全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (4): 641~650　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0052 641
收稿 2014-02-08　　修定 2014-02-17
资助 国家自然科学基金(311715203、31370313和91317304)和
国家科技重大研究专项(2009ZX08009-076B)。
* 通讯作者(E-mail: jwpan@zjnu.cn; Tel: 0579-82287105)。
植物CBL-CIPK信号系统的功能及其作用机理
沈金秋1, 郑仲仲1, 潘伟槐2, 潘建伟1,*
1浙江师范大学化学与生命科学学院, 浙江金华321004; 2绍兴文理学院生命科学学院, 浙江绍兴312000
摘要: 由类钙调磷酸酶B蛋白CBLs及其互作蛋白激酶CIPKs组成的信号系统是植物逆境胁迫信号传导的关键调控节点, 是
近几年植物逆境胁迫生理与分子生物学研究领域中的重要热点之一。文章主要介绍了CBLs和CIPKs基本功能结构域、
CBL-CIPK信号系统在各种生物和非生物逆境胁迫响应、营养物质吸收及植物激素应答中的生物学功能及其作用机理。
关键词: 钙信号; CBL-CIPK; 逆境胁迫; 营养; 植物激素
Functions and Action Mechanisms of CBL-CIPK Signaling System in Plants
SHEN Jin-Qiu1, ZHENG Zhong-Zhong1, PAN Wei-Huai2, PAN Jian-Wei1,*
1College of Chemistry and Life Sciences, Zhejiang Normal University, Jinhua, Zhejiang 321004, China; 2College of Life Sciences,
Shaoxing College of Sciences and Arts, Shaoxing, Zhejiang 312000, China
Abstract: The signaling system composed of calcineurin B-like proteins (CBLs) and CBL interacting protein
kinases (CIPKs) is a key regulatory node in various stress signaling pathways in plants and has become a major
area of research focus in the field of plant stress physiology and molecular biology. This review focused on
basic functional domains of CBLs and CIPKs, and biological functions and action mechanisms of CBL-CIPK
signaling system in responses to various biotic and abiotic stresses, nutrient uptake, and plant hormones.
Key words: calcium signaling; CBL-CIPK; stresses; nutrition; phytohormones
在植物细胞中, Ca2+作为胞内第二信使, 参与
调控植物多种逆境胁迫响应、植物各器官的形成
与发育。根据外界刺激的不同, 胞内游离的Ca2+浓
度在时空上呈现不同特征的变化。钙感受器
(calcium sensor)作为Ca2+信号传导途径中的核心元
件, 通过自身的EF手型(EF-hand)结构域与Ca2+结
合, 导致构象改变, 从而识别或解码Ca2+信号并将
信息传递至下游, 通过激酶的磷酸化作用或转录
因子的调控, 最终使胞内Ca2+信号转化为细胞生理
反应(Batistič和Kudla 2012; Zhu等2013)。
