多种技术和方法研究陆地生态系统的碳循环。 如在林分水平上,通
过测定树干边材单位体积的呼吸量,然后通过树干边材体积参数向上扩展[79];另还有温度模型、N 含量模型
等[80鄄81]。 在区域水平上有通量观测,遥感和同位素整合等技术[65,72,82鄄83]。 如何把皮层光合作用的测量数据通
过适当的参数向上扩展,与呼吸模型、涡度协方差技术和遥感技术相融合,来提高区域尺度结果的可靠性还有
很多工作要做。
参考文献(References):
[ 1 ]摇 Dixon R K, Solomon A M, Brown S, Houghton R A, Trexier M C, Wisniewski J. Carbon pools and flux of global forest ecosystems. Science, 1994,
263(5144): 185鄄190.
[ 2 ] 摇 Larcher W. Physiological Plant Ecology. New York: Springer, 2003.
[ 3 ] 摇 Damesin C, Ceschia E, Goff N L, Ottorini J M, Dufr俸ne E. Stem and branch respiration of beech: from tree measurements to estimations at the
stand level. New Phytologist, 2002, 153(1): 159鄄172.
[ 4 ] 摇 Cernusak L A, Hutley L B, Beringer J, Tapper N J. Stem and leaf gas exchange and their responses to fire in a north Australian tropical savanna.
Plant, Cell & Environment, 2006, 29(4): 632鄄646.
[ 5 ] 摇 McGuire M A, Teskey R O. Estimating stem respiration in trees by a mass balance approach that accounts for internal and external fluxes of CO2 .
Tree Physiology, 2004, 24(6): 571鄄578.
[ 6 ] 摇 严玉平, 沙丽清, 曹敏. 西双版纳热带季节雨林优势树种树干呼吸特征. 植物生态学报, 2008, 32(1): 23鄄30.
[ 7 ] 摇 黄玮, 朱锦懋, 阮宏华, 黄儒珠, 王健, 郑怀舟. 树干 CO2释放速率影响因素研究进展. 生态学杂志, 2010, 29(4): 790鄄797.
[ 8 ] 摇 Teskey R O, Saveyn A, Steppe K, McGuire M A. Origin, fate and significance of CO2 in tree stems. New Phytologist, 2008, 177(1): 17鄄32.
[ 9 ] 摇 王文杰, 祖元刚, 王慧梅. 林木非同化器官树枝(干)光合功能研究进展. 生态学报, 2007, 27(4): 1583鄄1595.
[10] 摇 Pfanz H. Bark photosynthesis. Trees, 2008, 22(2): 137鄄138.
[11] 摇 Schaedle M, Brayman A A. Ribulose鄄1,5鄄bisphosphate carboxylase activity of Populus tremuloides Michx. bark tissues. Tree Physiology, 1986, 1
(1): 53鄄56.
[12] 摇 Pfanz H, Aschan G. The existence of bark and stem photosynthesis in woody plants and its significance for the overall carbon gain. An eco -
physiological and ecological approach. Progress in Botany, 2001, 62: 477鄄510.
[13] 摇 Schaedle M. Tree photosynthesis. Annual Review of Plant Physiology, 1975, 26: 101鄄115.
[14] 摇 Pfanz H, Aschan G, Langenfeld H R, Wittmann C, Loose M. Ecology and ecophysiology of tree stems: corticular and wood photosynthesis.
Naturwissenschaften, 2002, 89(4): 147鄄162.
[15] 摇 Schmidt J, Batic F, Pfanz H. Photosynthetic performance of leaves and twigs of evergreen holly ( Ilex aquifolium L.) . Phyton, 2000, 40(1):
179鄄190.
[16] 摇 Aschan G, Pfanz H. Non鄄foliar photosynthesis鄄a strategy of additional carbon acquisition. Flora, 2003, 198: 81鄄97.
[17] 摇 Nilsen E T. Stem photosynthesis extent, patterns and role in plant carbon economy / / Gartner B. Plant Stems: Physiology and Functional
Morphology. San Diego: Academic Press, 1995: 223鄄240.
