全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (8): 1203~1208　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0242 1203
收稿 2014-05-15　　修定 2014-06-16
资助 国家自然科学基金(31160036)。
* 通讯作者(E-mail: ruijunduan@163.com; Tel: 0971-5310086)。
冷胁迫下大麦幼苗根质膜水通道蛋白基因的表达
段瑞君1,*, 熊辉岩2, 且原真木3
青海大学1生态环境工程学院, 2农牧学院, 西宁810016; 3冈山大学资源植物科学研究所, 日本仓敷710-0046
摘要: 植物质膜水通道蛋白(plasma membrane intrinsic proteins, PIPs)是位于细胞质膜上具有选择性、高效转运水分的一类
膜内在蛋白, 参与植物生长发育的多个生理活动。本研究以大麦‘Haruna-nijo’为材料, 对水培幼苗进行4 ℃冷胁迫, 采用
实时荧光定量PCR技术对胁迫期(4 ℃, 48 h)和温度恢复期(16 ℃, 48 h)两个过程的水通道蛋白PIPs基因表达进行了分析; 同
期测定了根水导度(Lpr)、根长和苗高, 分析冷胁迫下大麦根PIPs基因的表达与水分生理的关系。结果表明: 大麦幼苗经
4 ℃低温胁迫48 h后, 苗的生长明显受抑, 根的生长无显著变化; 温度恢复48 h后, 苗恢复生长, 根的生长无显著变化; 根水导
度在胁迫期下降, 恢复期急剧升高, 均无显著差异。实时荧光定量PCR结果显示, 根中表达量最高的是HvPIP1;2和
HvPIP1;3, 最低的是HvPIP1;1和HvPIP2;3; 冷处理后HvPIPs表达量与对照比较总体下降, 其中HvPIP1;2、HvPIP1;3、
HvPIP1;4、HvPIP1;5、HvPIP2;1、HvPIP2;2明显下调。恢复后大多数HvPIPs表达量增加, HvPIP1;1、HvPIP1;2、
HvPIP1;5、HvPIP2;3显著增加, HvPIP1;4、HvPIP2;5表达量降低, 但无显著差异。研究发现, 冷胁迫后大麦根HvPIPs的表
达情况总体下调, 恢复生长大部分HvPIPs上调, 结合根水导度的变化, 推测大麦HvPIPs在抗冷反应中的作用复杂, 冷害的不
同阶段HvPIPs对水分吸收所起的作用不同。
关键词: 大麦; 水通道蛋白; 冷胁迫; 基因表达
Expression of Root HvPIPs of Barley Seedling under Chilling Stress
DUAN Rui-Jun1,*, XIONG Hui-Yan2, Maki Katsuhara3
1College of Eco-Environmental Engineering, 2College of Agriculture and Animal Husbandry, Qinghai University, Qinghai 810016,
China; 3Institute of Plant Science and Resources, Okayama University, Kurashiki 710-0046, Japan
Abstract: The plant plasma membrane aquaporin (plasma membrane intrinsic proteins, PIPs) is a kind of mem-
brane intrinsic proteins which has high selectivity and water transport. They play important roles in many phys-
iological activities in plant growth and development. In this study, seedlings of barley variety ‘Haruna-nijo’
were treated with chilling stress. Expression of water channel protein PIPs of root in two processes which were
stress period (4 ℃, 48 h) and recovery period (16 ℃, 48 h) were analyzed with quantitative real-time reverse
transcriptase PCR (qRT-PCR). And root hydraulic conductivity (Lpr), root length and seedling height were ana-
lyzed at the same time. The results showed that: after 4 ℃ and 48 h stress, the growth of the barley seedlings
was significantly inhibited, but root growth was no significant changed; after 16 ℃, 48 h recovery, shoot height
of stressed-seedling caught up that of control seedlings and root growth did not change significantly; root hy-
draulic conductivity decreased in the period of chilling stress and increased rapidly in recovery period but there
were no significant difference. The results of qRT-PCR showed: the highest expression were HvPIP1;2 and
HvPIP1;3, the lowest expression were HvPIP1;1 and HvPIP2;3. Compared with the control group, HvPIPs ex-
pression were decreased in all after cold treatment, in which HvPIP1;2, HvPIP1;3, HvPIP1;4, HvPIP1;5,
HvPIP2;1, HvPIP2;2 were down-regulated significantly. In recovery period, most of HvPIPs expression were
increased, espeacally HvPIP1;1, HvPIP1;2, HvPIP1;5, HvPIP2;3 were up-regulated significantly, but
HvPIP1;4, HvPIP2;5 were down-regulated. This study found that HvPIPs expressions of barley root were
down-regulated overall in chilling stress and in recovery growth most HvPIPs were up-regulated. Combined
with changes of root hydraulic conductivity and plant growth, the role of barley HvPIPs in chilling resistance
reaction speculated that HvPIPs effected water absorption were different in different stages.
