全 文 ：植物学报Chinese Bulletin of Botany 2009, 44 (2): 245-252, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3969/j.issn.1674-3466.2009.02.015
收稿日期: 2008-05-08; 接受日期: 2008-06-26
基金项目: 国家自然科学基金(No.30760193和No.30360086)和内蒙古农业大学博士基金(No.BJ05-09)
* 通讯作者。 E-mail: gaoyan1960@sohu.com
.专题论坛.
植物间挥发物信号的研究进展
左照江 1, 2, 张汝民 1, 高岩 1, 2*
1浙江林学院林业与生物技术学院, 临安 311300; 2内蒙古农业大学农学院, 呼和浩特 010019
摘要 植物VOCs信号是植物间进行信息交流的“语言”, 可由多种生物和非生物因素诱导产生。非寄生植物释放的VOCs信
号可影响其所在群落中其它植物的种子萌发与幼苗生长; 而寄主植物释放的VOCs信号却是诱导寄生植物种子萌发和幼苗生
长的信号物质。VOCs作为植物间的伤害信息可以诱导临近的同种或异种植物做好防御准备, 从而通过主动或间接防御以减
少外界的伤害。植物间通过VOCs信号进行信息交流, 从而实现其繁衍与防御。该文通过对VOCs信号的种类、诱导产生因素、
传递及作用进行综述, 以期对VOCs信号的研究有所帮助。
关键词 植物间交流, 信号, 挥发物
左照江, 张汝民, 高岩 (2009). 植物间挥发物信号的研究进展. 植物学报 44, 245-252.
植物通过体内次生代谢途径合成的挥发性有机物
(volatile organic compounds, VOCs) (Benthey, 1997;
Theis and Lerdau, 2003)大约有30 000多种(Penuelas and
Llusia, 2004), 这些VOCs中的某些成分是植物间进行信
息交流的“语言”——信号物质(Baldwin et al., 2006;
Runyon et al., 2006)。VOCs作为植物间信号的研究最
早始于 1983年, Rhoads和Baldwin在对糖槭树(Acer
saccharum)、杨树(Populus euromae-ricana)和欧洲桤
木(Alnus glutinosa)进行研究时发现, 当这些树种受到机
械损伤或被昆虫取食后, 不仅受害树木本身, 而且与其邻
近的健康树木也会产生抵御伤害的酚类(如水解丹宁等)
物质(Baldwin and Schultz, 1983; Rhoades, 1983)。
VOCs作为植物间信号的研究经过20多年的发展, 已经
取得了一些成果。Baldwin等(2006)和Paschold等
(2006)将这些在植物间传递信息的VOCs定义为挥发物
信号。正是通过这些 VOCs 信号的产生、释放、传
递和感知, 植物间才能实现信息交流, 从而在激烈的竞
争环境中得以生存与繁衍。本文对 VOCs 信号的种
类、产生因素、传递和作用的研究进展进行综述, 以
期对 VOCs 信号的深入研究有所裨益。
1 植物VOCs信号的种类
在自然界中, 植物的VOCs组成丰富。根据挥发性有机
物的合成途径、代谢类型和所具有的功能可分为 3大
类: 萜类(异戊烯、单萜和倍半萜)、苯基 /苯丙烷类和
脂肪酸衍生物(Dudareva and Pichersky, 2000; Dixon,
2001)。这些VOCs并非均是植物间的信号物质, 但只
要具有传递信息并被感知的功能, 就可成为信号化合物
(Baldwin et al., 2006)。目前研究发现, 植物间VOCs
信号化合物主要是萜烯类和C6绿叶挥发物(green leaf
volatiles, GLVs)(主要成分是己醛和己醇类的脂肪酸衍生
物)(van den Boom et al., 2004), 它们既可以单独传递
信息, 又可以通过复合信号来实现信息传递(沈应柏和高
海波, 2006)。
2 植物VOCs信号产生的因素
植物VOCs信号可以自发产生, 也可为多种因素诱导产
生。植食性昆虫侵害、病原菌危害、光照及温度改变
等环境因素始终存在于植物的生命周期中, 这些环境因
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素均可诱导植物改变原有的VOCs合成与释放机制, 并
