全 文 ：热带亚热带植物学报 2006，14(5)：439—443
Jouma／ofTropical and Subtropical Botany
种间专性协同进化关系对榕属分类的影响
于 慧，赵南先，尧金燕， 陈贻竹
(中国科学院华南植物园，广州510650)
摘要：榕与榕小蜂的专性共生系统为人们提供了研究生物协同进化规律和进化历史的完美范例，已成为国际上研究植
物与昆虫相互作用的一个热点。这也给仅根据外部形态等传统方法进行的榕属经典分类带来了极大的影响和冲击。为
了进一步研究榕属的系统与进化，介绍了该属分类学研究的历史、主要分类系统和存在的问题，并对今后榕属分类的
发展趋势进行展望。
关键词：综述；种间专性协同进化；榕属；分类系统：共适应
中图分类号-Q949．737．4 文献标识码：A 文章编号：l005—3395(2006)05—0439—05
The Influence of Species—specific Coevolution of Figs and
Fig Wasps on Ficus(Moraceae)Classifcation
YU Hui， ZHAO Nan—Xiall， YA0 J in—yan， CHEN Yi—Zhu’
(South China Botanical Garden，the Chinese Academy ofSciences，Guangzhou 510650，China)
Abstract：F／cus and their species—specifc polinator wasps(Agaonidae)form a remarkable plant—insect obligate
mutualism． The studies on co—evolution of them caused much atention to the classificatiOn of F／c￡ ． For further
study of the systematics and evolution of the genus， the present authors introduce the taxonomic history and some
known classification systems in this review． In addition． some unresolved problems in Ficus taxonomy are
discussed and some advices on the future study are given．
Key words：Review；Species·-specific coevolution；F／cus；Classifcation system；Co·-adaptation
榕属植物统称为榕树，是热带雨林的关键种植
物[1]，广泛分布于热带、亚热带地区，部分种类延伸
至温带，全世界约 750种【2】，为整个热带植物区系中
最大的木本属之一。榕属多为无刺乔木和灌木，叶
基枝条具有托叶环痕、具乳汁，雄蕊 1—3枚或更多，
隐头花序，膨大的花托将花序包裹在一个几乎完全
封闭的球果内，这种独特的繁殖系统和传粉昆虫榕
小蜂之间构成了一个十分独特的、专一性很强的互
利共生体系【 。榕小蜂为榕树传粉，榕树为榕小蜂
提供繁衍和栖息的场所，这种协同关系已延续了近
9千万年[5-6]。在这漫长的进化过程中双方形成了一
系列共适应的特征，成为了通过进化关系 (或系统
演化关系 )研究种和种以上分类系统的很典型的
模式。
由于形态多样性和与传粉昆虫的共生关系，榕
属通常被认为是最难研究的类群之一。人们从 20世
纪 50年代开始对它们的共生关系进行研究，对榕
属各种配对传粉者的发现则主要是在 70年代 以
后。目前对榕与榕小蜂协同进化的研究，已是国际
上研究植物 一昆虫相互作用的一个热点[71，这给植
物分类学这一古老的学科注入了新的活力。自从林
奈 1753年【8]建立榕属后，该属 已由最初的 7种发
收稿 日期 ：2005—10-09 接受 日期 ：2006-03—13
基金项目：中国科学院知识创新工程方向项 目(KSCX2．SW一105)；国际基金项目(D／3830一1)资助
通讯作者Corresponding author
维普资讯 http://www.cqvip.com
热带亚热带植物学报 第 l4卷
展到如今的750多种。纵观榕属植物 250多年的分
类历史，可以分为两个阶段：一是 1965年 Corner[9]
之前以植物形态特征为主的分类系统；二是 7O年
代后，随着协同进化研究的发展，一对一共生关系
的发现，结合多学科研究结果，逐渐形成了与传粉
昆虫相对应的分类系统。
