全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2014, 49 (5): 524–538, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2014.00524
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收稿日期: 2013-07-01; 接受日期: 2013-10-22
基金项目: 国家自然科学基金(No.31170180, No.31270268)和国家重大科学研究计划(No.2014CB954100)
* 通讯作者。E-mail: swx0527@163.com
桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征
朱俊义1*, 张力凡1, 沈鹏1, 任保青2, 梁宇1, 陈之端3
1通化师范学院生命科学学院, 通化 134002; 2山西太山植物园, 太原 030025
3中国科学院植物研究所系统与进化植物学国家重点实验室, 北京 100093
摘要 植物体为适应自己的传粉系统, 表现出高度的适应特征。风媒花植物为适应风传播花粉, 要形成特殊的结构, 以扩大
接受花粉粒的面积。利用扫描电镜观察了桦木科(Betulaceae)6属18种植物花柱的形态及花粉粒在花柱上的萌发过程, 探讨
了桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征。结果表明, 桦木科植物的二心皮(铁木、云南鹅耳枥稀为三心皮)雌蕊具柱状花柱,
柱头不发达, 花柱表皮细胞长条状, 纵向排列紧密。传粉时, 花柱表皮细胞能执行柱头的功能, 接受花粉粒, 为花粉粒萌发
提供场所和萌发条件。桦木科植物花柱有2种类型: 一种是花柱表皮细胞能形成乳突, 花粉管经乳突细胞进入花柱; 另一种
是花柱表皮细胞不形成乳突, 花粉管经过花柱表皮细胞或胞间隙进入花柱。无论花柱表皮细胞是否形成乳突, 乳突的形态、
大小以及花粉管和乳突的结合方式等在族间、属间、属内种间存在差异。与基部被子植物相比, 桦木科植物的花柱呈现适
应风媒传粉的进化特征。桦木科植物花柱表皮细胞形成的乳突与基部被子植物柱头乳突功能相同, 是桦木科植物风媒传粉
的适应策略。
关键词 桦木科, 花柱, 乳突, 风媒传粉
朱俊义, 张力凡, 沈鹏, 任保青, 梁宇, 陈之端 (2014). 桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征. 植物学报 49, 524–538.
被子植物在生活史中出现了减数分裂和双受精
现象, 若完成双受精过程, 必须建立一个传粉系统。
传粉系统的3个组成部分是花粉、柱头和传粉媒介(黄
双全和郭友好, 2000)。其中, 花粉携带着雄性配子;
柱头为花粉粒的着落和萌发提供平台及条件; 传粉媒
介保证花粉落到雌蕊柱头。每种植物在长期进化过程
中, 形成了一个相对稳定的传粉系统。根据传粉媒介
的不同类型可将传粉系统分为生物传粉和非生物传
粉, 非生物传粉又分为风媒传粉和水媒传粉两大类
(黄双全和郭友好, 2000)。植物体为适应自己的传粉
系统, 表现出高度的适应特征, 如风媒传粉植物多为
柔荑花序, 花被小、少或退化, 花粉粒数量多, 通常
较小、轻且表面光滑, 花丝伸长生长, 并暴露在外部,
先花后叶, 雌花柱头特化成羽状等(孟宏虎, 2008)。
众所周知, 雌蕊由柱头、花柱和子房组成。花柱
是连接柱头和子房的管状或柱状结构。以往对风媒植
物适应性研究大多集中在花丝、花粉或柱头的结构或
功能上, 认为柱头在为花粉粒的着落提供场所, 特别
是在为花粉粒提供萌发条件方面起着关键作用, 而对
花柱适应风媒传粉的报道较少。关于花柱在传粉生物
学中的意义, 近期一些相关研究在镜像花柱、花柱异
型和花柱卷曲性等方面有所涉及, 主要针对花柱的不
同特性在植物繁殖系统中发挥的作用 (Ganders,
1979; Barrett and Richards, 1990; 杨春锋和郭友好,
2005; 林玉和谭敦炎, 2007; 周伟和王红, 2009; 陈
明林等, 2010)。有关柱头和花柱的乳突, Dulberger
(1970,1974)发现长柱型花常伴随较大的柱头突起,
在三型花柱的Lythrum junceum中, 其长柱花的柱头
要比中柱花和短柱花的大。魏岩等(2005)在研究白梭
梭(Haloxylon persicum)开花及风媒传粉特点时, 认
为白梭梭的柱头指状, 上有乳突细胞, 便于捕捉花
粉, 以适应风媒传粉。张玉娜等(2009)研究了肋果沙
棘(Hippophae neurocarpa)自然种群的风媒传粉特
征, 发现其雌花柱头细长捻状, 伸出萼筒, 长度约与
子房相等, 授粉面大, 密布乳突, 充分发育后弯曲,
侧向伸出, 具黏液质, 便于捕获花粉。但有关花柱是
否能接受花粉粒, 能否为花粉粒的萌发创造条件, 花
柱表皮细胞能否形成乳突, 目前尚未见报道。
·研究论文·
朱俊义等: 桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征 525
现存的桦木科(Betulaceae)植物包括6个属, 即
桤木属(Alnus)、桦木属(Betula)、榛属(Corylus)、虎
榛子属(Ostryopsis)、鹅耳枥属(Carpinus)和铁木属
(Ostrya), 约150种, 主要分布在北半球温带地区和
亚热带山地, 只有少数种类分布到南半球(陈之端,
1994a, 1994b)。该科通常被分成2个族: 桦木族和榛
族(Prantl, 1893; Winkler, 1904; Li and Skvortsov,
1999); 或提升为 2个亚科 : 桦木亚科和榛亚科
(Takhtajan, 1980; Thorne, 1983; Furlow, 1990)。
Abbe(1974)指出桦木科是一个独立的演化类群, 科
内具有3条明显的演化路线。根据这3条演化路线, 他
将桦木科划分为3个族: 桦木族(Betuleae)(包括Alnus
和Betula)、榛族(Coryleae)(包括Corylus和Ostryop-
sis)和鹅耳枥族 (Carpineae)(包括Carpinus和Os-
trya)。形态学结合分子系统学的研究结果支持3个族
的划分, 即桦木族(Alnus和Betula)、榛族(Corylus)和
鹅耳枥族(Ostryopsis、Carpinus和Ostrya), 而将虎榛
子属从榛族分出 , 归入鹅耳枥族 (陈之端 , 1994a;
Chen et al., 1999)。
桦木科(Betulaceae)植物单性的、复杂的圆锥花
序由包括1–3朵花的小花序单位组成, 其形态在整个
被子植物中都是非常特殊的 (Abbe, 1935, 1938,
1974)。该科植物具有一些适应风媒传粉的形态特征,
如花序多为柔荑状, 花被不发育或退化, 没有花萼和
花瓣的分化, 但花粉粒数量多且光滑(朱俊义和陆静梅,
2008; Lin et al., 2010)。本文报道了桦木科6属18种代
表植物的花柱形态及花粉粒在花柱上的萌发过程, 发
现桦木科植物的花柱能接受花粉, 为花粉粒萌发创造
了条件, 且有的种类花柱表皮细胞能形成乳突。
1 材料与方法
1.1 材料
选取桦木科18种植物, 种名、采集地点、海拔和采集
时间等信息见表1。在开花前, 采集每种植物带有雌、
雄花序的枝条, 将其插入水中, 用透明的塑料袋罩