释放出一些特异的VOCs。
2.1 生物因素
诱导植物产生VOCs信号的生物因素主要有植食性昆虫
侵害和病原菌危害。由于入侵的生物不同, VOCs产生
的种类与机制亦存在差异。
用机械损伤模拟植食性昆虫伤害可诱导植物释放出
大量的VOCs信号物质, 其主要成分是GLVs。植物体
在损伤后 1-5分钟, 受伤组织即可释放 VOCs(Fall et
al., 1999), 这些挥发性物质同时具有传递信息的作用,
但是这种作用在损伤形成后会很快消失(Steinberg et al.,
1993)。植食性昆虫取食活动诱导植物产生的VOCs信
号物质主要是GLVs和萜烯类化合物, 昆虫的这种取食
活动不仅能增加植物VOCs信号物质的含量与组分, 而
且新组分能在损伤后持续存在相当长的时间, 这主要是
昆虫取食造成的损伤与昆虫体内的化学诱导物共同作用
的结果(Pare and Tumlinson, 1997)。虽然昆虫取食与
机械损伤均可诱导植物产生VOCs信号物质, 但二者所
诱导释放的VOCs成分与含量存在明显差异。昆虫取
食白菜(Brassica pekinensis)诱导其产生的GLVs和吲
哚芥子油苷含量随取食时间的延长而增加(Bodnaryk,
1994; Mattiacci et al., 1994)。天牛(Anoplophora
glabripennis)咬食复叶槭(Acer negundo)诱导产生的特
异VOCs种类也随取食时间的延长而逐渐增多, 在取食
48小时VOCs种类达到17种(李继泉等, 2002)。油松
(Pinus tabulaeformis)可自发产生柠檬烯、b-蒎烯、
a-蒎烯和a-石竹烯(Gao et al., 2005), 但在遭受虫害
后则会释放出b-香叶烯、异松油烯、乙酸天竺葵酯和
大香叶烯等特异性组分(李新岗等, 2006), 这些特异性组
分不但具有驱避害虫和引诱害虫天敌的作用, 而且可在
植物间传递信息, 使其它受体植株做好防御准备。此
外, 植食性昆虫种类、口器大小和形状、取食行为方
式以及发育阶段等均会影响植物VOCs的释放和组成成
分(Dicke, 1999; Pare and Tumlinson, 1999)。
病原菌感染植株后, 也可诱导植株产生VOCs信
号。晚疫病菌(Phtyopathora infestans)感染马铃薯
(Solanum tuberosum)块茎后, 可诱导其释放正丁醇、
3-甲基正丁醇、十一碳烷及马鞭草酮等特异性成分; 而
感染深蓝镰孢菌(Fusarium coeruleum)后, 马铃薯则会
释放2-戊基呋喃和胡椒烯等特异性成分(de Lacy Cost-
ello et al., 2001)。植物释放的这些VOCs, 不但具有
抑菌作用, 而且可以诱导其它植株产生防御反应。例
如, 黄曲霉(Aspergillus flavus)感染棉花(Gossypium
herbaceum)后, 受伤棉花叶片产生的VOCs可诱导正常
的棉花叶片积累植物抗毒素C26萜醛(Zeringue, 1987)。
2.2 非生物因素
光是影响植物合成和释放VOCs的主要环境因子。根
据植物合成和释放VOCs对光依赖性的差异, 可以将其
分为2种: 一种依赖光释放; 另一种不依赖光释放(Lerd-
au and Gray, 2003)。依赖光释放的VOCs在植物体
内十分丰富, 主要是C5醇类化合物和异戊二烯(Lerdau
and Gray, 2003)。在依赖光的过程中光激活催化二甲
基烯丙基二磷酸(dimethylallyl diphosphate, DMAPP)
转化为异戊二烯反应的合成酶, 此激活过程可能是光激
活了基质中的Mg2+, 使其浓度增加或改变了基质中的
pH值所致(Guenther et al., 1996)。单萜类化合物的
释放则与异戊二烯的光依赖性释放相反, 通常不需要光,
仅有少数不释放异戊二烯的橡胶树(Hevea brasiliensis)
表现出单萜释放的光依赖性(Lerdau and Gray, 2003)。
此外, 对光和空间的竞争也可诱导植物产生VOCs信
号, 例如, 当野生烟草(Nicotiana attenuata)生长到彼
此接近时, 二者常会出现停止生长的现象(Knoester et
al., 1998; Farmer, 2001), 其主要原因是植株间的信
号物质——乙烯诱导了二者叶片气孔的关闭(Desikan
