全 文 ：植物生理学通讯 第 46卷 第 8期, 2010年 8月 759
收稿 2010-04-06 修定 　2010-05-26
资助 国家转基因专项(2009 ZX08009-0 94B)。
* 通讯作者(E-mail: yexin@lstc.edu.cn; Tel: 0833-3376181)。
植物复苏性状的分子机理研究进展
陈鈺 1, 向成斌 1, 叶昕 2,*
1中国科学技术大学生命科学院, 合肥 230027; 2乐山师范学院化学与生命科学系, 四川乐山 614000
提要: 复苏性状是某些生物应对水分剧烈变化恶劣环境的一种特殊适应能力, 在植物界广泛分布于苔藓和蕨类低等植物,
一些高等植物也具有这种性状。复苏植物可以在损失体内95%以上的水分后, 遇水而复苏, 以此度过环境恶劣的时段。复
苏性状的分子机制一直让人们着迷, 但对其认知还十分有限。近年来的研究表明, 一些小分子代谢物和特殊蛋白的大量积
累在复苏植物脱水过程中对生物膜和大分子结构起保护作用; 复苏性状中的信号转导与基因调控可能包括ABA在内的一
系列信号分子和途径。随着“组学 ”技术的发展, 更宽广角度的研究将会极大的促进人们对复苏性状的认知。对于复苏性
状的深入研究, 可能为农作物和蔬菜的改良提供一个全新的方向, 具有很大的潜在应用价值。
关键词: 复苏性状; 复苏植物; 耐脱水
Recent Progress on the Molecular Mechanisms of Desiccation Tolerance of
Resurrection Plants
CHEN Yu1, XIANG Cheng-Bin1, YE Xin2,*
1School of Life Sciences, University of Science and Technology of China, Hefei 230027, China; 2Department of Chemistry and Life
Sciences, Leshan Teachers College, Leshan, Sichuan 614000, China
Abstract: Resurrection is a specialized adaptation of organisms to drastic dehydration. In plant kingdom, this
phenomenon is widespread among mosses and ferns. Some higher plants have also developed this remarkable
trait. Resurrection plants are able to recover from a state of more than 95% body water loss upon watering. This
amazing capability allows these plants to survive under extreme drought environment. Resurrection plants are
very attractive to plant biologists. However, the underlying molecular mechanisms are not well understood.
Recent studies showed that some low-molecular-weight metabolites including sugars, amino acids, lipids and
some proteins such as LEA accumulated to very high levels during dehydration and went back to normal during
recovery. Those highly accumulated metabolites and proteins likely play important roles in protecting mem-
branes and macromolecules. The dehydration signaling and gene regulation of resurrection plants are thought to
be similar to other higher plants perhaps with special modifications. As the development of ‘omics’ technologies,
it is possible to investigate the molecular mechanisms of resurrection at the whole genome level. A better
understanding of the underlying mechanisms may help us to better improve crops and vegetables.
Key words: resurrection; resurrection plants; desiccation tolerance
复苏性状与复苏植物很早就为人们所知, 最早
有文献记录的对复苏植物研究大体上可以追溯到
1919年, Dinter报道了Myrothamnus flabellifotia的
失水叶片能够在有水的情况下恢复正常生理状态。
随后 Chamaegigas intrepidus、Xerophyta humilis
和 Craterostigma plantagineum被分别报道(Walter
1955; Gaff 1977)。经过近 90年的研究, 从对复苏
性状的发现, 到生理生化机理的认识, 到分子水平
的研究, 到利用组学技术手段进行系统分析, 随着
技术手段的进步, 人们对复苏性状和复苏植物已有
了一个比较全面的认识。但到目前为止, 尽管我们
知道复苏植物的一些生理特性; 也了解复苏植物在
脱水过程中的一些变化, 也找到了一些参与这个过
程的调控因子, 但我们仍然未能全面揭示复苏植物