在我国，榕树 一榕小蜂协同进化研究刚刚起步，
多为种类的描述性工作和对个别榕树种与其传粉
小蜂的生态学研究。到目前为止，国内还没有人根
据协同进化的关系对中国榕属进行深入的分类学
研究。1998年出版的中国植物志 『23卷第 1分册
(桑科) 1采用 Corner(1965年)系统，记载中国榕
属 98种 3亚种 43变种 2变型，主要包括榕亚属
(Urostigma)、白肉榕亚属(Pharmacosyce0)、聚果榕
亚属(Sycomorus)和无花果亚属(Ficus)植物。此外，我
国的地方植物志也都是根据形态性状采用 Corner
(1965年1系统进行榕属分类。最近的英文版中国植
物志⋯】采用 Berg(2003年1系统，记载 99种榕属植
物，其中 l6个特有种，2个引入种，包括了Urostigma、
Pharmacosycea、 Sycomorus、 Ficus、 Sycidium 和
Synoecia 6个亚属。这些分类系统并没有根据榕属
植物与榕小蜂的协同进化关系对中国镕树分布种
做深入的分类学研究，因此在揭示系统演化关系方
面存在着一定的局限性。随着我国对榕树 一传粉者
协同进化研究的逐渐增多，对中国榕属进行深入分
类研究的必要性也逐渐显现出来。
为了进一步研究榕属的系统与进化，探讨专性
协同进化对植物分类系统的影响，本文对主要的榕
属分类系统研究进行简要综述，并展望今后的研究
方向。
1榕属植物的分类
对榕属最早进行下一级划分的是Thunbergt ，
他根据叶浅裂和全缘把榕属分为两部分，前一部分
只有一个种 carica，其余的则为另一部分。随后
Sprengel[~3]、Blurne[14]等学者在编写系统或植物种志
时都涉及到榕属并增加了许多种类，但他们都没有
仔细观察花序和小花结构，只是根据外部特征对榕
属进行分类。
Roxburgh~ s】是第一个尝试描述花特征的学者，
他发现所记录的榕属物种中，只有两个物种不是雌
雄同株，而且大部分物种都是单一雄蕊。
随后，Gasparinit 6]和 Miquelt 7】对花的结构和分
布进行了仔细的研究。Gasparini在 l844年发表了
一 篇非常有影响力的论文，他把榕属植物分为8个亚
属 ，即 Ficus、 Caprifcus、 Tenorea (后改名 为
Macrophthalma)、 Urostigma Visiania Cystogyne ．
Galoglychia和 Covelia。Miquel在 l 847年根据花的
结构和分布、雄蕊的数目和柱头特征把榕属植物分为
7个亚属。在对榕属植物进行世界性调查 (约 550种)
的基础上，Miquelt 目于 l867年把 7个亚属合并为榕
属，并下分为 6个亚属：Urostigma、Pharmacosycea、
Erythrogyne、Synoecia、Eusyce和 Covelia。这种划
分较以前的工作有了很大的进步，不仅把花特征，
而且把花序形态、着生位置和叶形态等都作为划分
亚属的依据。
Kingt 9I首先把进化论思想引入榕属的分类系统
中。他讨论了花序在颜色、形态、大小、着生位置等
方面的差别，描述了孔口苞片和基生苞片的特征，
各型花 (雄花，假两性花，中性花，可育雌花和瘿
花)的形态和分布、发育特征及共生昆虫的行为，并
注意到传粉小蜂出飞和雄花成熟是同时发生的。他
把印度 一马来西亚的榕属植物分为两大类，一类是
雄花中有雌性器官残迹的种类，作为原始类群。另
一 类 是较为进化 的类群，包括雌雄 同株和雌雄
异株。
Cornert9]对亚洲和澳大利亚的榕属植物所作的
分类系统在世界上影响很大，此后陆续发表的分类系
统都是在他的基础上进行补充和修订的。依据繁殖系
统类型、生活型和花序着生位置，他把榕属分为以下4
个亚属：1)榕亚属 Urostigma，具腋生花序的雌雄同株
的绞杀植物：2)白肉榕亚属Pharmacosycea，具腋生花
序的雌雄同株乔木；3)聚果榕亚属 o，加r ，具茎
生花序的雌雄同株植物；4)无花果亚属 F／cus，包括
所有生活型的雌雄异株植物。
2与传粉昆虫相对应的分类系统
由于榕与榕小蜂密切的共生关系，其协同进化
的研究进展也势必会对榕属的分类产生一定的影
响。JanzentZO~把协同进化定义为“一个物种的性状是
对另一物种的性状的反应而进化的，而后者的性状
本身又是从对前一物种性状的反应进化而来”。这
维普资讯 http://www.cqvip.com
第 5期 于慧等：种间专性协同进化关系对榕属分类的影响
样，协同进化过程将会产生高度特化、相互依赖并
彼此不可缺少的~L2I]。繁殖性状在植物分类系统中
一 直起着非常重要的作用。在漫长的协同进化过程
中，作为构成这种特殊传粉方式的不可缺少的成
