全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (11): 1799~1808　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0392 1799
收稿 2015-07-17　　修定 2015-08-28
资助 国家自然科学基金(31470503)、教育部博士点基金优先发
展领域项目(20130211130001)和兰州大学中央高校基本科
研业务费专项资金(lzujbky2014m01和lzujbky-2015-41)。
* 通讯作者(E-mail: smwang@lzu.edu.cn; Tel: 0931-8910983)。
植物环核苷酸门控离子通道的研究进展
王文颖, 柴薇薇, 马清, 王锁民*
兰州大学草地农业科技学院, 草地农业生态系统国家重点实验室, 兰州730020
摘要: 环核苷酸门控离子通道(cyclic nucleotide-gated channels, CNGCs)广泛存在于动植物体中, 是一类非选择性阳离子通
道, 由环核苷酸的绑定直接门控。植物中的CNGCs在调节花粉正常发育、维持体内的离子稳态、抵御生物胁迫和非生物
胁迫等生长发育过程中均发挥重要作用。本文综述了植物CNGCs的分子特性、结构、调节方式及功能方面的研究进展,
并对今后有关该通道的主要研究方向做了展望。
关键词: CNGCs; 功能; 结构; 调节
Research Advances in Cyclic Nucleotide-Gated Channels in Plant
WANG Wen-Ying, CHAI Wei-Wei, MA Qing, WANG Suo-Min*
State Key Laboratory of Grassland Agroecosystems, College of Pastoral Agriculture Science and Technology, Lanzhou University,
Lanzhou 730020, China
Abstract: The cyclic nucleotide-gated channels (CNGCs) are one class of the non-selective cation channels
widely exist in plants and animals, which are directly gated by cyclic nucleotide binding. In plants, CNGCs
play vital roles in multiple physiological processes, including regulating the development of pollen, maintaining
ion homeostasis and defense against biotic and abiotic stresses. In this review, we summarized recent advances
in the molecular characteristics, structure, regulation mode and biological function of CNGCs. At the end, re-
search hotspots and directions regarding CNGCs channels were put forward.
Key words: CNGC; structure; function; regulation
环核苷酸(3,5-cyclic nucleotide monophos-
phate, cNMP; 3,5-cAMP和3,5-cGMP)是一类重要
的第二信使, 参与植物生长发育的多个方面, 包括光
敏色素信号、赤霉素诱导信号、花粉管顶端生长、
细胞周期和抗逆性(Demidchik和Maathuis 2007)。目
前已知存在两类cNMP绑定结合域, 即GAF (cGMP-
specific and -stimulated phosphodiesterases, Anabaena
adenylate cydases and Escherichia coli FhlA) (Arvind
和Ponting 1997)和环核苷酸结合域(cNMP-binding
domain, CNBD) (Kaplan等2007)。GAF并不特异性
的结合cNMP, 也结合大量的其他小分子(Biswas等
2015); CNBD存在于Shaker类K+通道、环核苷酸调
控硫酯酶和环核苷酸门控通道(cyclic nucleotide-