的秘密, 仍然不知道究竟是哪些物质在耐脱水中起
核心作用; 究竟复苏植物耐脱水的调控网络与一般
植物干旱胁迫应答调控网络有多大的共性; 究竟复
苏植物中存不存在特殊的调节机制, 还是仅仅是已
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知胁迫应答机制的更有效组合。我们仍然未能摆
脱早期研究者的那份惊奇。且随着资源、气候等
问题的加剧, 对复苏性状的研究又多了一份迫切。
1 复苏性状与复苏植物
1.1 复苏性状 水合状态对于生物分子、生物个体
和生态系统都具有无可比拟的重要作用, 生命活动
的任何过程都与水息息相关。在缺水环境下, 生物
体的几乎所有生命活动都会受到或多或少的影响。
这类影响贯穿整个生物界, 并且在越高等的生物身
上这种消极作用就越显著。低等生物一般具有在
严重脱水后恢复水合状态的能力, 我们把这种能力
称作复苏能力或复苏性状——特殊生物体在环境
中水分含量较匮乏时, 通过剧烈的改变自身代谢, 同
时利用一些已有或新合成的耐逆物质, 维持细胞组
分和结构稳定, 在环境适宜时再吸水恢复正常生理
状态的能力。复苏性状广泛存在于自然界, 从动物
(Sjursen等2001; Huang和Tunnacliffe 2007)到植物;
从低等植物地衣(Dietz和 Hartung 1998)、蕨类
(Leopold等 1981; Farrant等 2009)、到高等植物
(Piatkowski等 1990); 此外低等生物的孢子、高等
植物的种子和花粉也都具有这种特性(Bartels和
Salamini 2001; Prieto-Dapena等 2008)。
1.2 复苏植物 面对环境的干旱胁迫, 高等生物也都
相对应的进化发展了不同的机制应对这种危机。
昆虫的甲壳, 植物的蜡质层等都是一些显而易见的
例子。此外, 植物在干旱胁迫条件下气孔关闭的精
细调控, 涉及 ABA、Ca2+、一系列激酶、离子通
道等(Zhu 2002; Geiger等 2009; Yoshida等 2010)。
但一些特殊的高等生物, 尤其是高等植物的营养组
织却具有能在极度脱水后恢复正常生理状态的能
力。我们把这类植物统称作复苏植物, 专指具有复
苏性状, 可以耐受极度脱水(Oliver等 2010a), 而又
能在环境适宜的情况下完全恢复正常生理状态的一
些植物。由于其生存方式的特点, 植物都可以耐受
一定程度干旱。但脱水胁迫不同于干旱胁迫, 一般
认为失去小于 77%植物鲜重的水都被认为是干旱
胁迫, 而当失水量超过 77%以上, 植物进入脱水胁
迫(Hoekstra等 2001)。绝大多数植物在面临脱水
胁迫时, 是不具耐受性的。但据报道, 复苏植物可
以耐受98%的极度脱水(Bartels等1990), 并在有水
时, 甚至是脱水较长时间后, 用很短的时间恢复正
常。大多数复苏植物都是含水量可剧烈变化的植
物, 它们体内的水分含量随环境变化而变化, 而不
影响其生存能力(Bartels和Salamini 2001)。这类植
物在自然界中的存在并不限制于某个科属, 在干旱
地区或是环境含水量变化剧烈的地区广泛分布。
例如, 在南非, 至少有 15个不同种类的植物具有复
苏性状(Gaff 1971)。按照目前的估计, 在全世界
范围内, 大约存在 2 00 种复苏植物(B a r t e l s 和
Salamini 2001)。目前了解得比较清楚的复苏植物
主要有 Craterostigma plantagineum (Bartels等
1990)、Boea hygroscopica (Bochicchio等1998; Wu
等 2009; Zhu等 2009)、Craterostigma wilmsii
(Frank等 2000)、Eragrostis nindensis (Vander
Willigen等 2004)、Xerophyta humilis (Illing等
2007)、Ramonda serbica (Zivkovic等 2005)、
Xerophyta viscosa (Mowla等 2002)等。此外, 近年
来关于其他复苏植物的研究也陆续有报道, Phillips
等(2008)报道了一种新的复苏植物, Lindernia
brev idens ; Ga ff 等(2009)总结了 Sporobolus
stapfianus的复苏性状研究进展, 认为 S. stapfianus
有可能可以作为一种研究复苏植物的模式生物;
Bhatt等(2009)比较了Xerophyta viscosa与Xerophyta
retinervis在脱水复苏过程中超微结构的变化。
2 复苏植物复苏机理研究
近年来, 随着对模式植物拟南芥的研究, 植物
应对逆境的分子机理也已日渐清晰, 从而极大的推
动了复苏性状, 尤其是复苏植物生理的研究, 且积
累了一系列从不同角度, 不同层次研究复苏植物脱
水复苏机理的实验数据。Bartels以及 Piatkowski
等发现 ABA参与脱水复苏过程(Bartels等 1990;
Piatkowski等1990; Frank等2000); Bianchi等(1991)
证明在复苏植物中存在新的糖代谢通路, 且这种新
通路与脱水复苏过程密切相关; Sgherri等(1994a)发
现植物抗氧化系统参与脱水复苏过程; Tuba 等
(1994)讨论了脱水 -复苏过程中叶绿体的重建。随
着研究的深入, 到目前为止, 对于复苏植物的研究
大体上可以分为以下几个方面: 复苏植物代谢过程
及小分子物质在复苏过程中的作用(Bianchi等1991;
Suau等 1991; Sgherri等 1994a; Bernacchia等 1995;
Schiller等 1998; Kleines等 1999; Zentella等 1999;
Mowla等 2002; Schluepmann等 2003); 复苏植物光
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合作用研究(Eickmeier等1993; Tuba等1994; Xu等
2008); ABA依赖 /非依赖的胁迫应答信号传递