9196摇 21期 摇 摇 摇 蔡锡安摇 等:树干皮层光合作用———生理生态功能和测定方法 摇
http: / / www.ecologica.cn
[18]摇 Muthuchelian K. Photosynthetic characteristics of bark tissues of the tropical tree Bombax ceiba L. Photosynthetica, 1992, 26: 633鄄636.
[19] 摇 Berveiller D, Vidal J, Deqrouard J, Ambard鄄Bretteville F, Pierre J N, Jaillard D, Damesin C. Tree stem phosphoeno / pyruvate carboxylase
(PEPC): lack of biochemical and localization evidence for a C4 鄄like photosynthesis system. New Phytologist, 2007, 176(4): 775鄄781.
[20] 摇 Hibberd J M, Quick W P. Characteristics of C4 photosynthesis in stems and petioles of C3 flowering plants. Nature, 2002, 415(6870): 451鄄454.
[21] 摇 Wang H M, Wang W J, Wang H Z, Wang Y, Xu H N, Zu Y G. Effect of inland salt鄄alkaline stress on C4 enzymes, pigments, antioxidant
enzymes, and photosynthesis in leaf, bark, and branch chlorenchyma of poplars. Photosynthetica, 2013, 51(1): 115鄄126.
[22] 摇 朱丽薇, 赵平, 蔡锡安, 曾小平, 邹绿柳. 荷木树干 CO2释放通量与木质部液流和 CO2浓度的关系. 生态学杂志, 2009, 28( 11):
2227鄄2232.
[23] 摇 毛子军, 王秀伟, 赵甍. 质量平衡法估测树干呼吸的理论与应用. 林业科学, 2007, 43(10): 106鄄111.摇
[24] 摇 Teskey R O, McGuire M A. Carbon dioxide transport in xylem causes errors in estimation of rates of respiration in stems and branches of trees.
Plant, Cell & Environment, 2002, 25(11): 1571鄄1577.
[25] 摇 Lavigne M B, Franklin S E, Hunt E R J. Estimating stem maintenance respiration rates of dissimilar balsam fir stands. Tree Physiology, 1996, 16
(8): 687鄄695.
[26] 摇 Ryan M G, Lavigne M B, Gower S T. Annual carbon cost of autotrophic respiration in boreal forest ecosystems in relation to species and climate.
Journal of Geophysical Research, 1997, 102(D24): 28871鄄28883.
[27] 摇 Bowman W P, Barbour M M, Turnbull M H, Tissue D T, Whitehead D, Griffin K L. Sap flow rates and sapwood density are critical factors in
within鄄 and between鄄tree variation in CO2 efflux from stems of mature Dacrydium cupressinum trees. New Phytologist, 2005, 167(3): 815鄄828.
[28] 摇 王文杰. 林木非同化器官 CO2通量的测定方法及对结果的影响. 生态学报, 2004, 24(9): 2056鄄2067.
[29] 摇 任芳菲, 孙广玉, 胡彦波, 樊传辉, 蔡淑燕. 几种树木的树皮中绿色组织的光合特性初探. 植物生理学通讯, 2009, 45(3): 249鄄252.
[30] 摇 Dima E, Manetas Y, Psaras G K. Chlorophyll distribution pattern in inner stem tissues: evidence from epifluorescence microscopy and reflectance
measurements in 20 woody species. Trees, 2006, 20(4): 515鄄521.
[31] 摇 Levizou E, Manetas Y. Photosynthetic pigment contents in twigs of 24 woody species assessed by in vivo reflectance spectroscopy indicate low
chlorophyll levels but high carotenoid / chlorophyll ratios. Environmental and Experimental Botany, 2007, 59(3): 293鄄298.
[32] 摇 Girma A, Skidmore A K, Bie C A J M, Bonngers F, Schlerf M. Photosynthetic bark: Use of chlorophyll absorption continuum index to estimate
Boswellia papyrifera bark chlorophyll content. International Journal of Applied Earth Observation and Geoinformation, 2013, 23: 71鄄80.
[33] 摇 王莹, 王文杰, 许慧男, 郑广宇, 孙伟, 祖元刚. 3 种 C3木本植物绿色组织 C4酶活性、色素含量及叶绿素荧光参数的比较. 植物研究,
2011, 31(4): 461鄄466.