员一传粉昆虫无疑在某种程度上已改变了榕树的
繁殖特征，从而对榕树的分类产生了极大的影响。
因此要想建立一个 自然的分类系统，需要把传粉昆
虫所起的作用考虑进去。
Comer对榕属花序形态和结构的研究主要是
依据对无花果 F carica和少量传粉昆虫分类的认
识进行的。随着榕与榕小蜂共生关系研究的深入，
Comer系统受到 Ramirez和 Berg等学者的挑战。
Ramirez[2]提出应根据榕与榕小蜂的专一性、共生昆
虫 (Agaonidae)的形态、传粉系统等对榕属进行分
类，以更好地反映榕小蜂的系统和分类。他的分类
系统基于 Comer系统对亚属以下阶元按传粉小蜂
的特征进行了调整。
Bergt 1对该属作了全面的分类和分布研究。
Berg的工作与经典的分类相比有了很大的进步，
在 Comer分类系统的基础上从形态学和繁殖生物
学的角度特别是参照了榕树专一性的传粉系统，对
该属主要的属下分类等级 (亚属和组)进行重排。
他把 750种榕属植物分为两部分：第一部分主要是
雌雄同株植物，代表了新旧大陆的 350个种。雌花
表现出不完美的花柱异长，主要有Pharmacosycea和
Urostigma两个亚属；第二部分主要是雌雄异株植物
和少部分的雌雄 同株植物，为 Ficus、Sycidium和
Sycomoru$3个亚属，主要分布于旧大陆。最近，
Berg[21对榕属重新进行 了整理，分为 6个亚属 ，
大体上 与传粉 者 的分类 系统相 对应 ，分 别为
Pharmacosycea Urostigma、Ficus、Synoecia、 Sycidium
和 Sycomorus。其中Pharmacosycea和 Urostigma为
雌雄 同株植物；Ficus、Synoecia和 Sycidium为雌雄
异株植物；Sycom,oru$主要是雌雄异株植物，但也包
含少部分的雌雄同株植物。
现代生物学技术的发展为分类系统研究提供
了新的、更可靠的技术平台。Herre等[24]~lJ用榕树
的叶绿体 rbcL基 因研究确定 了白肉榕组(Sect．
Pharmacosycea)的祖先地位。Weiblent 1根据榕树叶
片核糖体DNA的 ITS序列和形态性状对榕属系统
的46种榕树进行研究，结果部分支持 Ramirez和
Berg系统。他的研究还表明聚果榕亚属 (Subgen．
S o，加r )是从雌雄异株中衍生的，雌雄异株有一
到两种起源，雌雄同株有两次向雌雄异株演化，而
且雌雄异株至少有两次回复进化到雌雄同株。同
时，他还利用 mtDNA对 44种传粉小蜂的系统发育
关系进行了探讨，结果表明雌雄异株榕树的传粉者
不是单系起源，它们的系统发育与宿主有普遍的趋
同性。Machado等[26]~1J用核序列COI更深入地研究
了榕与榕小蜂之间的演化关系，结果表明雌雄同
株是原始性状 ，雌雄异株是进化性状，两种繁殖
系统之 间存在着回复进化，从而支持 了 Subgen．
Pharmacosycea为最原始的类群。
3榕属分类系统中存在的问题
虽然榕与榕小蜂的协同进化研究已经取得了
很大进展，但对榕属的系统学研究还很少，由于形
态上变异较大和分类群界限模糊，现今的榕属分类
系统仍充满着困惑和不足 【27J，主要存在以下的问题。
3．1榕属与传粉昆虫分类系统的对应关系尚需探讨
两个系统在对应的关系上存在有不同的层次
矛盾：1)种级水平上的对应关系。现在普遍认为榕
与榕小蜂在种级水平上是一对一的共生关系，但只
有 200多种榕树的传粉小蜂被鉴定，还有近 2／3的
榕属物种的传粉小蜂没有被鉴定【281。Patel[29】曾列举
了引种情况下专一性被打破的实例；Molbot3Ol对 8
种榕树的传粉小蜂进行微卫星分析，结果表明近一
半榕属植物的传粉小蜂存在着隐形种。这个结果如
果被进一步证实的话，毫无疑问会动摇榕与榕小蜂
一 对一共生关系的稳定，对榕属的分类系统和现存
的协同进化理论都是一种挑战。2)种级以上的对应
关系。形态学 z7J和分子生物学数据[24-261都支持榕属
在组级水平上和传粉昆虫已建立的各属存在着协
同分枝进化和相互适应。大体上是亲缘关系近的榕
树由亲缘关系近的榕小蜂来传’粉【 】。但在此等级上
仍然存在着不对应的情形，几种不同属的传粉小蜂
可以给同一组或同一亚组的榕树传粉，或者是同一
属的传粉小蜂给不同组或亚组的榕树传粉，如榕属
Conosycea、Galoglychia、Sycidium、Ceratosolen组中
的物种最多可以有 7个属的榕小蜂物种为之传粉：
Ceratosolen中的榕小蜂可分别给 Sycomorus和 Ficus
亚属下的组和亚组内种进行传粉。榕树和传粉小蜂
维普资讯 http://www.cqvip.com
442 热带亚热带植物 学报 第 14卷
