全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (2): 149–158, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2015.00149
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收稿日期: 2014-03-14; 接受日期: 2014-05-19
基金项目: 国家自然科学基金(No.91317304, No.31370313, No.31171520)和浙江省科技厅公益性项目(No.2013C32010)
* 通讯作者。E-mail: jwpan@zjnu.cn
高等植物局部生长素合成的生物学功能及其调控机制
翟开恩1, 潘伟槐2, 叶晓帆1, 潘建伟1*
1浙江师范大学化学与生命科学学院, 金华 321004; 2绍兴文理学院生命科学学院, 绍兴 312000
摘要 局部生长素合成是目前植物生长素研究领域中的重要热点之一, 受内源发育信号和外界环境因子的时空调控。局部
生长素合成在植物配子体发生、胚胎与果实发育、器官发生、向性生长和逆境响应中具有重要的生物学功能。该文在扼要
介绍生长素局部合成与顶端合成、极性运输及其稳态之间互作的基础上, 重点介绍了近年来有关局部生长素合成的生物学
功能及其调控机制的最新进展。
关键词 局部生长素合成, 生物学功能, 调控机制, 高等植物
翟开恩, 潘伟槐, 叶晓帆, 潘建伟 (2015). 高等植物局部生长素合成的生物学功能及其调控机制. 植物学报 50, 149–158.
生长素(auxin)是调控植物生长发育最重要的植
物激素之一。自1880年Charles Darwin发现生长素以
来, 至今已知植物细胞和一些植物病原体均能合成生
长素, 分别用于调节植物自身的生长发育和病原体对
植株的侵染。植物生长素的生物学功能主要通过生物
合成、极性运输及其信号转导3个过程来实现, 损害
或抑制任何一个过程都将影响植物的正常生长发育
以及对环境刺激的响应(Mockaitis and Estelle, 2008;
Vanneste and Friml, 2009; Zhao, 2010)。传统的观
点认为, 生长素生物合成主要发生在幼嫩的叶组织和
茎尖顶端分生组织(Ljung et al., 2005), 被称为顶端
生长素合成(apical auxin biosynthesis)。而最近几年
的研究发现, 在特定发育信号或环境信号诱导下, 植
物体的所有组织或器官均能快速有效地合成生长素,
以满足特定组织 (器官 )生长和环境响应的需要
(Stepanova et al., 2008; Tao et al., 2008; Uchiumi
and Okamoto, 2010; Zhao, 2010)。这种由内源发育
信号或环境信号特异性地诱导植物体的特定部位合
成生长素的现象被称为局部生长素合成(local auxin
biosynthesis) (Chandler, 2009; Ikeda et al., 2009;
Zhao, 2010)。由于局部生长素合成在植物配子体发
生、胚胎发育、器官发生和向性生长等过程中具有重
要调控功能, 因而此过程成为研究生长素调控植物生
长发育的重要热点。鉴于目前国内对生长素合成途径
已有较好的综述(倪迪安和许智宏, 2001; 王家利等,
2012), 本文只扼要介绍生长素的局部合成与顶端合
成、极性运输(polar auxin transport, PAT)及稳态
(auxin homeostasis)之间的相互作用, 重点介绍近年
来有关局部生长素合成的生物学功能及其调控机制
的最新进展。
1 生长素的局部合成与顶端合成、极性
运输和稳态
最近, 越来越多的证据表明, 与传统顶端生长素合成
相比, 局部生长素合成对植物生长发育及其形态建成
具有同样重要的生物学功能。生长素的局部合成与顶
端合成、极性运输及稳态之间相互作用、相互影响, 共
同调控植物的生长发育与环境响应。
1.1 生长素的局部合成与顶端合成
遗传与生化分析表明, 生长素的局部与顶端合成, 就
生化合成途径而言基本相似, 但前者比后者更易受内
源信号或环境信号的调控; 就生物学功能而言, 后者
起主导地位, 前者则起精细调控作用(Ljung et al.,
2001, 2005; Chandler, 2009; Ikeda et al., 2009)。对
拟南芥(Arabidopsis thaliana)生长素合成突变体的分
析表明, 外源IAA不能有效恢复由多个YUC (YUC-
·特邀综述·
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CA)功能缺失所引起的发育缺陷, 但可用proYUC6::
iaaM恢复(Cheng et al., 2006); TAA1/TAR (TRYP-
TOPHAN AMINOTRANSFERASE OF ARABIDOP-
SIS1/TAA1-RELATED)功能缺失可导致拟南芥避荫
反应(shade avoidance response, SAR)缺陷(Tao et
al., 2008)。这些研究结果表明, YUC或TAA1/TAR介
导的局部生长素合成对植物生长发育或环境响应具
有不可替代的作用。然而, 生长素的局部合成仍受顶
端合成的调控和影响, 如萌发4–7天的拟南芥幼苗,
激发其侧根原基早期启动的生长素主要来源于幼叶
和茎尖分生组织的顶端合成, 而萌发7–10天的幼苗
启动侧根原基的发生与分化的生长素主要来源于初
生根和侧根分生组织的局部合成(Ljung et al., 2005),
暗示生长素的局部与顶端合成共同调节植物的生长
发育, 但两者相互调控的具体机制目前尚不清楚。
1.2 局部生长素的合成与极性运输
生长素的极性运输主要由质膜极性定位的输出载体
PIN (PIN-FORMED)决定(李俊华和种康, 2006)。在