gated channels, CNGCs)中(Bridges等2005), 本文主
要综述CNGCs的研究进展。
CNGCs是一类非选择性阳离子通道, 广泛存
在于动物和植物中(Yuen和Christopher 2013)。在
脊椎动物视网膜感光细胞和嗅觉感应神经元中首
次发现CNGCs, 其主要以异源四聚物的形式定位
于质膜上, 目前在哺乳动物中已鉴定到6个编码
CNGCs通道的基因, 对其生理学作用及调控机制
的研究较为清楚(Fesenko等1985; Chin等2009), 但
对植物CNGCs的认识相对滞后。近年来, 有关植
物CNGCs的研究受到学术界的广泛关注, 特别是
随着研究的不断深入, 发现该通道在抵御生物和
非生物胁迫、植物生长发育调控过程等方面发挥
着重要作用, 本文就植物CNGCs的结构特点、作
用功能等方面取得的研究进展进行归纳总结, 旨
在为植物CNGCs的进一步研究奠定基础。
1 植物CNGCs的结构、定位与调节
Schuurink等(1998)在大麦(Hordeum vulgare)
糊粉层表达文库中筛选钙调蛋白(CaM)时, 首次克
隆到植物CNGCs家族基因HvCBT1 (Hordeum vulgare
CaM-binding transporter), 其编码702个氨基酸。随
后在拟南芥(Arabidopsis thaliana)、烟草(Nicotiana
植物生理学报1800
tabacum)、水稻(Oryza sativa)、菜豆(Phaseolus
vulgaris)、山葡萄(Vitis amurensis)、梨(Pyrus bret-
chneideri)等植物中均发现了CNGCs家族基因(Tal-
ke等2003; Wu等2014; Chen等2015)。
植物CNGCs与动物CNGCs和植物Shaker型电
压门控通道结构高度相似(Talke等2003), 如图1所
示, 包含6个跨膜域(S1~S6), 其中S4为电压传感器,
保留了较弱的正电荷位点, 可响应改变P环门控的
膜电位(Hua等2003)。在S5和S6之间有一个决定离
子选择性并参与门控的P环, 其包含1个短的α螺
旋、1个转角和1个无规则卷曲, P环的大小依据疏
水性决定, 对离子的选择性显著不同于动物CNGCs
的P环(Demidchik和Maathuis 2007; Zelman等2012)。
C末端有环核苷酸结合域(CNBD)和钙调蛋白结合
域(CaMBD), 两者部分重叠(Chin等2009)。CNGC
中最保守的区域是位于CNBD中用来绑定环核苷
酸配体磷酸根和糖的磷酸盐结合域(phosphate
bin-ding cassette, PBC) (Cukkemane等2011)。在
PBC附近有一个“hinge”区域也较保守, 有助于配
合基绑定效能及其选择性(Young和Krougliak
2004)。Zelman等(2012)在分析拟南芥CNGCs基
因全长序列时 , 发现一个特征基序{[LI]-X(2)-
[GS]-X-[FYIVS]-X-G-X(0,1)-[DE]-LL-X(8,25)-
[SA]-X(9)-[VLIT]-E-X-F-X-[IL]}, 其他植物如大
麦和胡杨(Populus euphratica)中也存在这一特征
基序, 其包含PBC和hinge区域, 根据此基序得到的
系统进化树与根据基因全长或P环和CNBD得到
的系统进化树相吻合, 都可将CNGCs家族基因划
分为5组: I、II、III、IVa和IVb (图2), 因此Zelman
等(2012)提出可利用此基序来鉴定陆生植物的
CNGCs。
研究显示大麦HvCBT1定位于糊粉层的质膜上
(Schuurink等1998); 烟草NtCBP4编码质膜钙调蛋白
绑定通道蛋白(Arazi等2000)。Nawaz等(2014)通过
对转录组的预测分析认为水稻中13个OsCNGCs
(OsCNGC1和2、OsCNGC4~6、OsCNGC8~10和
Os-CNGC12~16)定位于质膜, 另外3个OsCNGC3、
OsCNGC7和OsCNGC11分别定位于细胞质、叶绿
体类囊体膜和线粒体内膜; AtCNGC5和AtCNGC6
定位于保卫细胞质膜上(Wang等2013); AtCNGC7
定位于花粉管生长锥两侧的质膜上(Tunc-Ozdemir
等2013a)。Fischer等(2013)通过绿色荧光蛋白发
现AtCNGC20定位于质膜, 而Yuen和Christopher
(2013)利用荧光报告蛋白融合和免疫电镜技术发
现CNGC19和CNGC20定位于液泡膜。
研究发现通常情况下在CNGCs的C末端, 当
cNMPs绑定CNBD时, 会发生变构调节使通道打
