全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2013, 48 (1): 107–116, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2013.00107
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收稿日期: 2012-05-23; 接受日期: 2012-08-30
基金项目: 国家自然科学基金(No.30871324, No.31101427)、山东省“泰山学者”岗位基金(No.TSHW20100416)、山东省自然科学基金
(No.ZR2011CZ002, No.ZR2010CQ008)和山东省博士后创新项目专项资金(No.201103023)
* 通讯作者。E-mail: xingjunw@hotmail.com
植物SPL转录因子研究进展
李明1, 李长生1, 赵传志1, 李爱芹1, 王兴军1, 2*
1山东省农业科学院高新技术研究中心, 山东省作物品种改良生物技术重点实验室, 济南 250100
2山东大学农学院, 济南 250100
摘要 SPL(SQUAMOSA promoter-binding protein-like)是一类植物特有的转录因子, 在调控植物胚胎发育、间隔期长度、
叶片发育、发育阶段转变、花和果实发育、育性、顶端优势、花青素积累、赤霉素响应、光信号转导及体内铜离子稳态平
衡等方面发挥重要作用。SPL含有一个由80个氨基酸残基组成的高度保守的SBP结构域, 以此同下游靶基因启动子区域结
合, 调控靶基因的表达。大多数SPL均具有miR156/157识别位点, miR156/157可以通过mRNA剪切或翻译抑制来调控SPL
的表达。该文重点综述了植物SPL基因的结构、表达调控及生物学功能, 并对其研究前景进行了展望。
关键词 生物学功能, 表达调控, SPL, 转录因子
李明, 李长生, 赵传志, 李爱芹, 王兴军 (2013). 植物SPL转录因子研究进展. 植物学报 48, 107–116.
SPL (SQUAMOSA promoter-binding protein-
like)是植物特有的一类转录因子, 广泛存在于绿
色植物中。最初从金鱼草(Antirrhinum majus)花序
cDNA文库中筛选到2个SPL基因, 分别命名为SBP1
和SBP2, 因其能够识别并结合到SQUAMOSA (SQ-
UA)的启动子上而得名(Huijser et al., 1992; Klein et
al., 1996; Cardon et al., 1999)。SPL在植物的生长发
育过程中发挥重要调控作用, 它参与植株的形态建
成、发育阶段的转变、孢子发生、花和果实发育、外
界胁迫应答以及激素信号转导等多个生理生化过程
(Gou et al., 2011)。
本文主要从SPL转录因子的结构特征、基因表达
调控和生物学功能3个方面进行综述, 并对其研究前
景进行了展望。
1 SPL转录因子的结构特征
转录因子是真核生物中能够与某些特定基因启动子
区域的顺式作用元件发生特异性相互作用的DNA结
合蛋白, 该类蛋白通过特异性相互作用激活或抑制基
因转录, 进而调控下游基因的表达。一个典型的转录
因子一般由DNA结合域(DNA-binding domain)、转录
调控域(transcription regulation domain)、寡聚化位
点(oligomerization site)以及核定位信号(nuclear loca-
lization signal)4个功能域组成(高国庆等, 2005)。
拟南芥(Arabidopsis thaliana)SPL基因家族共有
17个成员, 尽管它们在蛋白质一级结构上存在较大
差异, 但均含有一个大约由80个氨基酸残基构成的
高度保守的DNA结合域, 称为SBP结构域(Cardon et
al., 1999; Birkenbihl et al., 2005; Guo et al., 2008)。
最初 , Huijser等 (1992)从金鱼草中筛选到SBP1和
SBP2, 它们编码的蛋白质均含有SBP结构域, 通过
该结构域可以结合到SQUA的启动子上。随后 ,
Cardon等(1997)从拟南芥中克隆了7个类似的SBP蛋
白基因, 其中AtSPL3与金鱼草SBP1的同源性最高。
这些SPL均可以通过SBP结构域与APETALA1(AP1)
启动子区域结合(Yamasaki et al., 2004; Birkenbihl
et al., 2005)。
核磁共振(nuclear magnetic resonance, NMR)
数据显示, SBP结构域存在2个锌指结构, 由8个半胱
氨酸(Cys)或组氨酸(His)残基组成, 其中前4个氨基
酸残基结合一个锌离子, 后4个氨基酸残基结合另外