Key word: barley; aquaporins; chilling stress; gene expression
植物水通道蛋白(aquaporins, AQPs)又称为水
孔蛋白, 是位于质膜和液泡膜上运输水分及一些
植物生理学报1204
养条件: 温度(16±0.5) ℃, 湿度75%, 光强1 200
µmol·m-2·s-1。
幼苗生长至6 d后放置4 ℃冷库进行冷胁迫处
理2 d, 第8天后返回正常条件, 培养2 d。
2 测定方法
2.1 根长度和苗高度测定
分别在冷处理前(6 d)、处理后(8 d)和恢复后
(10 d)三个时期, 测定对照和冷处理幼苗的根长和
苗高。
2.2 根水导度的测定
大麦根水导度(root hydraulic conductivity,
Lpr)按Horie等(2011)方法进行测量。将幼苗茎固
定在金属夹具中, 夹具和样品之间的空隙充满了
牙胶(PROVIL_novo Light; Heraeus Kulzer产品)。
固定的样品放在充满了营养液或补充了NaCl溶液
的压力腔室中。使用空气压缩机(Super Oil Free
Bebicom; Hitachi, Ltd.)施加压力(P)到所述腔室, 然
后在每个压力点将渗出的汁液收集到玻璃毛细管
中。样品的液流速率(J)是通过单位时间测量渗出
汁液的重量决定的。样本根的表面积(A)使用Win-
RHIZO系统(Regent Instruments Inc.)进行测定。以
J/A和P为坐标作图, 在P=0.15 MPa和P=0.25 MPa
之间确定回归直线。根的Lpr计算为该回归直线的
斜率。
2.3 实时荧光定量PCR
从不同处理收集根组织并立即在液氮中冷
冻。采用RNeasy植物总RNA提取小型试剂盒(Qia-
gen)提取大麦根总RNA。qRT-PCR操作过程参照
Mahdieh等(2008)的方法进行绝对定量。HvPIPs的
实时定量分析使用基因特异性引物(表1)。
实验结果
1 冷胁迫下大麦幼苗根长和苗高的变化
大麦萌发后第6天进行根长和苗高的第1次测
量, 在第8天后进行了第2次测量, 第3次测量是在
第10天(图1)。结果表明, 大麦幼苗经4 ℃低温胁迫
48 h, 根长基本没有变化, 未出现受抑的趋势, 而苗
高的增加明显受抑, 且差异显著; 恢复生长温度至
16 ℃, 生长48 h后, 根长变化趋势与胁迫期基本相
同, 而苗高急剧升高, 与胁迫期的高度比较差异显
著, 基本能恢复到对照的水平(图1-A、B)。从结果
小分子物质的主要内在蛋白(Chrispeels等1999;
Krane和Kishore 2003; Maurel等2009; Verkman
2011; 朱美君等1999)。植物质膜水通道蛋白即质
膜内在蛋白(plasma membrane intrinsic proteins,
PIPs)是水通道蛋白的一个亚家族, 分PIP1和PIP2
两个亚类, 二者N端和C端不同, PIP1比PIP2具有较
长的N端和较短的C端, 各自拥有相应的保守氨基
酸序列(Postaire等2008; Wudick等2009; 李红梅等
2010)。植物水通道蛋白在植物中广泛分布, 参与
种子萌发、细胞伸长、花粉开裂、气孔运动等过
程的水分跨膜运输(Tyerman等1999; Johansson等
2000)。目前对植物水通道蛋白的研究主要集中在
拟南芥等模式植物和水稻、烟草、玉米等重要作
物(Liu等1994; Yamada等1997; Higuchi等1998; Jo-
hanson等2001; Sakurai等2005, 2008; Zelazny等
2009; Rae等2011)上。植物通过控制AQPs的活性
来抵御各种逆境胁迫, 已报道的逆境胁迫因子包
括干旱、冷害、高盐、机械损伤、渗透胁迫、重
金属和淹水缺氧等非生物因子(Katsuhara 2007;
Katsuhara和Shibasaka 2007; Mahdieh等2008; 杨淑
慎和崔丽荣2009), 报道了水通道蛋白AQP基因与
各种逆境胁迫之间的应答关系(Forrest和Bhave
2007; 李红梅等2010; Hove和Bhave 2011)。大麦水
通道蛋白PIPs的研究最初发现的10个大麦PIP基因
中, PIP1和PIP2亚族各有5个基因, 并报道了盐胁迫