开, 从而活化CNGCs (Lemtiri-Chlieh和Berkowitz
2004), 使得胞外Ca2+内流, 而胞内Ca2+过多后, 形成
的C a M在C N B D的α C螺旋即C a M B D处结合
CNGCs, 限制cNMPs结合CNBD从而钝化通道门控
(Ma和Berkowitz 2011)。然而, Fischer等(2013)研究
发现, CaM绑定结合域位于异亮氨酸谷氨酰胺(IQ)
基序处。因此, 以上两种可选的CaM结合模式的
存在表明, 植物CNGCs的配体调节比预期的更复
杂。同时, 植物CNGCs中IQ区域的保守性增加了
Ca2+依赖通道控制机制的可变性, 从而突出了这一
多基因家族的功能多样性。
图1 植物CNGCs拓扑结构示意图
Fig.1 Diagrammatic representation of CNGCs topological structure
P为位于S5与S6之间的P环; S1~S6为6个跨膜域; CNBD为环核苷酸结合域; CaMBD为钙调蛋白结合域。参考Chin等(2009)文献修改。
王文颖等: 植物环核苷酸门控离子通道的研究进展 1801
图2 植物CNGCs的系统进化树
Fig.2 Phylogenetic tree of plant cyclic nucleotide-gated channels
At: 拟南芥; Os: 水稻; Hv: 大麦; Nt: 烟草; Mt: 蒺藜状苜蓿(Medicago truncatula)。拟南芥CNGCs的名称根据帕斯卡命名法命名; 水稻
CNGCs的名称按照Nawaz等(2014)中的命名方式命名。各基因的GenBank登录号如下: AtCNGC1 (NP_200125), AtCNGC2 (NP_197045),
AtCNGC3 (NP_566075), AtCNGC4 (NP_851188), AtCNGC5 (NP_851209), AtCNGC6 (NP_565560), AtCNGC7 (NP_173051), AtCNGC8
(NP_173408), AtCNGC9 (NP_194785), AtCNGC10 (NP_001184885), AtCNGC11 (NP_182167), AtCNGC12 (NP_850454), AtCNGC13
(NP_192010), AtCNGC14 (NP_850056), AtCNGC15 (NP_180393), AtCNGC16 (NP_190384), AtCNGC17 (NP_194765), AtCNGC18
(NP_196991), AtCNGC19 (NP_188396), AtCNGC20 (NP_566585), OsCNGC1 (NP_001046460), OsCNGC2 (NP_001057767), OsCNGC4
(ABF97880), OsCNGC5 (ABA98416), OsCNGC6 (NP_001054052), OsCNGC7 (NP_001047485), OsCNGC8 (ABA95858), OsCNGC9
(NP_001063911), OsCNGC10 (NP_001048351), OsCNGC11 (NP_001057019), OsCNGC12 (NP_001048268), OsCNGC13 (NP_001057101),
OsCNGC14 (NP_001051331), OsCNGC15 (NP_001172593), OsCNGC16 (NP_001055973), HvCBT1 (CAA05637), NEC1 (AAY58312),
NtCBP4 (AF079872), MtCNGC19 (XP_003620101), MtCNGC20 (XP_003610842)。通过Clustal W序列比对, 使用最大似然法, Jones-Tay-
lor-Thornton (JTT)模型且Bootstrap replicates为1 000 (MEGA6.0)构建植物CNGCs的系统进化树。
2 植物CNGCs的主要功能
目前, 在拟南芥基因组中发现了20个CNGCs
家族成员(Mäser等2001), 在水稻中发现了16个
CNGCs家族成员(Nawaz等2014), 梨中发现了21个
CNGCs家族成员(Chen等2015)。可见相比于动物,
植物CNGCs是一个非常庞大的家族。众多的家族
成员在植物器官、组织、细胞的不同发育阶段都
有所表达, 而且CNGCs是植物响应复杂信号网络
的一部分, 参与植物生长发育过程的多个方面, 包
括花粉管的生长和受精作用, 对生物以及非生物
胁迫的响应等生理学过程(表1)。
2.1 植物CNGCs在花粉发育中的作用
花粉萌发和花粉管的正常生长是精细胞顺利
