全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (9): 1285~1292　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.1012 1285
收稿 2014-07-09　　修定 2014-08-20
资助 国家自然科学基金(31170244和31100215)和国家高技术研
究发展计划项目(2012AA101103)。
* 通讯作者(E-mail: fqguo@sibs.ac.cn; Tel: 021-54924098)。
高温逆境下植物叶片衰老机理研究进展
杨小飞, 郭房庆*
中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所, 国家植物基因研究中心(上海), 植物分子遗传国家重点实验室, 上海
200032
摘要: 叶片衰老是植物叶片发育的最后阶段, 其作为一个主动的生理过程, 对植物体内的营养循环再利用以及种子形成具
有重要的生理意义。在植物的生长过程中, 多种环境因素会影响叶片衰老进程。高温是影响叶片衰老最重要的环境因素
之一。随着温室效应的加剧, 研究高温胁迫下叶片衰老的调节机制对于通过调控叶片衰老进程, 从而增加植物产量具有重
要意义。本文对高温胁迫下叶绿体及类囊体膜的损伤、光合电子传递活力的改变、活性氧累积、光合作用相关蛋白质降
解及细胞自噬方面的研究进展进行了综述。
关键词: 叶片衰老; 高温胁迫; 类囊体膜; ROS; 蛋白质降解
Research Advances in Mechanisms of Plant Leaf Senescence under Heat Stress
YANG Xiao-Fei, GUO Fang-Qing*
The National Key Laboratory of Plant Molecular Genetics and National Center of Plant Gene Research (Shanghai), Institute of
Plant Physiology & Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 200032, China
Abstract: Leaf senescence is an active physiological process as the final stage of leaf development, which is
critical for nutrient recycling and seed formation. Several kinds of environmental stresses can influence the
progress of leaf senescing during a life cycle in higher plants, especially for heat stress, one of the most important
environmental factors. With the increase in harmful effects of global warming, it is necessary to study the
mechanisms of leaf senescence induced by heat stress, which will provide deep insights in better understanding
how to modulate the processes of leaf senescence in order to enhance crop yields under heat stress. In this article,
the recent research progresses regarding effects of heat stress on leaf senescence have been reviewed, including
