全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (5): 429~434 429
收稿 2011-11-29　　修定 2012-04-17
资助 山东省优秀中青年科学家科研奖励基金(BS2011SW016)
和国家博士后科学资金资助项目(2009045132)。
* 通讯作者(E-mail: ksc313@126.com; Tel: 0531-88365311)。
次生代谢产物与植物抗病防御反应
郭艳玲1,2, 张鹏英1, 郭默然1, 陈靠山1,*
1山东大学生命科学学院和国家糖工程技术研究中心, 济南250100; 2德州学院农学系, 山东德州253023
摘要: 次生代谢产物是由植物次生代谢产生的许多结构不同的小分子有机化合物, 它们广泛参与植物的生长、发育、防御
等生理过程。次生代谢产物在植物的抗病防御反应中发挥着重要作用, 可以作为生化壁垒防御病原物侵染, 还可以作为信
号物质参与植物的抗病反应; 在植物与病原物互作中, 植物合成新的抗菌物质植保素, 原有的抗菌物质也会增加。植物次
生代谢产物的积累受到病原物、发育、环境等多种因素的调节。本文重点介绍次生代谢产物在植物抗病防御中的相关作
用以及影响其合成的各种因素。
关键词: 次生代谢产物; 植物; 抗病; 病原物
Secondary Metabolites and Plant Defence Against Pathogenic Disease
GUO Yan-Ling1,2, ZHANG Peng-Ying1, GUO Mo-Ran1, CHEN Kao-Shan1,*
1College of Life Sciences and National Glycoengineering Research Center, Shandong University, Jinan 250100, China; 2Depart-
ment of Agriculture, Dezhou University, Dezhou, Shandong 253023, China
Abstract: Secondary metabolites cover a very wide variety of unrelated micromolecule compounds. These
products regulate many plant physiological responses in plant growth, development and adaptation, and often
play an important role in plant defense against pathogens. Some products may serve as chemical barriers, and
some could have functions in defense-related signaling processes. De novo phytoalexins synthesis and the accu-
mulation of phytoanticipins is induced by pathogen. Secondary metabolites biosynthesis is related to many de-
velopmental and environmental cues. In this review, we summarized the roles of secondary metabolites in plant
defense and the influence of several factors on the biosynthesis of secondary metabolites.
Key words: secondary metabolites; plant; defense; pathogen
