全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (11): 1809~1814　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0399 1809
收稿 2015-07-22　　修定 2015-09-25
资助 现代农业产业技术体系(CARS-11-B-13)、福建省财政专
项——福建省农业科学院科技创新团队项目(CXTD-1-
1301)、福建省农科院青年开放基金(2015QN-3)。
* 通讯作者(E-mail: qyxlm@sohu.com; Tel: 0591-87572407)。
植物紫外光受体UVR8的研究进展
李国良, 张鸿, 许泳清, 纪荣昌, 邱思鑫, 汤浩, 邱永祥*
福建省农业科学院作物研究所, 农业部南方薯类观测实验站, 福州350013
摘要: 紫外光UV-B对植物的生长发育至关重要, 高强度的UV-B导致DNA损伤, 而低强度的UV-B调节植物的光形态建成。
UVR8最早是在模式植物拟南芥中发现的一种特异性吸收UV-B的光受体, 自然状态下UVR8二聚体在UV-B下解聚成单体
与COP1结合, 调控下游基因的转录表达。本文主要从蛋白结构、分子进化、生理功能及光信号转导等方面介绍UVR8的
最新研究进展。
关键词: 光受体; UVR8; 蛋白结构; 信号转导
Research Progress in Plant Photoreceptor UVR8
LI Guo-Liang, ZHANG Hong, XU Yong-Qing, JI Rong-Chang, QIU Si-Xin, TANG Hao, QIU Yong-Xiang*
Institute of Crop Sciences, Fujian Academy of Agricultural Sciences, Scientific Observing and Experimental Station of Tuber and
Root Crops in South China, Ministry of Agriculture, Fuzhou 350013, China
Abstract: Ultraviolet (UV-B) plays an important role in plant growth. High doses of UV-B can cause DNA
damage, while low doses of UV-B regulate plant photomorphogenesis. UVR8 was firstly found in the model
plant Arabidopsis thaliana, and was subsequently shown to act as a UV-B photoreceptor. UVR8 can be
depolymerized to monomer which interacts with COP1 in response to UV-B, and then influences the transcrip-
tional regulation of downstream genes. This review focuses on recent understandings of the structure, molecular
evolution, physiological function and signal transduction of UVR8.
Key words: photoreceptor; UVR8; protein structure; signal transduction
紫外线对植物生长发育过程具有重要的调节
作用, 依据其波长的不同可以将其分为短波紫外
线UV-C (<280 nm)、中波紫外线UV-B (280~320
nm)和长波紫外线UV-A (320~400 nm)。地球的臭
氧层能够吸收全部的UV-C和大部分的UV-B辐射,
而UV-A能够穿过臭氧层到达地球表面(钱珊珊和
侯学文2011)。尽管只有极少量的UV-B到达地球
表面, 但对植物生长产生重大影响, 高强度的UV-B
对植物体产生损伤, 影响其正常的生理功能, 是逆
境因子; 低强度的UV-B调控植物光形态的建成和
生理反应, 是信号调控因子(Frohnmeyer和Staiger
2003)。1976年, Wellmann (1976)发现低剂量的
UV-B能影响植物的光形态建成, 不同于紫外线对