一个锌离子, 锌离子对于维持其构象稳定具有重要作
用(Yamasaki et al., 2004)。大量SBP结构域氨基酸序
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108 植物学报 48(1) 2013
列分析发现, 2个锌指结构均由半胱氨酸和组氨酸残
基构成, 其中N-端为Cys-Cys-His-Cys, C-端为Cys-
Cys-Cys-His或Cys-Cys-Cys-Cys, 2个锌指结构缺一
不可。SBP结构域与DNA的结合依赖于锌离子, 缺少
锌离子时, SBP结构域就会丧失与DNA结合的能力,
并且其它金属离子无法取代锌离子(Birkenbihl et al.,
2005)。除了锌指结构之外, SBP结构域中其它一些保
守的氨基酸对于DNA结合也非常重要。例如, 在SBP
结构域C-端存在一个非常保守的丝氨酸(Ser), 它可
能与蛋白质磷酸化有关(Birkenbihl et al., 2005)。
在SBP结构域C-端存在一个保守的核定位信号,
其与第2个锌指结构有部分重叠。该信号肽序列可以
引导SBP蛋白进入细胞核, 从而调控下游相关基因的
转录(Birkenbihl et al., 2005)。另外, 一些分子量较大
的SBP蛋白可能还存在其它核定位信号。例如, 将玉
米(Zea mays)SPL转录因子LIGULELESS 1 (LG1)的
SBP结构域去除之后, LG1仍然能够进入细胞核(More-
no et al., 1997)。
在SBP结构域下游约500个氨基酸处有一个锚蛋
白重复序列区域, SBP蛋白可能通过该区域同其它蛋
白相互作用(Stone et al., 2005; Birkenbihl et al.,
2005)。此外, SBP结构域上游还存在一个进化上相对
保守的区域, 其功能还不十分清楚(Unte et al., 2003;
Riese et al., 2007)。
根据基因组结构特征可将拟南芥SPL基因家族
分成2类。第1类包括AtSPL1、AtSPL7、AtSPL12、
AtSPL14和AtSPL16, 它们含有10个或10个以上的
外显子, 编码超过800个氨基酸残基的SBP蛋白。其
它12个SPL则归为第2类, 具有2–4个外显子, 编码的
SBP蛋白不足400个氨基酸。除了AtSPL8之外, 第2
类SPL均含有1个miR156/miR157识别位点, 该位点
在陆地植物中高度保守(Guo et al., 2008; Xing et al.,
2010)。
2 SPL转录因子的表达调控
在拟南芥17个SPL中有11个具有miR156/157识别位
点, 表明miR156/157在SPL表达调控中发挥重要作
用(Rhoades et al., 2002; Schwab et al., 2005)。一方
面, miR156/157可以通过切割靶mRNA来调控SPL的
表达。在拟南芥中过量表达miR156会下调多个SPL
的表达, 这些SPL均含有miR156/157识别位点, 而
其它不含该识别位点的SPL并未受到影响(Schwab
et al., 2005)。另一方面, miR156/157还可以通过翻译
抑制来调控SPL的表达。拟南芥AtSPL3的miR156/
157识别位点位于3′ UTR区域, 将含有正常3′ UTR区
域以及miR156/157识别位点突变之后的AtSPL3在拟
南芥中过量表达, 结果发现转基因植株中AtSPL3的
转录水平显著提高, 但只有在miR156/157识别位点
突变后的转基因植株中才能够检测到SPL3蛋白(Gan-
dikota et al., 2007)。以上结果表明, miR156/157可以
通过靶mRNA切割和翻译抑制两条途径来调控
AtSPL3的表达。
大多数含有miR156/157识别位点的SPL具有相
似的表达模式。在整个营养生长阶段, SPL的表达水
平逐渐增强, 在花芽形成之前达到最高; 而miR156
则恰好相反 , 其表达水平依次下降 (Jung et al.,
2011)。此外, 在生殖生长阶段的茎尖和花序中SPL
大量表达, 暗示SPL可能在成花诱导及开花过程中发
挥重要作用(Cardon et al., 1997; Schmid et al.,
2003; Zimmerman et al., 2004; Shikata et al.,
2009)。大多数番茄(Solanum lycopersicum)miR156/
157靶基因SPL在茎尖、花序和果实中均高效表达;
而miR156/157通常在幼苗、根和叶中大量表达, 在茎
尖、花序和果实中则表达水平较低(Salinas et al.,
2012)。由此可见, 在植物生长发育过程中miR156/
157与SPL的表达水平通常呈负相关。
3 SPL转录因子的生物学功能