到达胚囊并实现受精作用的前提, 是高等植物有
性生殖的一个关键环节(盛仙永和胡正海2005)。
花粉管之所以能向胚囊方向定向生长, 是因为其顶
植物生理学报1802
表1 拟南芥中的CNGCs
Table 1 CNGCs separated from Arabidopsis
基因 表达部位 功能 参考文献
AtCNGC1 保卫细胞 抗金属胁迫 Sunkar等2000; Ma等2006
AtCNGC2 叶 植物发育、抵抗病原菌、抗金 Arazi等1999; Clough等2000; Chan等
属胁迫、耐热性、抑制衰老 2003; Balagué等2003; Ma等2010;
Finka等2012; Fortuna等2015
AtCNGC3 胚胎、叶(维管组织)、 离子稳态 Gobert等2006
根(表皮, 皮层)
AtCNGC4 抵抗病原菌、调节生长 Balagué等2003; Jurkowski等2004;
Kaplan等2007
AtCNGC5 保卫细胞 Wang等2013
AtCNGC6 保卫细胞 花粉发育、耐热性 Gao等2012; Wang等2013
AtCNGC7 花粉 花粉发育 Bock等2006; Tunc-Ozdemir等2013a
AtCNGC8 花粉 花粉发育 Bock等2006; Tunc-Ozdemir等2013a
AtCNGC9 花粉发育 Tunc-Ozdemir等2013a
AtCNGC10 根(内皮层和表皮)、花 花粉发育、根的向地性生长、 Borsics等2007; Christopher等2007;
细胞分裂和生长、植物耐盐 Guo等2008, 2010; Jin等2015
AtCNGC11 植物免疫 Yoshioka等2006; Urquhart等2007;
Baxter等2008; Abdel-Hamid等2013
AtCNGC12 植物免疫 Yoshioka等2006; Urquhart等2007;
Baxter等2008; Abdel-Hamid等2013
AtCNGC16 花粉 花粉发育 Chang等2007; Tunc-Ozdemir等2013b
AtCNGC18 花粉管顶端 花粉管的极性生长 Chang等2007; Frietsch等2007
AtCNGC19 根、叶的维管系统 耐盐性、植物免疫 Kugler等2009; Mosher等2010
AtCNGC20 根皮层, 花的心皮和萼片, 保 耐盐性、植物免疫 Kugler等2009; Mosher等2010
卫细胞和接近叶脉的叶肉
　　AtCNGC13~15、17尚未见报道。
端具有一个很陡的钙离子梯度和微丝的动态(陈晓
亚和薛红卫2012)。而CNGCs的异源表达显示其对
Ca2+有渗透性, 是一种Ca2+吸收类型的通道(Spalding
和Harper 2011)。拟南芥CNGCs家族中AtCNGC7、
8、16、18均在花粉中特异性表达, AtCNGC10在花
中表达, AtCNGC20在心皮中表达(表1)。可见,
CNGCs在花粉管的生长过程中具有重要作用。
为了探究不同CNGCs家族成员在花粉发育中
的作用, 学者们展开了大量的研究。Chang等(2007)
研究发现, 超表达AtCNGC18的植株花粉管变宽、
变短 , 而外界较低的Ca2+浓度会抑制超表达At-
CNGC18后花粉管的去极化生长, 并发现CNGC18-
YFP (yellow fluorescent protein)定位于高尔基体小
泡和花粉管顶端的质膜上, 但野生型植物特异Rho
类蛋白(Rho related GTPase from plants, ROP1)的表
达或ROP1的激活态会增强CNGC18-YFP在花粉管
顶端质膜上的定位, 而RopGAP1 (ROP1的钝化剂)
的表达会阻碍CNGC18-YFP的质膜定位, 因此认为
AtCNGC18参与花粉管的极化生长可能是通过调
节Ca2+内流实现的。同时, Frietsch等(2007)通过遗
传学杂交实验发现, AtCNGC18的突变会导致花粉
不育, 推测其根本原因是AtCNGC18的突变导致花
粉管畸形、变短、变薄从而不能携带精子, 导致
雄性不育; 对GFP-CNGC18的研究显示在不断生
长的花粉尖端有一个极化的不对称的定位, 在花
粉管顶端萌发花粉粒时也可以看到GFP-CNGC18
的极化分布; 大肠杆菌异源表达显示CNGC18可介
导Ca2+转运, 认为CNGC18可产生直接将环核苷酸
信号转换为离子流的机制, 而且这一机制调节花粉
管定向生长的局部信号。Tunc-Ozdemir等(2013a)使
用扫描共聚焦显微镜发现GFP-CNGC7定位在花粉
管生长锥两侧的质膜上, 表明其与花粉管的定向
生长有关; 利用反向遗传学技术发现cngc7和cngc8