DNA的损伤, 紫外线对DNA破坏的波段在260 nm
处, 而UV-B影响植物光形态建成的波段是290~300
nm。UV-B影响植物的光形态建成包括下胚轴伸
长和子叶伸展、叶片的光合作用和生物节律, 最
明显的是影响植物体内黄酮类化合物的合成, 由
于类黄酮并不能直接吸收光子, 而低剂量的UV-B
能极大地提高花青素合成途径中查尔酮合酶的活
性, 促进花青素的合成, 因此推测植物体内存在着
一种未知的吸收UV-B的光受体(Jenkins 2014)。
21世纪以前 , 科学家们始终没有找到吸收
UV-B的光受体及其信号转导途径, 直到2002年,
Kliebenstein等(2002)发现一株对UV-B超敏感的拟
南芥突变体uvr8-1, 突变体内查尔酮合酶(chalcone
synthase, CHS)的基因表达量降低, 类黄酮合成受
阻。2011年 , Rizzini等(2011)从拟南芥分离到
UVR8蛋白, 证实UVR8就是UV-B的光受体。2012
年, Wu等(2012)和Christie等(2012)分别解析了
UVR8的晶体结构, 明确了色氨酸为UVR8中吸收
UV-B的发色团。目前, 关于UVR8的研究主要集中
在其蛋白结构、分子进化、光信号的吸收、传递
和调控以及生理功能。
植物生理学报1810
1 UVR8的蛋白结构与进化分析
拟南芥UVR8由440个氨基酸残基组成, 分
子量47 kDa, 由7个片状的β-螺旋纵向排列成环形
结构, 中空形成流水通道。序列对比发现拟南芥
UVR8与人类的鸟苷酸交换因子(regulator of chro-
mosome condensation 1, RCC1)具有较高的同源性,
但这种相似性仅仅是结构上的, 其生理功能具有
较大的不同(Kliebenstein等2002)。Rizzini等(2011)
证实野生型拟南芥UVR8在UV-B的照射下由二聚
体解聚成为单体形式, 随后, Wu等(2012)从重组的
大肠杆菌中分离到完整的UVR8蛋白, 但没有得到
可以用X光解析的晶体结构, 因为其N端和C端较
不稳定, 高可溶性的UVR8晶体结构缺少了N端的
11个氨基酸残基和C端的59个氨基酸残基, 然而这
个UVR8核心区域(12~381 aa)的晶体在UV-B照射
下依然能够发生断裂, 成为单体形式。
UVR8的两个单体接触部位主要分布着精氨
酸、酸性的天门冬氨酸、色氨酸和谷氨酸, 依靠
它们所组成的盐桥网络以维持二聚体结构的稳定,
其盐桥作用使未煮沸的UVR8蛋白即使在较高浓
度SDS溶液中依然不会分离成为两个单体(Rizzini
等2011), 但受溶液pH影响较大, 当UVR8处于中性
溶液中时, 部分蛋白开始分离为两个单体, 当pH低
于4.5时, UVR8完全解聚成单体形式(Christie等
2012)。Rizzini等(2011)证实R286突变会影响
R286-D96/R286-D107的氢键作用, 是一种组成型
单体。Wu等(2012)也报道了R338突变成丙氨酸时,
UVR8呈现一种单体状态。对拟南芥接触层的色
氨酸点突变实验表明, UVR8W285F和UVR8W285A突变
使UVR8变成组成型二聚体而不受UV-B的影响, 但
UVR8W285A是一个比较弱的二聚体, 在SDS-PAGE
电泳中很快解聚成单体。同样地, UVR8W233F和
UVR8 W233A也突变成组成型二聚体 , 而W94和
W337的突变对UVR8的二聚体结构和功能没有
影响。
UVR8在植物体内的进化十分保守, 不仅是被
子植物, 苔藓植物、石松植物和绿藻植物与拟南
芥UVR8氨基酸序列相似性都较高, 尤其是关键氨
基酸的位置和数目, 包括盐桥网络中的色氨酸和
精氨酸, 暗示不同植物的UVR8可能具有相同的分
子作用机制(Rizzini等2011)。UVR8氨基酸序列的
保守性可能与早期光合藻类植物抵抗外界高强度
的UV-B有较大关系, 当时, 地球臭氧层还没有完全
形成, UV-B的强度远远高于现在的水平, UV-B射
入水中会破坏光合藻类的光合作用, 尤其是光系
统II易受到UV-B的影响(Rozema等1997; Takahashi
等2010), 因此, UVR8可能在早期的光合藻类植物
中就已经形成, 深入探讨UVR8的进化需要分析原
始藻类植物的基因组序列(Jenkins 2014)。
2 UVR8的亚细胞定位
荧光显微镜下观察到UVR8-GFP在细胞核和
细胞质基质中都有分布, 没有UV-B照射时, 主要位
于细胞质基质中 , 低波段的UV-B照射细胞时 ,