植物次生代谢产物(secondary metabolites), 又
称天然产物(natural products), 是由植物次生代谢
产生的多种多样的小分子有机化合物。次生代谢
由初生代谢衍生而来, 其产物是复杂的分支代谢
途径的最后产物, 一般不直接参与植物的生长发
育及与生殖有关的原始生化活动。与初生代谢不
同, 次生代谢产物的产生和分布通常具有种属、
器官、组织和生长发育期的特异性(Dixon 2001;
陈晓亚2006)。次生代谢是植物在长期演化过程中
产生的, 与植物对环境的适应密切相关, 并非可有
可无。次生代谢产物决定植物的颜色、气味和味
道, 广泛参与植物的生长、发育、防御等生理过
程, 在植物生命活动过程中发挥着重要作用。次
生代谢产物不仅有利于植物自身的生存, 还与植
物产品的品质密切相关, 同时也是人类天然药物
和工业原料的重要来源。
植物在生长发育过程中, 常常会因真菌、细
菌、病毒等另一种生物因素的影响而干扰其正常
生长发育, 进而引起病害, 这种能引起植物发生病
害的生物, 统称为病原生物(pathogen), 简称病原
物。在植物与病原物长期的共同演化过程中, 植
物发展了一系列抗病反应抑制病原物的侵染(Jones
和Dangl 2006)。在植物抗病反应中, 次生代谢产物
可以作为生化壁垒抵御病原物侵染, 还可以作为
信号物质参与植物的抗病反应(Bednarek和Os-
bourn 2009)。本文重点综述次生代谢产物在植物
抗病防御中的作用以及影响其产生的各种因素。
1 植物次生代谢产物主要类群
植物次生代谢产物种类丰富, 来源多样, 根据
基本结构特点, 可以分为萜类、酚类和含氮化合
物三大类(Dixon 2001)。萜类化合物(terpene)或称
植物生理学报430
类萜是植物次生代谢产物中数量最多的一类化合
物, 其基本结构是由异戊二烯五碳单位组成的; 除
以萜烯的形式存在外, 萜类化合物还以各种含氧
衍生物的形式存在, 包括醇、醛、羧酸、酮、酯
类以及苷等。酚类化合物(phenolic)是指芳香烃中
苯环上的氢原子被羟基取代所生成的化合物, 广
义的酚类包括黄酮类、简单酚类和醌类等。含氮
化合物(nitrogen-containing compound)是一类分子
结构中含有氮原子的植物次生代谢产物, 包括生
物碱、含氰糖苷、非蛋白质氨基酸等。
挥发性物质(volatile organic compounds, VOCs)
是植物产生的具有挥发性的一类低分子量次生代
谢产物 , 容易被植物释放到环境中 (Maff e i等
2011)。挥发性物质结构多样, 包括萜类、酚类、
脂肪酸衍生物和非蛋白质氨基酸等。植物挥发性
物质具有多种生态功能, 可以直接抑制病原物生
长, 也可以作为食草动物的拒食剂, 还可以作为信
号物质吸引天敌或诱导邻近植物产生系统抗性
(Holopainen和Gershenzon 2010)。
2 次生代谢产物在植物抗病反应中的作用
次生代谢产物在植物抗病反应中具有多种作
用。木质素可以充实细胞壁, 防治病原物酶对植
物组织的分解, 是植物防御病原物侵染的物理屏
障。植保素、皂苷等化合物直接具有杀菌作用,
是植物防御病原物的化学策略。还有一些化合物
如水杨酸甲酯(methyl salicylate, MeSA)可以作为
信号物质参与植物抗病反应。
2.1 生化壁垒
2.1.1 物理屏障 植物表皮的角质、木栓质, 细胞
壁沉积的木质素、胼胝质等, 它们本身不具有抑
菌活性, 但能防止病原物侵入植物组织。木质素
是一种结构复杂的酚类聚合物, 它是构成植物细
胞壁的成分之一, 木质素含量提高可以增强细胞
壁抗真菌穿透和抗酶溶解的能力。木质素虽然是
组成型的结构物质, 但它具有相当强的受诱导合
成特性, 植物病原物侵染的部位木质化迅速加强,
细胞壁的抗侵染能力因此增强; 同时木质素作为
一种机械屏障, 保护寄主细胞免受病原物分泌酶
