全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (2): 119~128 119
收稿 2010-09-29　　修定 2011-01-12
资助 国家自然科学基金(30660012)、新疆自治区科技攻关重大
专项(200731138-3)和新疆生物资源基因工程重点实验室开
放基金项目(XJDX0201-2007-03、XJDX0201-2009-06)。
* 通讯作者(E-mail: lanhaiyan@xju.edu.cn; Tel: 0991-8583259)。
植物对盐胁迫响应的信号转导途径
陈莎莎, 兰海燕*
新疆大学生命科学与技术学院, 新疆生物资源基因工程重点实验室, 乌鲁木齐830046
摘要: 植物通过调控复杂的信号网络来应对盐胁迫。近年来, 随着植物基因工程技术的发展, 对植物在盐胁迫下信号转导
系统的研究取得了一定进展。本文以拟南芥为代表, 对盐胁迫下参与调控植物耐盐生理响应的两大类主要信号转导途
径——Ca2+依赖型信号转导通路和丝裂原活化蛋白激酶(MAPK)级联反应途径的研究进展进行综述, 主要介绍参与各信号
转导通路的组件及诱发的耐盐生理响应等方面, 并对该研究领域存在的问题及今后可能的研究方向进行展望。
关键词: 盐胁迫; 信号转导途径; Ca2+; MAPK
Signal Transduction Pathways in Response to Salt Stress in Plants
CHEN Sha-Sha, LAN Hai-Yan*
Xinjiang Key Laboratory of Biological Resources and Genetic Engineering, College of Life Science and Technology, Xinjiang
University, Urumqi 830046, China
Abstract: Plants cope with salt stress through regulation of complex signal network. In recent years, much
progress has been made in the research of signal transduction pathways in response to salt stress in plants with
the development of plant genetic engineering. In this article, two types of signal transduction pathways modu-
lating salt tolerance responses in plants are reviewed and discussed: Ca2+-dependent signal transduction path-
way and mitogen-activated protein kinase (MAPK) signal transduction pathway, represented by Arabidopsis, in
which the components participated in the signal transduction pathways and the corresponding salt tolerance re-
sponses are introduced, and the problems remained are discussed, finally the possible research directions in this
field are proposed.
Key words: salt stress; signal transduction pathway; Ca2+; MAPK
目前, 土壤盐渍化已成为影响全球农业生产
和生态环境的主要因素(Chinnusamy等2005)。土