在拟南芥中, 至今已鉴定出250多种具有EF手
型结构域的蛋白, 其中包括4种最主要的钙感受器
蛋白家族: 钙调蛋白(calmodulins, CaMs)家族、类
钙调蛋白(calmodulin-like proteins, CMLs)家族、
Ca2+依赖型蛋白激酶(calcium-dependent protein
kinases, CDPKs)家族和类钙调磷酸酶B蛋白(cal-
cineurin B-like proteins, CBLs)家族(郑仲仲等
2013)。有关这4类钙感受器的基本结构与功能近
几年国内已有介绍(张俊文等2009; 唐仁杰等2013;
郑仲仲等2013)。其中, CBLs及其互作蛋白激酶
CIPKs (CBL interacting protein kinases)组成的
CBL-CIPK信号系统是植物逆境信号传导途径中
的关键调控节点, 因而成为近几年植物逆境胁迫
生理与分子生物学研究领域中的重要热点之一。
本文在扼要介绍CBLs和CIPKs的功能结构域的基
础上, 着重介绍最近几年有关CBL-CIPK信号系统
的功能及其作用机理的研究进展。
1 CBL和CIPK的功能结构域
植物CBLs/SCaBPs (SOS3-like calcium-bind-
ing proteins)蛋白主要由N端和C端两个球状结构域
组成, 每个结构域均含有一对EF手型(Sánchez-
Barrena等2005)。在大多数物种中, CBL的EF手型
的Ca2+结合位点由12个相对保守的氨基酸组成, 每
个CBL蛋白均拥有4个EF手型结构, 并以固定的顺
综　述 Review
植物生理学报642
序和间距排列(图1-A)。因此, 所有CBL蛋白大小
基本相似(23~26 kDa), 但同时存在一定程度上的
变异(Weinl和Kudla 2009)。实际上, 典型的EF手型
是CBL高度保守的结构元件之一, 负责对Ca2+的高
度亲和(Haeseleer等2002)。而这些不同程度上的
变异很可能影响CBL蛋白对Ca2+的亲和能力。目
前, 对所有已知CBL中EF手型是否均具有Ca2+结合
能力尚无正式定论。有研究发现, CBL的N端含有
豆蔻酰化(myristoylation)和棕榈酰化(palmitoy-
lation)两个脂质修饰位点(Batistič等2008; 图1-A),
参与调控CBL-CIPK复合体的亚细胞定位。相反,
C端有一保守的PFPF基序(PFPF motif) (图1-A), 其
中P、M、L、F、P和F氨基酸残基完全保守。除
AtCBL5/SCaBP4和AtCBL6/SCaBP2之外, 其他
AtCBLs的PFPF结构域内均含有一Ser残基 , 是
AtCIPKs磷酸化作用靶点, 这一磷酸化机制能够促
进CBLs与CIPKs之间的互作, 并参与对下游靶蛋
白活性的调控(Du等2011), 是CBL-CIPK信号途径
的重要调控机制之一。
CIPKs/PKSs (SOS2-like protein kinases)是一
类植物特有的丝氨酸-苏氨酸蛋白激酶, 能与CBLs
特异性互作。CIPKs通常由含有一个典型激活环
的N端激酶域和C端调节域组成(图1-B)。在C端调
节域中, 含有一个进化上高度保守的天冬酰胺-丙
氨酸-苯丙酰胺(NAF)结构域, 这一结构域是介导
CIPKs与CBLs互作所必需的(Albrecht等2001)。同
时, 有文献报道邻近NAF结构域的PPI (protein pho-
sphatase interaction)结构域能介导CIPKs与2C型蛋
白磷酸酶PP2Cs (protein phosphatases 2C)的特异性
结合(Weinl和Kudla 2009), 暗示激酶与磷酸酶通过
拮抗作用来调控靶蛋白的活性。
CBL和CIPK蛋白最初在模式植物拟南芥
(Arabidopsis thaliana)中被鉴定(Kudla等1999; Shi
等1999)。在拟南芥基因组中, 共有10个CBLs和26
个CIPKs同源基因。目前, 在水稻(Oryza sativa)、
杨树(Populus)、玉米(Zea mays)、大麦(Hordeum
vulgare)、小麦(Triticum aestivum)、大豆(Glycine