UVR8在细胞核中迅速积累, 这个过程是在5 min中
内完成的, 可能的原因是UVR8需要在细胞核内才
能调节其他基因的表达(Brown等2005; Kaiserli和
Jenkins 2007)。既然细胞核中的UVR8才能发挥作
用, 为什么细胞质也分布着一些UVR8? Jenkins
(2014)认为, 一种可能的原因是没有UV-B照射条
件下, 细胞质UVR8有利于植物的生长, UV-B照射
驱使它们向细胞核中移动; 另一种可能是合成的
UVR8移动缓慢滞留在细胞质中, 还有一种可能是
细胞质中的UVR8参与细胞表层的代谢活动。
3 UVR8的生理功能
目前, 关于UVR8在植物体内的生理功能还处
于起始阶段, 并且主要集中在拟南芥的研究中, 包
括抑制下胚轴的生长、叶肉细胞和表皮细胞的伸
展、表皮气孔放大、调节生物节律、提高光合速
率和提高对灰霉菌的抗性, 其他植物可能还有许
多未知的功能(Kliebenstein等2002; Favory等2009;
Cloix等2012; Huang等2014; Demkura和Ballare
2012)。
Kliebenstein等(2002)分离到的拟南芥突变体
uvr8-1不同于之前分离到的缺少酚类遮光化合物
或者DNA损伤修复机制破坏的突变体, 表现为对
UV-B敏感, 影响CHS的表达, 减少保护性黄酮类化
合物的合成, 提高植物抗逆基因PR1和PR5的表
达。Brown等(2005)分离到相同的uvr8-1突变体,
证实CHS的表达仅仅受UV-B的影响而不受其他光
质的影响, 但随着研究的深入发现, UVR8也会受
到其他光质的干扰, 甚至是非光信号途径的影响;
同时通过基因芯片技术发现拟南芥成熟叶片中有
李国良等: 植物紫外光受体UVR8的研究进展 1811
超过70个基因受到UVR8的调节, 主要涉及到类黄
酮合成途径、DNA和其他氧化损伤修复, 进一步
研究还发现UVR8会调控叶绿体蛋白基因的表
达。Favory等(2009)报道uvr8-1在UV-B照射下其
下胚轴延伸, 而过量表达UVR8的拟南芥植株在
UV-B下表现矮小, uvr8-1突变体具有比野生型更
小的叶片。Wargent等(2009)认为主要是由于缺乏
UVR8介导的表皮细胞数目补偿机制, 另外, 每个
uvr8-1叶片表皮细胞的气孔数也少于野生型的, 但
UVR8介导叶片反应的机制并不清楚。Davey等
(2012)发现UV-B降低植物光合作用的速率, UVR8
参与了其中的反应。植物体内叶片的生长受到各
种激素相互作用的影响, 目前并没有UVR8与激素
调控因子相互作用的报道。
植物体内的光敏色素和隐花色素具有调节生
物节律的功能, Fehér等(2011)发现低剂量的UV-B
也能调节拟南芥的生物节律, 并且UVR8和COP1
参与了其中的反应, 与其他参与生物节律的光受
体一样, UV-B也有一定的阈值, 因此其输出途径中
的类黄酮途径和抗氧化反应也受到限制。在受到
UVR8调节的化合物中, 除了抵抗UV-B的照射外,
有些酚类化合物还能够抵御昆虫和病原体, 在自
然光环境下, UVR8引起的体内基因变化与植物受
到草食动物侵食相类似, Demkura和Ballare (2012)
报道了UV-B处理过的拟南芥植株提高对灰霉菌的
抗性, 而uvr8-1则没有这种现象, 这是由于突变体
内缺少了芥子酸合成途径中的关键酶——5-阿魏
酸羟化酶, 而UVR8是否能够通过提高其他化合物
的合成来提高植株的抗虫和抗病性仍是未知的。
4 UVR8的光信号吸收
关于UVR8的发色团在过去十几年一直都没
有得到答案, 光受体通常利用其共价辅助因子作
为发色团吸收特定波段的光, 例如光敏色素的发
色团植物色素(phytochromobilin)和向光素的黄素
单核苷酸(Jones和Quail 1989; Banerjee和Batschauer
2005; Rockwell和Lagarias 2006)。UVR8并没有结
合的共价辅助基团, 其最大吸收峰是在280~315
nm处, 由于色氨酸的最大吸收峰是280 nm, 因此
Brown等(2009)推测其可能利用特定的色氨酸残基
作为发色团。拟南芥UVR8中具有14个色氨酸残
基, 1个位于C末端, 6个位于β-片状螺旋结构和7个
位于二聚体的接触部位, 位于β-片状螺旋结构的6
个氨基酸残基正好分落于各个螺旋结构中, 依靠
与相邻氨基酸的氢键作用形成稳固的球状结构
(OHara和Jenkins 2012)。位于二聚体接触部位的
色氨酸残基, W233、W285和W337在一个高度保
守的GWRHT区域内, W94位于这3个氨基酸的对