的亲缘关系也存在着不对应 的情形：Galoglychia、
Malvanthera和 Pharmacosycea组 的传粉 小蜂同属于
Agaoninae亚科，关系密切，但 Pharmacosycea组与
Galoglychia和 Malvanthera组的关系较远【 。
3．2较低阶元的演化关系不清楚
亚属之间的演化关系 已经由形态和分子数据
相互引证，即雌雄同株是原始类群，雌雄异株由雌
雄同株进化而来，Subgen．Pharmacosycea是原始类
群。但较低阶元的演化关系少有人涉及，还存在着
许多分歧【32】。无论是榕树系统还是榕小蜂系统都还
没有梳理清楚。
3．3分类群界 限模糊 。组、种的划分还需界定
在以往榕属分类修订工作中，还存在着种复合
体的现象【3】。由于形态多样性和许多物种具有较强
的生态适应性，给标本鉴定和命名带来一定的困
难。如无花果亚属的粗叶榕 ( hirta)。它有众多的
变种，各变种 目前仅依据果大小、具毛与否、叶片边
缘是否有锯齿、叶表皮毛等形态性状进行分类【10]。笔
者在广东省及邻近地区对粗叶榕进行野外调查的
过程中，发现各变种之间很难明确区分，许多划分
变种的形态差异如叶片形态、花序大小、毛被长短
等都是适应不同生态环境而出现的连续性状。陈伟
球[341也提到现有的形态依据很不可靠，即在同一植
株，其被毛、叶形都有很大不同。
4展望
现代生物学技术的发展为系统学与进化研究
提供了多种的技术途径，由于榕与榕小蜂密切的共
生关系，其协同进化的研究进展也势必会对榕属的
分类产生一定的影响。从传粉生物学角度开展专科
专属的系统发育研究无疑是一个全新的、具有挑战
性的课题。可以说，在榕属的分类系统中，传粉者一
榕小蜂所起的作用是不能忽视的，甚至花序内寄生
的非传粉小蜂也会起到一定的作用。因此，为更好
地对榕属进行系统发育研究，笔者认为以后应着重
于以下几个方面的研究。
4．1昆虫学家和榕属分类学家的合作鉴定
榕小蜂相对于榕树只有很少的种类被鉴定出
来，因此榕小蜂的分类鉴定工作是十分紧迫的。如
果榕与榕小蜂专一性共生关系是正确的话，那么还
将有大量的榕小蜂新种有待发现。而对于研究榕属
植物的分类学家，则应对一些分类界限模糊的类群
进行重点研究和区分，如我们前面提到的种下阶元
的划分和一些近缘种的分类鉴定等。
4．2系统发育性状、协 同进化性状和生态性状的研究
本文根据以往的工作经验提出一个设想，即在
榕属的系统演化研究中，我们可以用系统发育性
状、协同进化性状和生态性状这一理念来界定榕属
植物的一些形态特征。系统发育性状主要指由系统
发育因素控制的，总有一些特征在同属部分种中是
相同的，如雌雄同株和雌雄异株、花序的大小、形态
和着生位置、雌雄蕊数目及分布等：协同进化性状
主要是指榕属植物与传粉昆虫在长期协同进化的
过程中所产生的一些适应性状，主要包括隐头花序
口部大小、苞片宽紧、孔口通道类型、花柱长短及分
层、柱头形态、花序物候等：生态性状是指榕树因环
境变化而引起的性状，如不定根和气生根、叶片形
态、表皮毛、生活型等，在以往的榕属分类系统中，
对生态性状阐述的较多。笔者认为生态性状是植物
与外界环境相互作用而产生的，多是一种表现型，
当环境变化后可能又会表现出另一种性状，所以建
议在以后的研究中适当淡化此一类性状的作用。协
同进化性状是榕树为适应传粉需要而改变的物种
的形成式样，研究此一类性状可以对物种的变异式
样有深入的理解；而系统发育性状可以用来探讨物
种起源和演化顺序，因此在比较形态学基础上进行
榕属分类研究，应主要运用这两类性状，并注意摒
弃趋同进化的特征。
4．3对榕树与榕小蜂共生体 系的协同进化研究
榕与榕小蜂的协同进化研究在历史上曾对榕
属的分类产生了巨大的影响，在未来同样会有深远
的影响。榕与榕小蜂的协同进化研究只有几十年的
历史，二者之间的利益冲突和相互适应的研究还远
远不能解释其协同进化的机理。榕与榕小蜂两组分
类系统之间的不协调性相信随着榕属和传粉昆虫
分类系统的进一步的分析和研究、对一些性状特征
的重新衡量而逐渐消失[231。因此，在榕属植物的分类
工作中，如果能参照与传粉小蜂的共生关系，从花
序、小花、果实成熟物候和传播方式以及榕树吸引
维普资讯 http://www.cqvip.com
第 5期 于慧等：种间专性协同进化关系对榕属分类的影响 443
小蜂传粉机制以及小蜂形态及行为特征等方面，充
分利用各种综合性状，采用多学科方法，才能完成
体现系统发育原理的分类。随着研究的不断深入，
相信会对榕属的分类系统作出更合理的处理。
致谢 徐风霞博士提供部分邱园分类文献，胡启明教授帮
助修改英文摘要，特此致谢。
参考文献
【l】 Wiebes J T．Co—evolution of figs and their insect polinators[J]l