壤高含盐量严重影响植物的生长和发育, 过量盐
离子主要通过引发渗透胁迫、离子毒害和氧化胁
迫对植物造成伤害。植物则通过调节气孔开度、
合成渗调物质、区隔过量离子及清除活性氧物质
(reactive oxygen species, ROS)等响应来减轻胁迫
损害, 而这些响应离不开包括信号感知、信号转
导、转录调控、基因表达及相应产物发生效应在
内的复杂信号网络系统, 最终达到离子和渗透平
衡以维持酶活性, 进而对损伤进行控制和修复以
减轻盐胁迫对植物生长的抑制作用(Zhu 2002)。
盐胁迫诱发的信号转导网络是植物耐盐生理研究
中的热点。近年来, 以功能获得型突变体及功能
缺失型突变体为主的植物基因工程研究, 使植物
在盐胁迫下信号转导网络系统的研究取得了一定
进展。
目前, 对植物盐胁迫诱导信号转导途径的研
究主要有盐过敏感(salt overly sensitive, SOS)信号
转导途径、钙依赖型蛋白激酶(calcium-dependent
protein kinase, CDPK)级联反应途径、脱落酸(ab-
scisic acid, ABA)信号通路、磷脂信号通路和丝裂
原活化蛋白激酶(mitogen-activated protein kinase,
MAPK)级联反应途径等(Colcombet和Hirt 2008;
Xiong等2002; Zhu 2002)。各种胁迫诱导信号彼此
交叉, 构成复杂的网络共同调控植物的耐盐生理
响应。
综　述 Reviews
植物生理学报120
根据Ca2+是否参与植物盐胁迫信号传递, 可将
上述信号转导途径分为: Ca2+依赖型信号转导通路
和MAPK级联反应途径(Ca2+非依赖型)两大类, 以
下主要以拟南芥为代表对这两方面的研究进展进
行综述。
1 Ca2+依赖型信号转导通路
Ca2+在植物生长发育的整个生活史及植物对
外界生物和非生物胁迫响应的过程中均起着极其
重要的作用。Ca2+作为第二信使参与代谢途径主
要依赖于细胞中Ca2+的变化, 植物细胞利用定位于
质膜和细胞器上不同类型的Ca2+通道、Ca2+泵和
H+/Ca2+反向转运体控制Ca2+的摄入和排出, 从而在
时间和空间上灵活地调节细胞中Ca2+浓度和强度
的变化, 引发不同信号通路的级联反应及由此带
来的生理响应(White和Broadley 2003)。
盐胁迫信号被细胞膜上的初级信号受体感知
后, 首先引起细胞质中Ca2+浓度的变化, 笔者根据
此部分Ca2+直接或间接作为第二信使参与信号级
联反应的方式, 将随后的信号转导通路分为I型或
II型Ca2+依赖型信号转导通路, 即将Ca2+浓度变化
中一部分作为第二信使直接参与信号级联反应的
类型称为I型Ca2+依赖型信号转导通路, 此类型包
括: SOS信号转导途径、CDPK级联反应途径等;
而Ca2+浓度变化中另一部分首先参与调节一些物
质如ABA、三磷酸肌醇(inositol triphosphate, IP3)
等的合成, 由生成的这些物质再次引发细胞质中
Ca2+浓度的变化, 并由此作为第二信使参与信号级
联反应, 将此类型称为II型Ca2+依赖型信号转导通
路, 包括: ABA信号通路、磷脂信号通路等。图1是
根据目前的研究结果以及以上划分依据总结出的I
型和II型Ca2+依赖型信号转导通路模式图。
1.1 I型Ca2+依赖型信号转导通路
盐胁迫诱导的I型Ca2+依赖型信号转导通路主
要包括SOS信号转导途径和CDPK级联反应途
径。外界胁迫因素诱发植物细胞质中Ca2+浓度的
变化首先被胞质中Ca2+感受器捕获, 植物中Ca2+感
受器分两类: 一类作为蛋白激酶配体, 将接收到的
Ca2+信号传递给蛋白激酶并激发其活性, 该类Ca2+
感受器包括钙调蛋白(calmodulin, CaM)、类钙调
磷酸酶B蛋白(calcineurin B-like proteins, CBLs); 另
一类Ca2+感受器在接收到Ca2+信号后能够激活自身
的蛋白激酶活性, 主要包括CDPKs (Boudsocq和
Sheen 2010)。Ca2+信号经上述Ca2+感受器捕获后直