表1 实验材料的采集信息
Table 1 The collection information of materials used for this study
Species Collection sites Altitude (m) Acquisition time
Alnus mandshurica (Callier) Hand.-Mazz. The north slope of Changbai Mountain 1 820 2005-03
A. sibirica Fisch. ex Turcz. Tonghua City, Jilin Province 560 2005-03
A. japonica (Thunb.) Steud. Huanren County, Liaoning Province 620 2012-03
A. sibirica var. hirsuta (Turcz.) Koidz. The campus of Changchun University 260 2013-03
Betula platyphylla Suk. The campus of Tonghua Normal University 420 2013-03
B. dahurica Pall. Tonghua County, Jilin Province 460 2013-03
B. schmidtii Regel Ji’an City, Jilin Province 207 2013-03
B. fruticosa Pall. Hani River Wetland in Jilin Province 556 2012-03
B. ermanii Cham. The north slope of Changbai Mountain 1 810 2013-03
B. luminifera H. Winkl. Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of
Sciences
2 000 2013-02
Corylus heterophylla Fisch. Tonghua City, Jilin Province 660 2013-03
C. mandshurica Maxim. Tonghua City, Jilin Province 660 2013-03
Ostryopsis davidiana Decne. Taiyuan City, Shanxi Province 810 2013-02
Carpinus cordata Blume The campus of Tonghua Normal University 420 2012-03
C. turczaninowii Hance Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences 470 2013-02
C. londoniana H. Winkl. var. lanceolata
(Hand.-Mazz.) P.C.Li
Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of
Sciences
2 000 2013-02
C. monbeigiana Hand.-Mazz. Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of
Sciences
2 000 2013-02
Ostrya japonica Sarg. Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of
Sciences
2 000 2013-02

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图1 岳桦雌性花器官发育及花柱形态发生
(A) 雌花序原基及分化的螺旋排列的小花序原基; (B) 小花序原基分生组织; (C) 小花序原基分生组织分化出1对次级苞片原基; (D),
(E) 小花序原基分生组织分化形成3个花原基; (F), (G) 每个花原基分化出2个心皮原基; (H), (I) 二心皮合生雌蕊, 具2个柱状花柱,
花柱和柱头分化不明显。PB: 初级苞片和初级苞片原基; S: 花柱; CP: 小花序原基; CPM: 小花序原基分生组织; FP: 花原基; IP: 花
序原基; Pe: 被片和被片原基; cap: 心皮原基; tcp: 二心皮雌蕊; SB: 次级苞片和次级苞片原基。(A), (I) Bar=300 µm; (B)–(D)
Bar=50 µm; (E)–(G) Bar=100 µm; (H) Bar=500 µm

Figure 1 Female floral organ development and style morphogenesis in Betula ermanii
(A) Female inflorescence and cymule primordia arranged spirally; (B) Cymule primordia; (C) Cymule primordia differentiated into
one primary bract and a pair of secondary bracts; (D), (E) Three floral primordia; (F), (G) Each floret with two carpel primordia;
(H), (I) Bicarpellary pistil with two columnar styles. PB: Primary bract and primary bract primordium; S: Style; CP: Cymule pri-
mordium; CPM: Cymule primordium meristems; FP: Floret primordium; IP: Inflorescence primordium; Pe: Perigone and perigone
primordium; cap: Carpel primordium; tcp: Bicarpellary pistil; SB: Secondary bracts and secondary bract primordium. (A), (I)
Bar=300 µm; (B)–(D) Bar=50 µm; (E)–(G) Bar=100 µm; (H) Bar=500 µm

_________________________________________________________________________________________________________________

→
图2 桦木科各属植物花柱及柱头形态
(A) 东北桤木具乳突的花柱和柱头; (B) 辽东桤木不具乳突的花柱和柱头; (C) 毛赤杨不具乳突的花柱和柱头; (D) 日本桤木不具乳
突的花柱和柱头; (E) 白桦不具乳突的花柱和柱头; (F) 黑桦不具乳突的花柱和柱头; (G) 柴桦不具乳突的花柱和柱头; (H) 岳桦不具
乳突的花柱和柱头; (I) 赛黑桦不具乳突的花柱和柱头; (J) 亮叶桦不具乳突的花柱和柱头; (K) 榛具乳突的花柱和柱头; (L) 毛榛不
具乳突的花柱和柱头; (M) 虎榛子具乳突的花柱和柱头; (N) 鹅耳枥具乳突的花柱和柱头; (O) 海南鹅耳枥具乳突的花柱和柱头; (P)
千金榆具乳突的花柱和柱头; (Q) 云南鹅耳枥具乳突的花柱和柱头; (R) 铁木具乳突的花柱和柱头。S: 花柱; St: 柱头。(A), (C), (D),
(N) Bar=200 µm; (B), (G), (H), (L)–(M), (O), (Q) Bar=100 µm; (E), (I), (K), (P), (R) Bar=50 µm; (F) Bar=300 µm; (J) Bar=1 mm
朱俊义等: 桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征 527