(Bartels等1990, 1992; Michel等1993; Frank等1998;
Kirch等2001; Hilbricht等2002; Villalobos等2004);
复苏植物特殊胁迫应答蛋白研究(Ditzer等 2001;
Liu等 2009; Zhu等 2009)等几大方向。
2.1 复苏植物代谢研究 复苏植物在脱水过程中, 整
个代谢发生了极其显著的变化, 在已知的复苏植物
基因中, 很多代谢相关酶的基因表达, 都在脱水复
苏过程中有显著变化。例如 Bianchi等(1991)发现
在正常生理状态下, Craterostigma plantagineum中
2-辛酮糖含量较高, 而在脱水后, 植物体内积累大
量的蔗糖。最近, Willige等(2009)找到了 Cratero-
stigma plantagineum参与辛酮糖降解的转酮醇酶。
C. plantagineum共有 3类这种转酮醇酶, 分别是
tkt3、tkt5和 tkt7, 其中 tkt3不受诱导, 持续表达,
而 tkt5和 tkt7都受复水过程的诱导, 可能参与卡尔
文循环和氧化磷酸化。此外, 他们的试验还表明,
不同于其他植物, C. plantagineum的转酮醇酶并不
被限制在叶绿体, 而是广泛分布与整个细胞内。
Velasco等(1994)发现 C. plantagineum的甘油醛脱
氢酶基因在脱水过程中高表达, 同时也证明糖酵解
可能在脱水过程中起了重要作用, 为脱水过程提供
ATP和NADH。Whittaker等(2004)以 Sporobolus
stapfianus为材料的一系列工作也证明蔗糖的大量
积累与脱水 -复苏过程密切相关。他们发现耐脱
水叶片与脱水敏感叶片在复水时蔗糖含量衰减存在
巨大的差异, 在耐脱水叶片中, 复水起始时的蔗糖
含量远高于脱水敏感型叶片, 进而又通过一系列试
验找到了活力变化巨大的一系列糖代谢相关酶, 包
括 ATP磷酸果糖激酶、醛缩酶、烯醇化酶、丙
酮酸激酶, 它们在脱水敏感型叶片中活力都较低。
他们认为脱水过程中积累的蔗糖为复水过程提供能
量。随后他们也发现己糖激酶等糖酵解关键酶的
活力在脱水过程中存在剧烈变化(Whi ttaker 等
2007)。尽管当前依然缺少系统的数据, 但越来越
多的证据表明, 海藻糖、棉籽糖、蔗糖、氨基
酸、脂类等小分子在复苏植物脱水复苏过程中起
着不可替代的作用(Hoekstra等 2001)。糖类和蛋
白类在脱水过程中分解为小分子, 从而参与渗透调
节。同时在其他植物的研究中, 也已证明某些小分
子物质有助于提高植物耐逆性。Pilon-Smits等
(1998)将大肠杆菌编码海藻糖-6-磷酸酶和海藻糖-
6-磷酸酯酶的基因转到烟草中, 证明转基因烟草对
逆境有更好的耐受性, 他们通过将大肠杆菌的6-磷
酸海藻糖合成酶和6-磷酸海藻糖磷酸酶转入烟草,
得到能大量积累海藻糖的株系, 并从光合和耐逆性
等方面比较了这些转基因烟草与野生型之间的差
异。而Garg等(2002)也通过类似方法证明积累海
藻糖可以提高水稻的耐逆性。
2.2 复苏植物天然抗氧化物研究 氧化损伤对细胞
的损害也是目前研究的一个重要领域(Apel 2004;
Laloi等 2006)。线粒体和叶绿体作为细胞内自由
基产生的主要部位, 已被证实也是细胞感受氧化损
伤且受害较严重的重要结构(Gechev等 2006)。在
拟南芥中, 强光和氧化剂, 例如 Norflurazon和
Paraquat均可诱导叶绿体产生大量自由基, 进而激
活一条由叶绿体到核的信号通路(Laloi等2007), 诱
导植物的一系列耐逆基因表达。对于复苏植物, 这
方面的研究非常少, 从目前的数据来看, 可以肯定
的是, 在脱水过程中, 复苏植物也同样激活了强大
的氧化胁迫应答系统。例如 Sgherri等(1994a, b)
同时报道了他们在Boea hygroscopica和S. stapfianus
中的研究——他们发现 B. hygroscopica在脱水过
程中, 伴随H2O2的产量明显下降, 抗坏血酸与谷胱
甘肽的含量随着脱水时间的增加而增加, 而在复水
过程中氧化胁迫明显加剧, H2O2产量急剧增加, 同
时, 抗坏血酸和谷胱甘肽的氧化也急剧增加; 在 S.
stapfianus中的研究也显示, 抗坏血酸与谷胱甘肽参
与脱水复苏过程。随后 Sgherri等(2004)又探讨了
Ramonda serbica在脱水过程中的氧化胁迫应答。
他们发现天然抗氧化物抗坏血酸和谷胱甘肽含量急
剧增加, 并在复水后恢复正常水平, 同时他们也发
现酚类物质在脱水复苏过程中起重要作用, 甚至可
能超过抗坏血酸与谷胱甘肽。但不同于一般植物,
例如拟南芥, 它们在受到强氧化胁迫时, 细胞会启
动凋亡程序, 复苏植物很可能一方面具有更好的氧
化胁迫耐受能力。例如, 一般而言, L-半胱氨酸 -
过氧化物酶广泛存在于植物的种子中, Mowla等
(2002)发现一个 L-半胱氨酸 -过氧化物酶存在于
Xerophyta viscosa的营养组织中, 胁迫条件下高表
达, 可能参与消除脱水复苏过程中的核酸类物质的
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氧化损伤。另一方面或许也能通过一些其他调控
阻止凋亡, 但这方面一直没有实验证据。
2.3 复苏植物光合作用研究 在脱水复苏过程中光
合器作为一个关键代谢部位, 是一个极易受到损伤
的部位, 同时又是一个产生氧化胁迫分子的主要部
位。因此在胁迫过程中细胞如何处理自身的叶绿
体一直以来都是研究热点, 近年来许多实验室一系
列的发现都证明, 脱水复苏过程中, 复苏植物存在
独特的保护机制, 保护自身在极端条件下细胞的稳
定性(Eickmeier等1993; Tuba等1994; Xu等2008)。
按照复苏植物在脱水复苏过程中叶绿体是否重建可
以分为两大类(Tuba等1998): homoiochlorophyllous
复苏植物与 poikilochlorophyllous复苏植物。前者
在脱水复苏过程中保留原先的叶绿体, 例如 M .
flabellifolia; 而后者则在脱水过程中降解掉原先的
叶绿体, 而在复苏过程中重建新的叶绿体, 例如 X.