面, 与此形成一个相互交错的金字塔排列, 另外3
个色氨酸(W198、W250和W302)位于UVR8的外
围, 它们的具体功能并不清楚(Christie等2012; Wu
等2012)。
色氨酸具有以下特性: 当两个色氨酸足够靠
近时, 会产生激子耦合现象, 在远紫外圆二色性
(circular dichroism, CD)光谱产生一种强烈的信号
(Grishina和Woody 1994)。纯化的UVR8蛋白在234
和221 nm光谱处也能观察这种信号, 当UVR8暴露
于UV-B时, CD信号消失即激子耦合作用消失, 其
中的一个原因是二聚体解聚后金字塔结构被破
坏。金字塔结构中的色氨酸不论是突变成丙氨酸
还是苯丙氨酸, CD信号都会大幅度地降低, 影响最
大的是UVR8W233F。这些现象都表明金字塔晶体结
构中的色氨酸具有激子耦合的作用。此外, W233
和W285突变成丙氨酸或者苯丙氨酸都会使UVR8
暴露于UV-B, 产生CD信号的作用消失, 而W337的
突变对UVR8的光感受影响较小, W94突变甚至没
有影响光感受作用, 因此, W233和W285就是UVR8
中的发色团。另外, Christie等(2012)还发现苯丙氨
酸能够吸收波长为257 nm的UV-C光, 尽管UVR-
8W285F突变不再吸收UV-B, 但可以微弱地吸收UV-
C, 从而引起UVR8解聚而不产生CD信号。这个现
象更进一步证明W285是UVR8的核心光感受器。
OHara和Jenkins (2012)还对其中一些色氨酸
进行突变 ( U V R 8 W 2 5 0 A、U V R 8 W 4 0 0 A、U V R -
8W92A,W94A、UVR8W196A,W198A、UVR8W300A,W302A), 发
现并不会影响在UV-B下与COP1结合, 而UVR-
8W39A,W144A,W352A则会阻止UVR8与COP1的结合, 同
时观察到UVR8W233A,W337A依然能够响应UV-B而解
聚, UVR8W285的突变则散失UV-B的光响应, UVR-
8W285F形成组成型二聚体, 而UVR8W285A都是以单体
形式存在而不受UV-B的影响, 尽管UVR8W285A和
COP1组成型结合, 但并没有使下游基因转录表达,
拟南芥uvr8-1/Pro35S::GFP-UVR8W285A并没有恢复
植物生理学报1812
正常表型。然而, Heijde等(2013)研究发现部分拟
南芥UVR8W285A株系UVR8组成型表达, 表现为在
UV-B下野生型拟南芥下游基因转录激活、花青素
含量和UV-B耐受值提高等形态, 而UVR8W285F则没
有发现。Huang等(2014)的研究进一步表明UVR8
的解聚是在其吸收UV-B后发生的, 他们观察到
UVR8W285A和UVR8R338A的拟南芥突变体表现为短
的下胚轴和高花青素含量的UVR8组成型表达形
态, 而UVR8W233A,W233F,W285F的拟南芥突变体则没有
这种表型。UVR8氨基酸突变的体内外实验也表
明W285是UVR8的光感受部位。
5 UVR8的光形态建成模型
尽管已知色氨酸是UVR8的发色团, 以及维持
二聚体结构稳定的盐桥键和氨基酸残基, 但是从
吸收UV-B到盐桥相互作用而解聚的过程并不清
楚。Wu等(2012)认为UVR8在解聚过程中, 被激发
的色氨酸电子传递到相邻的氨基酸残基, 使盐桥
作用减弱, 从而使两个单体分开。解聚的UVR8单
体与COP1结合起始信号传递, UVR8-COP1复合物
重新与SPA (suppressor of phyA-105)蛋白结合, 引
起下游转录因子(HY5、HYH)的转录, 调控下游基
因的表达。Yin等(2015)研究发现UVR8与COP1的
结合主要通过两个结构域: β-螺旋结构域和C27aa
结构。早期的研究中, COP1是一个光敏色素光形
态建成的抑制因子, 具有E3泛素连接酶活性, 使转
录因子LAF1、HY5、HFR1等泛素化, 抑制下游基
因的表达, 而在UV-B反应中, COP1与UVR8单体结
合, 却能促进转录因子HY5基因的转录表达(Ora-
vecz等2006)。HY5和HYH属于同源蛋白, 拟南芥
中HY5属于碱性亮氨酸拉链类型的转录因子, 为光
形态建成的正调控因子, 低强度的UV-B就可以介
导HY5和HYH的转录表达(Canton和Quail 1999)。
光敏色素介导的光形态建成中, SPA与COP1
同属WD40家族蛋白, 并通过coiled-coil结构与