max)等物种中也陆续被鉴定出多个CBLs和CIPKs
同源基因(Kolukisaoglu等2004; Yu等2007; Chen等
2011)。在植物进化过程中, CBLs和CIPKs基因数
量的增加很可能与CBL-CIPK信号系统的功能进
化相关(Weinl和Kudla 2009), 这有利于时空特异性
Ca2+信号的识别与解码, 暗示CBL和CIPK进化的复
杂性与植物的环境适应性相一致。
2 CBL-CIPK的亚细胞定位机制
有研究表明, Ca2+通道周围的Ca2+浓度高于胞
内的浓度(Dargan等2006), 表明特定部位的Ca2+积
累很可能是形成特异性Ca2+信号的重要前提。一
旦植物受到某一性质的外界刺激, 其胞内外钙库
局部释放Ca2+, 形成特异性Ca2+信号, 由特定的CBL
识别并由CBL-CIPK信号系统快速传递。不同
CBL-CIPK复合体在胞内的区隔化(compartmen-
tation) (Batistič等2010)决定了Ca2+信号传导的空间
特异性。
CBLs既能激活CIPKs激酶活性 , 又能决定
CBL-CIPK复合体的亚细胞定位, 有利于对下游靶
蛋白的空间特异性识别。研究显示AtCBL1、
AtCBL4、AtCBL5和AtCBL9的N端均含有一小段
N-豆蔻酰化结构域, 从而介导这些CBLs的质膜定
位(Batistič等2008)。相反, AtCBL2、AtCBL3、
AtCBL6和AtCBL10在N端缺少这一豆蔻酰化位点,
但有一段延长的N端结构域, 使这些CBLs定位于液
泡膜上(Batistič等2008, 2010), 其中AtCBL10的N端
还存在一转膜结构域 , 使其能定位在内体小泡
(endosomal vesicles)中, 这对于AtCBL10与质膜的结
合非常重要(Kim等2007; Batistič等2010)。此外,
AtCBL7和AtCBL8因N端序列在进化中发生变异而
定位于细胞质和细胞核中(Batistič等2010; Batistič
和Kudla 2012)。CBLs亚细胞定位的多样性为CBLs
在胞内执行多种生物学功能奠定了空间基础。
与CBLs相比, CIPKs自身并不具备可识别的
亚细胞定位信号。多数CIPK-GFP融合蛋白信号显
示CIPK定位于细胞质和核内, 双分子荧光互补分
析揭示CIPKs亚细胞定位取决于与其互作的CBLs
(Batistič等2010; Batistič和Kudla 2012)。例如, At-
CBL10-AtCIPK24主要定位于液泡膜; 当AtCIPK24
图1 植物CBL与CIPK功能结构域
Fig.1 Functional domains of plant CBLs and CIPKs
沈金秋等: 植物CBL-CIPK信号系统的功能及其作用机理 643
与AtCBL4互作时则定位于质膜。同样, AtCIPK1
通过与AtCBL1/9或AtCBL2互作而分别被定位到
质膜或液泡膜上 (Kim等2007; Weinl和Kudla
2009)。不同CBLs能够将同一CIPK定位于细胞不
同部位, 执行不同的功能, 使得CBL-CIPK信号系
统的功能多样化。
3 CBL-CIPK信号系统的作用机理
反向遗传学和生物化学等现代分析手段加速
了人们对CBLs和CIPKs生理学功能的认识。目前,
对CBL-CIPK信号系统调控各种非生物胁迫、脱
落酸(ABA)和营养物质的吸收已有深入研究, 但对
其调控生物逆境胁迫响应和对生长素应答等方面
的研究近几年才刚刚起步, 但进展迅速。
3.1 病原体与植物防御反应
植物在进化中形成了复杂的免疫防御体系来
应对病原体的侵染, 其主要通过PTI (pattern-trig-
gered immunity)和ETI (effector-triggered immunity)
两种防御机制对病原体侵染作出免疫反应, 其中
ETI主要通过局部程序性细胞死亡(PCD)即超敏反
应(HR)来阻止病原体的扩散。陈析丰等(2010)分
析了白叶枯病菌(Xanthomonas oryzae)侵染对15个
水稻OsCIPKs转录的影响, 发现有5个OsCIPKs
(OsCIPK1、2、10、11和12)的表达上调, 暗示水