viscosa。这种在脱水复苏过程中的差异可能也预示
着复苏植物之间的巨大差异。但无论哪种类型, 目
前对其分子机理了解都很少。例如在C. plantagineum
中, 脱水过程导致叶绿素含量下降, 但Alamillo和
Bartels (2001)发现玉米黄素(一种类胡萝卜素)在脱
水过程中会大量积累, 同时发现 dsp22 (一个早期
光诱导蛋白)在脱水过程中能够结合玉米黄素, 从而
减弱光抑制, 而抑制玉米黄素的合成会将强光抑
制。Zeng等(2002)从 Tortula ruralis中克隆了 2个
早期光诱导蛋白, 并认为它们可能对耐逆性有积极
作用。同时也有实验证据表明, 在脱水复苏过程
中, 类囊体膜脂的成分也有显著变化(Navariizzo等
1995)。Navariizzo等(1995)通过比较B. hygroscopica
具有和不具有复苏能力叶片的类囊体膜脂成分, 发
现具有复苏能力的叶片类囊体膜富含双半乳糖二酰
甘油, 而不具复苏能力叶片的类囊体膜富含单半乳
糖二酰甘油。最近, Georgieva等(2010)发现在光
照和干旱胁迫下, 一种未知的物质在叶绿体内大量
积累, 可能对叶绿体起保护作用, 同时, T. ruralis叶
绿体基因组序列被测定(Oliver等2010b), 也将有助
于该复苏植物光合作用的研究。
2.4 复苏植物信号通路研究 在复苏植物脱水复苏
的过程中, 经典胁迫信号传递通路一如既往的发挥
着重要作用。ABA作为一种重要的胁迫应答信号,
早已被证实参与几乎所有植物的逆境反应(Zhu
2002; Nambara和Marion-Poll 2005)。在复苏植物
中, ABA仍然扮演着重要的角色。随着干旱的发
生, 复苏植物也和其他高等植物一样, 大量的积累
ABA, 进而开启一系列ABA相关的胁迫应答通路
(Michel等 1993; Nelson等 1994; Bartels 1999)。但
对于复苏植物, 由于研究较少, 在信号感受方面了
解比较少, 相关研究只是偶见报道。例如, Frank
等(2000)发现复苏植物C. plantagineum的磷脂酶D
参与早期脱水应答。而对于更下游信号途径的了
解, 相对而言就更多些。陆续的研究表明, 一些
MYB和HD-Zip等家族的转录因子直接参与脱水信
号应答, 同时开启一系列效应基因的表达。例如:
Iturriaga等(1996)利用Myb基因的探针鉴定了 C.
plantagineum的Myb基因家族, 结果显示其可能含
有 6~8个成员, 通过一系列表达实验, 他们发现
CpMyb10对脱水诱导有较强烈的应答, 同时也可被
ABA诱导。HD-Zip家族的转录因子也被证明在脱
水复苏过程中起重要作用。过表达CpMyb10的转
基因拟南芥对干旱胁迫和盐胁迫也有更好的耐受性
(Villalobos等 2004)。Deng等(2006)发现CpHB7的
表达受干旱胁迫及ABA的诱导, 并且可以作为直接
上游转录因子, 激活 CDeT6-19, 一个已知 dehydrin
基因的表达, 此外过表达CpHB7的拟南芥和烟草在
种子萌发和气孔开合方面也都表现出对ABA不敏
感。同时, 也有大量未知功能的诱导蛋白被发现
(Bartels等 1990; Piatkowski等 1990)。但这方面的
研究, 由于缺乏基因组信息以及研究手段的限制, 始
终不如拟南芥研究那样清晰。
2.5 复苏植物特殊应答蛋白研究 一些特殊蛋白, 如
晚期胚富含的蛋白(LEA)和热休克蛋白也被证明在
脱水复苏过程中起重要作用(Ditzer等 2001; Ditzer
和 Bartels 2006; Zhu等 2009)。LEA类蛋白最早是
在植物种子中发现, 因其在种子中大量富集所以一
直就被称作晚期胚富含的蛋白。这类蛋白都高度
亲水, 但可能不具稳定的三维结构。自从 80年代
Galau和Dure (1981)在棉花中首次报道这类蛋白以
来, 许多相似蛋白的基因都被陆续报道(Wise和
Tunnacliffe 2004)。按照其结构域的不同, 这类蛋
白被分为 6类, 即 LEA类 1~6, 其中对第 2类研究
较多, 也被称作脱水素, 最早在棉花中发现的 LEA
就属于此类。LEA在整个生物界都广泛分布, 从微
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生物到高等动植物基因组中都能找到这类基因。
在复苏植物中, 最早的研究就发现, 可能多种 LEA
蛋白对其耐脱水胁迫都有积极贡献。复苏植物中
LEA基因的研究向我们展示了这类古老蛋白的重要
作用。最近, Liu等(2009)通过基因芯片发现 B.
hygroscopica的第4类LEA基因可能参与脱水过程,
并受ABA调控。通过转化烟草, 分析蛋白含量和
稳定性, 他们发现转基因烟草在干旱时的水分含量
以及光系统II蛋白含量都显著高于野生型, 并且转
基因植物中光合相关蛋白的稳定性也高于野生型。
这些实验同时也从另一个侧面向我们展示了种子复
苏能力的机理。热休克蛋白作为一类分子伴侣, 对
胞内蛋白的稳定性以及蛋白的正常折叠有重要作
用。目前在复苏植物中也发现, 在某些种类的复苏
植物中, 热休克蛋白对于复苏性状起重要作用。
Alamillo等(1995)利用向日葵热休克蛋白的抗体检
测了C. plantagineum中热休克蛋白的表达情况, 他
们发现 C. plantagineum在正常情况下就在根和靠
下的地上部分高表达这类基因; Zhu等(2009)将 B.