的双突变体会导致雄性不育, 互补后育性恢复, 可
见CNGC7、8是花粉管生长所必需的。显花植物
的生殖生长期对温湿度十分敏感, 研究发现在高
王文颖等: 植物环核苷酸门控离子通道的研究进展 1803
温和干旱胁迫条件下atcngc16的花粉质量和结实
率降低, 互补后表型完全恢复, 认为在高温和干旱
胁迫下, AtCNGC16在生殖生长中起关键作用(Tunc-
Ozdemir等2013b)。有研究指出相比于WT, 拟南芥
cngc2和cngc4突变体表现出生长缓慢、育性降低,
因此推断, AtCNGC2和AtCNGC4在植物生殖生长
中也发挥作用(Kaplan等2007)。Fortuna等(2015)研
究发现, AtCNGC2-1/DND1 (defense, no death1)的
突变体有显著延迟开花的表型, 表明AtCNGC2参
与成花转变。然而, dnd1在响应病原体时, 对病原
体防御应答十分重要的信号传导分子水杨酸(sali-
cylic acid, SA)的内源含量升高。已经证明SA作为
正向调节剂影响开花时间, 那么dnd1延迟开花的表
型是如何产生的。为了深入了解SA和CNGCs在成
花转变中的作用, 分析了PR (pathogenesis related)基
因22 (cpr22)、与dnd1具有类似自身免疫表型的
CNGC突变体和几个其他的CNGCs无效突变体的
成花转变, 研究发现, dnd1的开花延迟表型并不需
要SA或SA信号, 而SA主要影响cpr22的早花表
型。此外AtCNGC4的突变体在成花转变中也具有
作用, 而其他CNGCs突变体均没有作用, 这表明
AtCNGC2和AtCNGC4具有控制开花时间的特殊
作用, 且这一功能独立于它们在植物免疫中的作
用。以上结果充分表明CNGCs在花粉发育中具有
重要意义。
2.2 植物CNGCs参与免疫反应
与其他生物体一样, 植物也经常受到多种潜
在病原微生物的侵染, 然而仅有相对较少的植物
因此致病, 这是由于植物中存在多种预测防御系
统和一套复杂的诱导防御系统(Moeder等2011)。
CNGCs正是这些防御系统中的重要组件, 在拟南
芥中, 共发现了150多种阳离子转运蛋白, 但是到
目前为止, 在植物免疫中响应Ca2+信号转导的只有
CNGCs (Moeder等2011)。研究发现, 拟南芥20个
CNGCs编码基因中, 有4个基因, 即CNGC2、4、
11、12, 参与对病原微生物的响应(Dodd等2010)。
早在2000年时, Clough等首次发现AtCNGC2
的突变体dnd1与丁香假单胞菌的无毒菌株接种时,
通过维持体内较高的水杨酸含量, 使cngc2 (dnd1)
维持比野生型更低的生长速率, 甚至不产生过敏
反应(hypersensitive response, HR)。AtCNGC2通过
促进Ca2+离子流, 与下游应答HR的NO相联系, 从而
在自然免疫中发挥作用(Ali等2007; Gehring 2010;
Ma和Berkowitz 2011)。AtCNGC4与AtCNGC2的同
源性最高, 也具有植物防御作用, 其突变体DND2
(defense, no death 2)/HLM1 (hypersensitive response-
like lesion mimic 1)与cngc2的表型一致, 具有抵御
而不致死的特征(Balagué等2003; Jurlkowski等
2004)。对AtCNGC2和AtCNGC4无效突变体的研
究显示, 二者可能参与植物抵御病原微生物的信
号转导(Demidchik和Maathuis 2007)。AtCNGC2参
与防御反应, 并且通过Ca2+介导通道的作用参与其
他方面的生理学功能。然而, 它的下游信号组分
及其与同源性最高的AtCNGC4关系仍然不甚清
楚。为了确定dnd1介导的信号转导的下游组分,
Chin等(2013)从AtCNGC2的T-DNA插入敲除突变
体的抑制剂中筛选得到拟南芥突变体repressor of
defense no death1 (rdd1)。rdd1除了对Ca2+过敏外,
还抑制多数dnd1介导的表型包括dnd1介导的晚花
表型。遗传分析表明, RDD1还参与AtCNGC4介导
的信号转导。最后 , 双分子荧光互补分析表明
AtCNGC2和AtCNGC4可能是相同通道复合体的一
部分。可见, AtCNGC2和AtCNGC4也就是IVb组不
仅与生殖有关, 也参与植物防御; 同时证明CNGCs
家族可能是通过形成复杂复合体来发挥作用。
另一个与植物抵御病原微生物有关的是拟南
芥cngc11/cngc12嵌合体(Yoshioka等2006; Urquhart
等2007; Baxter等2008; Abdel-Hamid等2013)。