幼嫩的叶组织和茎尖分生组织新合成的IAA能被迅速
运输到根部。用生长素运输抑制剂NPA处理拟南芥幼
根, 可降低根部IAA的合成速率, 暗示极性运输是根
局部生长素合成的重要反馈调控机制(Ljung et al.,
2005)。拟南芥yuc1yuc4pin1三突变体完全抑制叶和
花器官的正常发育, 但yuc1yuc4双突变体和pin1单
突变体并没有出现叶发育缺陷表型。经NPA处理的
yuc1yuc4双突变体其表型与yuc1yuc4pin1相似(Ch-
eng et al., 2007)。离体培养实验也表明, 遗传破坏局
部生长素合成或极性运输均会抑制芽的再生率(Cheng
et al., 2013)。这些研究结果表明, 生长素的局部合成
与极性运输协同调控生长素的时空响应, 以确保植物
体的正常生长发育。
1.3 局部生长素的合成与生长素稳态
维持内源生长素稳态是植物体正常生长发育的重要
保障, 涉及生长素合成、运输、代谢和修饰等过程。
SUR2 (SUPERROOT2)基因编码细胞色素P450蛋白
(CYP83B1), 受逆境胁迫和外源 IAA的诱导 (Mizu-
tani et al., 1998; Barlier et al., 2000)。SUR2功能缺
失可引起突变体下胚轴变长并产生不定根及侧根数
量增加等表型(Delarue et al., 1998)。生化分析表明,
SUR2功能缺失促进了吲哚乙醛肟IAOx合成途径从
而引起IAA含量上升, 但没有影响IAA的代谢与修饰
(Barlier et al., 2000)。这表明生长素合成失控足可引
起内源生长素失去稳态, 而局部生长素合成有助于生
长素稳态的形成和细胞的形态发生 (Ikeda et al.,
2009)。
2 局部生长素合成的生物学功能
早期研究中, 人们没有意识到局部生长素合成对植物
生长发育和环境响应的重要性。直到最近几年, 越来
越多的遗传与生理生化证据显示, 局部生长素合成对
植物配子体发生(Cheng et al., 2006; Pagnussat et
al., 2009)、胚胎发育(Cheng et al., 2007)、器官发生
(Cheng et al., 2007; Fujino et al., 2008)、向性生长
(Stepanova et al., 2008; Yamada et al., 2009)和逆境
响应(Lee et al., 2012)等过程均具有重要的调控作用。
2.1 配子体发生
配子体发生包括花药和胚囊的形成, 是高等植物通过
有性生殖进行世代交替所必需的关键步骤。在花药发
育早期阶段, 高温处理拟南芥或大麦(Hordeum vul-
gare)植株可导致雄蕊花丝变短、正常花粉粒减少和
雄性不育等现象, 外源IAA、1-NAA和2,4-D处理可有
效恢复上述症状(Sakata et al., 2010), 暗示局部生长
素合成对雄配子体发生不可或缺。遗传学分析表明,
YUC2和YUC6功能缺失后可引起拟南芥雄蕊发育受
阻, 使雄蕊变短、花药成熟推迟和花粉粒减少(Cheng
et al., 2006)。RNA原位杂交结果显示, YUC2和YUC6
在花药囊膜、内壁层、绒毡层、原形成层、小孢子母
细胞和四分体等雄蕊组织中均有表达(Cecchetti et
al., 2008)。同样, YUC1和YUC2在拟南芥雌配子体胚
囊珠心和珠孔端均有明显表达; 过表达YUC1可引起
胚囊内生长素梯度分布消失, 抑制胚囊八核细胞分
化, 导致25%胚珠发育缺陷(Pagnussat et al., 2009),
暗示精确调控YUC介导的局部生长素合成对胚囊内
生长素梯度分布的建立与维持及其雌配子体的正常
分化均具有重要的生物学意义。
2.2 胚胎发生与果实发育
高等植物胚胎发生是从单细胞受精卵到多细胞幼苗
翟开恩等: 高等植物局部生长素合成的生物学功能及其调控机制 151

的分化发育过程。生化分析表明, 拟南芥YUC1在胚
胎发生早期和心形期均有明显表达; YUC4在胚胎发
生的每个时期均有表达; 而YUC10和YUC11具有与
YUC1和YUC4相似的表达模式(Cheng et al., 2007;
宋丽珍等, 2013)。遗传学证据表明, yuc1yuc4yuc10
yuc11四突变体的胚胎发生在球形期就受到明显抑
制, 大多数幼苗仅有1个子叶, 无胚根原、下胚轴和初
生根(Cheng et al., 2007)。同样, 拟南芥TAA1/TAR
在胚胎心形期和鱼雷期也均有表达 (Tao et al.,
2008)。taa1tar1tar2三突变体表现为胚胎发育缺陷
(Stepanova et al., 2008)。最近的研究发现, 拟南芥
胚胎发生早期, 局部生长素的合成位于胚胎基部; 胚
胎形成期, 局部生长素的合成位于胚胎顶端(Robert
et al., 2013)。这些结果表明, 由YUC和TAA1/TAR介
导的局部生长素合成对植物胚胎发生与发育均具有
时空调控作用。
高等植物的果实一般由果皮和种子构成, 由子房
或其它花器官发育而来。生理生化分析表明, 胡萝卜
(Daucus carota)受精后子房中游离IAA含量是未受精
的25倍(Ribnicky et al., 2002); 同样, 水稻(Oryza
sativa)开花 1天的子房 IAA含量是开花前的 5倍
(Uchiumi and Oskamoto, 2010)。这些研究结果表明,
受精能迅速诱导子房合成大量的生长素, 暗示局部生
长素合成对果实生长发育至关重要。禾谷类作物籽粒
灌浆(除遗传和营养等因素外), 很大程度上取决于激
素的调控(杨建昌, 2010)。从水稻孕穗期至开花期15
天内, 籽粒内源IAA含量与起始灌浆势、平均灌浆速
率和籽粒充实率均呈显著正相关(萧浪涛等, 2002);
强势粒内源IAA含量和增重速度均高于弱势粒; 并且
用外源IAA处理幼穗可缩小强和弱势粒间结实率的差
异(陶龙兴等, 2003; 杨建昌, 2010)。另外, 外源2,4-D