hygrometrica的热休克蛋白转入拟南芥和烟草, 发
现转基因植物具有更强的耐逆性。
3 展望
尽管目前无论在代谢, 还是在信号传递, 基因
表达层面上的研究已向我们展示了复苏植物脱水复
苏的大量现象和部分机理, 但无可否认这仅仅是冰
山一角, 离完全揭示复苏性状的分子机制和利用复
苏机制改良农作物还有很长的路。在基因组水平
上, 还没有一个整基因组被测序的复苏植物。虽然
个别复苏植物的部分转录组被测序, 但仍无法满足
复苏植物功能基因组研究的需要。由于复苏植物
遗传转化系统等技术瓶颈的限制, 研究复苏性状的
模式系统还没有出现, 严重影响复苏相关基因功能
解析。例如Piatkowski等(1990)发现的那些受脱水
和ABA诱导的基因以及 Bartels等(1992)发现的
ELIP基因都有待进一步的研究。在代谢层面上,
过去局限于技术手段, 也都仅仅按照经验, 探讨糖
类、脂类、氨基酸等在脱水复苏过程中的点变化
和作用。但随着当前技术的进步, 从基因组、转
录组、蛋白组、代谢组水平上全局和系统的研究
在脱失复苏过程中的整体变化已经开始(Moore等
2009)。例如, Jiang等(2007)利用蛋白质组学技术
在B. hygroscopica中找到了超过 80个在脱水过程
中高表达的蛋白; Rohrig等(2008)对C. plantagineum
的磷酸化蛋白组进行了初步研究。Oliver等(2004,
2009)应用转录本差减和表达谱分析手段, 从T. ru-
ralis中鉴定出了新的脱水响应转录本。通过多层
次和系统的研究, 特别是 “组学 ”技术的应用, 深
入研究复苏性状, 必将极大的促进人们对复苏植物
以及复苏性状的认知。
当前, 随着气候问题以及环境问题的日益突出,
干旱已经成为了世界农业发展的一个严重制约因
素。在我国, 随着耕地面积的减少, 土地沙漠化、
盐碱化, 气候问题等的加剧, 如何以越来越少的可
耕地养活不断增加的人口, 已成为关系社会稳定的
一个重大战略问题。通过对复苏性状和复苏植物
的研究, 分离得到一些决定复苏性状的关键因子, 应
用生物技术手段改良农作物, 使其能更好的适应较
为剧烈的环境变化, 必将有助于促进粮食生产和保
证粮食安全。
参考文献
Alamillo J, Almoguera C, Bartels D, Jordano J (1995). Constitutive
expression of small heat shock proteins in vegetative tissues
of the resurrection plant Craterostigma plantagineum. Plant
Mol Biol, 29: 1093~1099
Alamillo JM, Bartels D (2001). Effects of desiccation on photo-
synthesis pigments and the ELIP-like dsp22 protein com-
plexes in the resurrection plant Craterostigma plantagineum.
Plant Sci, 160: 1161~1170
Apel K (2004). Singlet oxygen and the activation of genetically
controlled stress programs in Arabidopsis thaliana. Plant Cell
Physiol, 45: S11~S11
Bartels D (1999). Callus from the resurrection plant Craterostigma
plantagineum is a versatile tool to study ABA-mediated gene
expression. In: Altman A, Ziv M, Izhar S (eds). Current
Plant Science and Biotechnology in Agriculture. Berlin:
Springer, 36: 461~463
Bartels D, Hanke C, Schneider K, Michel D, Salamini F (1992). A
desiccation related ELIP-like gene from the resurrection
plant Craterostigma plantagineum is regulated by light and
ABA. EMBO J, 11: 2771~2778
Bartels D, Salamini F (2001). Desiccation tolerance in the resur-
rection plant Craterostigma plantagineum. A contribution
to the study of drought tolerance at the molecular level.
Plant Physiol, 127: 1346~1353
Bartels D, Schneider K, Terstappen G, Piatkowski D, Salamini F
(1990). Molecular cloning of abscisic acid modulated genes
which are induced during desiccation of the resurrection plant
Craterostigma plantagineum. Planta, 181: 27~34
植物生理学通讯 第 46卷 第 8期, 2010年 8月764
Bernacchia G, Schwall G, Lottspeich F, Salamini F, Bartels D
(1995). The transketolase gene family of the resurrection
plant Craterostigma plantagineum differential expression
during the rehydration phase. EMBO J, 14: 610~618
Bhatt A, Naidoo Y, Gairola S, Nicholas A (2009). Ultrastructural
responses of the desiccation tolerant plants Xerophyta viscosa
and Xerophyta retinervis to dehydration and rehydration. Biol
Plant, 53: 373~377
Bianchi G, Gamba A, Murelli C, Salamini F, Bartels D (1991). Novel
carbohydrate metabolism in the resurrection plant Craterostigma
plantagineum. Plant J, 1: 355~359
Bochicchio A, Vazzana C, Puliga S, Alberti A, Cinganelli S, Vernieri
P (1998). Moisture content of the dried leaf is critical to
desiccation tolerance in detached leaves of the resurrection
plant Boea hygroscopica. Plant Growth Regul, 24: 163~170
Deng X, Phillips J, Brautigam A, Engstrom P, Johannesson H,
Ouwerkerk PBF, Ruberti I, Salinas J, Vera P, Iannacone R et
a l (2006) . A homeodomain leucine zipper gene from
Craterostigma plantagineum regulates abscisic acid respon-
sive gene expression and physiological responses. Plant Mol
Biol, 61: 469~489
Dietz S, Hartung W (1998). Abscisic acid in lichens: variation,
water relations and metabolism. New Phytol, 138: 99~106
Dinter K (1919). Pflanzenarten aus Deutsch-Siidwestafrika. XLIII.