接参与并引起后续的生理响应过程。
1.1.1 SOS信号转导途径 植物处在高盐环境时, 外
界高浓度的Na+通过质膜上的非选择性阳离子通
道(non-selective cation channels, NSCC)、高亲和
K+转运载体(high affinity potassium transporters,
图1 参与植物盐胁迫响应的Ca2+依赖型信号转导通路
Fig.1 Ca2+-dependent signal transduction pathways in response to salt stress in plants
陈莎莎等: 植物对盐胁迫响应的信号转导途径 121
HKT)等进入细胞质, 胞质中高浓度的Na+会对细胞
造成离子毒害, 植物细胞主要通过SOS信号转导途
径将细胞质中的Na+排出或区隔化至液泡中以减
轻高盐毒害。
SOS信号转导途径中CBLs作为Ca2+感受器及
配体与CBLs互作蛋白激酶CIPKs (CBL-interacting
protein kinases)形成CBL-CIPK复合物, CBLs将接
收到的Ca2+传递给CIPK并激活CIPK蛋白激酶活
性, 激活的CIPK通过磷酸化激活细胞质膜和液泡
膜上Na+/H+反向转运体SOS1和NHX (Na+/H+ anti-
porter)的活性, 进而调控细胞质中Na+的稳态。
目前已鉴定的拟南芥中参与SOS信号转导途
径的CBLs有AtCBL4 (又称为AtSOS3)和AtCBL10。
AtSOS3主要在根中起作用, 它通过接收Ca2+信号
激活蛋白激酶AtCIPK24 (又称为AtSOS2), 活化的
AtSOS2不仅使位于质膜上的Na+/H+反向转运体
AtSOS1发生磷酸化(Qiu等2002), 还可能磷酸化位
于液泡膜上的Na+/H+反向转运体AtNHX (Qiu等
2004), 由此使根细胞一方面通过AtSOS1的作用将
胞质中的Na+排出胞外, 另一方面通过AtNHX将胞
质中的Na+区隔至液泡中, 从而减轻细胞质中Na+
的毒害作用, 维持胞质相对稳定的K+/Na+比。同
时, Na+区隔至液泡中还可以提高液泡的渗透压, 使
细胞从外界吸水以减轻渗透胁迫。AtCBL10则通
过形成CBL10-SOS2复合物从而激活AtSOS1和At-
NHX, 与AtSOS3不同的是CBL10-SOS2主要在芽
和叶中起作用(Kim等2007)。最近, 从玉米中鉴定
出一个与ZmCBL4相互作用的新基因ZmCIPK16,
在拟南芥sos2突变体中过量表达此基因导致At-
SOS1的诱导表达且使植株耐盐性增强, 暗示Zm-
CIPK16可能参与玉米的SOS信号转导途径(Zhao
等2009; Wang等2007b)。
AtSOS2除了参与调节胞质中Na+的平衡外,
还可参与调节H 2O 2信号转导相关的蛋白激酶
NDPK2 (nucleoside diphosphate kinase 2)以及H2O2
降解酶CAT2 (catalase 2)和CAT3的活性, 从而降低
高盐引发的氧化胁迫(Verslues等2007a)。AtSOS1也
可以通过位于胞质中的C末端与一个氧化胁迫调
节因子RCD1 (radical-induced cell death 1)互作, 经
诱导相关基因的表达而参与ROS的清除(Katiyar-
Agarwal等2006)。
1.1.2 CDPK级联反应途径 CDPKs是植物细胞
Ca2+感受器家族成员中最大的一类, 通过对拟南芥
和水稻的遗传学分析, 分别鉴定出34和31个CDPK
基因, 这些基因分别位于拟南芥的5条染色体和水
稻除6号染色体外的其他11条染色体上(Ray等
2007; Cheng等2002)。CDPK基因广泛分布的特性
暗示了它们参与植物整个生长发育阶段及环境胁
迫的调控。亚细胞定位显示CDPK可以膜结合或
游离状态两种方式分布于细胞中, 其中大部分位
于质膜和细胞器膜上(Dammann等2003), 而定位于
质膜上的CDPK主要参与I型Ca2+依赖型信号转导