Figure 2 Style and stigma morphology in Betulaceae
(A) Papilla style and stigma in Alnus mandshurica; (B) Non-papilla style and stigma in A. sibirica; (C) Non-papilla style and stigma
in A. sibirica var. hirsuta; (D) Non-papilla style and stigma in A. japonica; (E) Non-papilla style and stigma in Betula platyphylla;
(F) Non-papilla style and stigma in B. dahurica; (G) Non-papilla style and stigma in B. fruticosa; (H) Non-papilla style and stigma
in B. ermanii; (I) Non-papilla style and stigma in B. schmidtii; (J) Non-papilla style and stigma in B. luminifera; (K) Papilla style
and stigma in Corylus heterophylla; (L) Non-papilla style and stigma in C. mandshurica; (M) Papilla style and stigma in Ostryop-
sis davidiana; (N) Papilla style and stigma in Carpinus turczaninowii; (O) Papilla style and stigma in C. londoniana; (P) Papilla
style and stigma in C. cordata; (Q) Papilla style and stigma in C. monbeigiana; (R) Papilla style and stigma in Ostrya japonica.
S: Style; St: Stigma. (A), (C), (D), (N) Bar=200 µm; (B), (G), (H), (L)–(M), (O), (Q) Bar=100 µm; (E), (I), (K), (P), (R) Bar=50 µm;
(F) Bar=300 µm; (J) Bar=1 mm
528 植物学报 49(5) 2014
住, 并置于阳光充足的实验室内, 室内温度为20°C左
右。待雌、雄花开放后, 进行人工授粉。授粉后, 从
第2天开始, 连续采集雌花序3天, 每天2次。
1.2 方法
1.2.1 花柱及花粉管形态观察
将采集的雌花序直接放在样品台导电胶上 , 置于
HITACHI S-3000N型扫描电子显微镜下, 在低真空
背散射模式(BSE2)下观察并照相。

1.2.2 岳桦花器官原基发生和形态建成过程观察
在体视镜下选取适于观察的岳桦花器官原基发生和形
态建成材料, 在无水乙醇中脱水30分钟, 换入丙酮30
分钟, 再放入醋酸异戊酯中20分钟, 而后进行临界点
干燥。把样品固定在样品台上, 进行离子溅射镀金膜。
用HITACHI S-3000N型扫描电子显微镜观察并拍照。
2 结果
2.1 桦木科花柱和柱头形态及原基发生
现以岳桦(Betula ermanii)为例, 说明桦木科植物花
柱和柱头花器官原基发生和形态建成过程。岳桦雌花
序原基形成最初为近球形的小花序原基, 呈螺旋状紧
密排列(图1A)。小花序原基首先分化出初级苞片和近
球形的小花序原基分生组织(图1B)。随后, 近球形的
小花序原基分生组织分化形成1对次级苞片(图1C);
并逐渐分化形成3个近球形花原基(图1D, E)。每个近
球形的花原基基部分化出1对花被片原基, 同时, 每
个花原基分化出2个心皮原基(图1F, G)。心皮原基向
上分化形成2个柱状花柱, 花柱和柱头细胞形态一致,
区分不明显, 但花柱表皮细胞并非柱头细胞下延形
成, 下部分化形成二心皮合生雌蕊的子房, 花被片原
基退化, 没有发育成被片(图1H, I)。
实验中同时观察了桦木科6属18种植物的花柱和
柱头的形态(图2A–R)。每种植物的花柱均为柱状, 柱
头细胞较少, 位于花柱的顶端。花柱和柱头均可接受
花粉粒, 花粉粒在花柱和柱头上均可萌发。由于柱头
仅由2–5个细胞组成, 很难接收到花粉粒, 花粉粒主
要在花柱上萌发, 形成花粉管, 并进入花柱。
2.2 桦木族花柱形态与花粉粒萌发过程
2.2.1 桤木属花柱形态及花粉粒萌发过程
在本属中观察了东北桤木(Alnus mandshurica)、辽东
桤木(A. sibirica)、毛赤杨(A. sibirica var. hirsuta)和日
本桤木(A. japonica)的花柱形态及花粉粒萌发过程。
东北桤木在开花时花柱伸长生长, 暴露于初级苞
片之外; 初期花柱表皮细胞呈长条状, 排列整齐, 无
乳突(图3A); 随着雌蕊的发育, 花柱表皮细胞形成乳
突(图3B)。花粉粒落到花柱表面(图3C), 并形成花粉
管, 花粉管与乳突结合, 完成传粉过程(图3D–F)。
辽东桤木、毛赤杨和日本桤木在开花时花柱伸
长生长, 暴露于初级苞片之外; 花柱表皮细胞呈长
条状, 排列整齐, 无乳突(图4A, B, G, J)。传粉后, 花
粉粒落到花柱表面, 并形成花粉管, 花粉管穿过花
柱表皮细胞或细胞间隙进入花柱道(图4C, D–F, H,
I, K, L), 完成传粉过程, 花柱表皮细胞一直无乳突
形成。