[34] 摇 Saveyn A, Steppe K, Ubierna N, Dawson T E. Woody tissue photosynthesis and its contribution to trunk growth and bud development in young
plants. Plant, Cell & Environment, 2010, 33(11): 1949鄄1958.
[35] 摇 Buns R, Acker G, Beck E. The plastids of the Yew Tree (Taxus baccata L.): ultrastructure and immunocytochemical examination of chloroplastic
enzymes. Botanica Acta, 1993, 106(1): 32鄄41.
[36] 摇 Cleve B V, Forreiter C, Sauter J J, Apel K. Pith cells of poplar contain photosynthetically active chloroplasts. Planta, 1993, 89: 70鄄73.
[37] 摇 Langenfeld鄄Heyser R. CO2 fixation in stem slices of Picea abies ( L). Karst: microautoradiographic studies. Trees, 1989, 3(1): 24鄄32.
[38] 摇 王星星, 刘琳, 张洁, 王玉魁, 温国胜, 高荣孚, 高岩, 张汝民. 毛竹出笋后快速生长期内茎杆中光合色素和光合酶的变化. 植物生态学
报, 2012, 36(5): 456鄄462.
[39] 摇 王文杰, 许慧男, 王莹, 于兴洋, 郑广宇, 祖元刚. 盐碱地土壤改良对银中杨叶片、树枝和树皮绿色组织色素和 C4光合酶的影响. 植物研
究, 2010, 30(3): 299鄄304.
[40] 摇 Sun Q, Yoda K, Suzuki M, Suzuki H. Vascular tissue in the stem and roots of woody plants can conduct light. Journal of Experimental Botany,
2003, 54(378): 1627鄄1635.
[41] 摇 Ceschia E, Damesin C, Lebaube S, Pontailler J Y, Dufrene E. Spatial and seasonal variations in stem respiration of beech trees (Fagus sylvatica) .
Annals of Forest Science, 2002, 59(8): 801鄄812.
[42] 摇 Gartner B L, Moore J R, Gardiner B A. Gas in stems: abundance and potential consequences for tree biomechanics. Tree Physiology, 2004, 24
(11): 1239鄄1250.
[43] 摇 Rosell J A, Gleason S, Mendez鄄Alonzo R, Chang Y, Westoby M. Bark functional ecology: evidence for tradeoffs, functional coordination, and
environment producing bark diversity. New Phytologist, 2014, 201(2): 486鄄497.
[44] 摇 Bloemen J, McGuire M A, Aubrey D P, Teskey R O, Steppe K. Transport of root鄄respired CO2 via the transpiration stream affects aboveground
carbon assimilation and CO2 efflux in trees. New Phytologist, 2013, 197(2): 555鄄565.
[45] 摇 Aschan G, Wittmann C, Pfanz H. Age鄄dependent bark photosynthesis of aspen twigs. Trees, 2001, 15(7): 431鄄437.
[46] 摇 Cernusak L A, Hutley L B. Stable isotopes reveal the contribution of corticular photosynthesis to growth in branches of Eucalyptus miniata. Plant
0296 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 35卷摇
http: / / www.ecologica.cn
Physiology, 2011, 155(1): 515鄄523.
[47] 摇 Eyles A, Pinkard E A, O忆Grady A P, Worledge D, Warren C R. Role of corticular photosynthesis following defoliation in Eucalyptus globulus.
Plant, Cell & Environment, 2009, 32(8): 1004鄄1014.
[48] 摇 Foote K C, Schaedle M. The contribution of aspen bark photosynthesis to the energy balance of the stem. Forest Science, 1978, 24(4): 569鄄573.
[49] 摇 Simbo D J, Bilcke N V D, Samson R. Contribution of corticular photosynthesis to bud development in African baobab (Adansonia digitata L.) and
Castor bean (Ricinus communis L.) seedlings. Environmental and Experimental Botany, 2013, 95: 1鄄5.
[50] 摇 Foote K C, Schaedle M. Diurnal and seasonal patterns of photosynthesis and respiration by stems of Populus tremuloides Michx. Plant Physiology,
1976, 58(5): 651鄄655.