Ann Rev Ecol Syst，1979，10：1—12．
【2】Berg C C．Flora Malesiana precursor for the treatment of Moraceae
1：the main subdivision of Ficus：the subgenera[J]．Blumea，2003，
48：167—178．
【3】 Ramirez W B．Host specifcity of fig wasps(Agaonidae)[J]l
Evolution，1 970，24：680-69 1．
【4】JazenDH Howtobe afig ．AnnRevEcol Syst,1979，10：13-51．
【5】Kerdelhu6 C，Rasplus J Y．The evolution of dioecy among F／cus
(Moraceae)：an alternative hypothesis involving non—polinating fig
wasp pressure in the fig—polinator mutualism[J]．Oikos，1 996，77：
163—166．
【6】 Weiblen G D．How to be a fig wasp【J]．Ann Rev Entomol，2002，
47：299—330．
【7】Ma W L(马炜梁)，Chen Y(陈勇)，Li H Q(李宏庆)．Review on figs
and fig wasps[J】．Acta Ecol Sin(生态学报)，1997，17：209—215．
(in Chinese)
【8】 Linnaeus C．Moraceae【A]．In：Species Plantamm Vo1．2[M]
Holmiae：Impensis Laurentii Salvii，1 753 1 059—1 060．
【9】Comer E J H．Check—list ofFicus in Asia and Australia with keys to
identification【M]．Gdns’Bull Sing，1965，21：1—186
【10】 Zhang X S(张秀 实 Cao Z Y(曹子余)．Moraceae[A]．In：
Reipublicae Popularis Sinicae Tomus 23(1)[M]．BeOing：Science
Press，l 998．66—220．(in Chinese)
【Il】 Wu Z Y，Zhou Z K，Gilbe~M G．Moraceae[A]．In：Flora of
China Vo1．5[M／OL](2004—08—1 5)htp：／w、^ ，．eFloras．org．
【1 2】Thunberg C P．Dissertationes Botanicae：Ficus Genus[M]．
Upsaliae．1786．I-l6．
【l 3】Sprengel K，Linnaeus C．Systema Vegetabilium Vo1．3[M]l 6 ed．
Gotingae．1 826．779—780．
【14】Blume C L．Bijdragen tot de Flora van Nederland sch Indie【M]
Batavia：Lands Drukkerij，l 825．456-479．
【l 5】Roxburgh W．Flora Indica Vo1．3【M]．Calcuta，l 832．5 l 6-560．
【1 6】Gasprini G．Nova Genera，Quae Super Nonullis Fici Specibus
Struebat【M】．Napoli，1 844．1一I1．
【l 7】Miquel F A W．Prodromus monographiae Ficuum [J]_London J
Bot，l 847，6：5 l4—588．
[1 8]Miquel F A W．Annotationes de F／cus speciebus【J]．Ann Mus
Lugd—Bat，1 867，3(9)：260-3 1 5．
[1 9] King G The species of F／cus of the Indo—Malayan and Chinese
countries[J]lAn nRoyBotGardCalcuta，1888，1：1—66．
[20] Janzen D H．When is it coevolution?[J]Evolution，1 980，34(3)：
611—612