能够诱导离体水稻小穗子房正常发育成胚乳(Uchiu-
mi and Oskamoto, 2010)。这些研究结果暗示, 局部
生长素合成是果实生长发育的重要前提。
2.3 器官发生与发育
高等植物的器官发生起源于器官原基。局部生长素合
成在器官原基启动和分化过程中具有关键性决定作
用。由于拟南芥YUC家族存在遗传功能冗余, 单一
YUC功能缺失并未出现严重的发育缺陷 , 但yuc1-
yuc4双突变体出现了部分花器官和叶维管束发育缺
陷, 并且yuc1yuc2yuc4和yuc1yuc4yuc6三突变体及
yuc1yuc2yuc4yuc6四突变体的花、叶和根等器官的
发生与发育缺陷更加严重 (Cheng et al., 2006,
2007)。水稻YUC8点突变体nal7 (narrow leaf7)叶窄
而卷, 叶基部生长素含量下降(Fujino et al., 2008)。
玉米(Zea mays) SPI1 (SPARSE INFLORESCENC-
E1)编码1个与拟南芥YUC同源的黄素单加氧化酶,
SPI1点突变抑制了腋生分生组织和侧生器官的启动,
导致花序分支、小穗、小花和种子的数量显著下降
(Gallavotti et al., 2008)。过表达拟南芥YUC1和水稻
YUC2的拟南芥植株出现了相似的表型, 如下胚轴和
叶柄变长, 叶变窄、根变短和根毛增多等(Zhao et al.,
2001; 叶晓帆, 2012), 暗示YUC生化功能在双、单子
叶植物中是高度保守的。同样, 拟南芥TAA1/TAR功
能缺失多突变体也引起根、茎和叶等器官发育缺陷
(Stepanova et al., 2008)。这些研究结果表明, YUC
和TAA1/TAR介导的局部生长素合成对植物器官发生
与发育至关重要。
生长素局部合成在植物块茎启动与发育过程中
也具重要作用。生化分析表明, 在马铃薯(Solanum
tuberosum)块茎启动之前, 内源IAA含量出现一个极
显著上升, 之后仍保持较高水平; 而且在块茎启动早
期StYUC-like1表达水平上调了5倍, 之后迅速下降
(Roumeliotis et al., 2012), 推测可能有不依赖于
YUC的合成途径同时参与调控块茎的启动与发育。
2.4 避荫反应与向性生长
正常光照是植物生长发育所必需的环境条件。阴暗或
弱光能快速诱导植株产生避荫反应, 如下胚轴(茎)和
叶柄变长、叶角增大、叶绿素含量下降和开花提前等。
生化分析表明, 这些表型主要由阴暗诱导IAA含量上
升所致(Tao et al., 2008)。Tao等(2008)利用正向遗传
学策略筛选到1个拟南芥避荫反应缺陷突变体sav3
(shade avoidance3)。在阴暗条件下, 该突变体与野
生型相比, 下胚轴和叶柄没有明显伸长, IAA含量也
没有明显上升, 但子叶面积增大。图位克隆结果显示
sav3由TAA1突变所致, 表明TAA1/TAR介导的生长
素合成参与调控植物的避荫反应。
向性生长(如向光性和向地性)是植物适应环境的
重要机制。遗传学分析显示, 拟南芥taa1等位基因突
变体, 如wei8-1 (weak ethylene insensitive8) (Ste-
152 植物学报 50(2) 2015

panova et al., 2008)、tir2-1 (transport inhibitor re-
sponse2) (Yamada et al., 2009)和ckrc1-1 (cytokinin-
induced root curling1) (Zhou et al., 2011), 均表现出
明显的根向地性缺陷, 并且wei8-1tar2-1双突变体的
根向地性缺陷更加严重(Stepanova et al., 2008)。这
些结果表明, TAA1/TAR介导的局部生长素合成参与
调控根向地性反应。然而 , 目前尚没有证据表明
TAA1/TAR参与调控下胚轴的向光性。
2.5 逆境响应
早期的研究表明, 高温(29°C)能促进生长素介导的拟
南芥下胚轴伸长(Gray et al., 1998)。然而, 最近的遗
传学证据显示, 拟南芥YUC8或TAA1/TIR2功能缺失
抑制高温诱导的下胚轴伸长(Stepanova et al., 2008;
Tao et al., 2008; Yamada et al., 2009; Sun et al.,
2012)。可见高温促进下胚轴伸长需要YUC8或TAA1
的参与。此外, 拟南芥激活标签突变体yuc7-1D促进
植株侧根的形成和对干旱的抗性(Lee et al., 2012)。
这些研究结果说明, 局部生长素合成在高温和干旱等
逆境胁迫响应中具有重要的生物学功能。
3 局部生长素合成的调控机制
上述遗传和生理生化等证据充分表明, 局部生长素合
成在植物生长发育和环境响应中具重要功能, 但同时
也表明, 这一过程受内源发育信号(如激素)和外界环
境因子(如光照、温度、干旱和病原体等)的时空特异
性调控(Brumos et al., 2014)。这种时空特异性调控
机制是高等植物长期进化的结果, 有利于植物更好地
适应不断变化的生存环境。鉴于目前对YUC和TAA1/
TAR介导的局部生长素合成途径研究得较为清楚, 本
节主要讨论此合成途径的调控机制。
3.1 发育相关调控因子
在植物生长发育过程中, 内源发育信号通过调控局部
生长素合成从而介导特定组织或器官的发生与发育。
如花器官雌蕊花柱和柱头的形成主要受2类独立的转
录因子STY (STYLISH)和NGA (NGATHA)协同调控
(Sohlberg et al., 2006; Trigueros et al., 2009)。STY1
和STY2是一类含环状锌指结构域的转录因子, 属于
SHI (SHORT INTERNOTES)家族。遗传和生化分析
表明, 拟南芥STY1/2在花柱和柱头中均有较强表达,
通过促进Y U C 4的表达来提高雌蕊 I A A的合成 ;
STY1/2功能缺失抑制了YUC4的表达和雌蕊IAA的合