下PIP基因的响应(Katsuhara等2002, 2003a, b, 2007,
2008; Hanba等2004; Ligaba和Katsuhara 2010)。
本研究以大麦‘Haruna-nijo’为材料, 研究冷胁
迫对大麦水分生理指标及根水通道蛋白PIPs基因
的影响, 分析冷胁迫下水通道蛋白PIPs基因的表达
模式, 为冷胁迫下大麦PIPs基因的表达与水分生理
的相关性提供理论参考。
材料与方法
1 试验材料与处理
大麦(Hordeum vulgare L.)品种‘Haruna-nijo’,
由日本冈山大学资源植物科学研究所提供。种子
用10%过氧化氢消毒10 min, 浸没在蒸馏水1 d, 萌
发后将发芽的种子转入0.25 mmol·L-1 CaSO4水溶
液中培养2 d, 然后转入Hoagland培养液中培养, 整
个培养过程保证通气, 每2 d更换一次培养液。培
段瑞君等: 冷胁迫下大麦幼苗根质膜水通道蛋白基因的表达 1205
分析可知冷胁迫下, 低温造成的水分运输的变化,
对幼苗根系的生长而言并未受到影响, 根的生长
并未处于真正缺水的状态; 而苗高明显减弱, 恢复
后生长加速, 能达到与对照基本没有差距的水平,
说明在冷胁迫过程, 水分的变化对苗的生长影响
明显。
2 冷胁迫下大麦根水导度的变化
冷胁迫处理48 h, 大麦根水导度(Lpr)有下降
趋势, 无显著变化, 但在恢复生长48 h后, Lpr出现
急剧升高(图2), 但与对照组相比差异不显著。表
明胁迫下, 根系的水分吸收仍然保持基本不变, 可
能通过其他渗透调节机制维持根系的吸水, 结合
植株生长的变化情况, 虽然根系本身的缺水不明
显, 但推测水分从根部向地上部的运输不力, 造成
苗的生长受抑制; 恢复生长后, 根部水分传导加剧,
尽快补充造成的水分吸收运输的不平衡, Lpr迅速
升高。
3 冷胁迫下大麦根水通道蛋白PIPs基因的变化
根中表达量最高的是HvPIP1;2和HvPIP1;3,
最低的是HvPIP1;1和HvPIP2;3 (图3-A、B)。冷
处理后HvPIPs表达量总体下降, 出现显著差异的
有HvPIP1;2、HvPIP1;3、HvPIP1;4、HvPIP1;5、
表1 qRT-PCR中所用的特异性引物
Table 1 Gene-specific primer pairs used in qRT-PCR analysis
基因名称 引物序列
HvPIP1;1 ATGGGGCAAAGGACAATGAT
CATTTTAGGTCCTGACACAC
HvPIP1;2 CGCGTATTGTTCATCAACCA
GCATTGCTTACGAAAGAGAG
HvPIP1;3 TCATCGTCGACCGATCATG
CATACATATGCACGCTGGAT
HvPIP1;4 TTGAATGCTTTCCGTTCACG
CCCACATACACCTTGAAGAT
HvPIP1;5 TACCAAAGCCGATCGGAATA
TGAATTACACACACGAGTCT
HvPIP2;1 GCTAGCTTAGCAATGGCCAAGGAC
GTCGGACTGGTGCTTGTACC
HvPIP2;2 CAGTGTCTGTGCATGCATGT
GTTCAATCCAACACCAACAC
HvPIP2;3 TCCTTCGGTAGGAGCTAGA
AGGCATCCAAATTCCTCAAC
HvPIP2;4 TTTCTCTACCGATCGAGTGT
ATCAGATTTGCTGGTAGGGA
HvPIP2;5 TGCAACTTCTCGACAGTTCA
AATCTCTTGCTTGGCGGATT
图1 冷胁迫下大麦的根长(A)和苗高(B)和变化
Fig.1 Changes of root length (A) and shoot height (B) under
chilling stress
数据为平均值±标准差(n=15), 采用t-检验进行显著性分析, *表
示冷处理组与对照组存在显著差异(P<0.05)。
图2 冷胁迫下大麦的根水导度变化
Fig.2 Changes in Lpr under chilling stress
数据为平均数±标准误(n=5)。
HvPIP2;1、HvPIP2;2。恢复后大多数HvPIPs表达
量增加, 出现显著差异的有: HvPIP1;1 (图3-C)、