et al., 2006), 使光合作用减弱, 从而阻止了彼此间的
相向生长。
温度对VOCs的合成与释放也有一定的影响。葛
藤(Pueraria lobata)在低于19°C时, 异戊二烯的释放消
失, 当温度升高至26°C, 才会诱导完全展开的葛藤叶片
产生异戊二烯, 并且温度每升高10°C异戊二烯的释放量
将增加8倍(Sharkey and Loreto, 1993)。对于具有贮
存萜类化合物结构的植物, 温度对VOCs释放的影响主
247左照江等: 植物间挥发物信号的研究进展
要与蒸汽压有关, 随着温度升高, 贮存结构内部的蒸汽压
会增大, 从而使萜类化合物从气孔中释放出来(Lerdau et
al., 1994)。植物释放VOCs还可以有效地应对高温胁
迫(Peñuelas and Llusia, 2003)。当环境温度升高时, 形
成的VOCs会随着温度的升高快速释放, 从而避免高温
对叶绿体中类囊体膜的伤害(Rosenstiel et al., 2004)。
高浓度CO2会抑制植物体内VOCs的释放, 当胞间
CO2浓度超过200 mmol.L-1时, 橡树 (Quercus palus-
tris)叶片异戊二烯的释放速率会迅速下降(Loreto and
Sharkey, 1990); 而在低氧无CO2的条件下, 异戊二烯
的释放速率极低, 这表明只有当卡尔文循环或光呼吸存
在时才有异戊二烯的合成(Loreto and Delfine, 2000)。
CO2是光合作用的原料, 而光合作用固定的碳又是某些
VOCs合成的碳源。光合作用已固定的碳中有0.4%是
以单萜形式释放到植物体外的, 而新合成的丙酮酸是异
戊二烯生物合成的主要碳源(Loreto and Sharkey ,
1990), 其含量受到叶绿体内ATP水平的控制(Loreto
and Sharkey, 1993)。
除上述因素外, O3(Vuorinen et al., 2004)、气候
改变(Peñuelas and Llusia, 2003)和风等也会不同程度
地影响植物VOCs信号物质的组成与释放。
3 植物VOCs信号的传递
植物VOCs信号释放到大气中后, 只有在一定距离内才
能发挥信息传递的作用, 如果太远将无法实现信息传
递。一种生长在沙漠中的野生烟草, 当株间距为3-5 m
时, 通过VOCs信号传递, 植株伤害可减少90%; 而株
间距为 20 m时, 伤害减少量仅为 20%(Kessler and
Baldwin, 2001)。植物间信息传递的距离问题实质是植
物释放的VOCs在传递到感受植株时是否有足够的浓度
引起应答反应。植物合成VOCs 后主要通过树脂道、
蜜腺、伤口和气孔等释放, 并且其释放量为植株的理化
特性所控制(Niinemets et al., 2004)。VOCs的释放部
位及分子量大小决定了信号分子能否迅速地释放到植株
的上部空间。小分子挥发性有机物(如乙烯、甲醇、丙
烯醛、异丁烯醛和一些单萜等)释放后能迅速扩散到上
部空间; 而分子量较大的挥发性有机物(如萜烯、乙
醇、茉莉酸甲酯、芳香族化合物和GLVs)释放的速度
较慢、挥发性较小, 并且可在传播过程中浓缩, 因此,
能进行较长距离的传播以发挥信号传递的作用(图 1 )
(Thistle et al., 2004)。即使有一些VOCs组分在传播
过程中被氧化或散失到大气中(Kesselmeier et al.,
2002), 也不会影响其功效的发挥。VOCs释放后的传
播方向和动力在地上为温度、对流传播和风所控制, 在
地下则为水所控制(Baldwin et al., 2006)。
4 植物VOCs信号的作用
4.1 影响种子萌发
植物VOCs信号影响种子萌发是植物物种的一种繁衍策
略。对于非寄生植物, 其释放的VOCs信号可影响其所
在群落中其它植物的种子萌发, 进而实现自身的生存和
数量的扩大, 以保证自身种群优势; 而寄主植物释放的
VOCs则是诱导寄生植物种子萌发的信号物质。
Bradow和 Connick(1987)在对 Amaranthus
palmeri的研究中发现, 其释放的VOCs可抑制洋葱
(Allium cepa)、胡萝卜(Daucus carota)和番茄(Lyco-
persicon esculentum)的种子萌发。黄帚橐吾(Ligularia
virgaurea)在高寒地区的退化草场中形成单优势种群落,
严重地影响了草场质量, 其释放的VOCs能抑制中羊茅