Yoshioka等(2006)构建的AtCNGC11与AtCNGC12
嵌合体的缺失突变体cpr22是一个组成型表达子,
显示对多个反应具有活性。对缺失突变体株系的
研究发现, AtCNGC11和AtCNGC12正向调节对霜
霉病菌无毒生物型的抵御; 通过上位性分析发现,
cpr22调节病原菌抗性的增强需要依赖NDR1和
EDS1/PAD4途径, 说明此类途径都是交叉调节的;
而cpr22诱导水杨酸的积累或者PR-1基因的表达都
不需要这些途径。后续的研究发现, AtCNGC11/12
在烟草中的瞬时表达会诱导细胞死亡, 利用电子
显微镜分析显示其与程序性细胞死亡(programmed
cell death, PCD)有相似的特性, 例如质膜收缩和囊泡
形成(Urquhart等2007), 并且鉴定出AtCNGC11/12中
的两个对亚基间相互作用可能很重要的位点, 即
G459和R381 (Abdel-Hamid等2013)。
在其他植物中, 也存在类似的功能, 如: 葡萄在
植物生理学报1804
受到冷害情况下, 植物与病原菌相互作用使CNGCs
的表达量上调, 表明CNGCs参与植物的抗病性(Wu
等2014); 在大麦中AtCNGC4的同源基因NEC1, 其
突变体表型与dnd2/hlm1的相同(Rostoks等2006)。
因此认为CNGCs参与植物对病原体的抵御。
2.3 植物CNGCs对盐胁迫的响应
土壤中高浓度盐的积累导致根系难以利用水
分, 又因为Na+与K+具有相似的水合半径, 因此会
引起植株体内的K+亏缺, 且植物体内积累过多的
NaCl也有一定的毒害作用(Munns和Tester 2008)。
Gobert等(2006)利用AtCNGC3无效突变体的研究
发现cngc3在100~140 mmol·L-1 NaCl条件下的发芽
率更低, 在KCl和NH4Cl条件下则没有此现象; 而在
相同渗透势的山梨醇条件下, 野生型和突变体的萌
发没有显著性差异。可见, 与野生型相比, 在萌发
阶段cngc3对Na+毒害更敏感。进一步使用Na+外排
∆ena1-4缺失的盐敏感型酵母菌株G19分析, 发现转
入AtCNGC3基因的酵母菌株会比空载体细胞积累
更多的Na+, 对高盐环境更敏感, 表明AtCNGC3在酵
母细胞中构成一个Na+功能渗透性通道。结合K+
和Na+的吸收实验, 认为在成熟植物中AtCNGC3可
能参与离子从木质部的分配, 如果将其敲除, 这些
离子就会过量积累, 影响水势, 从而造成伤害; 在
幼苗中AtCNGC3可能是Na+吸收途径的一部分, 如
果将其敲除, 离子积累过少会导致幼苗对高Na+的
敏感性降低。
异源表达发现, AtCNGC10可互补大肠杆菌
(LB650)和酵母(CY162)的K+吸收缺陷菌株的表型,
说明其参与K+的转运(Li等2005)。Borsics等(2007)
构建正义的pBIN20-35S-AtCNGC10表达载体, 转
入到拟南芥akt-1突变体中, 发现该基因能部分互
补突变体的K+吸收功能; 反义AtCNGC10基因拟南
芥株系的K+水平降低40%, 可见AtCNGC10对K+有
一定的选择性, 参与植物的K+稳态。Guo等(2008)
研究发现盐胁迫处理后, 反义AtCNGC10基因拟
南芥株系的Na +外流增加 , K +外流减少 , 提出
AtCNGC10可能是Na+内流和K+外流的通道。随
后, 通过非损伤微测技术测定沿幼苗根部不同区
域的离子通量, AtCNGC10反义株系(A2和A3)的离
子通量与野生型(WT)的显著不同(Guo等2010)。
最值得注意的是, 在反义株系A2和A3的分生组织
和伸长区的远端H+、Ca2+和Mg2+的内流显著低于
WT。通过荧光寿命成像测量(FLIM)估算, 发现外
部介质的Ca2+内流较低, 与细胞内Ca2+的活性较低
相对应。另一方面, 在A2和A3幼苗根部分生组织
区域的细胞内pH值均显著低于野生型, 这表明可
能是通过细胞内低pH值反馈抑制H+内流进入分生
组织细胞。在控制条件下, A2和A3株系成熟植物
的地上部含较高的K+、低的Ca2+和Mg2+含量, 说明
可能是由于木质部装载/回流和韧皮部装载的变
化 , 干扰了这些阳离子的长距离运输 ( G u o等
2010)。Jin等(2015)对AtCNGC10响应盐胁迫的作
用也进行了研究, 利用T-DNA插入得到cngc10突变
体, 与野生型相比, 突变体在种子萌发和幼苗生长
阶段的耐盐性更高。cngc10突变体地上部积累了
较少的N a +和K +, C a 2 +含量变化不太 ; 超表达
CNGC10之后, 植株对盐分更敏感; 而互补之后敏
感性恢复。在酵母异源表达系统中发现转入