成 , 导致花柱和柱头发育缺陷(Sohlberg et al.,
2006)。拟南芥NGA是一类含B3结构域的转录因子,
NGA在雌蕊中的表达模式与STY相似, nga1nga2-
nga3nga4四突变体完全缺失花柱和柱头, 通过RNAi
下调NGA (amiR-NGA株系)的活性, 使雌蕊YUC2和
YUC4表达下调(Trigueros et al., 2009)。同样, 在花
菱草(Eschscholtzia californica)和本氏烟(Nicotiana
benthamiana)中, NGA也通过相似的机制来调控花柱
和柱头的发育(Fourquin and Ferrándiz, 2014)。这些
研究结果表明, 在花器官分化过程中, STY和NGA通
过促进YUC介导的局部生长素合成来调控雌蕊的发
育(图1)。LEC2 (LEAFY COTYLENON2)也是一类B3
转录因子, 是胚胎发生的主要调控因子。遗传与生化
分析表明, LEC2功能缺失抑制胚胎发生和子叶分化,
LEC2可通过诱导YUC2和YUC4的表达来调控体胚
发生(Stone et al., 2008), 暗示LEC2介导胚胎发生需
要局部生长素合成(图1)。拟南芥SPL (SPOROCYT-
ELESS)参与调控小孢子母细胞和花药壁细胞的分
化, 是一种可能的转录因子(Yang et al., 1999)。过表
达SPL显著抑制了YUC2和YUC6的表达(图1), 侧根、
叶和花也受到明显抑制, 与yuc多突变体表型相似(Li
et al., 2008), 暗示SPL通过负调控局部生长素合成
来调控植物侧生器官和配子体的发生。因此, SPL很
可能是维持生长素稳态的负调控因子。拟南芥ADP1
(ALTERED DEVELOPMENT PROGRAM 1-DO-
MINANT)是一类可能的MATE (MULTIDRUG AND
TOXIC COMPOUND EXTRUSION)转运蛋白, 主要
调控侧生器官的生长和植株的株型。最新的研究表明,
过表达ADP1促进植株莲座叶的生长和开花, 腋生
枝、花和侧根等侧生器官增多, 顶端优势消失, 同时
抑制分生区YUC的表达和IAA的合成; ADP1功能缺
失四突变体(At4g29140/At5g19700/At5g52050/At2-
g38510)出现生长延缓和侧生器官减少的表型(Li et
al., 2014), 暗示ADP1可能通过调控分生区局部IAA
的合成与稳态, 来调控侧生器官的发生与株型发育。
拟南芥磷酸吡哆醛依赖型转氨酶VAS1 (PYRID-OX-
AL-PHOSPHATE-DEPENDENT AMINOTRAN-SF-
ERASE)催化IPA转变成Trp。过表达VAS1的植株矮
翟开恩等: 高等植物局部生长素合成的生物学功能及其调控机制 153



图1 植物局部生长素合成的可能调控机制
实线表示生长素合成途径; 虚线表示调控机制。

Figure 1 Putative regulatory mechanisms of local auxin biosynthesis in plants
The solid lines indicate auxin biosynthesis pathways; The dashed lines indicate regulation mechanisms.

小且种子数量减少, IPA含量下降; 而突变体vas1-1和
vas1-1sav3-1的IPA及IAA含量均显著高于野生型, 从
而导致下胚轴和叶柄变长(Zheng et al., 2013), 表明
VAS1通过控制IPA含量负调控局部IAA的合成。
光合产物可溶性糖类既是植物生长发育的主要
能源, 又是调控生长发育的重要信号分子。最近的研
究发现, 光合产物或外源葡萄糖Glc通过糖信号转导
途径诱导拟南芥多个IAA合成途径, 尤其是YUC9介
导的途径。遗传与生化分析表明, 过表达转录因子
PIF5 (PHYTOCHROME-INTERACTING FACTOR5)
可抑制Glc诱导的IAA的合成; 相反, 功能缺失四突变
体 pif1pif3pif4pif5显著促进了Glc诱导的 IAA合成
(Sairanen et al., 2012), 暗示PIF5负调控光合产物诱
导的IAA合成(图1)。
3.2 激素调控
已知外源IAA处理能有效抑制YUC (Bai et al., 2013)
和TAA1/TIR2 (Yamada et al., 2009)的表达, 暗示局
部生长素的合成受生长素自身反馈调控(图1)。 这种
自我反馈调控机制能有效维持特定组织或器官的生
长素稳态。生长素的梯度(auxin gradient)分布和最大
峰(auxin maximum)的形成是特定组织细胞分化发育
的必要前提。例如根毛的极性分布 (Ikeda et al.,
2009)。而局部生长素合成和极性运输是建立生长素
梯度分布与最大峰的重要机制。因此, 局部生长素合
成对植物的生长发育至关重要。
乙烯(ethylene)是局部生长素合成及其信号转导
的重要调控信号(胡一兵等 , 2011)。拟南芥WEI2/
ASA1 (ATHANILATE SYNTHASE α1)和WEI7/ASB1
(ATHANILATE SYNTHASE β1)分别编码邻氨基苯
甲酸合成酶AS (anthranilate synthase)的α1 (ASA1)
和β1 (ASB1)亚基, 是色氨酸生物合成途径的限速
酶。乙烯促进WEI2/ASA1和WEI7/ASB1的表达及邻
氨基苯甲酸的合成, 从而导致下游IAA的合成量增加
154 植物学报 50(2) 2015

(Stepanova et al., 2005) (图1)。同样, 乙烯也促进
TAA1/TAR和YUC的表达及下游IAA的合成(Stepan-
ova et al., 2008; Won et al., 2011) (图1)。突变体wei2/