damages of chloroplasts and thylakoid membranes, disruption of photosynthetic electron flow, ROS accumu-
lation, degradation of photosynthesis-related proteins and heat-induced activation of autophage in higher
plants.
Key words: leaf senescence; heat stress; thylakoid membrane; ROS; protein degradation
叶片衰老是植物叶片发育的最终阶段(Lim等
2007), 是营养物质从衰老叶片向初生组织、发育
的种子或储存器官运输进行再循环的过程, 对植
物适应环境和繁殖至关重要。因此叶片衰老并非
仅仅是退行性变化, 而是在细胞, 器官和组织水平
受到基因表达严格调控和环境因素调节的过程
(Hortensteiner和Feller 2002; Lim等2007)。固着生
长使得植物很容易暴露在多种胁迫环境中(Zhou等
2014a), 衰老实际上是一种抵抗性和适应性机
制 , 使得植物在胁迫条件下也能完成生活周期
(Sedigheh等2011)。热胁迫是导致植物发育严重障
碍的非生物逆境胁迫因素之一, 暂时或长时间的
高温都会造成植物在形态, 生理及生化上的改变,
这些改变往往对植物的生长发育造成不良影响,
最终使得植物减产(Liu等2013)。对多种植物而言,
高温伤害的典型表象是叶片衰老, 主要表现为光
合作用效率降低, 细胞结构的崩解, 叶绿素、类胡
萝卜素以及蛋白降解, 以及膜脂过氧化的发生, 这
些生理特征在多种植物中得到描述(Xu等1995;
Yeh和Hsu 2004; Aguera等2006; Haba等2014)。工
业革命以来, 空气中CO2浓度升高造成温室效应的
加剧, 在过去的一个世纪, 地表温度升高了0.6 ℃
(Hamilton等2001), 在这个世纪, 地表温度可能会升
高2~5 ℃, 这会加剧热胁迫对许多植物影响(Jones
植物生理学报1286
等1999), 也使得研究植物热胁迫响应机制更为迫
切。本文将对热胁迫诱导植物叶片衰老的损伤特
征以及植物的热胁迫调节适应机制进行综述。
1 高温破坏叶绿体类囊体膜结构
高温条件下生长的叶片, 叶绿素含量显著低
于对照植物。叶绿素降解是叶片衰老的典型特征,
而且也常常用来作为表征叶片衰老的指标。热胁
迫下, 叶绿素的降解是叶绿体脂质过氧化和类囊
体膜降解的结果(Ougham等2008; Haba等2014)。
高温对植物最直接的影响是通过解偶联作用, 改
变膜的流动性和渗透性(Sangwan等2002)。膜的流
动性增加使得蛋白与膜的相互作用发生改变, 功
能性蛋白复合体变性(Berry和Bjorkman 1980)。在
小麦中发现, 热胁迫下小麦的产量与膜的稳定性
相关(Blum等2001)。
叶绿体是富含膜系统的细胞器, 同时也是对
热胁迫最为敏感的细胞器。轻度的热处理即可使
叶绿体形态发生显著变化, 由梭形变为圆形, 是亚
细胞水平最为明显的现象之一。更为严重的高温
甚至造成叶绿体解体(图1) (Semenova 2004; Yu等
2012)。轻度的热胁迫会引发可逆的光系统活性抑
制, 而重度的热胁迫则造成光合机构的不可逆损
伤, 从而导致更为严重的生长抑制(Song等2014),
生理上表现为碳同化和光合磷酸化受到明显的影
响, 这说明热胁迫造成类囊体膜结构和功能的紊
乱 , 影响了光化学反应的能量传递 ( K o u r i l等
2004)。长期以来, 人们普遍认为, 类囊体膜上的光
合系统是热损伤的原初位点, 并且最可能是光系
统II (photosystem II, PSII) (Berry和Bjorkman
1980)。相对于正常生长的叶片, 热处理导致叶片
的电子传递减少, 说明PSII反应中心及下游介导的
电子传递受到了损害(Kouril等2004)。除了对PSII
活性的影响, 高温还造成PSII的修复抑制, 这往往