CNGC10后抑制酵母菌株B31 (Δena1::HIS3::ena4,
Δnha1::LEU2)的生长, 原因是转入CNGC10的酵母
菌株体内积累了更多的Na+。此外, CNGC10在根
中的表达受200 mmol·L-1 NaCl抑制, 处理6 h后几
乎不表达。因此提出CNGC10负调控拟南芥的耐
盐性, 并介导Na+的转运。
Leng等(1999)研究发现, AtCNGC2在酵母K+
吸收缺陷突变体中表达时, 抑制酵母菌株的生长,
但利用膜片钳技术研究其在非洲爪蟾卵母细胞中
的表达时, 发现AtCNGC2是一种内整流K+通道, 提
出它是一种K+选择性通道。Kugler等(2009)在研
究CNGCs家族IVa组成员CNGC19和CNGC20时,
发现与拟南芥该家族其他成员相比, 其亲水的N末
端较长, 并且具有一定的特异性和保守型; 它们在
地上部的表达会随着外界NaCl浓度的升高而上调,
但不受山梨醇的诱导; 在根部CNGC19不被盐浓度
诱导, 但在地上部被强烈诱导, CNGC20与其相似,
因此认为AtCNGC19和AtCNGC20可能参与植物
由盐胁迫引起的毒性效应, 并且在Na+分配中发挥
作用。Yuen和Christopher (2013)提出CNGCs的IVa
组通过促进阳离子在中央液泡和胞质之间的转运
参与植物对盐胁迫和病原体侵染的响应, 但具体
机制尚不清楚。此外, Plett和Møller (2010)对水稻
Na+转运的研究中发现, 在盐胁迫条件下, 与盐敏
感品种相比, 耐盐性品种水稻的OsCNGC1表达量
下调, 从而限制了Na+内流, 有利于水稻耐盐(Sen-
王文颖等: 植物环核苷酸门控离子通道的研究进展 1805
adheera等2009)。Ordoñez等(2014)研究发现拟南
芥根部过多的H2O2会导致K
+净外排速率增加, Ca2+
内流速率增加, 但是环核苷酸可降低大量的K+外
流。因为CNGCs具有环核苷酸绑定结合域并且属
于NSCC的一类, 可以渗透K+和Ca2+, 同时CNGCs
在植物适应盐胁迫中具有重要的作用; 膜片钳实
验揭示一些NSCC通道可以被H2O2或者羟自由基
激活。因此Ordoñez等(2014)认为CNGCs对限制K+
外流至少有部分作用。
我们课题组对荒漠旱生植物霸王(Zygophyllum
xanthoxylum)响应盐胁迫和渗透胁迫的转录组和数
字基因表达谱分析发现, 霸王体内存在10个CNGCs
编码基因, 其中有7个基因在盐处理或渗透胁迫下的
表达丰度显著上调, 如盐胁迫6 h时, 叶中ZxCNGC1表
达量上调2.5倍, 根中ZxCNGC17表达量上调2.0倍;
渗透胁迫24 h时, 叶中ZxCNGC1表达量上调3.8倍,
根中ZxCNGC17表达量上调1.9倍, 可见霸王CNGCs
在抵御盐胁迫和渗透胁迫下发挥作用(柴薇薇和王
锁民, 未发表数据)。综上所述, 植物CNGCs家族
在耐盐性方面发挥重要作用, 但是Brini和Masmoudi
(2012)认为单一的CNGCs可能在Na+吸收中不具有
重要作用, 因此推测其是否是通过形成异源多聚
体来发挥作用。
2.4 植物CNGCs对热胁迫的响应
陆生植物容易受到强热变化的影响, 因此必
须提早感知升温变化(Saidi等2009)。细胞溶质中
Ca2+含量的增加是植物细胞对热应激的早期响应。
Gao等(2012)利用反向基因分析和整体细胞的膜片
钳技术发现, AtCNGC6参与植物对热应激的响应,
并且诱导Ca2+内流, 促进热休克蛋白(heat shock pro-
tein, HSP)基因的表达。进一步研究发现, 中度热胁
迫时胞质中cAMP含量增加并激活CNGC6, 同时外
源的cAMP促进HSP基因的表达从而抗热。尽管
CNGC16仅在花粉中表达, 但是与CNGC6相似,
CNGC16的缺失会抑制HSP基因的表达, 降低花粉
的耐热性(Tunc-Ozdemir等2013b)。Saidi等(2009)
对小立碗藓(Physcomitrella patens)的研究发现, 通
过质膜上的温敏Ca2+通道热信号转变为有效的热
应答响应(heat shock response, HSR), 调节Ca2+内流
从而耐热。之后Finka等(2012)发现, CNGC2和
CNGC4功能的紊乱会降低热胁迫激活HSP表达所
需的阈值; 在小立碗藓中与AtCNGC2同源的CNG-
Cb, 其缺失突变体表型与AtCNGC2的缺失突变体表
型相同, 说明PpCNGCb参与植物的耐热性。Rik-
hvanov等(2014)指出在热胁迫条件下, 细胞内Ca2+
含量增加是多种CNGCs蛋白形成异源通道的结果,
而通道结构的不同会阻断或者激活Ca2+进入细