的降解, 抑制病原物的扩展(Zhao和Dixon 2011)。
2.1.2 化学防御 健康植物体内积累的一些物质如
皂苷、咖啡因等直接具有抑菌活性。还有一些物
质, 如芥子油苷、生氰苷等在健康植物中不显示
抗菌作用, 但是当病原物侵染时, 这些物质被植物
相关酶水解释放出的硫氰酸酯、腈类、氰化氢等
化合物具有杀菌作用。在植物与病原物互作中,
植物还会合成新的抗菌物质植保素。
组成型抗菌物质(phytoanticipins)是植物体内
固有的抗菌物质, 在病原物侵染之前就已经存在
于健康植物中。组成型抗菌物质并不是固定不变
的, 病原物侵染诱导植物次生代谢发生改变, 增加
这类物质的合成。
糙毛燕麦(Avena strigosa)的sad突变体(皂苷合
成缺陷)因积累皂苷不足, 降低了该突变体对禾顶
囊壳菌(Gaeumannomyces graminis var. tritici)、燕
麦镰孢菌(Fusariun avenaceum)等病原菌的抵抗力
(Papadopoulou等1999)。烟草中的咖啡因能够抑制
烟草花叶病毒(tobacco mosaic virus, TMV)和丁香
假单胞菌(Pseudomonas syringae)的侵染(Kim和
Sano 2008)。桉树叶片中多酚类物质、黄酮类化
合物含量和多酚氧化酶活性水平及其同工酶谱带
均与桉树对焦枯病(Clindrocladium quinquesep tat-
um Morgan)抗性有密切关系, 可以作为衡量桉树对
焦枯病抗性的生化指标(冯丽贞等2008)。非蛋白
质氨基酸γ-氨基丁酸(γ-amino butyric acid)在拟南
芥与丁香假单胞菌互作中具有多重作用, 一方面
细菌利用γ-氨基丁酸作为营养物质; 另一方面γ-氨
基丁酸抑制细菌生长或者抑制细菌的hrp基因(hy-
persensitive reaction and pathogenicity gene)表达,
提高感染点的γ-氨基丁酸水平可以抑制细菌扩张,
减轻感染症状(Park等2010)。
病原物侵染也能诱导组成型抗菌物质发生变
化。胡萝卜软腐欧文氏杆菌(Erwinia carotovora)
侵染诱导拟南芥芥子油苷含量增加 (Brader等
2001); 芥子油苷分解产生的代谢物具有广谱抗菌
活性(Bednarek等2009); Clay等(2009)在基因水平
上证明了芥子油苷代谢在拟南芥的抗病免疫反应
中是必需步骤 , 其代谢物参与拟南芥先天免疫 ,
PEN2和PEN3基因既调控胼胝质沉积, 也激活芥子
油苷反应; 在健康植物组织中合成和贮存的芥子
油苷可以向侵染点运输和释放(Bednarek等2009;
Clay等2009); Stotz等(2011)的研究表明芥子油苷的
含量与拟南芥对核盘菌(Sclerotinia sclerotiorum)抗
郭艳玲等: 次生代谢产物与植物抗病防御反应 431
性密切相关, 核盘菌侵染激活芥子油苷合成相关
基因的表达。
植保素(phytoalexin)是病原物诱导植物激活
或抑制相关的酶系基因合成的具有抗微生物活性
的小分子化合物。植保素种类繁多, 包括萜类、
芪类、异黄酮类、生物碱类等。不同类别的植物
往往合成不同种类的次生代谢产物作为植保素,
例如豆科植物的植保素如豌豆素(pisatin)、大豆素
(glyceollin)等属于异黄酮类化合物; 茄科类的植保
素如辣椒素(capsidiol)、日齐素(rishitin)等属于倍
半萜。十字花科的拟南芥产生的植保素主要是亚
麻荠素(3-thiazol-2-yl-indole, camalexin), 它是一种
含硫的吲哚生物碱。植保素产生迅速, 积累在侵
染点周围, 杀死或抑制病原物, 抑制病斑的扩大及
病原物在未侵染细胞中的扩展, 其产生的速度和
积累的量常常直接反映了植物抗病性的强弱(Ahu-
ja等2012)。
拟南芥pad3突变体(亚麻荠素合成缺陷型)因
不能有效积累亚麻荠素, 相对野生型容易因芸苔