asa1、wei7/asb1、wei8/taa1和yuc3yuc5yuc7yuc8
yuc9对乙烯或乙烯前体ACC (1-aminocyclopropane-
1-car-boxylic-acid)均表现出不敏感 (Stepanova et
al., 2005, 2008; Won et al., 2011)。因此, 乙烯通过
促进3个关键调控位点的活性(图1), 从而促进IAA的
合成, 并最终导致拟南芥根伸长受到抑制。
相反, 在单子叶植物二穗短柄草(Brachypodium
distachyon)中 , BdTAR2-like基因T-DNA插入突变
(Bdtar2l)和用TAA1/TAR特异性抑制剂L-kynurenine
处理野生型幼苗均促进了根伸长、BdYUC的转录和
下游IAA的合成。进一步分析表明, 乙烯前体ACC能
有效抑制Bdtar2l突变体根的表型和BdYUC的表达
(Pacheco-Villalobos et al., 2013), 推测Bdtar2l突变
体根表型是由BdYUC表达上调所致。这一研究结果
暗示, 尽管YUC和TAA1/TAR的生化功能在双子叶和
单子叶植物中高度保守, 但它们的表达调控机制在双
子叶和单子叶植物中并不保守。然而, YUC生化抑制
剂yucasin[5-(4-chlorophenyl)-4H-1,2,4-triazole-3-thiol]
(Nishimura et al., 2014)是否能抑制Bdtar2l突变体根
的表型和BdYUC的表达尚需进一步验证。
已有的研究表明, 茉莉酸(jasmonic acid, JA)通
过诱导拟南芥NIT3的表达, 从而促进IAA的合成及侧
根的形成(Kutz et al., 2002) (图1)。而最近的研究发
现, 外源MeJA (methyl JA)诱导拟南芥ASA1、ASB1、
NIT3和YUC2的表达(图1), 促进IAA合成和侧根的形成,
ASA1功能缺失抑制了MeJA诱导的侧根形成(Sun et al.,
2009)。此外, 细胞分裂素(cytokinin, CK)促进拟南芥
TAA1/CKRC1的表达和IAA的合成, 从而调控根的生长
发育和向地性(Zhou et al., 2011) (图1)。具有细胞分裂
素活性的CPPU (1-(2-chloro-4-pyridyl)-3-phenylurea)
促进番茄(Solanum lycopersicum) ToFZY (tomato flo-
ozy)/YUC的表达和 IAA合成 , 从而诱导其单性结实
(Ding et al., 2013)。上述研究结果表明, JA和CK通过促
进局部生长素合成来调控器官的发生与发育。
3.3 环境因子
环境因子(如光和温度等)对植物的形态发生具有重要
影响, 而这种影响主要通过调控植物激素的合成、分
布和信号转导等来实现, 其中调控局部生长素合成是
环境因子影响植物形态发生的主要机制。阴暗和低比
率红光/远红光(R/FR)能诱导拟南芥TAA1/TAR的表
达和下游 IAA的合成 , 从而导致植株避荫反应
(Kurepin et al., 2007; Tao et al., 2008) (图1)。高温
通过激活拟南芥转录因子基因PIF4的表达和PIF4的
转录活性 , 从而促进下胚轴TIR2/TAA1、YUC8和
CYP79B2的表达及下游IAA的合成, 并最终导致下胚
轴细胞伸长(Yamada et al., 2009; Franklin et al.,
2011; Sun et al., 2012)。相反, 高温也能通过抑制
YUC的表达从而影响拟南芥或大麦雄蕊的育性(Sa-
kata et al., 2010) (图1), 但这种抑制作用是否依赖于
PIF目前仍不清楚。以上研究结果暗示, 高温差异调
控不同组织或器官的局部生长素合成。
干旱能显著诱导拟南芥植株YUC7、YUC9、
YUC10和YUC11的表达 , 而脱落酸(abscisic acid,
ABA)同样能诱导YUC7表达 , 并且ABA合成缺陷
(aba3-1)抑制干旱诱导的YUC7表达 (Lee et al.,
2012), 表明干旱胁迫通过ABA诱导YUC的表达从而
影响植株对干旱的响应(图1)。另外, 植物病原体也通
过调控植物局部生长素的合成来侵染植物细胞。如黑
斑病菌 (Alternaria brassicae)通过激活植物内源
ASA1、ASB1、CYP79B2和CYP79B3的表达来达到
侵染的目的(Qi et al., 2012) (图1)。
4 研究展望
局部生长素合成在最近几年已取得了长足的进展, 因
而迅速成为生长素研究领域的热点, 但仍存在许多问
题有待进一步探索。首先, 除TAA1/TAR和YUC介导
的合成途径外, 其它几条分支途径是否也有类似的生
物学功能和调控机制？其次, 植物内源发育信号和环
境因子如何调控STY1/2、NGA、LEC2、SPL和ADP1
等发育相关调控因子？再者, 生长素代谢及其各类修
饰(包括甲基化、糖基化和氨基酸化等)与局部生长素
合成途径相互影响、相互调控, 但具体作用机制仍不
清楚。最后, 光信号通过调控GA和BR来抑制PIF的转
录活性(DELLA-BZR1-PIF), 从而抑制拟南芥下胚轴
伸长(Feng et al., 2008; Bai et al., 2012)。然而, 光信
号是否也使用相似的机制来调节局部生长素的合
成？此外, 尽管局部生长素合成的研究成果在作物产
翟开恩等: 高等植物局部生长素合成的生物学功能及其调控机制 155

量和抗逆遗传育种中具有广阔的应用前景, 但成功的
报道不多。过表达生长素合成关键酶基因(如YUC)反
而影响了禾谷类作物的正常发育(Yamamoto et al.,
2007; Fujino et al., 2008), 究其原因主要是没有合适
的组织(器官)特异性的或逆境响应特异性的启动子。
参考文献
胡一兵, 刘炜, 徐国华 (2011). 生长素与乙烯信号途径及其
相互关系研究进展. 植物学报 46, 338–349.