3.1 影响植物生长发育
植物胚胎发育是一个非常复杂的过程。早期胚胎发育
主要以细胞分裂为主, 受精卵依次经历胚性细胞、四
分体胚、八分体胚、球形胚、心形胚和鱼雷胚, 从而
完成模式形成和器官发生。植物DCL1基因编码的
Dicer-like 1 (DCL1)蛋白是一种与miRNA合成有关的
蛋白, 参与miRNA前体的剪切过程(Park et al., 2002;
Papp et al., 2003; Fang and Spector, 2007)。拟南芥
DCL1功能缺失会导致胚柄细胞和分生组织增殖, 花
期延迟; dcl1纯合子突变体的胚胎是致死的(Schauer
et al., 2002)。在拟南芥dcl1突变体的胚胎中, 由于
miRNA合成途径受到破坏, 大量miRNA靶基因的表
李明等: 植物 SPL 转录因子研究进展 109
达水平得以提高 , 其中miR156靶基因AtSPL10和
AtSPL11尤为明显。而AtSPL10和AtSPL11突变可以
部分恢复dcl1突变体表型, 故推测dcl1突变体表型可
能由于AtSPL10和AtSPL11表达上调引起。由此可见,
SPL在植物早期胚胎发育过程中发挥重要作用(Nod-
ine and Bartel, 2010)。
间隔期(plastochron)是指从第1个叶原基形成到
第2个叶原基形成之间的间隔时间, 常用于反映叶原
基分化速率或叶片形成速率。已经证实有多个基因可
以调控植物的间隔期(Veit et al., 1998; Helliwell et
al., 2001; Prigge and Wagner, 2001; Miyoshi et al.,
2004; Kawakatsu et al., 2006)。相关研究表明, SPL
也能够调控叶片间隔期, 影响叶片生成速率。例如,
在拟南芥中过量表达AtSPL9和AtSPL10均可以延长
间隔期, 降低叶片生成速率, 最终导致叶片数量减
少, 叶面积增加(Wang et al., 2008)。在拟南芥种子萌
发初期, 上调AtSPL13的表达水平则会抑制叶原基发
育, 从而延迟第1片真叶的形成。基因芯片数据分析
表明, 上调AtSPL13的表达水平能够有效抑制miR-
172靶基因SCHANRCHZAPFEN (SNZ)的表达。此
外, AtmiR172a和AtmiR172b的表达水平也得到显著
提高。由此推测, 种子萌发初期AtSPL13极有可能通
过miR172-SNZ途径来调控叶原基的发育(Schmid et
al., 2003; Martin et al., 2010)。
SPL不仅可以调控叶片数量, 还能够影响叶片的
形状。拟南芥最初2片叶通常呈圆形, 而且叶缘比较
光滑。过量表达AtSPL2、AtSPL10或AtSPL11之后,
最初的2片叶变成椭圆形, 第3片叶叶缘呈锯齿状, 莲
座叶部分表现出茎生叶的特征(Shikata et al., 2009)。
AtSPL3、AtSPL4和AtSPL5虽然对叶片形状影响不
大, 但可以促进叶片远轴面表皮毛的形成(Wu and
Poethig, 2006)。AtSPL9或AtSPL10不仅能够改变叶
片形状, 而且能够促进叶片远轴面表皮毛的形成(Wu
et al., 2009)。此外, 在一些禾本科植物中SPL还会影
响叶环、叶耳和叶舌的发育。例如, 玉米LG1和水稻
(Oryza sativa)OsSPL8功能缺失均会导致叶片发育
异常, 无法形成正常的叶耳和叶舌(Moreno et al.,
1997; Lee et al., 2007)。
一般情况下, 植物顶芽会抑制侧芽的生长, 这
种现象称为顶端优势。顶端优势是控制植物株型的关
键, 而株型又与作物产量和品质密切相关。有研究表
明 , SPL在维持植物顶端优势中发挥重要作用
(Shikata et al., 2009)。水稻OsSPL14是控制水稻株
型的关键基因, 它可以减少水稻的分蘖数, 增加花
序分枝、穗粒数以及千粒重, 从而提高水稻产量。此
外, OsSPL14还可以增加茎秆机械强度, 增强植株
的抗倒伏能力(Jiao et al., 2010; Miura et al., 2010)。
下调SPL则会削弱顶端优势, 增加花序分枝, 减小花
序轴长, 影响花序的形态建成(Schwab et al., 2005;
Wu and Poethig, 2006; Schwarz et al., 2008; Shi-
kata et al., 2009)。SPL主要通过花分生组织特征基
因LEAFY (LFY)来影响花序的形态建成(Weigel et
al., 1992; Weigel and Nilsson, 1995; Wu et al.,
2009)。
SPL还能够调控植物花器官的发育。拟南芥
AtSPL3主要在花序中表达, 过量表达AtSPL3不仅会
促进开花, 而且在长日照和连续光照条件下还会导致