稻OsCIPKs参与白叶枯病菌侵染的响应。另有研
究表明, 水稻OsCIPK14/15参与调控多种霉菌TvX/
EIX诱发的防御反应包括PCD、线粒体功能障
碍、植保素的合成和发病相关基因的表达等(Ku-
rusu等2010a)。酵母双杂交分析表明 , OsCIP-
K14/15与OsCBL4互作, 且OsCBL4的表达受MAMPs/
PAMPs (microbe/pathogen-asssociated molecular
patterns)的诱导(Kurusu等2010a), 而OsCIPK14/15
参与调控由MAMPs/PAMPs诱导的ROS (reactive
oxygen species)形成(Kurusu等2010b)。这些研究
结果暗示, OsCBL4-OsCIPK14/15可能通过调控由
NADPH氧化酶RBOHs (respiratory burst oxidase
homolog B)介导的ROS形成来直接或间接地激活
多种防御反应(图2)。
最近, 利用VIGS (virus-induced gene silencing)
分析技术发现, 烟草NbCBL10和NbCIPK6的沉默抑
制了由细菌、卵菌、线虫和病毒等病原体效应蛋
白(Pto/AvrPto)所诱导的PCD, 同时也减少了由丁
香假单胞菌(P. syringae)侵染所诱导的病斑数目并
减缓其生长速度。这一研究结果表明NbCBL10-
NbCIPK6参与调控病原体诱导的细胞死亡和植株
免疫反应, 很可能作为不同病原体免疫防御途径
中的调控节点。进一步的研究表明 , 在烟草
(Nicotiana tabacum)中, 烟草或番茄CBL10-CIPK6
信号系统能与NADPH氧化酶RBOHB互作, 并且调
控ROS的产生(de la Torre等2013)。因此, 当病原体
侵染植物时, 胞内产生大量的Ca2+信号, 被CBL10
所感知, 然后依次激活其互作蛋白激酶CIPK6和
RBOHB的活性, 导致ROS信号的形成, 从而激活由
ROS介导的PCD和病原体免疫反应(图2)。
3.2 植物耐盐性与Na+运输
低浓度Na+对植物生长有一定的刺激作用, 但
高浓度将造成细胞离子失衡, 引起高渗透胁迫。已
知拟南芥SOS (salt overly sensitive)信号途径是调节
植物耐盐性的重要机制。拟南芥钙结合蛋白SOS3/
AtCBL4和SCaBP8/AtCBL10通过与蛋白激酶SOS2/
AtCIPK24互作, 分别在质膜和液泡膜上执行各自
的生物学功能, 保护植株免受盐胁迫的伤害(Qiu等
2004; Kim等2007)。虽然AtCBL4和AtCBL10都能
与AtCIPK24互作, 激活SOS1, 但AtCBL4在根部特
异性表达, 而AtCBL10主要作用在地上部分, 且它
们异位表达后并不能相互恢复各自的突变表型
(Quan等2007)。根细胞主要通过AtCBL4-AtCI-
PK24信号系统调控质膜Na+/H+逆转运蛋白SOS1,
而地上部分则通过AtCBL10-AtCIPK24复合体不仅
调控SOS1活性, 还可能激活AtNHX (vacuolar Na+/
H+ exchanger)或未知转运体将Na+区隔于液泡中
(Qiu等2004; Kim等2007; Quan等2007; 图2、3)。以
上研究表明CBLs特异性亚细胞定位决定了CBL-
CIPK的特定生物学功能。进一步分析表明, SOS2/
AtCIPK24未能磷酸化SOS3/AtCBL4, 但能磷酸化
SCaBP8/AtCBL10, 并受盐的诱导。这一磷酸化作
用既稳定了AtCBL10-AtCIPK24之间的互作, 也促
进了质膜Na+/H+逆转运蛋白SOS1的活性, 表明磷
酸化机制是AtCBL10-AtCIPK24调控植株耐盐性的
重要机制(Lin等2009; 图3)。
在其他物种中, 如水稻(Martínez-Atienza等
2007)、白杨(Populus trichocarpa) (Tang等2013)、
苹果(Hu等2012)和番茄(Solanum lycopersicum)
(Huertas等2012)等中也同样存在相似的SOS信号
途径。此外, 分别过表达拟南芥AtCIPK16 (Roy等
