全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (6): 571~576 571
收稿 2012-03-05　　修定 2012-04-16
资助 国家自然科学基金(31000673)、教育部博士点基金(2010-
2103120001和20102103110001)和辽宁省科技厅科技攻关
项目(201201238)。
* 共同第一作者。
** 通讯作者(E-mail: lijunzhang8@yahoo.com.cn; Tel: 024-
88487163)。
玉米C4光合叶不同部位解剖结构和光抑制特性的比较
王燕鹏*, 崔震海*, 朱延姝, 樊金娟, 张立军**
沈阳农业大学生物科学技术学院, 沈阳110866
摘要: 以玉米第5位全展叶(C4光合叶)为材料, 分别测定基部 、中部和顶部的光合速率后, 将叶片置于强光(2 000 μmol·m-2·s-1)
下处理3 h和暗中恢复3 h, 再测定这3个部位在处理期间的叶绿素荧光参数变化；然后分别从叶片的基部、中部和顶部取
样观察显微结构和超微结构, 测定叶绿素含量。结果表明, 3个部位光合速率和叶绿素含量的大小依次为: 中部>顶部>基
部。基部的维管束鞘细胞叶绿体数量少, 体积小, 排列无规律, 类囊体膜有部分垛叠；中部和顶部维管束鞘细胞叶绿体数
量多, 体积大, 大部分围绕维管束呈离心排列, 类囊体膜垛叠消失。在强光下, 基部、中部和顶部均发生光抑制, 但光抑制
程度不同, 根据严重度依次为: 基部>顶部>中部, 3个部位在暗中的光抑制恢复能力依次为: 中部>顶部>基部。与叶基部相
比, 叶中部在强光下能维持较高的电子传递效率(φEo)和较低的热耗散比率(φDo)。这表明, C4光合循环是保持较高电子传
递效率、减轻光抑制的重要因子。
关键词: 玉米; 光抑制; 叶片解剖结构; C3光合循环; C4光合循环
The Comparison of Anatomic Structure and Photoinhibition Characteristics
between Different Regions of the C4 Photosynthetic Leaf in Maize (Zea mays L.)
WANG Yan-Peng*, CUI Zhen-Hai*, ZHU Yan-Shu, FAN Jin-Juan, ZHANG Li-Jun**
Biotechnology and Bioscience College, Shenyang Agricultural University, Shenyang 110866, China
Abstract: After the measurement of photosynthetic rate on the basal, middle and apical regions of the 5th fully
expanded leaves (C4 photosynthesis) in maize (Zea mays L.), the leaves were exposed to strong light (2 000
μmol·m-2·s-1) for 3 h and then transferred to dark for 3 h. During the treatments, chlorophyll fluorescence param-
eters were determined. Then the samples were taken from the basal, middle and apical regions of the same leaf
materials to determine the chlorophyll content and observe the microstructure and ultrastructure. The results
showed that, in the basal regions, the chloroplasts in bundle sheath cells are few in number, small in size and ir-
regular in arrangement, and some thylakoid membranes are appressed; whereas, more chloroplasts with larger
size presented in bundle sheath cells of the middle and apical regions, where most of chloroplasts arranged in
centrifugal direction away from the vascular bundle and whose thylakoid membrane stacks disappeared. The
magnitude of photosynthesis rate and chlorophyll content in the three regions of the 5th leaves were in the order
of the middle, the apical, the basal. Under strong light, photoinhibition occurred in the basal, middle and apical
regions of the leaf but with varying degrees. The severities of photoinhibition in the three regions of leaves
were in the order of the basal, the apical, the middle. The recovery capabilities of photoinhibition in dark fol-
lowed the order of the middle, the apical, the basal. Compared with the basal, the middle regions maintained
higher PSII electron transport efficiency (φEo) and less PSII heat dissipation efficiency (φDo) under strong
light. Those results showed that C4 photosynthetic cycle was an important factor in maintaining higher electron
transport efficiency and alleviating photoinhibition in leaves of maize.