通路。
目前, 已从拟南芥(Arabidopsis thaliana) (Urao
等1994)、水稻(Oryza sativa) (Saijo等2000)、小麦
(Triticum turgidum) (Li等2008)、烟草(Nicotiana ta-
bacum) (Zhang等2005)、黄豆(Glycine max) (Liu等
2006)等许多植物中鉴定出与盐胁迫相关的CDPK
基因, 这些研究大多是分析盐胁迫下CDPK基因表
达规律的变化, 而对其活性、参与的信号转导途
径及功能报道较少。通常认为, 盐胁迫下CDPK主
要通过不同的信号途径参与调节气孔运动、离子
通道相关基因的表达来调节植物对盐的耐受性。
定位于质膜的AtCPK3 (又称为AtCDPK6)基因在
拟南芥植株中的过量表达, 能够激活盐胁迫响应
基因RD29A、RD29B和RD22的表达从而增强植株
的耐盐性(Xu等2010)。研究表明, CDPK可作为负
调控因子参与植物离子通道活性的调节。在高盐
环境下, 植物可通过内质网膜上Ca2+泵调节胞质中
Ca2+的平衡从而参与植物盐胁迫响应。AtCPK1可
通过抑制内质网膜上的Ca2+泵ACA2 (Arabidopsis
Ca2+-ATPase isoform 2)的活性使其维持在一个平
衡状态(Hwang等2000)。此外, 对AtCPK23过量表
达及缺失突变拟南芥植株的表型及生理响应检测
表明, AtCPK23作为拟南芥盐胁迫响应的负调控因
子, 是通过限制根中K+的摄入及抑制气孔关闭而
降低拟南芥的耐盐性(Ma和Wu 2007)。CDPK还能
通过磷酸化调控半胱氨酸合成酶GmSerat2;1 (Gly-
cine max serine acetyltransferase 2;1)的活性, 从而
在植物抗氧化胁迫响应中起作用(Liu等2006)。
1.2 II型Ca2+依赖型信号转导通路
盐胁迫诱导的II型Ca2+依赖型信号转导通路
植物生理学报122
主要包括ABA信号通路和磷脂信号通路。
1.2.1 ABA信号通路 逆境诱导植物体内激素脱落
酸的积累, 它通过参与多重信号转导网络来调节
植物的生理响应, 从而在植物逆境胁迫应答中起
到至关重要的作用。
盐诱导植物体内ABA的积累主要通过根中
ABA葡萄糖酯(ABA glucose ester, ABA-GE)的酶解
及调控ABA的合成或抑制其降解来实现。正常情
况下, 植物体内合成的ABA以无活性的葡萄糖酯
ABA-GE的形式存在于根中, 盐胁迫下经根中β-葡
糖苷酶作用释放出ABA参与调节植物盐胁迫响应
(Hartung等2002)。盐胁迫诱导ABA的合成主要通
过Ca2+依赖型的磷酸化信号途径调控ABA合成酶
基因的表达来实现, 由此合成的ABA可通过正向
反馈机制进一步促进A B A合成 ( X i o n g和Z h u
2003)。盐胁迫主要诱导ABA在根中的积累, 除参
与根际盐胁迫响应外, 还可以通过木质部运输到
生长活跃的部位, 并依据不同部位pH值的变化在
植物体内进行再分配(Jiang和Hartung 2008)。
ABA在植物体内再分配最重要的作用之一是
调节保卫细胞上的离子通道活性来控制保卫细胞
中离子的运输 , 进而调节气孔导度减轻水分散
失。ABA通过促进保卫细胞上由H2O2激活的选择
性Ca2+通道ICa的活性来调节Ca
2+的摄入, 以及由
ABA诱导产生的IP3调节的液泡和内质网膜上的
Ca2+释放通道的活性来调节Ca2+的排出, 使细胞质
中Ca2+浓度升高(Hamilton等2000; MacRobbie
1998)。ABA还可以通过Ca2+依赖型的磷酸化反应
激活蛋白激酶OST1 (ABA-activated SnRK2 protein
kinase open stomata 1)等的活性, 从而进一步调控
保卫细胞S型阴离子通道SLAC1 (slowly activating
anion conductance 1)的活性, 使保卫细胞阴离子外
流, 导致保卫细胞失水收缩最终使气孔关闭(Lee等