植物生理学报644
图2 CBL-CIPK信号系统调控植物逆境胁迫响应的作用机理
Fig.2 Action mechanisms underlying CBL-CIPK regulation of plant stress responses
2013)、盐生大麦HbCIPK2 (Li等2012)、小麦
TaCIPK29 (Deng等2013)和油菜(Brassica napus)、
苹果(Malus)、棉花(Gossypium spp.)、鹰嘴豆
(Cicer arietinum)等物种的CIPK6 (Tripathi等2009a;
Wang等2012; He等2013)均能明显提高转基因植株
的耐盐性, 表明由SOS信号途径介导的耐盐机制在
草本植物和木本植物中非常保守。
3.3 pH的调节与H+的平衡
植物细胞处于pH不断变化的环境之中, 伴随
着植物细胞对各种胁迫的响应。早期研究发现,
AtCBL2/SCaBP1-AtCIPK11/PKS5复合体通过阻止
氢泵-ATP酶AHA2 (H+-ATPase)与14-3-3蛋白的互
作来抑制AHA2的活性(Fuglsang等2007), 从而阻
止胞内H+的外排(图2、3)。进一步的研究发现,
沈金秋等: 植物CBL-CIPK信号系统的功能及其作用机理 645
AtCIPK11/PKS5能特异性地磷酸化AtCBL2/
SCaBP1 C端的Ser216残基, 而这一位点突变恢复
了AHA2的活性(Du等2011), 充分表明AtCBL2/
SCaBP1的磷酸化是该信号系统调控AHA2活性的
重要机制。相反, 分子伴侣J3 (DnaJ homolog 3;
heat shock protein 40-like)通过抑制PKS5的磷酸化
作用来激活AHA2的活性, 从而促进胞内H+的外
排, 使植物在碱性环境下存活(Yang等2010)。
3.4 干旱、低温胁迫
干旱既能诱导AtCIPK6的表达(Chen等2013),
又能促进AtCBL1/CBL9与AtCIPK1特异性互作, 通
过ABA依赖或非依赖的方式作出应答, 以维持植
物细胞渗透平衡(Cheong等2003; Pandey等2004; 图
2)。另外, 过表达AtCBL5也能提高植物对干旱和
高盐的耐受能力 , 但不依赖于ABA (Cheong等
2010)。已知AtCBL1/CBL9与AtCIPK23互作能够
调控AKT1介导的根细胞K+吸收与运输(Xu等2006;
Cheong等2007)。遗传学分析发现, Atcipk23和
Atakt1突变体植株均表现出耐旱性(Cheong等2007;
Nieves-Cordones等2012), 表明植物通过抑制CBL1/
CBL9-CIPK23-AKT1介导的保卫细胞K+的内流使
叶片气孔关闭, 减少植物水分损失, 从而对干旱胁
迫作出间接响应(图2)。相反, 在水稻中, OsCIPK23
的RNA干涉株系对干旱敏感, 而过表达OsCIPK23
诱导多种耐旱相关基因的表达但并未减少叶片的
水分损失(Yang等2008), 表明水稻OsCIPK23通过
调控下游的干旱响应基因间接参与对干旱的响
应。以上研究结果表明CBL-CIPK在不同物种中
参与调控不同耐旱机制, 以适应不同生存环境。
同样, AtCIPK3通过依赖或不依赖于ABA的方
式对低温、高盐及干旱等非生物胁迫作出响应,
成为多种逆境胁迫信号交互对话(cross-talk)的重
要调控位点(Kim等2003; 图2)。另外, AtCIPK7的
表达受冷诱导, 亲和色谱法分析证明AtCIPK7在活
体内与AtCBL1互作。这一研究结果表明AtCBL1-
AtCIPK7信号系统介导植物冷胁迫响应(Huang等
2011; 图2)。
3.5 氧化胁迫及ROS信号
酵母双杂交显示, 过氧化氢酶CAT2、CAT3及
二磷酸核苷激酶NDPK2均能与AtCIPK24互作
(Verslues等2007; 图2), 而这些蛋白均参与H2O2的
分解代谢, 暗示AtCIPK参与调控ROS介导的信号
图3 植物CBL-CIPK信号系统与细胞离子转运调控机制
Fig.3 Plant CBL-CIPK signaling system and regulatory mechanisms of cellular ion transport