Key words: maize; photoinhibition; leaf anatomy; C3 photosynthesis cycle; C4 photosynthesis cycle
光抑制是由过剩光能引起的植物光化学效率
下降的现象, 人们对光抑制的发生机制已经做了
大量的研究(Pokorska等2009; Vass 2011)。由于不
同光合碳同化途径植物对强光抑制的响应存在很
大差异, C4植物较C3植物发生光抑制的程度较轻
(许大全和沈允钢1997; Hong和Xu 1999), 人们把关
植物生理学报572
注的重点放在了C3植物。所以, 对于光抑制机理研
究的数据主要来自C3植物, 对C4植物的光抑制研究
相对较少。但是, 研究C4植物光抑制特性和机制,
揭示C4植物光抑制不敏感的原因, 对于深入理解植
物光抑制的发生机理和防御机制具有重要的参考
价值。C4植物叶片的光合途径是随着叶位和叶片
发育时期而变化的(Cousins等2001; 崔国瑞等
2009)。Crespo等(1979)发现同一玉米植株不同叶
位的光合碳同化途径不同。第1~3叶主要进行C3
光合同化途径, 而第4叶及以上叶片主要运行C4光
合同化途径。而且, 在同一C4光合成熟叶的不同部
位(基部、中部、顶部)的光合碳同化途径也存在
差异。在玉米的叶片基部C4循环所占的比例较小,
而在叶中部和顶部则主要运行C4循环(Williams和
Kennedy 1978; Dai等1995)。C4植物的这种光合特
性, 为我们利用一种C4植物研究C3途径和C4途径
与光抑制的差异提供了可能。在C3植物中, 光抑
制的严重程度与叶片的发育阶段有关, 幼叶对强
光抑制更敏感(Bertamini和Nedunchezhian 2003)。
但是, 目前尚未见到C4植物叶片不同部位光抑制
响应差异的报道。本文以C4植物玉米全展第5叶
(C4光合)为材料, 观察叶片基部、中部和顶部的显
微和超微结构, 测定叶绿素含量和光合速率, 及在
强光(2 000 μmol·m-2·s-1)处理3 h、暗恢复3 h过程
中的叶绿素荧光参数变化, 比较叶基部、中部和
顶部光抑制特性, 分析C4光合循环对光抑制特性
的影响。
材料与方法
1 材料种植与培养
试验在沈阳农业大学生物科学技术学院进行,
供试材料为C4植物玉米(Zea mays L.)‘郑丹958’。
玉米种子经催芽处理后播种于直径25 cm、高30 cm
的培养钵中, 培养介质为取自农田的棕壤土。光
周期为14 h/10 h (白天/晚上), 温度控制在30 ℃/25
℃(白天/晚上), 白天的光照强度为900 μmol·m-2·s-1,
光源为荷兰PHILIPS公司生产的农用高压钠灯
SONTAGRO400WGES, 空气湿度为70%~80%。每
天浇一次Hongload营养液。
2 实验材料的选取和强光处理
玉米第5位叶全展后(长60 cm), 以叶耳为起点,
0~5 cm片段定义为基部, 30~35 cm片段为中部, 55~
60 cm片段为顶部。选择生长一致的植株置于强光
下, 使得待测部位的光强达到2 000 μmol·m-2·s-1, 强
光处理3 h后把植株转入暗中恢复3 h。
3 叶绿素荧光参数的测定
将实验材料暗适应20 min后, 利用连续激发式
荧光仪Hand-PEA (Hansatech, 英国)的强红光(3 000
μmol·m-2·s-1)激发1 s, 获得Fo、Fm等荧光参数。本
实验中所涉及荧光指标及计算公式为: 光系统II最
大光化学效率: Fv/Fm=(Fm-Fo)/Fm (Kolber和Fal-
kowski 1993; Roháček 2002); 光系统II反应中心用
于电子传递的量子产额: φEo=ETo/ABS=(1-Fo/
Fm)×(1-Vj) (Strasser等2004); 光系统II反应中心用
于热耗散的量子比率: φDo=(ABS-TRo)/ABS=Fo/
Fm (Strasser等2000)。公式中各符号的意义: Fo为
暗适应下最小荧光; Fm为暗适应下最大荧光; Fv为
可变荧光; Vj: O-J-I-P曲线上J点的相对可变荧光;
ABS为反应中心吸收的总能量; TRo为反应中心捕
获的用于还原QA电子传递的能量; ETo为反应中心
捕获的用于电子传递的能量。
4 光合速率的测定
光合速率利用CIRAS-1便携式光合仪(PP-
Systems, 英国)测定, 测定光强为1 000 μmol·m-2·s-1,
CO2浓度为340 μmol·m
-2·s-1, 温度为25 ℃。
5 叶绿素的提取及含量测定
参考Arnon (1949)的方法, 用80%丙酮提取叶
绿素, 用紫外可见分光光度计U-3010型(日立, 日