会加重热胁迫的进一步伤害(Allakhverdiev等
2008)。但也有研究报道认为, 放氧复合体(oxygen
evolving complex, OEC)才是对热胁迫最为敏感的
位点。在热处理过程中, 首先受影响的是放氧复
合体活性 , 而此时P S I I的结构没有明显变化
(Thompson等1989)。随着温度的升高, 通过PSII的
线性电子传递受到影响, 这可能是PSII反应中心变
性的结果, 此后捕光复合体II (light harvesting com-
plex II, LHCII)发生变性和解体。光系统I (photo-
system I, PSI)是对热处理最为稳定的复合体, 很早
就有研究表明, 叶绿体中PSI比PSII对热胁迫具有
更好的稳定性。随着温度的进一步升高, PSI发生
变性(Berry和Bjorkman 1980; Lipova等2010)。
研究也发现, 叶绿体具有感知温度变化的适
应机制。环境温度的适当提高可以刺激叶绿体从
“普通”的热敏感状态转变为“热抵抗”状态。35 ℃
处理马铃薯叶片2 h, 可以帮助PSII的变性温度提
高5 ℃左右(Havaux 1994)。我们的研究结果证实,
逆向信号参与热胁迫的调节(Yu等2012), T-DNA插
入造成的叶绿体核糖体蛋白RPS1编码基因表达水
平的降低导致类囊体膜蛋白翻译速率下降, 类囊
体膜光合作用复合体丰度显著减少, 突变体对热
胁迫耐受能力降低。而造成rps1突变体热胁迫敏
感表型的原因是热激转录因子HsfA2及下游基因
的热诱导表达收到严重抑制。这些研究结果表明
图1 热胁迫处理过程中叶绿体的形态变化
Fig.1 Changes in chloroplast morphology of Arabidopsis under different time of heat stress
根据Yu等(2012)文献修改。
杨小飞等: 高温逆境下植物叶片衰老机理研究进展 1287
热胁迫条件下, 核基因HsfA2的热诱导表达受到叶
绿体到细胞核逆向信号途径的调节。令人感到惊
奇的是, 在rps1突变体中过表达HsfA2不仅提高突
变体对热胁迫的耐受能力, 还能互补突变体类囊
体稳定性的缺陷表型。这些发现同时也为通过调
控质体翻译效率, 增强农作物的耐高温胁迫能力
提供了全新的遗传改良操作路径。LHCII的聚集
可能能作为一种保护方式, 以淬灭由于降低的CO2
固定效率造成的过剩能量(Tang等2007), 以保护
PSII过度氧化。研究还发现类胡萝卜素可以作为
抗氧化剂抵抗脂质过氧化, 降低类囊体膜的流动
性, 从而增加膜的稳定性。在高温条件下, 植物叶
片中的类胡萝卜素含量明显降低(Haba等2014)。
膜的生理状态也调节植物对温度的感知能力, 用
加强或破坏膜稳定性的药物处理细胞, 能模拟相
关温度条件的基因表达特征(Sangwan等2002; Suri
和Dhindsa 2008)。以上的研究表明, 高温对叶绿体
膜流动性和结构稳定性造成影响的同时, 这些变
化也作为热响应信号, 诱发细胞进行多层次的抗
热调节。
2 高温影响叶绿体电子传递效率
与形态改变相对应, 热胁迫造成叶绿体功能
受损。研究发现, 光合作用是对热胁迫最为敏感
的生理过程之一, 光合作用抑制早于其它胁迫特
征的出现(Berry和Bjorkman 1980)。碳代谢和光化
学反应被认为是叶绿体内初始的热胁迫代谢损
伤位点。生长在较高温度下的西洋参, 其光合作
用, 气孔导度, 根系和总生物量都低于低温生长的
植物, 而衰老起始则早于低温生长的植物(Jochum
等2007)。高温严重影响了叶片的光合作用效率,
归因于光合机构的损伤以及气孔关闭。Greer和
Weston (2010)发现, 在高温条件下, 气孔关闭贡献
于光合作用效率的减少量为15%~30%。
日温变化被很好地应用于温度与衰老的研究
中。与生长旺盛的叶片相比, 衰老的小麦叶片Fv/
Fm在早晨只有略微降低, Fv/Fm和qP值却显著降
低。而中午由于温度升高, 导致Fv/Fm也显著降低
(Lu等2001)。将菠菜叶片在25~50 ℃高温处理30