参考Luan (2009)、Tokas等(2013)、Weinl和Kudla (2009)文献并作修改。
植物生理学报646
途径。有证据表明, AtCBL1/CBL9和AtCIPK26通
过两种方式来协同激活拟南芥NADPH氧化酶
RBOHF (respiratory burst oxidase homolog F)的活
性, 即Ca2+直接结合RBOHF的EF手型和Ca2+诱导的
磷酸化(Drerup等2013; 图2)。以上研究结果表明
CBL-CIPK信号系统正调控ROS的形成, 并与ROS
信号途径交互对话。
3.6 K+的吸收与稳态
K+参与调控植物信号传导、新陈代谢与生长
发育, 因而维持细胞K+稳态对植物正常生长发育
极为重要。AtCBL1/AtCBL9-AtCIPK23和AKT1互
作蛋白磷酸酶AIP1 (AKT1-interacting PP2C 1)通过
磷酸化 /去磷酸化机制调控质膜K +通道AKT1
(Arabidopsis K+ transporter 1)的活性和细胞K+吸收,
从而维持胞内K+平衡(Xu等2006; Cheong等2007;
Lee等2007; 图2、3)。在其他物种中, 也存在相似
的K+通道调控机制(Cuéllar等2013), 表明这一调控
机理在进化上相对保守。此外, AtCBL4通过与
AtCIPK6互作来介导另一K+通道AKT2从内质网膜
到质膜的转定位, 并激活质膜定位的AKT2活性
(Held等2011; 图3), 该过程依赖于Ca2+和CBL4的豆
蔻酰化和棕榈酰化双重脂质修饰 , 但不依赖于
AtCIPK6的磷酸化作用。这很可能是CBL-CIPK信
号系统调控离子通道活性的新机制。
另有研究表明, Atcipk9突变体对低钾呈现超
敏反应, 但不影响对K+的吸收(Pandey等2007), 推
测AtCIPK9与某一AtCBL互作后, 可能激活液泡膜
K+通道活性, 从而介导液泡内K+释放到胞质中, 另
一种可能是参与茉莉酸(JA)介导的低钾适应性响
应(Amtmann和Armengaud 2007; 图3)。但过表达
AtCIPK9或AtCBL3对低钾敏感, 胞内K+含量有所下
降(Liu等2013), 这可能是过表达AtCIPK9或AtCBL3
抑制了根系对K+的吸收。在低钾条件下, 突变体
Atcipk9和Atcbl3的根与地上部分的K+含量比值与
野生型相比明显降低, 暗示AtCIPK9可能通过转运
并合理分配K+从而维持胞内K+平衡。这些研究结
果表明, 在低钾胁迫下, 不同CBLs可能通过与不同
CIPKs互作来调节细胞不同部位的K+通道的开与
关, 以维持胞内K+的稳态。
3.7 Ca2+的平衡
Ca2+作为胞内重要信使参与各种信号途径, 因
此保持胞内Ca2+的平衡对植物正常生长发育至关
重要。酵母双杂交分析表明, AtCIPK24/SOS2与液
泡膜Ca2+/H+逆转运蛋白CAX1 (cation exchanger 1)
特异性互作不依赖于AtCBL4/SOS3, 很可能是由
于AtCIPK24/SOS2通过与未知液泡膜定位的
AtCBL互作所致, 从而调控CAX1的活性和胞内
Ca2+的平衡(图2)。同时, CAX1的活性不依赖于
AtCIPK24/SOS2的激酶活性, 并且在高盐胁迫下,
CAX1提高了植株对盐胁迫的敏感性。因此推测,
当植物受到高盐胁迫时, 某一未知AtCBL与AtCIP-
K24/SOS2结合从而抑制AtCIPK24/SOS2与CAX1
之间的互作, 使CAX1自我抑制, 促进液泡Ca2+释放
到胞质中; 而正常条件下, AtCIPK24/SOS2通过非
磷酸化方式激活CAX1, 将胞质中多余的Ca2+转运
到液泡中贮存(Cheng等2004; 图3)。这一发现为
Ca2+调控和Na+转运过程提供了一种偶联机制。有
关该信号系统的具体调控机理仍需进一步研究。
3.8 硝酸盐的吸收
硝酸盐(NO3
-)是大多数陆生植物的主要氮源,
在植物营养、辅酶因子合成及信号传导中具有重
要生物学功能。植物细胞对硝酸盐的吸收主要依
赖于两种不同亲和力的转运系统。不同浓度的硝
酸盐条件下, NO3
-分别与硝酸盐双亲和转运蛋白