HvPIP1;2、HvPIP1;5、HvPIP2;3 (图3-D), 表达量
降低的有: HvPIP1;4、HvPIP2;5, 但无显著差异。
植物生理学报1206
表明冷胁迫下大麦水通道蛋白PIPs基因基本受抑
制, 当温度恢复时大多表达水平增加, 少数基因继
续下降。
讨　　论
植物在生长发育过程中遇到冰点以上的低温
胁迫时, 保持植株地下部分和地上部分的水分平
衡对植物的存活至关重要, 冷害产生的原因之一
就是地下部分根系水分吸收和地上部分水分散失
间的失衡(Sanders和Markhart 2001), 造成植物细胞
的缺水, 而影响了生长。水通道蛋白控制了植物
众多生理过程的水分运输, 研究植物受到低温胁
迫时水通道蛋白的变化对于理解植物对冷害的适
应和抗性具有重要意义。
图3 冷胁迫下大麦根水通道蛋白PIPs基因的变化
Fig.3 Changes of barley PIPs genes in barley under chilling stress
A: PIP1家族基因; B: PIP2家族基因; C: HvPIP1;1基因; D: HvPIP2;3基因。数据为平均数±标准误(n=3)。
段瑞君等: 冷胁迫下大麦幼苗根质膜水通道蛋白基因的表达 1207
在本研究中, 讨论的焦点就是冷胁迫下大麦
幼苗根水导度变化与PIPs基因的表达。Lpr是根系
水分吸收能力大小除水势差外的另一个决定因素,
水通道蛋白的活性和丰度会导致Lpr的改变。在低
温处理及恢复过程中, 大麦Lpr的趋势可以看出, 胁
迫期根系水分运输的调节机制不仅仅依靠质膜水
通道蛋白改变Lpr, 满足根系生长的水分需求还需
要渗透调节发挥作用; 恢复期则水通道的变化造
成了Lpr的急剧升高, 调节水分吸收, 弥补地上部的
水分供应。从水分分配的角度来看, 胁迫时植株
首先满足了对根系伸长的水分要求。在以前的报
道中, 玉米(de Juan Javier等1997)、菠菜(Fennell和
Markhart 1998)和菜豆(Vernieri等2001)在低温胁迫
过程中的根水导度都剧烈下降, 这与本文大麦研
究的结果有所不同。大麦的盐胁迫研究表明幼苗
根在盐胁迫(100 mmol·L-1 NaCl)时Lpr变化不大, 早
期虽然根水导度发生了变化, 但根系吸水并没有
发生大的变化, 维持根系吸水依靠通过渗透物的
调节建立细胞内外的水势差(Katsuhara和Shibasaka
2007)。
水通道蛋白基因对低温有响应, 在拟南芥中
PIP亚家族的表达分析也发现所有13个成员都对冷
胁迫产生响应, 除了AtPIP2;5的表达上调外, 其他
成员的表达都受冷害抑制(Jang等2004)。余歆
(2004)通过Western印迹检测2个抗冷性不同的水稻
品种根系PIP1蛋白的表达, 结果表明2个品种根系
的PIP1蛋白表达在低温处理9 h时无明显变化, 到
处理24 h后其表达明显下降。推测水孔蛋白与植
物的冷适应有关, 但在低温胁迫的早期, 水通道蛋
白可能不是参与水稻抗冷反应的关键因素。本研
究中大麦幼苗根中PIPs表达量最高的是HvPIP1;2
和HvPIP1;3, 最低的是HvPIP1;1和HvPIP2;3。研
究报道盐胁迫(100 mmol·L-1 NaCl)中HvPIP1;2、
HvPIP1;3、HvPIP1;4、HvPIP2;1、HvPIP2;2、
HvPIP2;3下调, HvPIP1;1、HvPIP1;5、HvPIP2;4、
HvPIP2;5的表达几乎没发生改变(Horie等2011;
Katsuhara和Hanba 2008), 与冷胁迫下PIPs的表达
基本一致。在低温胁迫期, 大部分PIPs下调, 但Lpr
的变化不大, 说明植物通过调控水通道蛋白降低
细胞转运水分的能力, 但尚未影响到根部水分的
传导, 植物通过抑制苗的生长而保证了根部的需
水; 恢复期PIPs上调, Lpr急剧升高, 说明植物为了
恢复正常生长而调控水通道蛋白的表达, 从而影
响到了根部水分的传导, 进一步为苗的生长恢复
提供了水分。要充分认识大麦在冷害中水分吸收
的策略, 对Lpr在水分运输的变化和PIPs的表达调
控进行同步分析是十分必要的。
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