[51] 摇 Wittmann C, Aschan G, Pfanz H. Leaf and twig photosynthesis of young beech (Fagus sylvatica) and aspen (Populus tremula) trees grown under
different light regime. Basic and Applied Ecology, 2001, 2(2): 145鄄154.
[52] 摇 Wittmann C, Pfanz H, Loreto F, Centritto M, Pietrini F, Alessio G. Stem CO2 release under illumination: corticular photosynthesis,
photorespiration or inhibition of mitochondrial respiration. Plant, Cell and Environment, 2006, 29(6): 1149鄄1158.
[53] 摇 Teskey R O, McGuire M A. Measurement of stem respiration of sycamore (Platanus occidentalis L.) trees involves internal and external fluxes of
CO2 and possible transport of CO2 from roots. Plant, Cell and Environment, 2007, 30(5): 570鄄579.
[54] 摇 Moore D J P, Miquel A, Mele G, Taneva L, Pippen J S, Kim H S, DeLucia E H. The effect of carbon dioxide enrichment on apparent stem
respiration from Pinus taeda L. is confounded by high levels of soil carbon dioxide. Oecologia, 2008, 158(1): 1鄄10.
[55] 摇 Saveyn A, Steppe K, McGuire M A, Lemeur R, Teskey R O. Stem respiration and carbon dioxide efflux of young Populus deltoides trees in relation
to temperature and xylem carbon dioxide concentration. Oecologia, 2008, 154(4): 637鄄649.
[56] 摇 Levy P E, Meir P, Allen S J, Jarvis P G. The effect of aqueous transport of CO2 in xylem sap on gas exchange in woody plants. Tree Physiology,
1999, 19(1): 53鄄58.
[57] 摇 Angert A, Sherer Y. Determining the relationship between tree鄄stem respiration and CO2 efflux by 啄O2 / Ar measurements. Rapid Communication in
Mass Spectrometry, 2011, 25(12): 1752鄄1756.
[58] 摇 McGuire M A, Cerasoli S, Teskey R O. CO2 fluxes and respiration of branch segments of sycamore (Platanus occidentalis L.) examined at different
sap velocities, branch diameters, and temperatures. Journal of Experimental Botany, 2007, 58(8): 2159鄄2168.
[59] 摇 Ivanov A G, Krol M, Sveshnikov D, Malmberg G, Gardestrom P, Hurry V Oquist G, Huner N P A. Characterization of the photosynthetic
apparatus in cortical bark chlorenchyma of Scots pine. Planta, 2006, 223(6): 1165鄄1177.
[60] 摇 Berveiller D, Damesin C. Carbon assimilation by tree stems: potential involvement of phosphoenolpyruvate carboxylase. Trees, 2008, 22( 2):
149鄄157.
[61] 摇 罗红艺. 光合碳同化中的两个重要酶 RuBP 羧化酶和 PEP 羧化酶. 高等函授学报: 自然科学版, 1999, (3): 49鄄52.
[62] 摇 Trumbore S E, Angert A, Kunert N, Muhr J, Chambers J Q. What忆s the flux? Unraveling how CO2 fluxes from trees reflect underlying physiological
processes. New Phytologist, 2013, 197(2): 353鄄355.
[63] 摇 Langley J, Drake B G, Hungate B. Extensive belowground carbon storage supports roots and mycorrhizae in regenerating scrub oaks. Oecologia,
2002, 131(4): 542鄄548.
[64] 摇 Wittmann C, Pfanz H. Antitranspirant functions of stem periderms and their influence on corticular photosynthesis under drought stress. Trees,
2008, 22(2): 187鄄196.
[65] 摇 马晔, 刘锦春. 啄13C在植物生态学研究中的应用. 西北植物学报, 2013, 33(7): 1492鄄1500.
[66] 摇 曾小平, 彭少鳞, 赵平. 广东南亚热带马占相思林呼吸量的测定. 植物生态学报, 2000, 24(4): 420鄄424.
[67] 摇 Matyssek R, Goerg M S G, Maurer S, Christ R. Tissue structure and respiration of stems of Betula pendula under contrasting ozone exposure and
nutrition. Trees Structure and Function, 2002, 16(6): 375鄄385.