花和花序发育异常(Cardon et al., 1997; Gandikota
et al., 2007)。拟南芥AtSPL10可以影响花柄发育, 抑
制AtSPL10会缩短花柄长度(Shikata et al., 2009)。番
茄LeSPL3在花序和花柄中大量表达, 过量表达Le-
SPL3则会导致转基因烟草(Nicotiana tabacum)花柄
离区离层细胞层数增加, 花更易脱落, 表明LeSPL3
可能调控花柄离区的发育(陈晓博, 2010)。
SPL在植物果实发育和成熟过程中发挥着重要
作用。拟南芥AtSPL10能够影响果荚的长度(Shikata
et al., 2009)。水稻OsSPL16可以控制米粒大小、形
状和色泽。提高OsSPL16的表达水平会促进胚乳细胞
增殖及籽粒的充实, 并增加粒宽、粒重和水稻产量。
降低OsSPL16的表达水平则会使籽粒变得细长, 增
加胚乳透明度, 降低水稻垩白率, 改善稻米外观品质
(宫李辉等, 2011; Wang et al., 2012)。目前, 普遍认
为玉米起源于大刍草(Zea diploperennis)(Wang et
al., 1999)。大刍草通常被坚硬的稃壳包裹着, 很难脱
粒, 没有栽培价值。经过漫长的驯化过程, 玉米基本
上都失去了坚硬的稃壳。大刍草和玉米在籽粒稃壳上
的差异主要是由SPL基因 tga1(teosinte glume ar-
chitecture)突变引起的(Wang et al., 2005)。SPL还与
浆果果实的成熟密切相关。番茄LeSPL-CNR是控制
果实成熟的一个关键基因, 该基因启动子区域发生表
观遗传变异会影响果皮类胡萝卜素的生物合成以及
细胞壁结构, 从而抑制果实的正常成熟(Manning et
110 植物学报 48(1) 2013
al., 2006)。
3.2 调控植物不同发育时期的转变
拟南芥整个生命周期可以分为2个阶段, 即营养生长
期 (vegetative phase)和生殖生长期 (reproductive
phase)。营养生长期主要以叶片生长为主, 生殖生长
期则主要以开花和结果为主。营养生长期又可以分为
2个阶段 : 幼年期 (juvenile phase)和成年期 (adult
phase)。幼年期, 拟南芥莲座叶远轴面没有表皮毛,
一旦远轴面出现表皮毛, 就标志着开始进入成年期。
SPL能够促进幼年期到成年期的转变。在拟南芥
中过量表达AtSPL3、AtSPL4、AtSPL5、AtSPL9或
AtSPL10均可以促进叶片远轴面表皮毛的形成, 过早
地表现出一些成年期的特征(Wu and Poethig, 2006;
Wu et al., 2009)。相反, 抑制SPL表达则会推迟营养
阶段的转变。例如, 在拟南芥中过量表达miR156可以
延迟叶片远轴面表皮毛的形成, 叶片更多地表现出幼
年期特征(Wu and Poethig, 2006; Wu et al., 2009)。
此外, 伴随着拟南芥营养阶段的转变, 叶片细胞数量
和大小也会发生一系列改变, 这也是由SPL表达上调
引起的(Usami et al., 2009)。相关研究表明, 控制
植物营养阶段转变的信号来源于叶片(Yang et al.,
2011)。
Wu等(2009)研究发现, SPL能够通过miR172来
调控植物成年期表皮细胞的分化, 促进叶片远轴面表
皮毛的形成。染色质免疫共沉淀(chromatin immuno-
precipitation assay, CHIP)和糖皮质激素受体(GR)诱
导表达则证实, AtSPL9可以直接促进AtmiR172b的
转录。在拟南芥中过量表达AtSPL9和AtSPL10可以
显著提高miR172的表达水平, 促进成年期表皮毛的
形成; 而过量表达AtSPL3、AtSPL4和AtSPL5虽然也
可以促进成年期表皮毛的形成, 但基本上不会影响
miR172的表达水平。表明SPL可能通过几种不同的
途径共同调控叶片表皮细胞的分化。拟南芥spl9-4、
toe1toe2以及spl9-4toe1toe2突变体表型分析表明 ,
AtSPL9可能是通过miR172及其靶基因TARGET OF
EAT 1(TOE1)和TOE2来促进成年期表皮毛的形成。
SPL能够促进营养生长向生殖生长的转变。在拟
南芥中过量表达AtSPL3、AtSPL4、AtSPL5或AtSPL9
均可以促进开花(Cardon et al., 1997; Wu and Po-
ethig, 2006; Yamaguchi et al., 2009)。在水稻中过量
表达OsSPL16也可以促进开花(Wang et al., 2012)。
而过量表达miR156, 则会延迟开花(Wu and Poe-
thig, 2006; Chuck et al., 2007; Schwarz et al.,
2008)。