2.2.2 桦木属花柱形态及花粉粒萌发过程
在本属中观察了白桦(Betula platyphylla)、黑桦(B.
dahurica)、柴桦(B. fruticosa)、赛黑桦(B. schmidtii)、
岳桦、亮叶桦(B. luminifera)的花柱形态及花粉粒萌发
过程。
所观察的桦木属植物均在开花时花柱伸长生长,
暴露于初级苞片之外; 花柱表皮细胞呈长条状, 排列
整齐(但亮叶桦的花柱表面凸凹不平), 无乳突(图5A,
B, D, J, M, S, Y)。传粉后, 花粉粒落到花柱表面, 并
形成花粉管, 花粉管穿过花柱表皮细胞或细胞间隙进
入花柱道, 完成传粉过程, 花柱表皮细胞一直无乳突
形成(图5C, E–I, K, L, N–R, T–X, Z, A1)。
2.3 榛族花柱形态及花粉粒萌发过程
榛族仅包括榛属。在榛属中观察了榛(Corylus het-
erophylla)和毛榛(C. mandshurica)的花柱形态及花
粉粒萌发过程。
榛在开花时花柱伸长生长, 暴露于初级苞片之
外; 初期花柱表皮细胞呈长条状, 排列整齐, 无乳突
(图6A)。随着雌蕊的发育, 花柱表皮细胞形成乳突(图
6B)。花粉粒落到花柱表面, 并形成花粉管, 花粉管


St
朱俊义等: 桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征 529


图3 东北桤木具乳突花柱形态和花粉管生长过程
(A) 传粉前花柱无乳突; (B) 传粉时花柱有乳突; (C)–(F) 花粉粒在花柱上萌发, 花粉管与乳突的结合过程。PB: 初级苞片和初级苞
片原基; S: 花柱; Pg: 花粉粒; P: 乳突; Pt: 花粉管; Ec: 表皮细胞。(A) Bar=300 µm; (B) Bar=500 µm; (C)–(E) Bar=50 µm; (F)
Bar=20 µm

Figure 3 Papilla style and pollen tube growth process in Alnus mandshurica
(A) Style without papillae before pollination; (B) Style with papillae during pollination; (C)–(F) Pollen grain germination on the
style and the growth process of pollen tubes on papillae. PB: Primary bract and primary bract primordium; S: Style; Pg: Pollen
grains; P: Papilla; Pt: Pollen tube; Ec: Epidermal cells. (A) Bar=300 µm; (B) Bar=500 µm; (C)–(E) Bar=50 µm; (F) Bar=20 µm


与乳突结合, 完成传粉过程(图6C–F)。
毛榛在开花时花柱伸长生长, 暴露于初级苞片之
外; 花柱表皮细胞呈长条状, 排列整齐, 无乳突(图
7A, B)。传粉后, 花粉粒落到花柱表面, 并形成花粉
管, 花粉管沿花柱表皮细胞相邻处纵向伸长生长, 花
粉管前段呈念珠状(图7C), 穿过花柱表皮细胞或细胞
间隙进入花柱道, 完成传粉过程, 花柱表皮细胞一直
无乳突形成(图7D–F)。
2.4 鹅耳枥族花柱形态及花粉粒萌发过程
2.4.1 虎榛子属花柱形态及花粉粒萌发过程
在本属中观察了虎榛子(Ostryopsis davidiana)的花
柱形态及花粉粒萌发过程。虎榛子在开花时花柱伸长
生长, 暴露于初级苞片之外; 初期花柱表皮细胞呈长
条状, 排列整齐, 无乳突(图8A)。传粉后, 花粉粒落到
花柱表面, 并形成花粉管, 花柱表皮细胞形成乳突,
乳突呈指状(图8B, C), 花粉管与乳突结合(图8D–F),
完成传粉过程。
2.4.2 鹅耳枥属花柱形态及花粉粒萌发过程
在本属中观察了鹅耳枥(Carpinus turczaninowii)、海
南鹅耳枥(C. londoniana var. lanceolata)、千金榆(C.
cordata)及云南鹅耳枥(C. monbeigiana)花柱形态及
花粉粒萌发过程。
鹅耳枥、海南鹅耳枥、千金榆和云南鹅耳枥在开
花时花柱伸长生长, 暴露于初级苞片之外; 初期花柱
表皮细胞呈长条状, 排列整齐, 无乳突。随着雌蕊发
育 , 花柱表皮细胞形成乳突(图9A, B, D–F, G–L,
M–O), 花粉管与乳突结合(图9C, G–L), 完成传粉过
程。其中, 海南鹅耳枥和云南鹅耳枥的枝条在水培时
雄花序没有发育, 未采集到花粉, 花柱上无花粉着
落 , 但花柱的表皮细胞仍然产生了乳突 (图9D–F,
M–O)。在云南鹅耳枥雌性器官发育过程中, 稀出现三
心皮雌蕊(图9N)。千金榆的花粉管与乳突的结合比较
特殊, 花粉管首先将乳突缠绕, 之后再从其侧面进入
(图9G–L)。
530 植物学报 49(5) 2014


图4 桦木族(桤木属)无乳突花柱形态和花粉管生长过程
(A), (B) 辽东桤木花柱传粉前无乳突; (C)–(F) 辽东桤木花粉粒在柱头萌发过程, 花柱无乳突, 花粉管通过花柱表皮细胞或胞间层进
入花柱道; (G)–(I) 毛赤杨花柱无乳突, 花粉管通过花柱表皮细胞或胞间层进入花柱道; (J)–(L) 日本桤木花柱无乳突, 花粉管通过花
柱表皮细胞或胞间层进入花柱道。PB: 初级苞片和初级苞片原基; S: 花柱; Pg: 花粉粒; Pt: 花粉管; Ec: 表皮细胞。(A) Bar=300
µm; (B), (G), (J) Bar=100 µm; (C), (E) Bar=30 µm; (D), (F), (H), (I), (K), (L) Bar=50 µm