(Festuca sinensis)、大雀麦(Bromus magnus)、垂
穗披碱草(Elymus nutans)、早熟禾(Poa annua)和羊茅
(F. ovina)等5种牧草种子的萌发(马瑞君等, 2005)。我
们的研究发现, 冷蒿(Artemisia frigida)释放的VOCs具
有抑制草木樨(Melitotus suaveolens)、苏丹草(Sorg-
hum sudanense)、披碱草(E. dahuricus )和冰草
(Agropyron cristatum)等4种牧草种子萌发的作用(待发
表)。 独脚金(Striga asiatica)是玄参科(Scrophuhrh-
ceae)寄生杂草, 其种子萌发需要高粱(Sorghum bicolor)
根系分泌物中信号物质的诱导(Fate et al., 1990)。
4.2 影响植物生长
黎华寿等(2005)通过对野外香茅(Cymbopogon citrates)
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草丛和密闭容器中的香茅研究发现, 二者所释放的
VOCs均显著地抑制玉米(Zea mays)和稗草(Echino-
ch loa crusgall i)幼苗根与芽的生长。艾(Artemis ia
lavandulaefolia )的茎叶在密闭系统中产生的VOCs可抑
制稗草、三叶鬼针草(Bidens pilosa)和青葙(Celosia
argentea)的幼苗生长, 然而对这3种植物根长和苗高的
抑制程度却存在差异; 经蒸馏所得的艾的挥发油亦有相
同作用(江贵波和曾任森, 2006)。冷蒿释放的VOCs能
抑制草木樨、苏丹草、披碱草和冰草等 4种牧草幼苗
的生长, 但其对 4 种牧草幼根生长的抑制作用大于幼
芽。此外, 冷蒿释放的VOCs还能够抑制牧草幼苗的侧
根发生和根部组织结构的发育(待发表)。对于寄生植
物, 寄主释放的VOCs信号可促进其自身的生长发育。
五角菟丝子(Cuscuta pentagona)幼苗在番茄释放的
VOCs 信号引导下, 会朝向番茄生长; 尽管凤仙花
(Impatiens wallerana)和小麦(Triticum aestivum)释放的
VOCs同样也可诱导五角菟丝子的幼苗生长, 但是其对
番茄的选择性更强(Runyon et al., 2006)。
由于VOCs对植物体不同部位的影响不同, 经过一
定时期的累积, 势必会改变植株生物量的分配及总生物
量。Ninkovic(2003)用大麦(Hordeum vulgare)和其突
变体(Alva和Kara)为材料进行研究, 发现当Kara暴露于
Alva释放的 VOCs中时, 其根的生物量受到严重影响,
叶面积也明显增加; 而当 Kar a 暴露于 Kar a 释放的
VOCs或清洁空气中时, 其根的生物量和叶面积均无明
显变化, 这表明植物间挥发性物质的相互作用不影响植
株的总生物量, 但影响其生物量分配。然而, 黎华寿等
(2005)对香茅的研究却发现, 其释放的VOCs显著影响
了玉米和稗草幼苗的总生物量积累。我们通过研究冷
蒿释放的VOCs对4种牧草生长的影响, 发现VOCs不
图 1 山艾和野生烟草间的VOCs信号传递(Baldwin et al., 2006)
受伤山艾释放的 VOCs信号物质主要由2- 甲基丙烯醛(A)、少量的GLVs(例如 ci s-3-己烯醛(B)和 trans-2-己烯醛(D) )、单萜类氧化
物(例如桉树脑(E)、侧柏酮和樟脑)和茉莉酸甲酯的异构体(C )组成, 可诱导临近的野生烟草产生防御应答反应。这些VOCs信号中的
某些成分进行远距离传播后, 在诱导远处野生烟草产生防御应答时, 存在距离问题——是否有足够的浓度诱导野生烟草产生防御。
Figure 1 The transmition of volatile signals between Artemisia tridentata and Nicotiana attenuata (Baldwin et al., 2006)
Damaged Artemisia tridentata releases a variety of VOCs, which are composed of methacrolein (A), less GLVs (e.g., ci s-3-