min, 当温度高于35 ℃时, CO2同化速率显著下降,
但Fv/Fm变化不大, 而非光化学淬灭(non-photo-
chemical quenching, NPQ)显著增加(Tang等2007)。
这表明, 叶片衰老过程中, 叶片趋向于降低实际光
化效率以适应降低的CO2同化效率, 从而避免过多
的能量对PSII的光氧化伤害(Lu等2001)。含氧类
胡萝卜素如叶黄素对LHCII的稳定性至关重要, 叶
黄素循环对光系统的能量分配和调节必不可缺。
马铃薯叶片热处理NPQ增加过程中, 化学上表现
为紫黄质大量转变为玉米黄质, 这与强光诱导的
生理变化相似。同时还发现, 热胁迫导致叶绿素
和类胡萝卜素的能量解偶联, 叶绿素荧光吸收光
谱表现出与光诱导的叶黄素循环相似的吸收特征,
这表明可能是叶黄素循环参与了热诱导的能量解
偶联(Havaux和Tardy 1996)。抗坏血酸处理过的叶
片中的玉米黄质的合成能增加PSII的热耐受能力
(Havaux 1995)。这些数据表明, 叶黄素循环在衰
老的叶片中对于增加多余能量的耗散而保护PSII
有重要作用。热胁迫下, 叶黄素循环发生组分改
变, 以增加PSII对热胁迫的耐受(Tardy和Havaux
1997)。
在正常条件下, 电子从水分子解离, 通过PSII
传递到PSI, 最终产生ATP和NADPH (Joliot和John-
son 2011)。轻度的高温就能降低线性电子传递速
率, 而循环电子传递被激活。说明植物在响应热
处理的过程中, 光系统会发生状态转化, 以更多利
用PSI活性。研究发现, 这个改变通过LHCII的磷
酸化调节实现, LHCII的磷酸化使得LHCII从PSII
向PSI的转移, 从而与PSI相结合。STN7磷酸化
LHCII的苏氨酸位点, 其活性依赖于Cyt b6/f 复合体
(Allakhverdiev等2008; Nellaepalli等2011)。这种变
化对植物抵抗热胁迫具有现实的生理意义, 在保
证能量供应的同时避免对PSII更多的损伤。另一
方面, PSI具有更高的热耐受稳定性, 更多利用PSI
更能保证能量供应的持续性。
3 高温造成叶片活性氧累积
虽然植物具有多种调节方式耗散多余的能量,
但多余能量耗散过程不可避免地造成活性氧
(reactive oxygen species, ROS)的累积, 且主要发生
在叶绿体中(Palatnik等1999)。氧化胁迫, 特别是叶
绿体中活性氧的含量增加能显著诱发衰老发生
(Sedigheh等2011)。在多种环境胁迫下, 活性氧的
清除系统发生紊乱, 导致胁迫诱导的衰老过程中,
植物组织中产生大量的活性氧。高温对叶片的损
植物生理学报1288
伤机制之一是产生过多的活性氧, 包括超氧阴离
子(O2¯·
)、羟基(·OH)、过氧化氢(H2O2)、和单线态
氧(1O2)。当ROS形成速率处于可控范围内时, 植物
往往会增加抗氧化酶的合成以清除ROS, 但是当植
物遭受到不可逆的环境时, 比如高温, 使得ROS合
成速率过快, ROS清除系统往往会丧失主要功能
(Sharkey 2005)。ROS能够氧化膜脂质, 使蛋白变
性, 损伤核酸, 从而导致细胞内环境紊乱(Mittler
2002; Bhattacharjee 2005)。
当然细胞也发展了清除ROS的一整套机制,
包括抗氧化酶系和非酶系。活性氧可以通过CAT
和APX等为代表的酶 , 或者抗坏血酸、谷胱甘
肽、维生素E等抗氧化物进行解毒。这些酶在调
节活性氧水平以及包括叶片衰老在内的许多生理
过程中有关键作用。抗氧化酶及抗氧化物的增加
可以增强植物对热胁迫的耐受(Almeselmani等
2006)。有许多的研究对高温胁迫下的叶片氧化状
态, 抗氧化酶和抗氧化物水平进行了分析。在小
麦中的研究发现, 高温处理使得SOD和CAT活性在
小麦开花2周之后显著升高, 此后降低, 从而导致
MDA含量的显著升高(Zhao等2007)。向日葵在高
温环境中积累更多的过氧化物和更少的抗氧化物,
同时抗氧化酶的水平也显著低于正常生长温度下
的叶片(Haba等2014)。除了增加ROS水平造成直
接损伤, 热胁迫还通过ROS的增加而引发PSII的间