Figure 4 Non-papilla style and pollen tube growth process in Betuleae (Alnus)
(A), (B) Style without papillae before pollination in Alnus sibirica; (C)–(F) The germination process of pollen grains on stigmas in
A. sibirica, style without papillae, pollen tube entering the stylar canal through the epidermal cells or intercellular layer of the style;
(G)–(I) Style without papillae, pollen tube entering the stylar canal through the epidermal cells or intercellular layer of the style in
A. sibirica var. hirsuta; (J)–(L) Style without papillae pollen tube entering the stylar canal through the epidermal cells or inter-
cellular layer of the style in A. japonica. PB: Primary bract and primary bract primordium; S: Style; Pg: Pollen grains; Pt: Pollen
tube; Ec: Epidermal cells. (A) Bar=300 µm; (B), (G), (J) Bar=100 µm; (C), (E) Bar=30 µm; (D), (F), (H), (I), (K), (L) Bar=50 µm

2.4.3 铁木属花柱形态及花粉粒萌发过程
在本属中观察了铁木(Ostrya japonica)的花柱形态。
铁木在开花时花柱伸长生长, 暴露于初级苞片之外;
初期花柱表皮细胞呈长条状, 排列整齐, 无乳突。铁
木枝条在水培过程中, 雌性器官不断发育, 由于雄
花序没有发育, 未采集到花粉, 花柱上无花粉粒着
朱俊义等: 桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征 531
落, 但花柱的表皮细胞仍然产生了乳突(图10A, C)。
在铁木雌性器官发育过程中 , 稀出现三心皮雌蕊
(图10B)。
3 讨论
3.1 桦木科两种花柱类型
研究表明, 桦木科植物的花柱有2种类型, 一种是花
柱和柱头表皮细胞形成乳突; 另一种是花柱和柱头表
皮细胞不形成乳突。能形成乳突的种类, 花粉粒在花
柱表皮细胞的表面萌发, 并形成花粉管, 花粉管主动
寻找乳突, 直接与乳突结合, 花粉管通过乳突进入花
柱; 或者花粉管将乳突缠绕后(如千金榆), 再在其侧
面进入花柱。不能形成乳突的种类, 花粉粒也在花柱
表皮细胞的表面萌发, 并形成花粉管, 花粉管进入花
柱表皮细胞或沿花柱表皮细胞的细胞间隙进入花柱。

图5
Figure 5
532 植物学报 49(5) 2014


图5 桦木族(桦木属)无乳突花柱形态和花粉管生长过程
(A)–(C) 白桦花柱无乳突, 花粉管通过花柱表皮细胞的胞间层进入花柱道; (D)–(I) 黑桦花柱无乳突, 花粉管通过花柱表皮细胞或胞
间层进入花柱道; (J)–(L) 柴桦花柱无乳突, 花粉管通过花柱表皮细胞或胞间层进入花柱道; (M)–(R) 岳桦花柱无乳突, 花粉管通过
花柱表皮细胞或胞间层进入花柱道; (S)–(X) 赛黑桦花柱无乳突, 花粉管通过花柱表皮细胞或胞间层进入花柱道; (Y)–(A1) 亮叶桦
花柱无乳突, 花粉管通过花柱表皮细胞或胞间层进入花柱道。PB: 初级苞片和初级苞片原基; S: 花柱; St: 柱头; Pg: 花粉粒; Pt: 花
粉管; Ec: 表皮细胞。(A), (D) Bar=300 µm; (B), (N), (O), (Q), (T), (U), (X) Bar=50 µm; (C), (W) Bar=20 µm; (E), (J)–(M), (S), (Y)
Bar=100 µm; (F)–(I), (P), (R), (V), (Z), (A1) Bar=30 µm

Figure 5 Non-papilla style and pollen tube growth process in Betuleae (Betula)
(A)–(C) Style without papillae, pollen tube entering the stylar canal through the epidermal cells or intercellular layer of the style in
Betula platyphylla; (D)–(I) Style without papillae, pollen tube entering the stylar canal through the epidermal cells or intercellular
layer of the style in B. dahurica; (J)–(L) Style without papillae, pollen tube entering the stylar canal through the epidermal cells or
intercellular layer of the style in B. fruticosa; (M)–(R) Style without papillae, pollen tube entering the stylar canal through the
epidermal cells or intercellular layer of the style in B. ermanii; (S)–(X) Style without papillae, pollen tube entering the stylar canal
through the epidermal cells or intercellular layer of the style in B. schmidtii; (Y)–(A1) Style without papillae, pollen tube entering
the stylar canal through the epidermal cells or intercellular layer of the style in B. luminifera. PB: Primary bract and primary bract
primordium; S: Style; St: Stigma; Pg: Pollen grains; Pt: Pollen tube; Ec: Epidermal cells. (A), (D) Bar=300 µm; (B), (N), (O), (Q),
(T), (U), (X) Bar=50 µm; (C), (W) Bar=20 µm; (E), (J)–(M), (S), (Y) Bar=100 µm; (F)–(I), (P), (R), (V), (Z), (A1) Bar=30 µm

Pg
朱俊义等: 桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征 533


图6 榛具乳突花柱形态和花粉管生长过程
(A) 传粉前花柱无乳突; (B) 传粉时花柱形成乳突; (C)–(F) 花粉粒在柱头上萌发及花粉管与乳突结合过程。S: 花柱; Pg: 花粉粒; P:
乳突; Pt: 花粉管。(A)–(D) Bar=50 µm; (E), (F) Bar=20 µm

Figure 6 Papilla style and pollen tube growth process in Corylus heterophylla
(A) Style without papillae before pollination; (B) Style with papillae during pollination; (C)–(F) Pollen grain germination on the
stigmas and the growth process of the pollen tube on papillae. S: Style; Pg: Pollen grains; P: Papilla; Pt: Pollen tube. (A)–(D)
Bar=50 µm; (E), (F) Bar=20 µm



图7 毛榛无乳突花柱形态和花粉管生长过程
(A), (B) 传粉前花柱无乳突; (C), (D) 花粉管前端呈念珠状; (E), (F) 花柱无乳突, 花粉管沿花柱表皮细胞间隙进入花柱。S: 花柱;
Pg: 花粉粒; Pt: 花粉管; Ec: 表皮细胞; Pe: 被片和被片原基。(A), (B) Bar=200 µm; (C)–(E) Bar=100 µm; (F) Bar=50 µm