本)测定吸光度D663和D645。计算叶绿素a、叶绿素
b、叶绿素a/b及叶绿素a+b的总量。
6 叶片显微和超微结构的观察
(1)采用石蜡切片法观察叶片横切面解剖结
构。选取生长健壮、生长一致玉米植株第5位叶
的基部、中部和顶部, 分别切为长和宽各0.5 cm的
小块, 然后参考Li等(2010)方法制成石蜡切片。切
片用OLYMPUS BH2-显微镜(Olympus, 日本)观察
叶片的花环结构并拍照。
(2)采用透射电子显微镜观察叶片横切面的超
微结构。将样品切为长和宽为0.5 cm×0.3 cm的小
片, 按Majeran等(2010)方法处理, 在透射电子显微
镜(日本电子株式会社, 日本)下观察叶片超微结构,
于58 000倍数下拍摄样品的亚显微结构照片。
7 数据分析
采用SPSS13.0数据处理系统进行方差分析。
王燕鹏等: 玉米C4光合叶不同部位解剖结构和光抑制特性的比较 573
实验结果
1 玉米第5位全展叶不同部位叶绿素含量和光合
速率的变化
从表1可见, 玉米第5位叶叶绿素a+b的含量依
次为中部>顶部>基部; 从叶基部到顶部叶绿素a/b
有上升的趋势, 但差异不显著。与基部相比, 叶片
中部光合速率升高, 达到极显著水平; 而与叶片中
部相比, 顶部单位叶面积的光合速率下降, 也达到
显著水平, 与单位叶绿素含量的光合速率变化趋
势相同。
2 玉米第5位全展叶不同部位显微和超微结构的
变化
在光学显微镜下(图1-D~F)可见, 玉米第5位
全展叶的3个不同部位维管束鞘细胞都含有叶绿
体, 但在叶绿体数量和排列方式上存在差异。基
部维管束鞘细胞(BSC)中的叶绿体数量少, 体积小
且相对于维管束呈无规则排列; 中部和顶部BSC中
的叶绿体数量增多, 体积变大且大多都围绕维管束
呈离心分布。进一步用电子显微镜观察表明(图1-
A~C), 从基部到顶部, 叶绿体类囊体膜垛叠发生显著
变化, 第5位叶基部BSC中的叶绿体中有部分类囊体
膜发生垛叠, 而中部和顶部这种垛叠几乎消失。
表1 玉米第5位全展叶不同部位叶绿素含量
和光合速率的变化
Table 1 Changes in chlorophyll content and photosynthesis
rates in different regions of the 5th fully
expanded leaves of maize
部位
叶绿素a+b
叶绿素a/b
光合速率/μmol (CO2)·m
-2·s-1
含量/mg·m-2 单位叶面积 单位叶绿素含量
基部 417±12.5** 3.65±0.06 3.77±0.15** 0.009±0.0004**
中部 679±20.3 3.76±0.05 12.60±1.2 0.018±0.0009
顶部 594±15.6* 3.87±0.36 9.10±0.4* 0.015±0.0007*
　　三个部位间各指标的显著性分析都以中部为对照; *表示显著,
**表示极显著。
图1 用光学显微镜(×100)和电子显微镜(×58 000)观察的玉米第5位叶不同部位的解剖结构
Fig.1 Observations on the anatomical structure of different regions of the 5th leaf in maize
under optical microscope (×100) and electron micrograph (×58 000)
A: 第5位叶基部BSC叶绿体片层(×58 000); B: 第5位叶中部BSC叶绿体片层(×58 000); C: 第5位叶顶部BSC叶绿体片层(×58 000); D: 第
5位叶基部叶片的横切面(×100); E: 第5位叶中部叶片的横切面(×100); F: 第5位叶顶部叶片的横切面(×100)。电子显微镜照片的标尺均为
0.5 μm; 光学显微镜照片的标尺均为50 μm。
植物生理学报574
3 玉米第5位全展叶不同部位PSII的最大光化学效
率Fv/Fm对强光的响应
PSII最大光化学效率(Fv/Fm)的下降程度是衡
量植物光抑制强弱的典型指标(Melis 1999; Szabó
等2005)。如图2所示, 在充分暗适应后, 玉米第5位
全展叶基部、中部、顶部的Fv/Fm分别为0.76、
0.77、0.75、没有明显变化(P>0.05); 但在强光下
(2 000 μmol·m-2·s-1)处理叶片3 h后, 3个部位的Fv/Fm
均发生不同程度的下降, 与处理前相比, 基部、中
部、顶部的Fv/Fm分别下降54%、31%、47%; 在暗
中恢复3 h后, 中部片段的Fv/Fm能恢复到对照的
92%, 而基部和顶部只分别恢复到对照的54%和