接损伤。ROS对D1蛋白造成损伤, 同时抑制D1的
合成从而阻碍对PSII的修复。而ROS造成的脂质
过氧化又会降低OEC的活性(Frankel等2013)。
4 高温对光合作用相关蛋白稳定性的影响
过量的ROS累积造成蛋白质氧化, 促进蛋白
质的降解。衰老的叶片中 , 可溶性蛋白总量减
少。很多研究也表明, 高温条件下, 蛋白酶活性增
加, 蛋白质尤其是叶绿体蛋白降解加速, 叶片衰老
速率加快(Veerasamy等2007; Haba等2014)。除了
蛋白酶活性升高, 研究还发现热胁迫的豌豆叶片
中TOC复合体相关基因的表达下调。运输到叶绿
体的蛋白也显著减少, 而其中的大部分蛋白对于
叶绿体正常功能的行使, 尤其是替换受损的光合
机构蛋白至关重要(Dutta等2009)。目前, 对于高温
胁迫下的蛋白质行为, 以Rubisco和D1研究得较为
清楚。
Rubisco是存在于叶绿体基质中, 参与光合作
用卡尔文循环的关键酶, 同时也是叶片衰老和氧
化胁迫条件下, 最早被降解的蛋白之一(Sedigheh
等2011)。多个研究表明, 在叶片CO2固定速率下
降的温度下, PSII的活性并不一定受到影响, CO2的
同化比PSII活性对热胁迫更为敏感, 这与Rubisco
的活性降低有很大关系。因此很多作者认为, 光
合作用的原初抑制位点是卡尔文循环, 尤其是Ru-
bisco的抑制, 而并非光合电子传递链, 因此存在一
些争议(Law和Crafts-Brandner 1999; Crafts-Brandner
和Salvucci 2000; Salvucci和Crafts-Brandner
2004)。但另一方面, 热胁迫诱导的衰老过程中,
Rubisco发生很多变化却是不争的事实。很多酶与
Rubisco的降解密切有关, 丝氨酸蛋白酶被认为是
衰老过程中与Rubisco降解最相关的酶。在衰老的
芸豆叶片中, 蛋白含量的下降与丝氨酸蛋白酶活
性增加相协调(Huffaker 1990; Coffeen和Wolpert
2004) 。而ROS被认为是Rubisco降解的调节因子,
Rubisco的氧化修饰会导致本身的降解。Eckardat
和Pell发现, 将衰老的马铃薯叶片暴露在臭氧中,
会加速Rubisco的降解, 而活性氧的靶向氧化Rubisco
会增加该蛋白对于蛋白酶的敏感性(Eckardt和Pell
1995; Feller等2008)。Zhou等(2006)的研究表明, 叶
绿体中H2O2的累积与Rubisco活性及光合作用速率
呈现出负相关。Rubisco的转录本和蛋白对于高温
和低温胁迫都是敏感的, 高温导致的Rubisco的钝化
可能是该蛋白降解的最初信号(Sedigheh等2011),
而增加Rubisco的稳定性能显著提高热胁迫下拟南
芥种子的产量(Kurek等2007)。除了Rubisco, 基础
底物1,5-二磷酸核酮糖(RuBP)的再生关键酶SB-
Pase是卡尔文循环的限速酶。我们实验室的研究
结果表明, 该酶的活性受羰基化修饰影响, 氧化胁
迫导致的细胞内源ROS水平增加, 诱发SBPase羰
基化修饰水平显著增强, 从而抑制光合碳同化速
率(Liu等2012)。
D1蛋白是PSII核心蛋白, 也是PSII复合体内最
容易受损和更新最快的蛋白。对菠菜叶片进行轻
度的热处理引发D1蛋白的剪切, 形成N端23 kDa片
段和C端9 kDa片段, 同时引发蛋白质的聚集。D1
蛋白的剪切和聚集似乎分别受到FtsH和类囊体膜
完整性两方面的调节, 且通过磷酸化和去磷酸化
杨小飞等: 高温逆境下植物叶片衰老机理研究进展 1289
而实现(Komayama等2007; Kato等2012)。研究表
明, FtsH直接参与了光氧化的D1蛋白降解(Soko-
lenko等2002; Sakamoto等2003; Adam等2005)。拟
南芥中有12个FtsH基因, 其中FtsH2和FtsH8, FtsH1
和FtsH5是重复拷贝。相关FtsH突变体表现出花斑
叶表型, 并且对光胁迫敏感, 同时积累更多受损的
D1蛋白(Bailey等2002)。而在菠菜中的研究发现,