Figure 7 Non-papilla style and pollen tube growth process in Corylus mandshurica
(A), (B) Style without papillae before pollination; (C), (D) The pollen tube tip arranged in beadlike chains; (E), (F) Style without
papillae, pollen tube entering the stylar canal through the epidermal cells gap of the style. S: Style; Pg: Pollen grains; Pt: Pollen
tube; Ec: Epidermal cells; Pe: Perigone and perigone primordium. (A), (B) Bar=200 µm; (C)–(E) Bar=100 µm; (F) Bar=50 µm
534 植物学报 49(5) 2014


图8 鹅耳枥族(虎榛子属)虎榛子具乳突花柱形态和花粉管生长过程
(A) 传粉前花柱无乳突; (B), (C) 传粉后花柱形成指状乳突; (D)–(F) 花粉管与乳突结合过程。S: 花柱; St: 柱头; Pg: 花粉粒; P: 乳
突; Pt: 花粉管。(A), (C) Bar=100 µm; (B), (E) Bar=50 µm; (D) Bar=20 µm; (F) Bar=30 µm

Figure 8 Papilla style and pollen tube growth process in Ostryopsis davidiana of Carpineae (Ostryopsis)
(A) Style without papillae before pollination; (B), (C) Style with finger-like papillae after pollination; (D)–(F) The growth process of
the pollen tube and the mastoid. S: Style; St: Stigma; Pg: Pollen grains; P: Papilla; Pt: Pollen tube. (A), (C) Bar=100 µm; (B), (E)
Bar=50 µm; (D) Bar=20 µm; (F) Bar=30 µm


有的种类花粉管呈念珠状(如毛榛), 可能与花粉粒产
生的膨压及花柱表皮细胞的细胞间隙形成的阻力有
关。
在实验过程中, 由于海南鹅耳枥、云南鹅耳枥和
铁木的枝条在水培时雄花序没有发育, 故未采集到花
粉。花柱上没有花粉粒着落, 但花柱的表皮细胞仍然
产生了乳突, 说明乳突并非由花粉粒刺激形成, 而是
花柱发育到一定时期, 主动接受花粉粒, 为花粉粒萌
发提供场所和萌发条件形成的特殊结构。
3.2 桦木科花柱在族间和属间的差异
在实验中发现桦木科植物的二心皮(云南鹅耳枥和铁
木有时出现三心皮)雌蕊均具柱状花柱, 花柱和柱头
分化不明显, 花柱表皮细胞呈长条状, 纵向排列紧
密; 传粉时, 花柱表皮细胞能执行柱头的功能, 接受
花粉粒, 为花粉粒萌发提供场所和萌发条件。如表2
所示, 在所观察的种类中, 桤木属的东北桤木, 榛属
的榛, 虎榛子属的虎榛子, 鹅耳枥属的千金榆、鹅耳
枥、海南鹅耳枥、云南鹅耳枥, 以及铁木属的铁木花
柱表皮细胞形成乳突, 花粉管与乳突结合, 进入花
柱; 桤木属的辽东桤木、日本桤木、毛赤杨, 桦木属
的白桦、黑桦、赛黑桦、柴桦、岳桦、亮叶桦, 以及
榛属的毛榛花柱表皮细胞不形成乳突, 花粉管穿过花
柱表皮细胞或细胞间隙进入花柱。以上结果说明桦木
科花柱表皮细胞是否形成乳突及乳突的形态、大小、
花粉管和乳突的结合方式等, 在族间、属间、属内种
间存在差异。通过分析比较本研究结果, 建议将虎榛
子属从榛族中分出, 归入鹅耳枥族。研究结果支持桦
木科包含3族 , 即桦木族 (Alnus和Betula)、榛族
(Corylus) 和 鹅 耳 枥 族 (Ostryopsis 、 Carpinus 和
Ostrya)。这与陈之端(1994a)及Chen等(1999)的研究
结果一致。
3.3 桦木科植物与基部被子植物花柱和柱头的特
征比较
传粉生物学是研究与传粉事件有关的各种生物学特
性及其规律的一门学科, 是植物生殖生态学和进化生
物学关注的焦点之一(黄双全和郭友好, 2000)。其中,
朱俊义等: 桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征 535


图9 鹅耳枥族(鹅耳枥属)具乳突花柱形态和花粉管生长过程
(A)–(C) 鹅耳枥花柱形态及花粉管生长过程; (D)–(F) 海南鹅耳枥花柱形态; (G)–(L) 千金榆花柱形态及花粉管生长过程; (M)–(O)
云南鹅耳枥花柱形态。PB: 初级苞片和初级苞片原基; S: 花柱; Pg: 花粉粒; P: 乳突; Pt: 花粉管; Ec: 表皮细胞; Pe: 被片和被片原
基; Tcp: 三心皮雌蕊。(A), (B), (D)–(H), (N), (O) Bar=100 µm; (C) Bar=30 µm; (I)–(L) Bar=50 µm; (M) Bar=300 µm

Figure 9 Papilla style and pollen tube growth process in Carpineae (Carpinus)
(A)–(C) Papilla style and pollen tube growth process in Carpinus turczaninowii; (D)–(F) Papilla style in C. londoniana; (G)–(L)
Papilla style and pollen tube growth process in C. cordata; (M)–(O) Papilla style in C. monbeigiana. PB: Primary bract and pri-
mary bract primordium; S: Style; Pg: Pollen grains; P: Papilla; Pt: Pollen tube; Ec: Epidermal cells; Pe: Perigone and perigone
primordium; Tcp: Tricarpellary pistil. (A), (B), (D)–(H), (N), (O) Bar=100 µm; (C) Bar=30 µm; (I)–(L) Bar=50 µm; (M) Bar=300 µm
536 植物学报 49(5) 2014