[2 1]Thompson J N The population biology of coevolution[J]_Res
Popul Ecol，1998，40(1)：159-166．
[22] Ramirez B W．A new classification ofFicus [J]．An n Miss Bot
Gard，1 977，64：296—3 1 0．
[23]Berg C C．Classification and distribution ofFicus [J]_Experientia，
1989．45：605—61 1．
[24]Herre E A，Machado C A，Bermingham E，et a1．Molecular phylo—
genies of figs and their pollinator wasps[J]．J Biogeog，1 996，23：
521-530
[25]Weiblen W D．Phylogenetic relationships of functionaly dioecious
F／cus (Moraceae) based on ribosomal DNA sequences and
morphology[J]_Amer J Bot，2000，87：1 342-1 357．
[26] Machado C A，Jousselin E，Kjelberg F，et a1．Phylogenetic
relationship， historical biogeography and character evolution of
fig—polinating wasps[J]．Proc R Soc Lond B，2001，268：685—694．
【27】 Sonibare A M，Jayeola A A，Egunyomi A．A morphometric
analysis of the genus Ficus Linn．(Moraceae)[J]l Aft"J Biotechn，
2004，3(4)：229—235
[28]Wiebes J T．Coevolution as a test of the phylogenetic tree[A]In：
Hovenkamp P．Systematics an d Evolution：A Mater of Diversity
[M]．Utrecht：Utrecht Univ，1 987．309—3 1 4．
[29]Patel A，Hossaert—McKey M，McKey D F／cus—polinator research
in India：past，present and future[J]．Curt Sci，1 993，65(3)：243—
253．
[30]Molbo D，Machado A C G，Sevenster J，et a1．Cryptic species of
fig—pollinating wasps： implications for the evolution of the
fig—wasp mutualism， sex allocation， and precision of adaptation
[J]_PNAS，2003，100(10)：5867-5872．
[3 I]Wiebes J T．Agonidae(Hymenoptera，Chalcidoidea)and F／cus
(Moraceae)： fig wasps and their figs，XIV (conclusion Old
world)【J]．ProcKonNedAkadWet SerC，I994，97：49I一495．
[32] Berg C C，Wiebes J T African Fig Trees and Fig Wasps【M]．
Amsterdam：Royal Netherlands Academy of Arts& Sciences
．
1992．9-46．
[33]Dixon D J．Figs，wasps and species concepts：a re—evaluation of
the infraspecific taxa of Ficus macrophyla(Moraceae：Urostigma
sect Malvanthera)[J]_Aust Syst Bot，200I，I4：I25一I32．
[34]Chen W Q(陈伟球)．Ficus hirta【A]．In：Flora ofGuangdong Vo1．I
[M]．Guangzhou：Guangdong Science and Technology Press，
I 987，I 94．(in Chinese)
维普资讯 http://www.cqvip.com