李俊华, 种康 (2006). 植物生长素极性运输调控机理的研究
进展. 植物学通报 23, 466–477.
倪迪安, 许智宏 (2001). 生长素的生物合成、代谢、受体和极
性运输. 植物生理学通讯 37, 346–352.
宋丽珍, 王逸, 杨青华, 程佑发 (2013). 生长素在植物胚胎早
期发育中的作用. 植物学报 48, 371–380.
陶龙兴, 王熹, 黄效林 (2003). 内源IAA对杂交稻强、弱势粒
灌浆增重的影响. 中国水稻科学 17, 149–155.
王家利, 刘冬成, 郭小丽, 张爱民 (2012). 生长素合成途径的
研究进展. 植物学报 47, 292–301.
萧浪涛, 王若仲, 丁君辉, 严钦泉 (2002). 内源激素与亚种间
杂交稻籽粒灌浆的关系. 湖南农业大学学报(自然科学版)
28, 269–273.
杨建昌 (2010). 水稻弱势粒灌浆机理与调控途径. 作物学报
36, 2011–2019.
叶晓帆 (2012). YUCCA基因的克隆及其水稻转基因研究. 硕
士论文. 金华: 浙江师范大学. pp. 41–57.
Bai B, Su YH, Yuan J, Zhang XS (2013). Induction of so-
matic embryos in Arabidopsis requires local YUCCA ex-
pression mediated by the down-regulation of ethylene
biosynthesis. Mol Plant 6, 1247–1260.
Bai MY, Shang JX, Oh E, Fan M, Bai Y, Zentella R, Sun
TP, Wang ZY (2012). Brassinosteroid, gibberellin and
phytochrome impinge on a common transcription module
in Arabidopsis. Nat Cell Biol 14, 810–817.
Barlier I, Kowalczyk M, Marchant A, Ljung K, Bhalerao R,
Bennett M, Sandberg G, Bellini C (2000). The SUR2
gene of Arabidopsis thaliana encodes the cytochrome
P450 CYP83B1, a modulator of auxin homeostasis. Proc
Natl Acad Sci USA 97, 14819–14824.
Brumos J, Alonso JM, Stepanova AN (2014). Genetic
aspects of auxin biosynthesis and its regulation. Physiol
Plant 151, 3–12.
Cecchetti V, Altamura MM, Falasca G, Costantino P,
Cardarelli M (2008). Auxin regulates Arabidopsis anther
dehiscence, pollen maturation, and filament elongation.
Plant Cell 20, 1760–1774.
Chandler JW (2009). Local auxin production: a small con-
tribution to a big field. BioEssays 31, 60–70.
Cheng YF, Dai XH, Zhao YD (2006). Auxin biosynthesis by
the YUCCA flavin monooxygenases controls the forma-
tion of floral organs and vascular tissues in Arabidopsis.
Genes Dev 20, 1790–1799.
Cheng YF, Dai XH, Zhao YD (2007). Auxin synthesized by
the YUCCA flavin monooxygenases is essential for em-
bryogenesis and leaf formation in Arabidopsis. Plant Cell
19, 2430–2439.
Cheng ZJ, Wang L, Sun W, Zhang Y, Zhou C, Su YH, Li
W, Sun TT, Zhao XY, Li XG, Cheng YF, Zhao YD, Xie
Q, Zhang XS (2013). Pattern of auxin and cytokinin re-
sponses for shoot meristem induction results from the
regulation of cytokinin biosynthesis by AUXIN RE-
SPONSE FACTOR3. Plant Physiol 161, 240–251.
Delarue M, Prinsen E, Onckelen HV, Caboche M, Bellini
C (1998). Sur2 mutations of Arabidopsis thaliana define a
new locus involved in the control of auxin homeostasis.
Plant J 14, 603–611.
Ding JG, Chen BW, Xia XJ, Mao WH, Shi K, Zhou YH, Yu
JQ (2013). Cytokinin-induced parthenocarpic fruit deve-
lopment in tomato is partly dependent on enhanced gib-
berellin and auxin biosynthesis. PLoS One 8, e70080.
Feng SH, Martinez C, Gusmaroli G, Wang Y, Zhou JL,
Wang F, Chen LY, Yu L, Iglesias-Pedraz JM, Kircher S,
Schäfer E, Fu XD, Fan LM, Deng XW (2008). Coordi-
nated regulation of Arabidopsis thaliana development by
light and gibberellins. Nature 451, 475–479.
Fourquin C, Ferrándiz C (2014). The essential role of
NGATHA genes in style and stigma specification is widely
conserved across eudicots. New Phytol 202, 1001–1013.
Franklin KA, Lee SH, Patel D, Kumar SV, Spartz AK, Gu
C, Ye SQ, Yu P, Breen G, Cohen JD, Wigge PA, Gray
WM (2011). Phytochrome-interacting factor 4 (PIF4) re-
gulates auxin biosynthesis at high temperature. Proc Natl
Acad Sci USA 108, 20231–20235.
Fujino K, Matsuda Y, Ozawa K, Nishimura T, Koshiba T,
Fraaije MW, Sekiguchi H (2008). NARROW LEAF7 con-
trols leaf shape mediated by auxin in rice. Mol Genet
Genomics 279, 499–507.
Gallavotti A, Barazesh S, Malcomber S, Hall D, Jackson
D, Schmidt RJ, McSteen P (2008). Sparse inflores-
cence1 encodes a monocot-specific YUCCA-like gene
156 植物学报 50(2) 2015

required for vegetative and reproductive development in
maize. Proc Natl Acad Sci USA 105, 15196–15201.