图10 鹅耳枥族(铁木属)铁木具乳突花柱形态和花粉管生长过程
S: 花柱; P: 乳突; Ec: 表皮细胞; tcp: 二心皮雌蕊; Tcp: 三心皮雌蕊。(A) Bar=300 µm; (B) Bar=200 µm; (C) Bar=100 µm

Figure 10 Papilla style and pollen tube growth process in Ostrya japonica of Carpineae
S: Style; P: Papilla; Ec: Epidermal cells; tcp: Bicarpellary pistil; Tcp: Tricarpellary pistil. (A) Bar=300 µm; (B) Bar=200 µm; (C)
Bar=100 µm



表2 桦木科各族、属花柱特征的比较
Table 2 A comparison of the style characteristics in tribes and genera of Betulaceae


花部特征及其适应意义也是传粉生物学研究的重要内
容(阮成江和姜国斌, 2006; 唐璐璐和韩冰, 2007)。植物
的生殖策略和传粉系统与环境密切相关(王崇云和党承
林, 1999; 何亚平和刘建全, 2003; 黄双全, 2012)。
关于基部被子植物花器官发育有许多报道。毛茛
科黄三七属黄三七(Souliea vaginata)在心皮完全闭
合时, 心皮顶端不发生对折的部分及心皮腹缝线上部
的部分构成一个平坦的狭卵形斜面, 接着, 此斜面进
一步延长, 分化为具单细胞乳状突起的柱头组织(宋
春慧, 2006)。驴蹄草属驴蹄草(Caltha palustris)和金
莲花属川陕金莲花(Trollius buddae)的心皮原基均为
对折式。在发育过程中, 驴蹄草心皮顶端沿腹缝线形
成下延的柱头组织; 川陕金莲花不形成明显的柱头组
织(宋萍等, 2007)。黄连属植物在心皮近于成熟时, 明
Tribe Genus Species Papilla present or absent
Betuleae Alnus A. mandshurica (Callier) Hand.-Mazz. With
A. sibirica Fisch. ex Turcz. Without
A. japonica (Thunb.) Steud. Without
A. sibirica var. hirsuta (Turcz.) Koidz. Without
Betula B. platyphylla Suk. Without
B. dahurica Pall. Without
B. schmidtii Regel Without
B. fruticosa Pall. Without
B. ermanii Cham. Without
B. luminifera H. Winkl. Without
Coryleae Corylus C. heterophylla Fisch. With
C. mandshurica Maxim. Without
Carpineae Ostryopsis O. davidiana Decne. With
Carpinus C. cordata Blume With
C. turczaninowii Hance With
C. londoniana H. Winkl. var. lanceolata (Hand.-Mazz.) P.C.Li With
C. monbeigiana Hand.-Mazz. With
Ostrya O. japonica Sarg. With
朱俊义等: 桦木科植物花柱适应风媒传粉的特征 537
显分化为3部分: 中部膨大为子房, 上部将沿腹缝线
分化出柱头组织, 下部分化为子房柄, 此时的子房并
没有完全闭合(辜天琪和任毅, 2007)。类叶升麻属的
类叶升麻(Actaea asiatica)早期心皮腹部产生凹陷,
接着经过椅形阶段形成成熟心皮; 心皮无明显花柱,
柱头具乳突状细胞(张阿娟, 2006)。金粟兰科雪香兰
(Hedyosmum orientale)花柱较短、深埋在雌花内, 柱
头羽毛状, 干性乳突细胞呈长圆形(崔永坤等, 2011)。
在上述有关基部被子植物花器官发育的研究中, 均提
到柱头及花柱的分化, 其花柱均较短, 柱头分化各有
特点, 有的种类有乳突细胞, 但乳突细胞在何时形
成, 尚未见报道。而桦木科植物花柱、柱头的分化过
程非常清晰, 花柱较长, 柱头仅有几个细胞组成; 传
粉期, 花柱能接受花粉, 扩大了接受花粉粒的面积,
并能为花粉粒的萌发创造条件。有的种类花柱表皮细
胞还能形成乳突, 有助于花粉管进入花柱道。
由此可见, 桦木科植物的花柱特性是其适应风媒
传粉的特殊生殖策略, 较基部被子植物的传粉系统进
化。桦木科植物花柱表皮细胞形成的乳突与基部被子
植物的柱头表皮细胞形成的乳突, 其作用应是相同
的, 但发生的位置不同。
参考文献
陈明林, 游亚丽, 张小平 (2010). 花柱异型研究进展. 草业学
报 19, 226–239.
陈之端 (1994a). 桦木科植物的系统发育和地理分布. 植物分
类学报 32, 1–31.
陈之端 (1994b). 桦木科植物的系统发育和地理分布(续). 植
物分类学报 32, 101–153.
崔永坤, 徐启江, 孙永华, 孟征 (2011). 基部被子植物雪香兰
(金粟兰科)单性花的形态发生和发育. 植物学报 46, 489–
497.
辜天琪, 任毅 (2007). 黄连属(毛茛科)花的形态发生. 植物学
通报 24, 80–86.
郭友好 (1994). 传粉生物学与植物的进化. 见: 陈家宽, 杨继
主编. 植物进化生物学. 武汉: 武汉大学出版社. pp. 232–
280.
何亚平, 刘建全 (2003). 植物繁育系统研究的最新进展和评
述. 植物生态学报 27, 151–163.
黄双全 (2012). 二十一世纪中国传粉生物学的研究: 良好的
开端. 生物多样性 20, 239–240.
黄双全, 郭友好 (2000). 传粉生物学的研究进展. 科学通报
45, 225–237.
林玉, 谭敦炎 (2007). 被子植物镜像花柱及其进化意义. 植物
分类学报 45, 901–916.
孟宏虎 (2008). 被子植物在进化中与环境相适应的传粉机制.
生物学通报 43(10), 12–15.
阮成江, 姜国斌 (2006). 雌雄异位和花部行为适应意义的研
究进展. 植物生态学报 30, 210–220.
宋春慧 (2006). 黄三七属(毛茛科)植物的形态、结构、发育及
系统位置研究. 硕士论文. 西安: 陕西师范大学. pp.10–11.
宋萍, 田先华, 任毅 (2007). 驴蹄草属和金莲花属(毛茛科)花
器官的形态发生及系统学意义. 植物分类学报 45, 769–
782.
唐璐璐, 韩冰 (2007). 开花式样对传粉者行为及花粉散布的
影响. 生物多样性 15, 680–686.
王崇云, 党承林 (1999). 植物的交配系统及其进化机制与种
群适应. 武汉植物学研究 17, 163–172.
魏岩, 尹林克, 严成 (2005). 白梭梭开花及风媒传粉特点. 干
旱区研究 22, 85–89.
杨春锋, 郭友好 (2005). 被子植物花部进化: 传粉选择作用的
客观评价. 科学通报 50, 2575–2582.
张阿娟 (2006). 类叶升麻(毛茛科)形态结构、发育及系统位置
的研究. 硕士论文. 西安: 陕西师范大学. pp.19–220.
张玉娜, 孙坤, 张辉, 苏雪, 温江波 (2009). 肋果沙棘(Hip-
pophae neurocarpa S.W.Liu et T.N.He)自然种群的风媒传
粉特征. 生态学报 29, 508–514.
周伟, 王红 (2009). 被子植物异型花柱及其进化意义. 植物学
报 44, 742–751.
朱俊义, 陆静梅 (2008). 桤木属(桦木科)花序和花的形态发
生. 植物分类学报 46, 641–650.
Abbe EC (1935). Studies in the phylogeny of the Betu-
laceae. 1. Floral and inflorescence anatomy. Bot Gaz 97,
1–67.
Abbe EC (1938). Studies in the phylogeny of the Betu-
laceae. II. Extremes in the range of variation of floral and
inflorescence morphology. Bot Gaz 99, 431–469.
Abbe EC (1974). Flowers and inflorescences of the "Amen-
tiferae". Bot Rev 40, 159–261.
Barrett SCH, Richards JH (1990). Heter ostyly in tropical
plants. Memoirs New York Bot Gard 55, 35–61.
Chen ZD, Manchester SR, Sun HY (1999). Phylogeny and
evolution of the Betulaceae as inferred from DNA se-
quences, morphology, and paleobotany. Am J Bot 86,
1168–1181.
538 植物学报 49(5) 2014
Dulberger R (1970). Tristyly in Lythrum junceum. New
Phytol 69, 751–759.
Dulberger R (1974). Structural dimorphism of stigmatic
papillae in distylous Linum species. Am J Bot 61, 238–
243.
Furlow JJ (1990). The genera of Betulaceae in the south-
eastern United States. J Arn Arb 71, 1–67.
Ganders ER (1979). The biology of heterostyly. New Zea-
land J Bot 17, 607–635.
Li PC, Skvortsov AK (1999). Betulaceae. In: Wu ZY, Raven
PH, eds. Flora of China. Vol 4. Beijing: Science Press. pp.
286–313.
Lin RZ, Zeng J, Chen ZD (2010). Organogenesis of repro-
ductive structures in Betula alnoides (Betulaceae). Int J
Plant Sci 171, 586–594.
Prantl K (1893). Betulaceae. In: Engler A, Prantl K, eds. Die
Natürlichen Pflanzenfamilien. Vol 3. Leipzig: Wilhelm En-
gelmann. pp. 38–46.
Takhtajan AL (1980). Outline of the classification of
flowering plants (Magnoliophyta). Bot Rev 46, 225–359.
Thorne RF (1983). Proposed new realignments in the
angiosperms. Nor J Bot 3, 85–117.
Winkler H (1904). Betulaceae. In: Engler A, ed. Das
Pflanzenreich. Vol IV. Leipzig: Engelmann. pp. 1–149.