生链格孢(Alternaria brassicicola)或核盘菌的侵染
而发生病害(Thomma等1999; Stotz等2011)。研究
表明 , 亚麻荠素对芸苔生链格孢、灰葡萄孢菌
(Botrytis cinerea)、黄瓜萎蔫病菌(Plectosphaerella
cucumerina)等多种病原菌均有明显的抑制作用
(Ahuja等2012)。亚麻荠素的抗菌机理现在还没有
完全研究清楚, 有研究表明亚麻荠素可以破坏病
原真菌的细胞膜, 进而导致病原真菌死亡(Joubert
等2011)。
2.2 信号物质
2.2.1 上游信号 一些次生代谢产物可能作为信号
物质, 诱导下游抗菌物质的生成。胼胝质(callose)
沉积是植物对病原物的早期应答反应, 病原物表
面的病原相关分子模式(pathogen associated molec-
ular pattern, PAMPs)诱导胼胝质在侵染点周围组织
的细胞壁积累(Luna等2011)。燕麦根部产生的燕
麦素(avenacin)是一种皂苷类抗菌物质, 能抑制土
壤中病原微生物的生长, Mylona等(2008)研究表明
燕麦素可以诱导燕麦根部细胞壁胼胝质沉积, 燕
麦sad突变体(皂苷合成缺陷)胼胝质反应受到抑
制。Flg22是人工合成的细菌鞭毛蛋白(flagellin) N
端的22个氨基酸肽段, 是研究植物与细菌互作常
用的微生物关联分子模式(microbe-associated mo-
lecular pattern, MAMP)。Clay等(2009)研究发现
flg22诱导拟南芥胼胝质积累, myb51突变体(芥子
油苷合成缺陷)胼胝质反应不能正常发生, 这表明
芥子油苷代谢可能诱导胼胝质积累, 或者它的分
解可能作为胼砥质积累发生的信号。
2.2.2 长距离信号 植物在受到病原物侵染时, 产生
的一些挥发性物质如水杨酸甲酯、茉莉酸甲酯
(methyl jasmonate, MeJA)、(E)-2-己烯醛等, 是植
株自身或相邻植株间传递信息的信号分子。接种
TMV的烟草叶片或接种灰葡萄孢菌的拟南芥叶片
释放的MeSA可以诱导邻近叶片或邻近植物发生系
统获得抗性(systemic acquired resistane, SAR) (Vlot等
2008)。(E)-2-己烯醛、(Z)-3-己烯醛等挥发性组分
可以激活拟南芥中多种防御基因表达, 诱导植保
素和木质素积累, 提高拟南芥对灰葡萄孢菌的抗
性(Kishimoto等2005)。
2.2.3 病害指示剂 植物受病原物侵染危害时所释放
的挥发性物质在种类和数量方面都有明显的变
化。烟草接种丁香假单胞菌致病小种和非致病小
种后释放的挥发性物质变化具有明显差异, 接种致
病小种后, MeSA和两种倍半萜的含量显著增加
(Huang等2003)。番茄被灰葡萄孢菌侵染后增加释
放的挥发性物质主要来自脂氧合酶(lipoxygenase,
LOX)代谢途径, 其次是某些单萜(Jansen等2009b)。
Jansen等(2009a)认为可以通过监测挥发性物质的变
化研制开发监控植物健康状况的探测系统, 从而能
够在植物病虫害初期发出预报; 通过检测灰葡萄孢
菌侵染番茄后温室内气体的变化, Jansen等(2010)发
现MeSA可以作为检测灰葡萄孢菌侵染的特异性指
标。国内也有学者正在研究植物挥发性物质在茶
树病害监测和防御中的作用(刘守安等2010)。
3 次生代谢产物在植物抗病反应中的合成与调控
植物通过细胞表面的受体感受病原物或诱导
子信号, 激活信号转导途径, 诱导抗病相关基因表
达 , 合成与抗病相关的次生代谢产物 (Zhao等
2005)。G蛋白(G-protein)、Ca2+、促分裂原活化蛋
白激酶(mitogen-activated protein kinase, MAPK)、
活性氧(reactive oxygen species, ROS)、一氧化氮