Wang等(2009b)研究发现, SPL可以通过MADS-
box基因来调控植物的开花时间。提高SPL的表达水
平可以促进FRUITFULL (FUL)、SUPPRESSOR OF
OVEREXPRESSION OF CONSTANS 1 (SOC1)、
AGAMOUS-LIKE (AGL42)和APETALA1 (AP1)的转
录。这些基因都属于MADS-box基因家族, 均可以促
进开花。不过SPL家族各成员之间存在一定的差异。
AtSPL3主要促进FUL和AP1转录; AtSPL4和AtSPL5
主要促进FUL及SOC1的转录 ; AtSPL9可以促进
FUL、SOC1和AGL42的转录(Wu and Poethig, 2006;
Yamaguchi et al., 2009)。CHIP和GR诱导表达证实,
FUL和AP1是AtSPL3的直接靶基因; SOC1和AGL42
是AtSPL9的直接靶基因(Wang et al., 2009a; Ya-
maguchi et al., 2009)。在拟南芥茎端分生组织中,
SPL既可以通过FUL和SOC1间接调控AP1, 也可以
直接作用于AP1(Birkenbihl et al., 2005; Yamaguchi
et al., 2009; Wang et al., 2009a)。此外, SPL还能够
通过LFY来调控拟南芥的成花转变。LFY是AtSPL3的
直接下游靶基因 , 过量表达AtSPL3可以显著提高
LFY的表达水平, 但无法恢复lfy突变体表型(Yamagu-
chi et al., 2009)。
随着植物生长发育进程的推进, miR156的表达
水平逐渐下降, 其靶基因SPL的表达水平则显著提
高, 从而激活下游开花相关基因, 促进植物开花, 完
成从营养生长到生殖生长的转变(Wu et al., 2009;
Gou et al., 2011)。此外, Kim等(2012)研究发现, 低
温(16°C)也会促进拟南芥miR156的表达, 从而下调
SPL, 其中以AtSPL3最为明显 ; 在低温(16°C)条件
下, 过量表达miR156会进一步延迟拟南芥开花; 过
量表达AtSPL3则会促进开花, 且其对温度不敏感。以
上结果表明, 拟南芥miR156及其靶基因AtSPL3在温
敏开花过程中发挥重要作用。最新研究表明, SPL在
植物开花调控网络中处于核心枢纽地位, 能够整合光
周期和赤霉素(GA)两条开花诱导途径。植物叶片感受
到光周期信号后, 光受体会将信号传递给生物节律
钟, GI(gigantean)是生物节律钟向外输出信号的一个
重要基因。GI主要通过CO-FT/SOC1和miR172-
李明等: 植物 SPL 转录因子研究进展 111
TOE1-FT两条途径来调控下游开花相关基因, 控制
植物开花时间(Jung et al., 2007)。一方面, 光周期诱
导能够影响拟南芥AtSPL3、AtSPL4和AtSPL5的表
达。另一方面, 过量表达CONSTANS (CO)或FLOW-
ERING LOCUS T (FT)可以提高AtSPL3的表达水平;
过量表达miR172或者其靶基因功能缺失也可以提高
AtSPL3、AtSPL4和AtSPL5的表达水平, 促进植物开
花(Schmid et al., 2003; Wang et al., 2009a; Jung et
al., 2011, 2012)。而过量表达AtSPL3、AtSPL4和
AtSPL5则能够显著提高LFY、FUL和AP1的表达水平,
但并不影响FT和SOC1, 表明FT和SOC1是AtSPL3、
AtSPL4和AtSPL5的上游调控基因 (Wang et al.,
2009a; Jung et al., 2012)。有研究发现, FD既可以直
接结合到AtSPL3、AtSPL4和AtSPL5的启动子上, 促
进其转录 ; 又可以通过SOC1间接调控AtSPL3、
AtSPL4 和 AtSPL5, 而 SOC1 也能够直接作用于
AtSPL3、AtSPL4和AtSPL5的启动子。以上结果表明,
AtSPL3、AtSPL4和AtSPL5在植物光周期开花诱导途
径中发挥重要调控作用(Jung et al., 2012)。在短日照
条件下, 无需经过光周期诱导SPL就能够促进拟南芥
开花, 暗示SPL可能在赤霉素(gibberellins, GA)开花
诱导途径中发挥作用(Wang et al., 2009a)。进一步研
究发现 , 短日照条件下GA处理会提高AtSPL3、
AtSPL4和AtSPL5的表达水平, 而GA缺陷型突变体
ga1-3中SPL3的表达水平要明显低于野生型。此外,
在拟南芥 soc1-2突变体中 , GA处理对AtSPL3、
AtSPL4和AtSPL5的影响不大, 表现出GA不敏感。激
活标签突变体soc1-101D的早花表型对GA也不敏感。