Fedde Repert, 16: 239~361
Ditzer A, Bartels D (2006). Identification of a dehydration and
ABA-responsive promoter regulon and isolation of corre-
sponding DNA binding proteins for the group 4 LEA gene
CpC2 from C. plantagineum. Plant Mol Biol, 61: 643~663
Ditzer A, Kirch HH, Nair A, Bartels D (2001). Molecular charac-
terization of two alanine-rich Lea genes abundantly expressed
in the resurrection plant C. p lantagineum in response to
osmotic stress and ABA. J Plant Physiol, 158: 623~633
Eickmeier WG, Casper C, Osmond CB (1993). Chlorophyll fluo-
rescence in the resurrection plant Selaginella lepidophylla
(Hook and Grev) spring during high light and desiccation
stress, and evidence for zexaanthin associated photoprotection.
Planta, 189: 30~38
Farrant JM, Lehner A, Cooper K, Wiswedel S (2009). Desiccation
tolerance in the vegetative tissues of the fern Mohria
caffrorum is seasonally regulated. Plant J, 57: 65~79
Frank W, Munnik T, Kerkmann K, Salamini F, Bartels D (2000).
Water deficit triggers phospholipase D activity in the resur-
rection plant Craterostigma plantagineum. Plant Cell, 12:
111~123
Frank W, Phillips J, Salamini F, Bartels D (1998). Two dehydration-
inducible transcripts from the resurrection plant Craterostigma
plantagineum encode interacting homeodomain-leucine zip-
per proteins. Plant J, 15: 413~421
Gaff DF (1971). Desiccation-tolerant flowering plants in South-
ern Africa. Science, 174: 1033~1034
Gaff DF (1977). Desiccation tolerant vascular plants of Southern
Africa. Oecologia, 31: 95~109
Gaff DF, Blomstedt CK, Neale AD, Le TN, Hamill JD, Ghasempour
HR (2009). Sporobolus stapfianus, a model desiccation-tol-
erant grass. Funct Plant Biol, 36: 589~599
Galau GA, Dure III L (1981). Developmental biochemistry of
cottonseed embryogenesis and germination: changing mes-
senger ribonucleic acid populations as shown by reciprocal
heterologous complementary deoxyribonucleic acid-messen-
ger r ibonucleic acid hybrid ization. Biochemistry, 20:
4169~4178
Garg AK, Kim JK, Owens TG, Ranwala AP, Do Choi Y, Kochian
LV, Wu RJ (2002). Trehalose accumulation in rice plants
confers high tolerance levels to different abiotic stresses.
Proc Natl Acad Sci USA, 99: 15898~15903
Gechev TS, Van Breusegem F, Stone JM, Denev I, Laloi C (2006).
Reactive oxygen species as signals that modulate plant stress
responses and programmed cell death. Bioessays, 28:
1091~1101
Geiger D, Scherzer S, Mumm P, Stange A, Marten I, Bauer H, Ache
P, Matschi S, Liese A, Al-Rasheid KAS et al (2009). Activity
of guard cell anion channel SLAC1 is controlled by drought-
stress signaling kinase-phosphatase pair. Proc Natl Acad Sci
USA, 106: 21425~21430
Georgieva K, Sarvari E, Keresztes A (2010). Protection of thyla-
koids against combined light and drought by a lumenal sub-
stance in the resurrection plant Haberlea rhodopensis. Ann
Bot, 105: 117~126
Hilbricht T, Salamini F, Bartels D (2002). CpR18, a novel SAP-
domain plant transcription factor, binds to a promoter re-
gion necessary for ABA mediated expression of the CDeT27-
45 gene from the resurrection plant Craterostigma plantagineum
Hochst. Plant J, 31: 293~303
Hoekstra FA, Golovina EA, Buitink J (2001). Mechanisms of plant
desiccation tolerance. Trends Plant Sci, 6: 431~438
Huang Z, Tunnacliffe A (2007). Desiccation response of mamma-
lian cells: anhydrosignaling. Method Enzymol, 428: 269~277
Illing N, Walford S, Shen A, Van Heerden J, Immelman N, Mulder
N, Denby K (2007). Molecular tools to study desiccation
tolerance in the resurrection plant Xerophyta humilis. South
African J Bot, 73: 487~487
Iturriaga G, Leyns L, Villegas A, Gharaibeh R, Salamini F, Bartels
D (1996). A family of novel myb-related genes from the
resurrection plant Craterostigma plantagineum are specifi-
cally expressed in callus and roots in response to ABA or
desiccation. Plant Mol Biol, 32: 707~716
Jiang GQ, Wang Z, Shang HH, Yang WL, Hu Z, Phillips J, Deng X
(2007). Proteome analysis of leaves from the resurrection
plant Boea hygrometrica in response to dehydration and
rehydration. Planta, 225: 1405~1420
Kirch HH, Nair A, Bartels D (2001). Novel ABA- and dehydration-
inducible aldehyde dehydrogenase genes isolated from the
resurrection plant Craterostigma plantagineum and Arabidopsis
thaliana. Plant J, 28: 555~567
Kleines M, Elster RC, Rodrigo MJ, Blervacq AS, Salamini F, Bartels
D (1999). Isolation and expression analysis of two stress-
responsive sucrose-synthase genes from the resurrection
植物生理学通讯 第 46卷 第 8期, 2010年 8月 765
plant Craterostigma plantagineum (Hochst.). Planta, 209:
13~24
Laloi C, Przybyla D, Apel K (2006). A genetic approach towards
elucidating the biological activity of different reactive oxy-
gen species in Arabidopsis thaliana. J Exp Bot, 57: 1719~1724
Laloi C, Stachowiak M, Pers-Kamczyc E, Warzych E, Murgia I,
Apel K (2007). Cross-talk between singlet oxygen- and hy-
drogen peroxide-dependent signaling of stress responses in
Arabidopsis thaliana. Proc Natl Acad Sci USA, 104: 672~677
Leopold AC, Musgrave ME, Williams KM (1981). Solute leakage
resulting from leaf desiccation. Plant Physiol, 68: 1222~1225
Liu X, Wang Z, Wang LL, Wu RH, Phillips J, Deng X (2009). LEA
4 group genes from the resurrection plant Boea hygrometrica
confer dehydration tolerance in transgenic tobacco. Plant
Sci, 176: 90~98
Michel D, Salamini F, Bartels D, Dale P, Baga M, Szalay A (1993).