(NO)、茉莉酸(jasmonic acid, JA)、水杨酸(salicylic
acid, SA)、乙烯(ethylene)等多种信号分子参与植
植物生理学报432
物的抗病信号转导, 组成复杂的信号转导网络。
Stotz等(2011)发现接种核盘菌后, 拟南芥亚麻荠素
和芥子油苷合成相关基因表达上调。在拟南芥与
灰葡萄孢菌互作中, 拟南芥亚麻荠素的合成受到
MAPK的调节, 病原菌侵染激发MAPK应答, 激活
M P K 3 / M P K 6级联调控亚麻荠素合成 ( R e n等
2008)。SA、JA、乙烯、生长素(auxin)等都可能
参与亚麻荠素合成的调控, 因病原物不同而主要
参与调控的激素有所不同(Ahuja等2012)。Sch-
laeppi和Mauch (2010)研究发现, 芥子油苷在拟南
芥抗病反应早期阶段发挥作用并可能有助于亚麻
荠素的合成, 二者合成缺陷都会降低拟南芥对芸
薹根肿菌(Phytophthora brassicae)的抗性。亚麻荠
素的合成起始于色氨酸, CYP79B2、CYP79B3等
多种细胞色素P450酶(cytochrome P450)参与催化
反应。现在亚麻荠素合成的一些关键步骤、中间
体和催化酶已经鉴定, 但有些关键步骤还未确定,
需要进一步研究(Ahuja等2012)。
4 影响次生代谢产物积累的因素
4.1 病原物和诱导子
病原物侵染诱导植物次生代谢发生变化, 合
成植保素和其他抗菌物质。核盘菌诱导拟南芥合
成亚麻荠素, 增加芥子油苷含量, 而且激活芥子油
苷分解代谢过程(Stotz等2011)。Huffaker等(2011)
分析了禾谷镰刀菌(Fusarium graminearum)侵染玉
米后对萜类化合物的影响, 发现病原菌侵染导致
萜类化合物的组成和数量都发生了显著变化, 其
中属于倍半萜的植保素(zealexins)被强烈诱导, 催
化b-macrocarpene合成的基因TPS6和TPS11表达显
著上调。次生代谢产物的类似变化增强了植物对
病原物再侵染的抗性。
诱导子(elicitor), 又称激发子, 是指能诱导植
物抗病反应的生物或非生物因子。生物因子包括
真菌、细菌、病毒及其代谢物等; 非生物因子如
化学试剂、机械损害、电磁处理、射线和热处理
等。植物一般通过细胞表面的受体感受诱导子刺
激, 触发信号转导途径, 激活抗病相关基因表达,
合成植保素、木质素和胼胝质等抗菌物质, 增强
植物的抗病性(Hadrami 2010)。现在已经发现了很
多不同种类的诱导子, 尤其是对寡糖类诱导子的
研究较多。壳聚糖(chitosan)是由自然界广泛存在
的几丁质(chitin)经过脱乙酰作用得到的, 能够诱导
拟南芥多种防御基因(包括亚麻荠素合成基因)上
调表达, 诱导亚麻荠素产生, 提高拟南芥对灰葡萄
孢菌的抗性(Povero等2011)。壳寡糖(chitosan oli-
gosaccharide)是通过降解甲壳素或壳聚糖得到的
低聚糖, 具有与壳聚糖相似的诱导活性。牛蒡低
聚果糖是本实验室从牛蒡根中分离得到的低聚糖,
试验发现牛蒡低聚果糖能够诱导烟草系统抗性,
是一种新型的植物诱导子(Wang等2009a)。研究发
现, 壳寡糖和牛蒡低聚果糖处理番茄果实5 d后, 其
总酚含量分别是对照的1.5倍和1.7倍(Wang等
2009b); 壳寡糖和牛蒡低聚果糖处理番茄幼苗, 显
著提高了番茄挥发性物质的释放量, 增强番茄幼
苗对灰葡萄孢菌的抗性(He等2005, 2006)。壳寡糖
等诱导子已经应用在生产上, 用于提高植物的抗
病性, 或获得更多的目标次生代谢产物。
4.2 发育时期
植物次生代谢产物的含量往往随季节及其生
长发育时期的不同而改变。柑橘(Citrus paradisi)
酚类化合物含量随植物生长而变化, Daniel等(2011)
研究了植物次生代谢的关键基因葡糖基转移酶
(glucosyltransferases, GTs)在柑橘不同发育阶段的
表达量, 发现次生代谢产物随发育时期的含量变