以上结果表明, 短日照条件下GA能够通过SOC1及
其靶基因AtSPL3/4/5来调控植物成花的转变(Moon
et al., 2003; Jung et al., 2012)。
3.3 维持植物育性
SPL在植物大、小孢子发生以及雌、雄配子体发育过
程中发挥重要作用。拟南芥SPL8功能缺失会导致花
药小、花粉少、果荚短小及育性降低。这一表型在早
期形成的花中表现的尤为明显。组织学分析发现, 育
性下降主要是由花粉囊发育异常引起的。此外, 部分
胚珠败育也是导致其育性下降的一个重要原因。三突
变体Spl8spl9spl15、spl8spl2spl9、spl8spl2spl15以
及四突变体spl8spl2spl9spl15的育性比spl8更低。在
spl8突变体中过量表达miR156几乎会导致完全不育。
以上结果表明, SPL在维持植物育性方面发挥重要作
用, 并存在功能冗余(Unte et al., 2003; Xing et al.,
2010)。在拟南芥spl8突变体中过量表达AtSPL8并不
能够恢复其育性 , 而在野生型拟南芥中过量表达
AtSPL8反而会导致其育性下降, 这主要是由于花药
不开裂引起的, 这是一种组成型GA响应(Zhang et
al., 2007)。
3.4 调控植物次生代谢
黄酮类化合物(flavonoids)是一类重要的植物次生代
谢产物, 主要包括黄酮(flavones)、黄酮醇(flavonols)、
查耳酮(chalcones)、橙酮(aurones)、黄烷酮(flavan-
ones)、二氢黄酮醇(dihydroflavonols)和花青素(antho-
cyanins)等(Veitch and Grayer, 2008)。在黄酮类化合
物合成途径中, 花青素和黄酮醇具有共同的前体物质
——二氢黄酮醇。二氢黄酮醇-4-还原酶(DFR)是植物花
青素合成的关键酶, 可以将二氢黄酮醇转化成不稳定
的无色成花青素, 进而生成花青素(Holton and Cor-
nish, 1995)。而黄酮醇合成酶(FLS)可以催化二氢黄酮
醇生成黄酮醇(Owens et al., 2008)。Gou等(2011)研究
发现, 增加miR156活性会促进拟南芥花青素的积累,
降低miR156活性则会促进黄酮醇的积累。
拟南芥SPL在花青素合成代谢过程中具有负调
控作用。在拟南芥中过量表达AtSPL9和AtSPL10会
降低花青素的含量。而spl9spl15双突变体中花青素含
量并没有明显变化, 表明有多个SPL在花青素合成过
程中发挥调控作用(Gou et al., 2011)。
SPL主要通过抑制DFR的转录活性来调控花青
素的合成代谢。增强SPL表达会降低DFR的转录水平,
减少花青素含量。相反, 抑制SPL表达则会提高DFR
的转录水平, 增加花青素含量。AtSPL9虽然能够结合
到DFR的启动子上, 但并不直接调控DFR的转录活
性。MYB-bHLH-WD40复合体是植物花青素生物合成
途径中至关重要的调控因子, AtSPL9能够与MYB-
bHLH-WD40复合体中的MYB蛋白PAP1相互作用 ,
故推测AtSPL9极有可能通过MYB-bHLH-WD40复合
体来负调控DFR的表达(Gou et al., 2011)。
3.5 影响植物激素和光信号转导
赤霉素(GA)是一类重要的植物激素, 在种子萌发、根
112 植物学报 48(1) 2013
系生长、下胚轴及茎的伸长、植物发育阶段转变、成
花诱导以及花器官发育等方面均发挥重要的调控作
用(Evans and Poethig, 1995; Blázquez et al., 1998;
Mutasa-Göttgens and Hedden, 2009)。SPL参与调
控GA信号转导途径 , 以此影响植物的生长发育。
AtSPL8功能缺失会导致花丝变短, 萼片表皮毛数量
减少, 大、小孢子发育异常, 育性下降。外施GA并不
能够恢复spl8突变体的半不育表型。以上结果表明,
AtSPL8可能涉及GA信号转导途径(Unte et al., 2003;
Zhang et al., 2007)。利用拟南芥AtSPL8特异启动子
在spl8中过量表达AtSPL8可以完全恢复其育性; 而
利用35S启动子在spl8中组成型过量表达AtSPL8不
仅不能够恢复其育性, 反而会加剧其不育性(Murray
et al., 2003; Zhang et al., 2007)。相反, 组成型过量
表达AtSPL8则会降低种子的萌发率, 抑制幼苗根系
的伸长生长, 表现出GA不敏感。以上结果表明, 在不
同发育阶段的不同器官或组织中, AtSPL8对GA信号
转导的调控机制并不相同, 具体作用机理还有待进一
步深入研究(Zhang et al., 2007)。在种子萌发初期,
上调AtSPL13的表达水平会提高ACC氧化酶基因
ACO和生长素响应蛋白基因NPH3的表达水平, 同时