Analysis of a desiccation and ABA responsive promoter isolated
from the resurrection plant Craterostigma plantagineum. Plant
J, 4: 29~40
Moore JP, Le NT, Brandt WF, Driouich A, Farrant JM (2009).
Towards a systems-based understanding of plant desiccation
tolerance. Trends Plant Sci, 14: 110~117
Mowla SB, Thomson JA, Farrant JM, Mundree SG (2002). A novel
stress-inducible antioxidant enzyme identified from the res-
urrection plant Xerophyta v iscosa Baker. Planta , 215:
716~726
Nambara E, Marion-Poll A (2005). Abscisic acid biosynthesis and
catabolism. Annu Rev Plant Biol, 56: 165~185
Navariizzo F, Ricci F, Vazzana C, Quartacci MF (1995). Unusual
composition of thylakoid membrances of the resurrection
plant Boea hygroscopica change in lipids upon dehydration
and rehydration. Physiol Plant, 94: 135~142
Nelson D, Salamini F, Bartels D (1994). Abscisic acid promotes
novel DNA binding activity to a desiccation related pro-
moter of Craterostigma plantagineum. Plant J, 5: 451~458
Oliver MJ, Cushman JC, Koster KL (2010a). Dehydration toler-
ance in plants. Method Mol Biol, 639: 3~24
Oliver MJ, Dowd SE, Zaragoza J, Mauget SA, Payton PR (2004).
The rehydration transcriptome of the desiccation-tolerant
bryophyte Tortula ruralis : transcript classification and
analysis. BMC Genomics, 5: 89
Oliver MJ, Hudgeons J, Dowd SE, Payton PR (2009). A combined
subtractive suppression hybridization and expression profil-
ing strategy to identify novel desiccation response tran-
scripts from Tortula ruralis gametophytes. Physiol plant,
136: 437~460
Oliver MJ, Murdock AG, Mishler BD, Kuehl JV, Boore JL, Mandoli
DF, Everett KD, Wolf PG, Duffy AM, Karol KG (2010b).
Chloroplast genome sequence of the moss Tortula ruralis:
gene content, polymorphism, and structural arrangement
rela tive to other green plant chloroplast genomes. BMC
Genomics, 11: 143
Phillips JR, Fischer E, Baron M, van den Dries N, Facchinelli F,
Kutzer M, Rahmanzadeh R, Remus D, Bartels D (2008).
Lindernia brevidens: a novel desiccation-tolerant vascular
plant, endemic to ancient tropical rainforests. Plant J, 54:
938~948
Piatkowski D, Schneider K, Salamini F, Bartels D (1990). Charac-
terization of five abscisic acid-responsive cDNA clones iso-
la ted from the desiccation-tolerant plant Craterostigma
plantagineum and their relationship to other water-stress
genes. Plant Physiol, 94: 1682~1688
Pilon-Smits EAH, Terry N, Sears T, Kim H, Zayed A, Hwang SB,
van Dun K, Voogd E, Verwoerd TC, Krutwagen R et al (1998).
Trehalose-producing transgenic tobacco plants show im-
proved growth performance under drought stress. J Plant
Physiol, 152: 525~532
Prieto-Dapena P, Castano R, Almoguera C, Jordano J (2008). The
ectopic overexpression of a seed-specific transcription
factor, HaHSFA9, confers tolerance to severe dehydration
in vegetative organs. Plant J, 54: 1004~1014
Rohrig H, Colby T, Schmidt J, Harzen A, Facchinelli F, Bartels D
(2008). Analysis of desiccation-induced candidate phosphop-
roteins from Craterostigma plantagineum isolated with a
modified metal oxide affinity chromatography procedure.
Proteomics, 8: 3548~3560
Schiller P, Hartung W, Ratcliffe RG (1998). Intracellular pH
stability in the aquatic resurrection plant Chamaegigas
in trepidus in the extreme environmental conditions that
characterize its natural habitat. New Phytol, 140: 1~7
Schluepmann H, Pellny T, van Dijken A, Smeekens S, Paul M
(2003). Trehalose 6-phosphate is indispensable for carbo-
hydrate utilization and growth in Arabidopsis thaliana. Proc
Natl Acad Sci USA, 100: 6849~6854
Sgherri C, Stevanovic B, Navari-Izzo F (2004). Role of phenolics
in the antioxidative status of the resurrection plant Ramonda
serbica during dehydration and rehydration. Physiol Plant,
122: 478~485
Sgherri CLM, Loggini B, Puliga S, Navariizzo F (1994a). Antioxi-
dant system in Sporobolus stapfianus changes in reponse to
desiccation and rehydration. Phytochemistry, 35: 561~565
Sgherri CLM, Loggini B, Bochicchio A, Navariizzo F (1994b).