化是植物基因表达调控的结果。次生代谢产物的
这种变化也会影响植物的抗病能力。番茄同叶龄
叶片VOCs的释放及其抑菌能力随着植株生长而逐
渐增强(Zhang等2008)。阶段抗性(age-related resis-
tance, ARR)是许多植物的整个植株或植物组织对
病原菌的抗性与植物的发育阶段密切相关的现
象。Shibata等(2010)沉默土豆NbICS1和NbEIN2基
因(SA合成和乙烯信号基因)后研究发现, 土豆对致
病疫霉(Phytophthora infestans)的阶段抗性需要SA
诱导的过敏性细胞死亡和乙烯诱导的植保素参与,
不同发育时期植保素的发生量与其抗病性密切相
关。
4.3 环境因子
次生代谢产物在植物协调与环境关系上充当
着重要的角色, 其产生和积累与环境有着密切的
相关性(Dixon 2001)。温度、水分、光照、大气、
盐分、养分等都会对植物的生长产生各种影响,
次生代谢产物也会随之发生变化(阎秀峰等2007),
郭艳玲等: 次生代谢产物与植物抗病防御反应 433
这也间接影响了植物的抗病反应。暴露于紫外辐
射下的植物类黄酮含量增加, 类黄酮既可以吸收
紫外线, 保护植物免受过量紫外线的伤害, 也可以
增强其对病原物的抗性; 紫外辐射引起的DNA损
伤增强拟南芥对寄生霜霉菌(Hyaloperonospora
parasitica)的抗性(Kunz等2008)。植物表面空间积
累的挥发性物质是植物重要的防御策略, 生物逆
境和非生物逆境都能改变植物挥发性物质的释放,
但是现在研究多重逆境对挥发性物质影响的还很
少(Holopainen和Gershenzon 2010)。鉴于植物自然
生长环境的复杂性, 研究植物在多重胁迫下的抗
性机制尤为重要。研究植物在多重逆境下次生代
谢产物的变化组分, 对深入理解植物的抗性机制,
可能具有重要意义。
次生代谢产物不但在植物的生长发育、抗逆
中发挥着重要作用, 还是人类天然药物的重要来
源, 对人类的生存和健康也起着重要作用; 环境因
子影响次生代谢产物积累, 研究诱导型药用次生
代谢产物的合成机制对于开发利用多种药用化合
物具有重要意义(张争等2009)。
植物的次生代谢是植物在长期进化中与环境
(生物的和非生物的)相互作用的结果, 次生代谢受
到环境的影响, 同时也对周围环境产生作用。例
如环境污染、植被破坏等影响到了植物挥发性物
质的产生和数量(McFrederick等2009)。植物挥发
性物质直接参与大气环流, 影响到整个地球的生
物圈变化; 为应对环境的剧烈变化, 植物一般倾向
于增加挥发性物质的释放, 这种变化扰乱了生物
圈化学平衡, 对生物圈和气候产生的影响目前还
难以预料(Peñuelas和Staudt 2009)。植物挥发性物
质占自然挥发物的90%以上, 它们也是植物调节与
哺乳动物关系的重要策略(Maffei等2011), 因此, 植
物挥发性物质的改变也可能影响到人类的健康。
5 结语
植物次生代谢产物的多样化及其不同功能,
是植物在长期适应环境的条件下逐步形成的。目
前, 植物次生代谢产物在抗病防御方面的研究还
不像在植物与昆虫互作研究的那样深入, 次生代
谢产物抗病效果尚缺少量化分析; 如何评价各种
次生代谢产物在植物抗病中的效价; 如何调控植
物次生代谢产物在不同时空的表达; 在植物育种
和栽培上如何平衡抗病与产量、营养、口感的关
系; 以及如何开发利用更多的天然产物, 利用植物
次生代谢产物维护和促进人类健康, 这些都值得
深入研究。植物次生代谢产物组成和数量的改变,
对包括人类病原微生物在内的微生物繁衍产生的
影响以及与人类疾病发生、演变的关系, 也是值
得关注的问题。在当前植被破坏、环境污染的背
景下, 植物次生代谢产物的改变对环境、农业、
以及人类生活与健康的影响, 需要进一步探讨。
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