下调GA响应蛋白基因GAST1-LIKE和生长素诱导蛋
白基因IAA34的表达水平。该结果表明, SPL不仅参与
调控GA信号转导途径, 而且还可能参与其它植物激
素的信号转导途径(Martin et al., 2010)。
在植物光形态建成过程中, 植物主要通过光受体
来感受光照长度和光周期变化。其中隐花色素(cryp-
tochrome)是一种蓝光受体, 接受蓝光或紫光; 光敏
色素(phytochrome)是一种红光受体, 接受红光或远
红光(Briggs and Olney, 2001)。小立碗藓(Physcomi-
trella patens)PpSBP1和PpSBP4的表达水平发生昼
夜节律性变化, 暗示SPL可能参与调控光信号转导
途径。一方面, 蓝光处理会降低PpSBP1和PpSBP4
的相对转录水平; 另一方面, 隐花色素可以负调控
PpSBP1、PpSBP4、PpSBP7、PpSBP8和PpSBP9
的表达水平。此外, 红光和远红光处理还能够降低
PpSBP1的表达水平。以上结果表明 , SPL可能在
隐花色素介导的蓝光信号转导或光敏色素介导的红
光 /远红光信号转导中发挥重要作用(Riese et al.,
2008)。
3.6 参与植物胁迫应答
拟南芥基因芯片数据分析表明, SPL转录因子可能在
逆境胁迫响应中发挥重要作用(Wang et al., 2009b)。
伏马毒素B1(fumonisin B1)是一种真菌类毒素, 可以
通过抑制神经酰胺合酶活性来扰乱鞘脂类代谢途径,
从而诱导植物细胞程序性死亡(Desai et al., 2002)。
研究中通常用伏马毒素B1来模拟病原菌侵害。Stone
等(2000)利用T-DNA插入的方法筛选到一种抗伏马
毒素B1的拟南芥突变体fbr, 该突变体具有较强的细
菌病原菌抗性。研究发现 , T-DNA插入位点位于
AtSPL14基因3 UTR区域, T-DNA插入导致AtSPL14
的转录水平明显下降, 从而增强了fbr突变体的病原
菌抗性(Stone et al., 2005)。
铜离子是植物进行正常生命活动所必需的微量
元素。作为蛋白质重要的辅助因子, 植物中很多酶都
含有铜离子, 如质体蓝素(plastocyanin, PC)、Cu/Zn
过氧化物歧化酶(Cu/Zn-superoxide dismutase, CSD)
和抗坏血酸氧化酶(ascorbate oxidase, AO)等。缺铜
会影响植物的光合作用、木质化程度、花粉和胚珠发
育以及抗病能力。在铜素缺乏条件下, AtSPL7在维持
植物体内铜稳态方面发挥重要作用。铜素缺乏会诱导
miR398的表达, miR398又会下调其靶基因CSD的表
达, Fe超氧化物歧化酶(Fe-superoxide dismutase,
Fe-SOD)可以取代CSD活性, 通过重新分配保证植
物正常生命活动对必需铜素的需求, 以此来应对铜素
缺乏(Abdel-Ghany and Pilon, 2008)。AtSPL7可以直
接结合到miR398基因的启动子上, 增强其转录活性。
不仅如此, AtSPL7还可以通过miR397、miR408和
miR857来下调相关铜蛋白的表达水平。铜素缺乏时,
AtSPL7虽然可以提高铜转运蛋白基因(COPT1和
COPT2)、阳离子吸收转运蛋白基因(ZIP2)、三价铁
螯合物还原酶基因(FRO3)及铜分子伴侣基因(CCH)
的表达水平, 但spl7突变体与野生型中铜离子含量并
没有明显差异, 表明AtSPL7可能主要是通过铜离子
重新分配来弥补铜素缺乏。此外, Yamasaki等(2009)
通过基因表达谱芯片技术筛选到19个受AtSPL7调控
的铜素缺乏响应蛋白基因 , 如Fe-SOD、TAT3和
YSL2等。Kropat等(2005)研究发现,衣藻(Chlamy-
domonas)SPL转录因子CRR1 (copper response
regulator)在维持体内铜稳态平衡及缺氧感受过程中

李明等: 植物 SPL 转录因子研究进展 113
也发挥重要作用。
4 研究展望
SPL是植物特有的一类转录因子, 在植物生长发育多
个方面均发挥重要作用。SBP蛋白在进化上高度保守,
均含有一个保守的DNA结合区域(SBP结构域)。目前,
在拟南芥中共发现了17个SPL基因, 从水稻中鉴定出
19个SPL基因(Rhoades et al., 2002; Schwab et al.,
2005; Yang et al., 2008)。此外, 大多数物种的基因
组测序工作尚未完成, 所以SPL基因的数量、结构及
生物学功能尚有待进一步研究。
开花是高等植物从营养生长到生殖生长的一个
重要转折点, 受外界环境(光照、温度)和自身内部因
素的影响。拟南芥中至少存在4条开花诱导途径, 即
光周期途径、春化途径、赤霉素途径和自主途径。SPL
是植物成花调控网络中一个非常重要的整合性基因,