2009; Raschke等2003)。在根和其他叶片细胞中,
位于质膜上的Ca2+感受器AtCBL1和AtCBL9接受
ABA诱导的Ca2+信号后, 与AtCIPK23相互作用并
将其招募至细胞膜 , CBL1-CIPK23和CBL9-
CIPK23复合物通过调节细胞膜上的K+通道AKT1
(potassium channel)的活性来维持细胞中高的K+水
平(Cheong等2007)。
蛋白质的可逆磷酸化是ABA信号转导过程中
的重要作用机制。盐胁迫下ABA的积累诱导植物
细胞中Ca2+的重新分配, 特异Ca2+信号被细胞中
Ca2+感受器感知并激活下游蛋白激酶的活性, 从而
作为调控因子参与ABA信号传导途径。
ABA信号转导过程中, Ca2+诱导激活的蛋白
激酶可参与调控盐胁迫响应基因的表达。ABFs/
AREBs (ABRE binding factors)是参与ABA依赖型
基因表达的一类调控因子, 它通过与ABA响应元
件(ABA responsive element, ABRE)的结合来调控
相应基因的表达。基因表达分析表明, ABF/AREB
家族成员中的ABF2/AREB1、ABF3和ABF4/
AREB2参与盐胁迫诱导的ABA信号通路的调节
(Kim 2006)。酵母双杂交显示 , AtCPK32能与
AtABF4相互作用并在体外使其磷酸化, AtCPK4和
AtCPK11也能通过磷酸化AtABF1和AtABF4作为
正调控因子参与ABA信号通路的调节(Zhu等2007;
Choi等2005)。蛋白激酶也可以通过其他未知的信
号转导途径参与基因表达调控。ABA诱导的Ca2+
信号被AtCBL1和AtCBL9感知并传递给AtCIPK1,
然后参与ABA依赖型和非依赖型信号传导并激活
盐胁迫响应基因的表达(DAngelo等2006)。此外,
AtCIPK3也可以作为AtCBL9的靶标之一参与盐胁
迫下ABA依赖型信号转导通路(Pandeya等2008)。
从葡萄中鉴定出的Ca2+依赖型蛋白激酶ACPK1在
拟南芥中过量表达后, 作为ABA信号转导中的正
调控因子增强了拟南芥在种子萌发、早期幼苗生
长及气孔运动调节过程中对ABA的敏感性(Yu等
2007)。
研究表明, ABA诱导的蛋白激酶的激活可被
蛋白磷酸酶ABI1 (ABA-insensitive 1)和ABI2抑制
(Merlot等2001)。ABI1和ABI2还可以作为正调控
因子分别参与保卫细胞ROS产生及由H2O2激活的
选择性Ca2+通道ICa的调控, 进而调节保卫细胞胞质
Ca2+浓度(Murata等2001; Allen等1999)。Ca2+感受器
SCaBP5 (SOS3-like calcium binding protein 5)及与它相
互作用的蛋白激酶PKS3 (polyketide synthase 3)作
为负调控因子可能通过与ABI2共同的信号通路参
与ABA诱导的保卫细胞胞质Ca2+浓度的调节(Guo
等2002)。
植物中ABA的积累除了能够诱导Ca2+作为第
二信使参与信号转导外, 还可以诱导产生ROS、
IP3, ABA诱导的ROS产生依赖于还原型烟酰胺腺
嘌呤二核苷酸磷酸(reduced nicotinamide-adenine
陈莎莎等: 植物对盐胁迫响应的信号转导途径 123
dinucleotide phosphate, NADPH)氧化酶的催化作
用(Kwak等2003)。细胞中一定浓度的ROS、IP3可
作为第二信使参与保卫细胞离子通道活性的调控
(Murata等2001; Hamilton等2000; MacRobbie
1998)。H2O2还可参与ABA诱导的脯氨酸(proline,
Pro)合成限速酶基因AtP5CS (D1-pyrroline-5-car-
boxylate synthase)的调控(Strizhov等1997; Verslues
等2007b)。
1.2.2 磷脂信号通路 细胞膜作为细胞与外界环境
交流的屏障, 是植物细胞感知并传递环境胁迫信