COP1相互结合, 形成复合物(Hoecker和Quail 2001;
Saijo等2003; Zhu等2008)。在蓝光的信号转导中,
COP1-SPA复合体与CRY1和CRY2相互作用降低
COP1的E3泛素连接酶的活性, 保护HY5转录因子
不被降解(Liu等2011; Zuo等2011), Huang等(2013)
报道了在spa突变体中, UV-B的反应受损, 暗示SPA
参与了UV-B的信号转导, 另外, UVR8与COP1-
SPA1复合体的核心区域结合, 在UV-B照射下能够
提高HY5的稳定性, HY5促进类黄酮合成的转录因
子MYB12和MYB111基因的转录表达(Stracke等
2010)。Cloix等(2012)通过酵母双杂交实验观察到
UVR8与COP1相互作用需要C末端一段27 aa序列
(C27aa)参与, 同时, 这段C27aa可以直接与COP1互
作而不依赖于UV-B和UVR8的螺旋结构区域, 但
Yin等(2015)研究发现缺少C27aa的UVR8在UV-B
下同样可以和COP1互作。由于COP1主要是与
WD40结构域相结合, 这段氨基酸序列是否也是结
合区域或者是否还有其他区域参与COP1-UVR8相
互作用, 需要进一步的实验证明。
任何信号通路都具有多种正负调节机制。
Lippuner等(1996)研究发现, STO/BBX24和RUP1、
RUP2 (repressor of UV-B photomorphogenesis 1)是
UVR8路径的负调控因子, STO属于B-box型锌指蛋
白, 因此也命名为BBX24, 与CONSTANS具有较高
的序列相似性, 在体外酵母实验中表现出耐盐性;
随后Indorf等(2007)研究表明STO也是光敏色素和
蓝光光形态建成中的一个负调控因子, 在去黄化
过程中调节CHS的表达; Jiang等(2012)报道了STO
在UV-B的光形态建成中同样是一个负调控因子,
bbx24/sto突变体表现为对UV-B敏感的矮小株型,
花青素合成量增加。RUP1和RUP2是一类具有7个
重复WD40结构域的小分子蛋白, Gruber等(2010)
首次报道了RUP1和RUP2是UVR8-COP1下游的负
反馈调控因子, 受UV-B调控激活, 双分子荧光互补
及免疫共沉淀实验显示RUPs能与UVR8相互作用;
酵母双杂交实验表明RUP1能与UVR8W233A、UVR-
8W233F、UVR8W285A和UVR8R286A持续性互作, 而不
能与UVR8WT、UVR8W285F 和UVR8R338A互作, RUP2
则能与上述各突变蛋白互作(Huang等2014)。
Cloix等(2012)在酵母双杂交实验中发现RUPs是与
UVR8的C27aa区域互作, 由于UVR8的C27aa同样
能与COP1互作, 因此推断RUPs主要受UV-B诱导
不断积累, 与UVR8结合具有数量优势而起到反馈
调节作用。Yin等(2015)研究发现RUPs仅与UVR8
的C27aa互作, 而不能通过β-螺旋结构域。
6 展望
研究植物光受体对于理解光对作物生长的影
响具有重要意义, 光不仅为作物光合作用提供能
李国良等: 植物紫外光受体UVR8的研究进展 1813
量, 还作为信号因子调节作物的生长发育(杨剑飞
等2014), 光强与植物生长发育、光合作用和激素
调节等密切相关(韩霜和陈发棣2013)。植物紫外
光受体UVR8在近十几年来被广泛研究, 但多集中
在模式植物拟南芥中, 在其他植物的研究较少, 是
否具有其他生理功能目前还不清楚; 尽管UVR8的
晶体结构已被解析, 但还不是完整的晶体结构, 另
外, 在早期光合藻类植物中是否存在与拟南芥结
构相似的UVR8, 其在响应UV-B的反应机制尚待深
入研究; 科研人员观察到UVR8响应UV-B时的细
胞内移动, 但其具体的机制并不清楚。尽管UVR8
的光形态建成有了初步模型, 但仍有许多问题尚
待解析, 如COP1在光敏色素路径是负调控因子, 而
在UVR8路径中是正调控因子, COP1如何同时调
控光信号转导路径? 缺少C27aa的UVR8依然可以
与COP1互作, 引起下游基因转录表达, 那么C27aa
的具体作用是什么? 此外, 本研究组已经从紫叶甘
薯中分离到UVR8, 紫薯花青苷合成途径目前已有
初步研究(李霞等2014), UV-B是否也促进紫薯花
青苷的积累, 以及UVR8在紫叶甘薯抵抗紫外线
UV-B和调控花青苷合成扮演何种角色, 都需要进
一步的研究。
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