CHL1/NRT1.1 (chlorate resistant 1/nitrate transporter
1.1)的高/低亲和位点结合, 诱导其构象改变, 使
AtCBL9-AtCIPK23通过磷酸化/去磷酸化机制调节
CHL1/NRT1.1对硝酸盐的亲和性, 从而使CHL1/
NRT1.1能够感知较大范围的硝酸盐浓度的波动,
以双重亲和形式对不同浓度的硝酸盐作出高低两
种亲和水平的应答(Ho等2009; 图2、3)。
另有研究指出, 高浓度硝酸盐快速诱导AtCI-
PK8基因的表达, 而AtCIPK8通过控制硝酸盐转运
体CHL1和NRT2.1的表达水平正调控硝酸盐的低
亲和应答(图2、3); Atcipk8突变后抑制硝酸盐响应
基因及硼转运体BOR1的表达(Hu等2009)。这些结
果暗示AtCIPK8参与调控硝酸盐的吸收及早期应
答、维持NO3
-和其他阴离子之间的平衡。
3.9 植物激素应答
3.9.1 ABA信号 ABA作为植物衰老、逆境应答的
重要信号分子, 参与调控胚芽发育、种子成熟与
休眠、根和茎的生长、叶的蒸腾和植株对多种逆
境胁迫的响应。研究发现, AtCIPK15/PKS3作为负
调节蛋白与AtCBL1/SCaBP5形成复合体, 特异性
沈金秋等: 植物CBL-CIPK信号系统的功能及其作用机理 647
地调控ABA信号转导途径(图2)。此外, AtCIPK15
与PP2C型磷酸酶ABI2 (ABA-insensitive 2)互作, 共
同调控下游靶蛋白的磷酸化状态, 从而调控ABA
相关基因的表达 (Guo等2002)。而AtCBL9与
AtCIPK3特异性互作正调控种子萌发期对ABA的
响应(Kim等2003; Pandey等2008; 图2)。最新研究
显示, AtCIPK6 (Chen等2013)、AtCIPK26 (Lyzenga
等2013)及AtCIPK14 (Qin等2008)作为ABA信号途
径的成员共同参与调控植株对ABA信号的响应。
水稻功能缺失突变体Oscipk31的种子萌发和幼苗
生长均表现出对ABA、盐及甘露醇等胁迫的高度
敏感(Piao等2010)。这些研究结果表明, CBL-CIPK
信号系统参与调控ABA介导的信号途径。
3.9.2 生长素运输 植物通过改善根系构型以适应
多变的土壤环境, 而生长素和ABA介导的信号途
径通过交互对话方式协同调控植株侧根发育
(Tripathi等2009b)。研究发现, AtCIPK6除了参与
调控逆境胁迫响应外(Chen等2013), 还参与调控植
物生长素运输(Tripathi等2009a)。Atcipk6突变体表
现出生长素运输活性下降和发育缺陷症状如子叶
融合、下胚轴膨大及侧根退化等, 这些表型症状
与生长素转运蛋白PGP4 (P-gly-coprotein)突变体
pgp4极为相似, 暗示AtCIPK6有可能通过调控PGP4
介导的生长素运输来影响植株的发育(Tripathi等
2009b; 图2)。然而, 目前仍没有证据表明CIPKs是
否参与调控生长素的合成或信号传导。
4 总结与展望
综上所述, 植物CBL-CIPK信号系统对Ca2+信
号的识别与解码至关重要, 该信号系统能够将上
游的Ca2+信号的时空特异性变化转换成下游的细
胞生理反应, 参与调控各种逆境胁迫响应、胞内
外离子平衡、营养物质吸收和对各种植物激素的
应答。CBLs与CIPKs之间的互作机制以及Ca2+的
调控作用赋予了CBL-CIPK信号网络特异性的调
控能力。
在CBL-CIPK研究领域中, 急待解决以下几个
问题: 首先, 病原体侵染是如何触发宿主细胞CBL-
CIPK信号系统以及病原体自身是否具有相应的对
策机制？其次, 一旦遭遇某一或多种逆境, 宿主细
胞通过什么机制来快速有效地组织相对应的CBL-
CIPK信号系统, 从而作出正确的响应; 第三, 分析
鉴定受CBL-CIPK信号系统调控的下游靶蛋白, 将
丰富和完善植物逆境信号传导和耐逆境分子机制;
最后, 值得一提的是, 从野生种质资源中分离和克
隆CBLs和CIPKs等位基因, 将为培育高耐逆境作物
新品种提供新的野生基因资源。
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