号的最重要部位。盐胁迫下植物细胞膜不仅能将
胁迫信号传递至细胞内, 从而引发一系列的信号
级联反应 , 其自身也能作为前体参与第二信使
IP3、二脂酰甘油(diacyglycerol, DAG)、磷脂酸
(phosphatidic acid, PA)等的合成而参与磷脂信号通
路, 这些第二信使主要由磷脂酶C (phospholipase
C, PLC)和磷脂酶D (phospholipase D, PLD)催化产
生。不同亚型的PLC和PLD活性可由Ca2+依赖型和
Ca2+非依赖型两种途径激活, 研究表明, 参与植物
盐胁迫响应的PLC和PLD活性都可通过Ca2+依赖的
方式激活, Ca2+通过G蛋白耦联的受体GCR1 (G-
protein-coupled receptor 1)及与PLD上携带的Ca2+
依赖型磷脂结合C2结构域(Ca2+-dependent phos-
pholipid binding C2 domains)结合, 分别调节参与
植物盐胁迫响应的PLC和PLD的活性(Hong等
2010; Apone等2003)。
PLC能催化4,5-二磷酸肌醇(phosphatidylinosi-
tol 4,5-diphosphate, PIP2)水解膜磷脂生成第二信使
DAG和IP3, DAG在细胞膜上合成后迅速被二酰甘
油激酶(diacylglycerol kinase, DGK)磷酸化生成PA
参与盐胁迫信号转导, IP3则弥散到细胞质中触发
细胞器中存储的Ca2+释放, 由此引发细胞质及细胞
器中Ca2+浓度的变化。IP3引发的Ca
2+信号被细胞
中的Ca2+感受器捕获后参与很多Ca2+依赖信号途径
的调节, 如, 通过参与ABA信号转导调节气孔运
动、盐胁迫响应基因表达, 并能特异性地调节盐
胁迫下Pro的积累等(Parre等2007; Hunt等2003;
Apone等2003)。
PLD能水解膜磷脂生成PA, 盐胁迫下植物能
特异地调控PLD不同家族成员的合成及活性, 进而
调节细胞不同部位PA的水平, PA作为第二信使参
与调控包括气孔运动、ROS生成及响应、离子转
运、根生长等在内的许多植物生理响应。拟南芥
中含有12种PLD基因分属于6种类型: PLDα (3)、β
(2)、γ (3)、δ、ε、ζ (2) (Qin和Wang 2002), 对这些
PLD基因过量表达及敲除突变的拟南芥植株分析
显示, PLDα1、PLDα3、PLDδ和PLDε能够通过不
同的途径参与植物耐盐生理响应。PLDα1主要促
进气孔闭合和抑制气孔开放, 正常情况下, PLDα1
通过自身的与G蛋白α亚基(α-subunit of the G-pro-
tein, Gα)互作的DRY基序与Gα结合形成Gα-PLDα1
复合物, Gα的结合抑制PLDα1活性(Zhao和Wang
2004), 盐胁迫下Gα被激活进而激活PLDα1的活性,
从而催化细胞中PA的生成(Misra等2007)。PLDα1
催化产生的PA与ABA信号转导途径中的负调控因
子ABI1结合, 解除了ABI1对ABA信号转导的负调
控作用而促进气孔闭合(Zhang等2004)。PA还能够
激活位于保卫细胞膜上催化ROS形成的NADPH氧
化酶RbohD (respiratory burst oxidase homolog D)和
RbohF的活性使保卫细胞中ROS含量增加, 通过
ROS参与的信号转导途径调控气孔闭合(Zhang等
2009)。此外, 被激活的Gα还能够参与ABA介导的
抑制气孔开放的信号转导通路(Mishra等2006)。
PLDα3和PLDε催化产生的PA可通过参与未知的
信号转导通路调控植株根的生长(Hong等2008,
2009, 2010), 以减轻高盐环境产生的渗透胁迫对植
株带来的损伤。PLDδ则可能通过介导细胞对盐胁
迫产生的ROS的响应, 如减轻H2O2引发的细胞程
序性死亡等途径来调节植物对盐的耐受性(Zhang
等2003)。
2 MAPK级联反应途径(Ca2+非依赖型)
蛋白质的磷酸化/去磷酸化是细胞应对外界环