Antioxidant system in Boea hygroscopia changes in re-
sponse to desiccation and rehydration. Phytochemistry, 37:
377~381
Sjursen H, Bayley M, Holmstrup M (2001). Enhanced drought
tolerance of a soil-dwelling springtail by pre-acclimation to
a mild drought stress. J Insect Physiol, 47: 1021~1027
Suau R, Cuevas A, Valpuesta V, Reid MS (1991). Arbutin and sucrose
in the leaves of the resu rrection plant My roth amn us
flabellifolia. Phytochemistry, 30: 2555~2556
Tuba Z, Lichtenthaler HK, Csintalan Z, Nagy Z, Szente K (1994).
Reconstitution of chlorophylls and photosynthetic CO2 as-
similation upon rehydration in the desiccated poikilochlor-
ophyllous plant Xerophyta scabrida. Planta, 192: 414~420
Tuba Z, Protor MCF, Csintalan Z (1998). Ecophysiological re-
sponses of homoiochlorophyllous and poikilochloro-phyllous
desiccation tolerant plants: a comparison and an ecological
植物生理学通讯 第 46卷 第 8期, 2010年 8月766
perspective. Plant Growth Regul, 24: 211~217
Vander Willigen C, Pammenter NW, Mundree SG, Farrant JM
(2004). Mechanical stabilization of desiccated vegetative
tissues of the resurrection grass Eragrostis nindensis: does a
TIP 3;1 and/or compartmentalization of subcellular compo-
nents and metabolites play a role? J Exp Bot, 55: 651~661
Velasco R, Salamini F, Bartels D (1994). Dehydration and ABA
increase massager RNA levels and enzyme activity of cyto-
solic GADPH in the resurrection plant Craterostigma
plantagineum. Plant Mol Biol, 26: 541~546
Villalobos MA, Bartels D, Iturriaga G (2004). Stress tolerance and
glucose insensitive phenotypes in Arabidopsis overexpressing
the CpMYB10 transcription factor gene. Plant Physiol, 135:
309~324
Walter H (1955). The water economy and the hydrature of plants.
Annu Rev Plant Physiol, 5: 239~252
Whittaker A, Martinelli T, Bochicchio A, Vazzana C, Farrant J
(2004). Comparison of sucrose metabolism during the rehy-
dration of desiccation-tolerant and desiccation-sensitve leaf
material of Sporobolus stapfianus. Physiol Plant, 122: 11~20
Whittaker A, Martinelli T, Farrant JM, Bochicchio A, Vazzana C
(2007). Sucrose phosphate synthase activity and the co-
ordination of carbon partitioning during sucrose and amino
acid accumulation in desiccation-tolerant leaf material of
the C-4 resurrection plant Sporobolus stapfianus during
dehydration. J Exp Bot, 58: 3775~3787
Willige BC, Kutzer M, Tebartz F, Bartels D (2009). Subcellular
localization and enzymatic properties of differentially ex-
pressed transketolase genes isolated from the desiccation
tolerant resurrection plant Craterostigma plantagineum.
Planta, 229: 659~666
Wise MJ, Tunnacliffe A (2004). POPP the question: what do LEA
proteins do? Trends Plant Sci, 9: 13~17
Wu RH, Wang L, Wang Z, Shang HH, Liu X, Zhu Y, Qi DD, Deng
X (2009). Cloning and expression analysis of a dirigent
protein gene from the resurrection plant Boea hygrometrica.
Prog Nat Sci, 19: 347~352
Xu DH, Li JH, Fang XW, Wang G, Su PX (2008). Photosynthetic
activity of poikilochlorophyllous desiccation tolerant plant
Reaumuria soongorica during dehydration and rehydration.
Photosynthetica, 46: 547~551
Yoshida T, Fujita Y, Sayama H, Kidokoro S, Maruyama K, Mizoi
J, Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K (2010). AREB1,
AREB2, and ABF3 are master transcription factors that co-
operatively regulate ABRE-dependent ABA signaling in-
volved in drought stress tolerance and require ABA for full
activation. Plant J, 61: 672~685
Zeng O, Chen XB, Wood AJ (2002). Two early light-indudible
protein (ELIP) cDNAs from the resurrection plant Tortula
ruralis are differentially expressed in response to desiccation,
rehydra tion , sa lini ty, and high light. J Exp Bot, 5 3:
1197~1205
Zentella R, Mascorro-Gallardo JO, Van Dijck P, Folch-Mallol J,
Bonini B, Van Vaeck C, Gaxiola R, Covarrubias AA, Nieto-
Sotelo J, Thevelein JM, Iturriaga G (1999). A Selaginella
lepidophylla trehalose-6-phosphate synthase complements
growth and stress-tolerance defects in a yeast tps1 mutant.
Plant Physiol, 119: 1473~1482
Zhu JK (2002). Salt and drought stress signal transduction in
plants. Annu Rev Plant Biol, 53: 247~273
Zhu Y, Wang Z, J ing YJ, Wang LL, Liu X, Liu YX, Deng X
(2009). Ectopic over-expression of BhHsf1, a heat shock
factor from the resurrection plant Boea hygrometrica, leads
to increased thermo tolerance and retarded growth in
transgenic Arabidopsis and tobacco. Plant Mol Biol, 71:
451~467
Zivkovic T, Quartacci MF, Stevanovic B, Marinone F, Navari-
Izzo F (2005). Low-molecular weight substances in the
poikilohydric plant Ramonda serbica during dehydration
and rehydration. Plant Sci, 168: 105~111