Gray WM, Östin A, Sandberg G, Romano CP, Estelle M
(1998). High temperature promotes auxin-mediated hy-
pocotyl elongation in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci
USA 95, 7197–7202.
Ikeda Y, Men SZ, Fischer U, Stepanova AN, Alonso JM,
Ljung K, Grebe M (2009). Local auxin biosynthesis
modulates gradient-directed planar polarity in Arabidop-
sis. Nat Cell Biol 11, 731–738.
Kurepin LV, Emery RJN, Pharis RP, Reid DM (2007).
Uncoupling light quality from light irradiance effects in
Helianthus annuus shoots: putative roles for plant hor-
mones in leaf and internode growth. J Exp Bot 58, 2145–
2157.
Kutz A, Müller A, Hennig P, Kaiser WM, Piotrowski M,
Weiler EW (2002). A role for nitrilase 3 in the regulation of
root morphology in sulphur-starving Arabidopsis thaliana.
Plant J 30, 95–106.
Lee M, Jung JH, Han DY, Seo PJ, Park WJ, Park CM
(2012). Activation of a flavin monooxygenase gene
YUCCA7 enhances drought resistance in Arabidopsis.
Planta 235, 923–938.
Li LC, Hou XH, Tsuge T, Ding MY, Aoyama T, Oka A, Gu
HY, Zhao YD, Qu LJ (2008). The possible action mecha-
nisms of indole-3-acetic acid methyl ester in Arabidopsis.
Plant Cell Rep 27, 575–584.
Li R, Li J, Li S, Qin G, Novák O, Pěnčík A, Ljung K, Ao-
yama T, Liu J, Murphy A, Gu H, Tsuge T, Qu LJ (2014).
ADP1 affects plant architecture by regulating local auxin
biosynthesis. PLoS Genet 10, e1003954.
Ljung K, Bhalerao RP, Sandberg G (2001). Sites and ho-
meostatic control of auxin biosynthesis in Arabidopsis
during vegetative growth. Plant J 28, 465–474.
Ljung K, Hull AK, Celenza J, Yamada M, Estelle M, Nor-
manly J, Sandberg G (2005). Sites and regulation of
auxin biosynthesis in Arabidopsis roots. Plant Cell 17,
1090–1104.
Mizutani M, Ward E, Ohta D (1998). Cytochrome P450
superfamily in Arabidopsis thaliana: isolation of cDNAs,
differential expression, and RFLP mapping of multiple
cytochromes P450. Plant Mol Biol 37, 39–52.
Mockaitis K, Estelle M (2008). Auxin receptors and plant
development: a new signaling paradigm. Annu Rev Cell
Dev Biol 24, 55–80.
Nishimura T, Hayashi K, Suzuki H, Gyohda A, Takaoka
C, Sakaguchi Y, Matsumoto S, Kasahara H, Sakai T,
Kato J, Kamiya Y, Koshiba T (2014). Yucasin is a potent
inhibitor of YUCCA, a key enzyme in auxin biosynthesis.
Plant J 77, 352–366.
Pacheco-Villalobos D, Sankar M, Ljung K, Hardtke CS
(2013). Disturbed local auxin homeostasis enhances cel-
lular anisotropy and reveals alternative wiring of auxin-
ethylene crosstalk in Brachypodium distachyon seminal
roots. PLoS Genet 9, e1003564.
Pagnussat GC, Alandete-Saez M, Bowman JL, Sun-
daresan V (2009). Auxin-dependent patterning and gam-
ete specification in the Arabidopsis female gametophyte.
Science 324, 1684–1689.
Qi LL, Yan J, Li YN, Jiang HL, Sun JQ, Chen Q, Li HX,
Chu JF, Yan CY, Sun XH, Yu YJ, Li CB, Li CY (2012).
Arabidopsis thaliana plants differentially modulate auxin
biosynthesis and transport during defense responses to
the necrotrophic pathogen Alternaria brassicicola. New
Phytol 195, 872–882.
Ribnicky DM, Cohen JD, Hu WS, Cooke TJ (2002). An
auxin surge following fertilization in carrots: a mechanism
for regulating plant totipotency. Planta 214, 505–509.
Robert HS, Grones P, Stepanova AN, Robles LM, Lok-
erse AS, Alonso JM, Weijers D, Friml J (2013). Local
auxin sources orient the apical-basal axis in Arabidopsis
embryos. Curr Biol 23, 2506–2512.
Roumeliotis E, Kloosterman B, Oortwijn M, Kohlen W,
Bouwmeester HJ, Visser RGF, Bachem CWB (2012).
The effects of auxin and strigolactones on tuber initiation
and stolon architecture in potato. J Exp Bot 63, 4539–
4547.
Sairanen I, Novák O, Pěnčík A, Ikeda Y, Jones B, Sand-
berg G, Ljung K (2012). Soluble carbohydrates regulate
auxin biosynthesis via PIF proteins in Arabidopsis. Plant
Cell 24, 4907–4916.
Sakata T, Oshino T, Miura S, Tomabechi M, Tsunaga Y,
Higashitani N, Miyazawa Y, Takahashi H, Watanabe M,
Higashitani A (2010). Auxins reverse plant male sterility
caused by high temperatures. Proc Natl Acad Sci USA
107, 8569–8574.
Sohlberg JJ, Myrenås M, Kuusk S, Lagercrantz U, Kowa-
lczyk M, Sandberg G, Sundberg E (2006). STY1 regu-
lates auxin homeostasis and affects apical-basal pattern-
ing of the Arabidopsis gynoecium. Plant J 47, 112–123.
Stepanova AN, Hoyt JM, Hamilton AA, Alonso JM (2005).
A link between ethylene and auxin uncovered by the
characterization of two root-specific ethylene-insensitive
mutants in Arabidopsis. Plant Cell 17, 2230–2242.