境变化并调节细胞功能的主要机制之一, 由蛋白
激酶催化的蛋白磷酸化可将环境信号逐级放大, 进
而调节细胞的生理响应。MAPK级联反应途径在
环境胁迫信号传递中发挥着重要作用。外界环境
胁迫时, 植物通过由MAPKKK-MAPKK-MAPK介
导的三重磷酸化级联反应将环境信号放大, 以诱
导耐受响应。
植物中约10%的激酶参与MAPK级联途径
(Colcombet和Hirt 2008), 目前, 已鉴定出植物中一
些参与盐胁迫MAPK级联途径中的蛋白激酶, 然而
与这些激酶相关的信号转导途径的研究报道较少,
主要是由MEKK1 (mitogen-activated protein kinase
植物生理学报124
kinase kinase 1)和由H2O2介导的磷酸化级联反应
(表1)。酵母双杂交显示, AtMEKK1磷酸化的AtM-
KK2 (mitogen-activated protein kinase kinase 2)直
接作用于AtMPK4 (mitogen-activated protein kinase
4)和AtMPK6, 过量表达AtMKK2的拟南芥植株表
现出组成型的AtMPK4和AtMPK6活性, 且耐盐性
增强, 而mkk2功能缺失型突变的拟南芥植株由于
AtMPK4和AtMPK6激活受阻, 因此表现出对盐的
超敏感性(Teige等2004)。盐胁迫能够引发次级胁
迫——氧化胁迫, 这是由于植株内ROS的大量积累
所引发的, 如: 单线态氧(singlet molecular oxygen,
1O2)、超氧阴离子(superoxide anion radical, O2.¯)、羟
表1 参与植物盐胁迫下MAPK级联反应途径的蛋白激酶
Table 1 Protein kinases involved in the MAPK pathways in response to salt stress in plants
蛋白激酶 分 类 来源 参与级联反应 参考文献
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BnMPK3 A 甘蓝型油菜(Brassica napus) Unknown Yu等2005
MsSIMK A 紫花苜蓿(M. sativa) MsSIMKK-MsSIMK Kiegerl等2000; Cardinale
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ZmMPK3 A 玉米(Zea mays) Unknown Wang等2010
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GhMAPK C 陆地棉(Gossypium hirsutum) Unknown Wang等2007a
MhMAPK C 平邑甜茶(Malus hupehensis) Unknown Duan等2009
RsMPK2 C 红砂(Reaumuria soongorica) Unknown Liu等2010
OsMPK8 D 水稻(O. sativa) Unknown Agrawal等2003
OsWJUMK1 D 水稻(O. sativa) Unknown Agrawal等2003
OsMAPK44 水稻(O. sativa) Unknown Jeong等2006
WhTMKP1 小麦(Triticum turgidum) Unknown Zaidi等2010
陈莎莎等: 植物对盐胁迫响应的信号转导途径 125
自由基(hydroxyl radical, HO˙)、过氧化氢(hydro-
gen peroxide, H2O2)等(Neill等2002), 其中H2O2能够
作为重要信号分子参与植物MAPK级联反应途径
的信号转导。H2O2在此途径中主要诱导与渗透调
节物质、抗氧化剂及抗氧化酶相关基因的表达,
并调节气孔运动。研究发现, 拟南芥中催化H2O2
降解的过氧化氢酶家族成员之一CAT1基因的表达
由H2O2介导的MAPK级联反应诱导, AtMEK1可触