63%。这表明, 第5位全展叶不同部位受光抑制的
程度依次为: 基部>顶部>中部, 而在暗中的光抑制
恢复能力依次为: 中部>顶部>基部。
部的φEo恢复到对照的80%, 而基部和顶部只能恢
复到各自对照的50%左右, 但顶部恢复的效果略好
于基部。这些结果表明, 玉米第5位叶中部通过光
化学反应转化激发能的能力强于基部和顶部, 顶
部又略好于基部。
5 玉米第5位全展叶不同部位PSII热耗散量子比率
(φDo)对强光的响应
PSII热耗散量子比率(φDo)反映植物吸收的光
能通过PSII天线以热耗散形式释放出去的比值
(Force等2003)。从图4可见, 在正常光照下, 玉米的
第5位全展叶基部、中部和顶部的φDo无明显差异
(P>0.05); 强光(2 000 μmol·m-2·s-1) 3 h处理后, 叶基
部、中部和顶部的φDo分别上升63%、50%和
4 玉米第5位全展叶不同部位PSII电子传递效率
(φEo)对强光的响应
PSII电子传递效率(φEo)反映植物PSII吸收的
能量用于电子传递的效率(Iatrou等1995; Strasser等
2004)。从图3可见, 在正常光照条件下, 玉米第5位
全展叶基部、中部和顶部的φEo分别为0.39、0.52
和0.47, 相互间差异显著(P<0.05), 这说明, 玉米第5
位叶中部的PSII电子传递效率最大, 顶部次之, 基
部最小; 在强光处理3 h过程中, 第5位叶不同部位
的φEo呈现出不同程度的下降, 基部、中部和顶部
分别下降65%、35%和58%; 在暗中恢复3 h后, 中
图4 玉米第5位全展叶不同部位PSII热耗散量子比率(φDo)
在强光处理和随后暗恢复过程中的变化
Fig.4 Changes in the quantum yield of heat dissipation (φDo)
of PSII in different regions of the fifth fully expanded leaf of
maize when exposed to a strong light (2 000 μmol·m-2·s-1) for
different time and in the subsequent dark recovery
图2 玉米第5位全展叶不同部位PSII最大光化学效率Fv/Fm
在强光(2 000 μmol·m-2·s-1)处理和随后暗恢复过程中的变化
Fig.2 Changes in the maximal efficiency of PSII photochem-
istry (Fv/Fm) in different regions of the 5
th fully expanded leaf
of maize when exposed to a strong light (2 000 μmol·m-2·s-1)
for different time and in the subsequent dark recover
图3 玉米第5位全展叶不同部位PSII电子传递效率(φEo)在
强光处理和随后暗恢复过程中的变化
Fig.3 Changes in the quantum yield of electron transport (φEo)
of PSII in different regions of the fifth fully expanded leaf of
maize when exposed to a strong light (2 000 μmol·m-2·s-1) for
different time and in the subsequent dark recovery
王燕鹏等: 玉米C4光合叶不同部位解剖结构和光抑制特性的比较 575
56%, 与φEo的变化趋势(图3)相反; 在暗恢复过程
中, φDo的恢复程度依次为中部>顶部>基部, 中部
基本上可恢复到对照水平, 基部和顶部只能恢复
30%的水平。以上结果表明, 不管是C3光合循环所
占比例较大的叶片基部, 还是以C4循环为主的叶片
中部和顶部, 热耗散都是消耗过剩激发能的重要
途径。但是, 中部的热耗散比率显著低于叶片基
部和顶部。
讨　　论
1 玉米C4光合叶不同部位光合速率差异分析
从表1可见, 玉米第5位叶不同部位的光合速
率存在显著差异, 中部最高, 顶部次之, 基部最低。
叶片基部不仅叶绿素含量低, 而且单位叶绿素含
量的光合速率也低, 表明叶绿素含量并不是基部
光合速率的限制因子; 同样, 叶基部叶绿素a/b比值
与中部和顶部差异不显著, 也不会是光合速率的
限制因子。已有研究表明, 叶片解剖结构和C4光合
关键酶的活性影响光合速率(Matsuoka等2001)。
本实验的第5位叶显微和超微观察结果(图1)表明,