[68] 摇 姜丽芬, 石福臣, 祖元刚, 王文杰, 小池孝良. 不同年龄兴安落叶松树树干呼吸及其与环境因子关系的研究. 植物研究, 2003, 23(3):
296鄄301.
[69] 摇 Powers E M, Marshall J D. Pulse labeling of dissolved 13C鄄carbonate into tree xylem: developing a new method to determine the fate of recently
fixed photosynthate. Rapid Communication in Mass Spectrometry, 2011, 25(1): 33鄄40.
[70] 摇 Bloemen J, McGuire M A, Aubrey D P, Teskey R O, Steppe K. Assimilation of xylem鄄transported CO2 is dependent on transpiration rate but is
small relative to atmospheric fixation. Journal of Experimental Botany, 2013, 64(8): 2129鄄2138.
[71] 摇 Ubierna N, Marshall J D, Cernusak L A. A new method to measure carbon isotope composition of CO2 respired by trees: stem CO2 equilibration.
Functional Ecology, 2009, 23(6): 1050鄄1058.
[72] 摇 Epron D, Bahn M, Derrien D, Lattanzi F A, Pumpanen J, Gessler A. H魻gberg P, Maillard P, Dannoura M, G佴rant D, Buchmann N. Pulse鄄
labelling trees to study carbon allocation dynamics: a review of methods, current knowledge and future prospects. Tree Physiology, 2012, 32(6):
1296摇 21期 摇 摇 摇 蔡锡安摇 等:树干皮层光合作用———生理生态功能和测定方法 摇
http: / / www.ecologica.cn
776鄄798.
[73] 摇 Wingate L, Oge忆 e J, Burlett R, Bosc A, Devaux M, Grace J, Loustau D, Gessler A. Photosynthetic carbon isotope discrimination and its
relationship to the carbon isotope signals of stem, soil and ecosystem respiration. New Phytologist, 2010, 188(2): 576鄄589.
[74] 摇 蒋春云, 马秀灵, 沈晓艳, 李燕, 赵彦修. 植物碳酸酐酶的研究进展. 植物生理学报, 2013, 49(6): 545鄄550.
[75] 摇 Wang M, Guan D X, Han S J, Wu J L. Comparison of eddy covariance and chamber鄄based methods for measuring CO2 flux in a temperate mixed
forest. Tree Physiology, 2010, 30(1): 149鄄163.
[76] 摇 Damesin C. Respiration and photosynthesis characteristics of current鄄year stems of Fagus sylvatica, from the seasonal pattern to an annual balance.
New Phytologist, 2003, 158(3): 465鄄475.
[77] 摇 Levy P E, Jarvis P G. Stem CO2 fluxes in two sahelian shrub species (Guiera senegalensis and Combretum micranthum) . Functional Ecology, 1998,
12(1): 107鄄116.
[78] 摇 Cernusak L A, Marshall J D. Photosynthetic refixation in branches of western white pine. Functional Ecology, 2000, 14(3): 300鄄311.
[79] 摇 Ryan MG. Growth and maintenance respiration in stems of Pinus contorta and Picea engelmanii. Canadian Journal of Forestry Research, 1990, 20
(1): 48鄄57.
[80] 摇 Hansen L D, Hopkin M S, Rank D R, Anekonda T S, Breidenbach R W, Criddle R S. The relation between plant growth and respiration: a
thermodynamic model. Planta, 1994, 194(1): 77鄄85.
[81] 摇 Reich P B, Tjoelker M G, Pregitzer K S, Wright I J, Oleksyn J, Machado J L. Scaling of respiration to nitrogen in leaves, stems and roots of higher
land plants. Ecology Letters, 2008, 11(8): 793鄄801.
[82] 摇 Jagermeyr J, Gerten D, Lucht W, Hostert P, Migliavacca M, Nemani R. A high鄄resolution approach to estimating ecosystem respiration at
continental scales using operational satellite data. Global Change Biology, 2014, 20(4): 1191鄄1210.
[83] 摇 郑秋红, 王兵. 稳定性同位素技术在森林生态系统碳水通量组分区中的应用. 林业科学研究, 2009, 22(1): 109鄄114.
2296 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 35卷摇