Wind Pollination Characteristics of Styles in Betulaceae
Junyi Zhu1*, Lifan Zhang1, Peng Shen1, Baoqing Ren2, Yu Liang1, Zhiduan Chen3
1College of Life Sciences, Tonghua Normal University, Tonghua 134002, China; 2Taishan Botanical Garden, Taiyuan
030025, China; 3State Key Laboratory of Systematic and Evolutionary Botany, Institute of Botany,
Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China
Abstract For pollination, plants show a high degree of adaptation. To expand the area to accept pollen, wind-pollinated
flowering plants form a special structure to adapt to wind-spread pollen. We investigated the morphology of styles and
pollen tube growth on styles (including stigmas) for 18 species of 6 genera in Betulaceae by scanning electron micros-
copy. Betulaceae have two-carpel (or rarely tri-carpel in Ostrya japonica and Carpinus monbeigiana) gynoecia, usually
with cylindrical styles and not well-developed stigmas. Styles have elongate epidermal cells, arranged longitudinally and
tightly; styles function as stigma to receive mature pollen grains and provide a suitable germination environment. Betu-
laceae have two types of styles: in one, epidermal cells have bubble or tubular papillae, and the pollen tube enters the
style through papilla; in the other, epidermal cells have no papillae, and the pollen tube enters the style between the epi-
dermal cells. Whether style epidermal cells can form papillae or not, the morphology or size of papillae and the binding
mode of pollen and papilla differs by tribe, gender and genus. The style epidermal cells in Betulaceae could perform the
function of a stigma, receiving pollen and providing locations and conditions for pollen germination. The papillae formed
by style epidermal cells in Betulaceae have the same function as in basal angiosperms, an adaptation strategy for plants
with wind pollination.
Key words Betulaceae, style, papillae, wind pollination
Zhu JY, Zhang LF, Shen P, Ren BQ, Liang Y, Chen ZD (2014). Wind pollination characteristics of styles in Betulaceae.
Chin Bull Bot 49, 524–538.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: swx0527@163.com
(责任编辑: 白羽红)