叶片基部维管束鞘细胞的叶绿体数量少, 体积小,
且里面有部分类囊体膜发生垛叠, 也就是说含有
较多的PSII复合体; 而叶片中部维管束鞘细胞中的
叶绿体数量增多, 体积变大, 且类囊体膜的垛叠消
失, 即PSII复合体消失。因此, 我们可以说, 叶片基
部维管束鞘细胞叶绿体正处在从C3叶绿体向C4叶
绿体分化的阶段, 所以, 叶片基部还不能高效率的
运转C4光合循环。
从解剖结构上看, 第5位叶顶部的维管束鞘细
胞叶绿体, 与中部相比没有明显的变化, 因此, 不
会是光合速率低于中部的重要原因。然而, 叶顶
部的叶绿素含量低于叶中部, 但叶绿素a/b比值与
中部并不存在显著差异, 说明是叶顶部的叶绿素
含量, 而不是a/b比值与光合速率的下降相关。此
外, 叶顶部的单位叶绿素含量的光合速率也低于
中部, 说明随着叶片衰老, 光合色素系统转化光能
的能力也随之下降了。Williams和Kennedy (1978)
报道, 随着C4植物叶片的衰老, Rubisco和PEPC活
性也随之下降。所以, 玉米C4光合叶片顶部光合速
率的下降受叶绿素含量、光合色素系统光能转化
效率和CO2同化酶活性的影响。
2 玉米C4光合叶基部发生严重光抑制原因分析
本实验表明, 玉米C4光合叶(第5位全展叶)的
光反应对强光的响应不同, 基部、中部和顶部PSII
最大光化学效率(Fv/Fm)在强光处理后分别下降了
54%、31%和47% (图2)。这说明叶片所有部位在
强光下都发生光抑制, 但光抑制程度存在显著差
异, 中部最轻, 顶部次之, 基部最严重。这个结果
与3个部位的光合速率、叶绿素含量(表1)和C4光
合循环所占比例存在一致的关系(Dai等1995)。虽
然叶基部的叶绿素含量最低, 吸收的光能相对较
少, 但是由于这个部位的光合速率低, 单位叶绿素
转化光能的效率也低(表1), 实际上存在叶绿素含
量与光合速率不匹配问题, 导致产生相对较多的
过剩光能。在强光下, 叶片基部将会积累更多的
过剩激发能, 发生严重的光抑制。比较叶基部和
中部的维管束鞘细胞, 都含有叶绿体, 都能进行光
合作用, 但是它们所含有的叶绿体类型和在光合
作用中的分工不同。叶片基部含有C3叶绿体, 中部
含有C4叶绿体(图1), 因此, 它们之间的主要区别是
中部C4光合循环更强。因此, 叶片基部的C4光合较
弱导致吸收的能量不能被充分利用, 可能这是产
生较强光抑制的重要原因。这个推测的间接证据
是, 与叶片基部相比, 具高光合速率的叶片中部,
在强光下仍保持较高的电子传递效率(图3)和较低
的热耗散比例(图4), 尽管叶片中部的叶绿素含量
较高。
3 玉米C4光合叶不同部位光抑制修复能力比较
本研究表明, 受到3 h强光处理的玉米C4光合
叶片不同部位, 经过3 h的暗中恢复后, 叶绿素荧光
参数的恢复存在显著差异。在暗中恢复3 h后, 基
部、中部和顶部的PSII最大光化学效率(Fv/Fm)分
别恢复到对照的54%、92%和63% (图2); PSII电子
传递效率(φEo)分别恢复到对照的50%、80%和
56% (图3); 而PSII热耗散比率(φDo)分别恢复到对
照的28%、95%和32% (图4)。在所有的叶绿素荧
光参数中, 叶片中部都是恢复最快的, 主要原因应
该是在强光阶段该部分所受到的光抑制最轻, 过
剩光能积累少和PSII反应中心破坏程度轻。对于
主要运行C4光合循环的叶片中部, 在天线色素复合
体和PSII反应中心结构上, 是否有更好的抵御光抑
制的机制, 从本实验中还无法得出结论, 因为, 尽
植物生理学报576
管它的光抑制在暗中恢复较快, 但是它在强光下
受到的抑制程度与叶片基部和顶部不在一个水平
上。
本实验表明, 玉米C4光合叶基部的光合结构
还未发育完全, 叶绿素含量和光合速率都较低, 是
典型C3植物的光合特性; 叶中部形成了典型的C4结
构, 叶绿素含量和光合速率升高, 且达到C4植物的
水平, 运行C4光合循环; 叶顶部也具备C4光合结构,
但叶绿素含量和光合速率开始下降, 说明叶片已
经开始衰老。强光下, 这3个部位发生的光抑制不
同: 基部最严重, 主要原因是该部位叶绿素含量和
光合速率不匹配, 在强光下, 叶片基部叶绿素吸收
的光能通过光化学反应利用的比值较少, 导致过
剩光能在反应中心积累, 所以, 热耗散成为防御强
光破坏的主要机制; 叶片中部形成了典型的C4结
构, 运行C4光合循环, 较强的CO2固定能力是抵御
强光破坏的最有效机制; 叶片顶部虽然也运行C4
光合循环, 但其光合能力已经下降, 热耗散成为消
耗过剩光能防御强光破坏的主要途径。
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