胞。由此可见, 植物CNGCs在抵御热胁迫中发挥
重要作用。
2.5 其他功能
Ca2+是植物细胞中重要的第二信使, 在信号级
联放大中发挥重要作用。维持细胞内的Ca2+平衡
对植物至关重要。植物CNGCs家族是Ca2+通道且
可以维持细胞内的Ca2+稳态。AtCNGC1功能缺失
突变体的地上部Ca2+含量较低, 并且根的向地性发
生改变, 认为CNGC1可能参与植物从外界介质中
对Ca2+的吸收(Ma等2006)。AtCNGC2除了在影响
发育、抵御病原菌、抵御热胁迫和维持K+稳态中
发挥作用外, 在根中会影响Ca2+稳态(Demidchik和
Maathuis 2007)。Ma等(2010)研究发现, 在植物发
育中AtCNGC2的Ca2+吸收作用大于在病原体防御
中的作用。Qi等(2010)的研究发现, 依赖于环核苷
酸门控通道CNGC2的多肽信号分子(peptide sig-
naling molecules, AtPeps)可激活叶肉细胞质膜内向
Ca2+渗透性通道, 导致细胞内Ca2+上升。Quiles-
Pando等(2013)研究短期硼亏缺对拟南芥根部胞质
Ca2+和Ca2+信号基因表达量的影响时, 利用基因表
达谱以及表达谱验证实验发现硼缺乏6 h后, 拟南
芥根部Ca2+通道CNGC19以及其他调节Ca2+稳态的
基因表达量显著上调, 使得胞质Ca2+含量增加, 认
为CNGC19在维持Ca2+稳态中发挥作用。
各种金属在土壤以及水体中含量过高时, 都
会对植物造成严重危害, 且重金属元素可与蛋白
质结合抑制酶的活性, 或者破坏质膜透性等, 从而
影响植物的生长发育。对CNGCs的研究发现, 其
与金属胁迫具有一定的关系。Arazi等(1999)研究
烟草NtCBP4时发现, 转基因株系对Ni2+的耐受性提
高, 对Pb2+更敏感, 原因可能是植株体内Ni2+的积累
降低, Pb2+的积累增加, 提出NtCBP4通过植物质膜
积累重金属。随后, Sunkar等(2000)对AtCNGC1的
研究发现, AtCNGC1敲除突变体可提高植株耐Pb2+
性。这表明CNGCs对重金属具有一定的渗透作用,
使得突变体具有植物修复功能, 可为土壤Pb2+、
Ni2+等的污染治理提供解决途径。
植物生理学报1806
基因的作用并非单一, Köhler等(2001)在研究
GUS-CNGC2融合基因和内源CNGC2基因表达时
发现该基因在调控细胞程序性死亡、子叶和叶片
衰老以及花和长角果开裂中可能都发挥作用。
Borsics等(2007)研究发现, AtCNGC10不仅在植物
耐盐性中发挥作用, 与野生型相比AtCNGC10反义
株系提早开花并且延迟弯曲, 叶片表面积和柱状
薄壁组织细胞的厚度和长度都减少20%, 根部响应
向地性变慢, 并且叶绿体中积累更多的淀粉, 因此
提出AtCNGC10是光信号转导途径的组成部分。
Wang等(2013)分析基因芯片数据发现在拟南芥保卫
细胞中有多个C N G C s表达 , 包括C N G C 1、
CNGC2、CNGC5、CNGC6、CNGC15和CNGC20;
膜片钳实验发现cngc5和cngc6双突变体的保卫细
胞中, 激活cGMP的电流被强烈抑制, 但CNGC1、
CNGC2和CNGC20的突变体没有类似的现象, 揭示
在胁迫条件下CNGC5和CNGC6对拟南芥保卫细
胞质膜上cGMP活性通道的激活具有重要作用; 并
且cngc5和cngc6双突变体的保卫细胞显示功能性
的激活ABA超极化依赖的渗透性阳离子通道、
ABA诱导的气孔关闭和整株植物对黑暗和CO2浓
度响应的气孔导度发生改变, 说明CNGC5和CNGC6
基因在拟南芥保卫细胞质膜上编码独特的激活
cGMP的Ca2+渗透型非选择性阳离子通道。
3 展望
植物CNGCs参与植物生长发育的不同阶段,
在生物体生命周期中不可或缺, 并在抗性、调控等
方面具有重要作用。基于目前的研究状况, 建议今
后主要从以下几方面开展研究: (1)需要利用GFP、
免疫组化、原位杂交等技术手段进一步研究该家
族基因的亚细胞定位; (2)通过对模式植物拟南芥
已取得的研究成果分析, 进一步对其他植物展开研
究, 从而了解CNGCs在不同类型植物中的作用; (3)
动物中CNGCs是以异源四聚体的形式发挥作用,
在植物中存在数量众多的CNGCs家族成员, 是否
也存在这种机制, 尚不明确, 有待证实。如: 已经发
现CNGC7、8与CNGC18的表型一致, 所以有必要
进一步研究CNGC18是否会与CNGC7、8形成复杂
的多聚体来发挥作用; (4)进一步确认CNGCs参与
生殖发育, 抵御胁迫的调控机制。
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