热胁迫下FtsH2和FtsH8负责D1蛋白的剪切, 体外
施加Zn2+和ATP可以促进该剪切反应的进行(Yosh-
ioka等2006)。蓝藻中FtsH同源蛋白SLR0228也对
于受损D 1蛋白的选择性替换也是必须的。
SLR0228参与了轻度热胁迫下的D1蛋白降解, 而
slr0228突变体由于不能降解D1蛋白, 在轻度热胁
迫下不能生长(Sokolenko等2002; Silva等2003)。
热胁迫下, DEG5和DEG8对于D1的降解具有增效
作用, 突变体热胁迫条件下D1蛋白高于野生型, 表
现出对热胁迫更为敏感(Sun等2007)。因此热胁迫
下受损蛋白的降解和更新对于细胞存活至关重
要。热胁迫还引起PsbO、P、Q蛋白从PSII的释
放 , 它们能显著影响D1的降解和聚集 (Tang等
2007)。
植物对热胁迫的响应, 除了造成大部分蛋白
的合成抑制和降解加速, 还促进一大类蛋白的快
速合成, 它们被称为热激蛋白。这些蛋白作为伴
侣蛋白或者蛋白酶, 参与蛋白的折叠, 组装, 转运
和降解(Wang等2004)。在胁迫条件下, 小热激蛋
白对于蛋白的再折叠至关重要, 有助于阻止或者
降低热胁迫对细胞造成的伤害(Vierling 1991)。
5 热胁迫诱导细胞自噬的发生
热胁迫引发蛋白的错误折叠和变性, 这样的
蛋白与细胞组分的非特异性结合往往造成严重的
细胞毒性, 因此需要被有效清除(Saidi等2009)。受
损蛋白主要通过泛素化依赖的识别和运输途径,
被自噬体选择性降解(Ohsumi 2001)。自噬是在进
化上保守的蛋白降解途径, 在植物的营养循环和
响应生物及非生物胁迫中起着重要的作用。简单
来说, 自噬过程包括自噬的发生, 泡状结构成核,
自噬小泡形成, 自噬小泡与液泡融合及降解等步
骤(Kroemer等2010; Liu和Bassham 2012)。对自噬
相关突变体的研究表明, 自噬参与到叶片衰老过
程中的胞质组分和细胞器尤其是叶绿体的整体降
解(Wada等2009)。在高温等胁迫下, 多个泛素化相
关基因被诱导表达。热胁迫显著诱导番茄自噬体
形成相关基因ATG5和ATG7高表达, 与此同时诱导
图2 高温胁迫诱导叶片衰老途径
Fig.2 Pathways of leaf senescence induced by heat stress
植物生理学报1290
番茄中自噬体的累积。拟南芥atg5、atg7突变体
对热耐受能力减弱, 与不可溶性蛋白的高度泛素
化相关。同时HSP40的表达也显著减少, 暗示自噬
体的形成可能还激活胁迫响应基因的表达。这些
结果表明, 细胞自噬在热耐受过程中具有重要功
能, 它们可能选择性清除热诱导的蛋白聚集(Zhou
等2013, 2014a, 2014b)而延缓叶片衰老。热胁迫诱
导的叶片衰老主要途径总结在图2中。
6 讨论及展望
叶片衰老是叶片发育的最后阶段, 对于植物
的营养再利用和繁殖至关重要。虽然有很多研究
关注这一普遍现象, 但相关的调控机制仍需要进
一步探索。虽然研究者可以利用多种表征具体化
衰老这一现象, 但目前还没有人能够对衰老的起
始信号途径和事件进行明确的界定。目前, 比较
多的是进行生理生化特征的分析和衰老相关标志
性基因表达水平的检测进行描述。因此, 界定衰
老的起始和后续发生的信号转导事件还需要更深
入的研究才能解决。另一方面, 衰老又受到多种
环境因素的影响。良好的生存环境可以延缓叶片
衰老的发生和进程, 甚至可以逆转早期衰老表型,
而恶劣的环境往往诱发或者加速衰老进程。在诸
多环境因素中, 温度剧烈变化是植物经常面临的
非生物胁迫逆境。高温对于植物的影响是多方面
的, 植物对热胁迫的响应机制极为复杂。高温胁
迫对植物的影响取决于胁迫的强度和持续时间,
并且诱发植物在生理生化和基因表达水平上复杂
的调节。在未来的研究中, 应更加关注高温胁迫
激发植物叶片衰老发生的分子机制方面的探索,
鉴定相关的热激响应和激素信号调控途径, 从而
进一步破解植物感受高温胁迫的分子机理以及后
续的叶片衰老进程调控机制。
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