发H2O2的合成而进一步诱导CAT1的表达(Xing等
2007)。此外, H2O2可以激活拟南芥中AtANP1 (一
个MAPKKK)的磷酸激酶活性, AtANP1位于MAPK
级联反应途径的上游, 它可以激活下游AtMPK3/
AtMPK6的活性, 由此参与调节气孔发育、各种生
物和非生物胁迫响应(Pitzschke等2009; Kovtun等
2000), 因而在植物耐盐生理中起着重要作用。
MAPK级联反应途径不仅能通过诱导盐胁迫
响应基因的表达来增强植物对盐胁迫响应的耐受
性, 还能增强植物对盐的敏感性。拟南芥AtMKK9
通过MKK9-MPK3/MPK6级联反应调控乙烯合成
增强了幼苗对盐的敏感性, 使幼苗下胚轴的生长
受阻, 外源添加乙烯合成抑制剂可解除该影响(Xu
等2008)。
目前, 参与植物盐胁迫响应的MAPK级联反
应途径的研究已取得了一定进展, 然而盐胁迫下
植物细胞如何将感受器接收到的信号传递给相应
的MAPKKK尚无确切的定论(Colcombet和Hirt
2008), 对该机制的研究将是一个新的研究热点。
3 结语
由复杂信号转导网络系统调控的盐胁迫生理
响应增强了植物对外界盐渍环境的适应性及耐受
性。除上述Ca2+依赖型信号转导通路和MAPK级
联反应途径在调控植物盐胁迫耐受响应过程中起
重要作用外, 近年来研究发现, 植物在逆境胁迫时
可使内质网中蛋白折叠受阻, 未折叠和错误折叠
蛋白的积累会打破内质网的平衡而引发内质网胁
迫(endoplasmic reticulum stress, ER stress)。内质
网胁迫时, 未折叠蛋白响应(unfolded protein re-
sponse; UPR)信号被感知后, 生物体通过诱导蛋白
折叠酶和分子伴侣基因的表达, 抑制分泌型蛋白
基因的表达等来调节内质网平衡。目前从拟南芥
中鉴定出一个bZIP转录因子AtbZIP17参与植物盐
胁迫诱导的内质网胁迫响应, 盐胁迫下拟南芥UPR
信号被位于内质网膜上的胁迫感受器AtbZIP17感
知后, 位于高尔基体内的蛋白酶AtS1P作用于其
S1P (site-1 protease)切割位点, AtbZIP17被切割为
两个片段, 其中含有bZIP DNA结合和转录激活结
构域的胞质面组件转位至细胞核中, 作为转录因
子激活一些胁迫响应基因的表达(Liu等2007)。参
与植物盐胁迫响应及信号转导途径的很多蛋白都
需要在内质网中加工, 因此植物盐胁迫下内质网
的稳态尤为重要 , 但目前此方面的研究报道较
少。
近年来, 越来越多的参与盐胁迫信号转导的
组分被鉴定出来, 对盐胁迫信号通路的研究也进
一步深入, 但以下问题尚待进一步研究: (1)尽管植
物响应盐胁迫的Ca2+依赖型信号转导通路的研究
已较深入, 但在盐胁迫下植物如何有序调节各信
号转导通路的特异性及之间的交叉反应仍需深入
探究, 新的Ca2+依赖型信号转导通路的研究也需进
一步阐明; (2)虽然目前已从多种植物中鉴定出参
与植物盐胁迫响应的MAPK级联反应途径的蛋白
激酶, 但参与MAPK级联反应途径的盐胁迫信号特
征、传递盐胁迫信号至相应MAPKKK的机制、
MAPKKK接收盐胁迫信号后信号再分配至MAPKK
的机制及蛋白激酶是否存在反馈调控等问题都有
待研究; (3)参与植物响应盐胁迫的Ca2+依赖型信号
转导通路与MAPK级联反应途径两大类信号转导
通路之间是否存在交叉反应也需进一步的实验证
明; (4)盐胁迫诱导内质网胁迫的机制及植物响应
内质网胁迫的机制及功能尚待更加深入的研究。
由于受转基因技术及植物生长周期的制约,
植物响应盐胁迫的信号转导途径的研究大都以甜
土植物拟南芥为实验材料来验证多种基因的功能,
因此, 寻找一种有效的模式盐生植物开展高盐环
境下植物盐诱导响应信号转导通路的研究, 以比
较甜土植物与盐生植物在盐响应信号通路上的差
异, 将有助于更深入了解植物耐盐性的作用机制。
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