hexenal (B) and trans-2-hexenal (D)), oxygenated monoterpenes (e.g., cineole (E), thujone and camphor) and the epimers of MeJA
(C), which can induce defense response of neighboring wild Nicotiana attenuata. Some components are transmitted longer,
which likely induce defense response of far wild N. attenuata. However, whether the response will be induced depends on the
concentration, which is decided by the distance between the emitter and receiver.
249左照江等: 植物间挥发物信号的研究进展
仅影响4种牧草幼苗的总生物量, 而且还改变了它们的
生物量分配(待发表)。
4.3 资源竞争
植物在生长过程中, 当相互接近时, 可通过远红光(far red
light, FR)感知彼此的临近, 从而改变蓝光光子释放, 这
些光信号可为对方的光感受器(如光敏素B)所感知, 而后
释放出一些特异的化合物来避免自身被遮盖, 这就是所
谓的避荫综合症(shade-avoidance syndrome, SAS)
(Ballare, 1999)。当野生烟草生长到彼此接近时, 植株
间挥发性有机物(乙烯)将会诱导气孔关闭(Desikan et al.,
2006), 使光合作用减弱, 阻止彼此间相向生长, 从而避
免了彼此遮盖(Farmer, 2001)。有些烟草突变体不能感
受远红光信号和释放乙烯, 最终会被野生型烟草所遮盖
(Pierik et al., 2003)。可见乙烯是植物对空间进行竞
争时的信息交流物质, 密集的植物遮盖将会使乙烯浓缩,
高浓度的乙烯可引发 SAS。自然界中, 资源(光和营养
等)竞争可能是植物间最主要的选择压力(Baldwin et al.,
2006), 植物间通过释放VOCs信号传递信息从而使彼此
间达到一种和谐状态。
4.4 诱导防御
当植物受到外界侵害时, 会迅速释放VOCs信号, 从而
将伤害信息传递给周围植株, 同时诱导受体植株做好防
御准备。植物间的这种伤害信息不仅能诱导同种植物
进行防御,而且也能诱导异种植物产生防御应答(Gersh-
enzon, 2007)。欧洲桤木在受到机械损伤或昆虫取食
后, 它一方面会增强自身的抗虫能力; 另一方面会释放出
VOCs信号为邻近的同种和异种植株传递伤害信息, 使
它们的抗虫能力也得到增强, 但是健康植株的抗虫能力
会随着与受害植株距离的增加以及损伤时间的延长而逐
渐减弱(Baldwin and Schultz, 1983)。甲虫伤害可诱
导利马豆(Phaseolus lunatus)释放VOCs信号并在同种
间传递, 该信号物质能诱导受体植株分泌花外蜜(extrafl-
oral nectar)以引诱甲虫的天敌, 从而实现间接防御(Heil
and Bueno, 2007; Kost and Heil, 2008)。Farmer和
Ryan(1990)将折断的山艾(Artemisia tridentata)枝条与
番茄放在一起, 番茄会产生抵御伤害的蛋白酶抑制物
(proteinase inhibitors, PIs), 进一步的研究表明, 该抑
制物(PIs)是山艾释放出的挥发性茉莉酸甲酯诱导番茄叶
片产生的。受损伤的山艾释放的VOCs信号不仅能诱
导番茄产生防御性物质, 而且还可诱导野生烟草产生防
御性的PIs, 并且感受到此种VOCs信号的植物均会相
应减少植食性昆虫的伤害(图 1)(Karban et al., 2000;
Karban and Maron, 2002)。植物通过释放VOCs信号
可诱导临近植株产生PIs实现主动防御, 或通过三级营
养关系实现间接防御(Heil, 2007), 这就避免了将有限的
营养持续消耗在植食性昆虫到达前的防御上。当植株
受到侵害时, 会立刻产生防御应答并释放 VOCs信号,
感受植株随即做好防御准备, 从而实现了对营养的节省
和对碳源的经济利用, 并且不影响植株健康(Dicke and
van Loon, 2000)。
5 结束语
植物间释放的VOCs信号物质是植物进行交流的语言,
其产生、传递、感知和应答是一个复杂的过程, 是植