在光周期途径和赤霉素途径中均具有重要作用。最近,
Wang等(2009a)在拟南芥中发现了一条新的开花诱
导途径, 该途径与植物发育进程(age)有关。随着拟南
芥生长发育进程的推进, miR156的表达水平依次下
降, 其靶基因SPL的转录水平则显著提高, SPL通过
下游开花相关基因来控制开花时间。Kim等(2012)研
究发现, 低温(16°C)也能够通过miR156-SPL途径来
影响植物开花。此外, 营养状况、植物激素、干旱胁
迫、病虫害、温度和生物钟等因素也可以影响植物开
花 , 鉴于SPL在植物成花调控网络中的重要地位 ,
SPL也有可能参与这些植物的开花诱导过程。
植物激素在植物生长发育及环境适应过程中发
挥重要调控作用。Martin等(2010)认为, SPL可能与生
长素、赤霉素和乙烯等多种激素的信号转导途径有关。
但到目前为止, 人们仅发现拟南芥AtSPL8与赤霉素的
信号转导有关, 然而其具体作用机制还不十分清楚。
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Research Advances in Plant SPL Transcription Factors
Ming Li1, Changsheng Li1, Chuanzhi Zhao1, Aiqin Li1, Xingjun Wang1, 2*
1Shandong Provincial Key Laboratory of Crop Genetic Improvement, Ecology and Physiology, High-tech Research Center,
Shandong Academy of Agricultural Sciences, Ji’nan 250100, China; 2College of Agriculture,
Shandong University, Ji’nan 250100, China
Abstract SPL (SQUAMOSA promoter-binding protein-like) transcription factors, which are unique to plants, are involved
in embryonic development, plastochron length, leaf development, developmental phase transitions, flower and fruit de-
velopment, fertility, apical dominance, anthocyanin biosynthesis, gibberellin response, light signaling and copper homeo-
stasis. SPLs contain a highly conserved SBP domain of approximately 80 amino acid residues. They can bind to the
conserved promoter motifs of downstream targets through SBP domain and regulate the expression of their targets. Most
members of the SPL family are predicted to be microRNA 156/157 (miR156/157) targets based on the complementation
between the microRNA and these SPL genes. MiR156/157 could down regulate SPL expression by mRNA cleavage or
translational repression. This paper reviews recent developments in the structure, transcriptional regulation, and biological
function of SPL genes.
Key words biological function, expression and regulation, SPL, transcription factor
Li M, Li CS, Zhao CZ, Li AQ, Wang XJ (2013). Research advances in plant SPL transcription factors. Chin Bull Bot 48,
107–116.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: xingjunw@hotmail.com
(责任编辑: 孙冬花)