翟开恩等: 高等植物局部生长素合成的生物学功能及其调控机制 157

Stepanova AN, Robertson-Hoyt J, Yun J, Benavente LM,
Xie DY, Doležal K, Schlereth A, Jürgens G, Alonso JM
(2008). TAA1-mediated auxin biosynthesis is essential for
hormone crosstalk and plant development. Cell 133, 177–
191.
Stone SL, Braybrook SA, Paula SL, Kwong LW, Meuser
J, Pelletier J, Hsieh TF, Fischer RL, Goldberg RB,
Harada JJ (2008). Arabidopsis LEAFY COTYLEDON2
induces maturation traits and auxin activity: implications
for somatic embryogenesis. Proc Natl Acad Sci USA 105,
3151–3156.
Sun J, Qi L, Li Y, Chu J, Li C (2012). PIF4-mediated acti-
vation of YUCCA8 expression integrates temperature into
the auxin pathway in regulating Arabidopsis hypocotyl
growth. PLoS Genet 8, e1002594.
Sun JQ, Xu YX, Ye SQ, Jiang HL, Chen Q, Liu F, Zhou
WK, Chen R, Li XG, Tietz O, Wu XY, Cohen JD, Palme
K, Li CY (2009). Arabidopsis ASA1 is important for jas-
monate-mediated regulation of auxin biosynthesis and
transport during lateral root formation. Plant Cell 21,
1495–1511.
Tao Y, Ferrer JL, Ljung K, Pojer F, Hong FX, Long JA, Li
L, Moreno JE, Bowman ME, Ivans LJ, Cheng YF, Lim
J, Zhao YD, Ballaré CL, Sandberg G, Noel JP, Chory J
(2008). Rapid synthesis of auxin via a new tryptoph-
an-dependent pathway is required for shade avoidan-
ce in plants. Cell 133, 164–176.
Trigueros M, Navarrete-Gómez M, Sato S, Christensen
SK, Pelaz S, Weigel D, Yanofsky MF, Ferrándiz C
(2009). The NGATHA genes direct style development in
the Arabidopsis gynoecium. Plant Cell 21, 1394–1409.
Uchiumi T, Okamoto T (2010). Rice fruit development is
associated with an increased IAA content in pollinated
ovaries. Planta 232, 579–592.
Vanneste S, Friml J (2009). Auxin: a trigger for change in
plant development. Cell 136, 1005–1016.
Won C, Shen XL, Mashiguchi K, Zheng ZY, Dai XH,
Cheng YF, Kasahara H, Kamiya Y, Chory J, Zhao YD
(2011). Conversion of tryptophan to indole-3-acetic acid
by TRYPTOPHAN AMINOTRANSFERASES OF ARABI
DOPSIS and YUCCAs in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci
USA 108, 18518–18523.
Yamada M, Greenham K, Prigge MJ, Jensen PJ, Estelle
M (2009). The TRANSPORT INHIBITOR RESPONSE2
gene is required for auxin synthesis and diverse aspects
of plant development. Plant Physiol 151, 168–179.
Yamamoto Y, Kamiya N, Morinaka Y, Matsuoka M, Sa-
zuka T (2007). Auxin biosynthesis by the YUCCA genes
in rice. Plant Physiol 143, 1362–1371.
Yang WC, Ye D, Xu J, Sundaresan V (1999). The SPO-
ROCYTELESS gene of Arabidopsis is required for initia-
tion of sporogenesis and encodes a novel nuclear protein.
Genes Dev 13, 2108–2117.
Zhao YD (2010). Auxin biosynthesis and its role in plant
development. Annu Rev Plant Biol 61, 49–64.
Zhao YD, Christensen SK, Fankhauser C, Cashman
JR, Cohen JD, Weigel D, Chory J (2001). A role for fla-
vin monooxygenase-like enzymes in auxin biosynthesis.
Science 291, 306–330.
Zheng ZY, Guo YX, Novák O, Dai XH, Zhao YD, Ljung
K, Noel JP, Chory J (2013). Coordination of auxin and
ethylene biosynthesis by the aminotransferase VAS1. Nat
Chem Biol 9, 244–246.
Zhou ZY, Zhang CG, Wu L, Zhang CG, Chai J, Wang M,
Jha A, Jia PF, Cui SJ, Yang M, Chen R, Guo GQ (2011).
Functional characterization of the CKRC1/TAA1 gene and
dissection of hormonal actions in the Arabidopsis root.
Plant J 66, 516–527.

158 植物学报 50(2) 2015

Biological Functions and Regulatory Mechanisms of Local Auxin
Biosynthesis in Higher Plants
Kaien Zhai1, Weihuai Pan2, Xiaofan Ye1, Jianwei Pan1*
1College of Chemistry and Life Sciences, Zhejiang Normal University, Jinhua 321004, China; 2College of Life Sciences,
Shaoxing College of Sciences and Arts, Shaoxing 312000, China
Abstract Local auxin biosynthesis, a major research focus in the field of plant auxin, is spatially and temporally regu-
lated by endogenous developmental signals and environmental cues and therefore plays critical roles in gametogenesis,
embryogenesis, organogenesis, tropism, and stress responses in higher plants. In this review, we briefly summarize the
interactions between auxin local biosynthesis and apical biosynthesis or polar transport or its homeostasis and highlight
the recent progress in understanding the biological functions and regulatory mechanisms of local auxin biosynthesis in
higher plants.
Key words local auxin biosynthesis, biological functions, regulatory mechanisms, higher plants
Zhai KE, Pan WH, Ye XF, Pan JW (2015). Biological functions and regulatory mechanisms of local auxin biosynthesis in
higher plants. Chin Bull Bot 50, 149–158.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: jwpan@zjnu.cn
(责任编辑: 孙冬花)