物在漫长的进化过程中所形成的防御和繁衍策略。植
物释放的VOCs有30 000多种, 但是其中究竟哪些是信
号化合物还不清楚, 需要通过研究释放VOCs的单体或
突变体植株来证实。在诱导条件下植物可以通过2种途
径释放VOCs信号, 一种是VOCs信号合成后先贮存于
储藏结构中, 环境因素诱导后再迅速释放出来; 另一种
是环境因素直接诱导植株体内的基因表达, 从头合成并
释放出VOCs信号。由于不同植株的特性不同, 所以
VOCs信号的释放机制也有差异, 有的植株VOCs信号
的释放可能是其中的一条途径, 有的则可能二者兼而有
之。VOCs信号经挥发后为受体植株所感知, 使其信号
的作用得以发挥——影响受体植株的种子萌发与幼苗生
长、进行资源竞争及诱导其防御。但是VOCs信号物
质如何为受体植株所感知, 接受VOCs信号的受体又是
何种物质, 以及该信号如何进行胞内信息传递与基因调
控, 这些都是阐明植物间VOCs信号作用机制有待研究
的问题。
250 植物学报 44(2) 2009
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252 植物学报 44(2) 2009
Research Advances in Volatile Signals Among Plants
Zhaojiang Zuo 1, 2, Rumin Zhang1, Yan Gao1, 2*
1School of Forestry and Biotechnology, Zhej iang Forestry College, Lin’an 311300, China
2College of Agronomy, Inner Mongolia Agricultural University, Huhhot 010019, China
Abstract Plant volatile signal is the language used in plant-plant communication and can be induced to be released by many
biological and abiotic factors. Volatile signaling influences the seed germination and seedling growth of other plants in the commu-
nity for non-parasitic plant. However, the volatile organic compounds (VOCs) from the host plant can induce seed germination and
seedling growth of the parasitic plant. With the “hurt” message, VOCs can induce defense in neighboring homogeneous or
heterogeneous plants, so they can reduce the hurt by direct or indirect defense. Plants communicate with others using a volatile
signal, so their progenitive and defensive strategies can be realized successfully. To aid in helping the study of volatile signals, this
review summarizes the kinds, inducing factors, transmission and functions of volatile signals among plants.
Key words plant-plant communication, signal, volati le
Zuo ZJ, Zhang RM, Gao Y (2009). Research advances in volati le signals among plants. Chin Bull Bot 44, 245-252.
* Author for correspondence. E-mail: gaoyan1960@sohu.com
(责任编辑: 孙冬花)