全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (11): 1143~1154 1143
收稿 2013-07-02　　修定 2013-08-28
资助 长江学者和创新团队发展计划项目(IRT1247)和中央高校
基本科研业务费专项资金(2013PY107和2012SC13)。
* 通讯作者(E-mail: liyong@mail.hzau.edu.cn; Tel: 027-
87288188)。
叶肉导度的组成、大小及其对环境因素的响应
李勇*, 彭少兵, 黄见良, 熊栋梁, 刘茜
华中农业大学植物科学技术学院, 农业部长江中游作物生理生态与耕作重点实验室, 武汉430070
摘要: 植物光合作用过程中, 大气中的CO2需要克服气孔和叶肉细胞等阻力传输到羧化位点。CO2从气孔下腔传输到羧化
位点的阻力称为叶肉阻力, 其倒数即为叶肉导度。近十年内, 叶肉导度已经成为光合作用研究领域的一个重要方面。本文
首先系统地阐述了叶肉导度的组成及各部分所占的比重; 然后通过与气孔导度的比较, 分析叶肉导度的大小及其对光合作
用的影响; 最后阐述了叶肉导度对环境变化的响应, 并分析了其中可能的原因。
关键词: 光合作用; 叶肉导度; 细胞壁厚度; 水通道蛋白; 叶绿体
Components and Magnitude of Mesophyll Conductance and Its Responses to
Environmental Variations
LI Yong*, PENG Shao-Bing, HUANG Jian-Liang, XIONG Dong-Liang, LIU Xi
Key Laboratory of Crop Ecophysiology and Farming System in the Middle Reaches of the Yangtze River, Ministry of Agriculture,
College of Plant Science and Technology, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China
Abstract: Photosynthesis requires CO2 to diffuse from atmosphere to chloroplasts, through stomata and
mesophyll cells. The resistance from substomata to carboxylation sites is mesophyll resistance, the reciprocal of
which is termed mesophyll conductance (gm). In the recent 10 years, gm has been one of the most important
parts in photosynthesis research. In this paper, we firstly discussed the components of gm, and further estimated
their relative contributions to gm. Then, the magnitude of gm and its contribution to photosynthesis were
analyzed through comparison with stomatal conductance (gs). Finally, rapid response of gm to environmental
changes and the possible reasons were discussed.
Key words: photosynthesis; mesophyll conductance; cell wall thickness; aquaporin; chloroplast
通过A/Ci曲线(A: 净光合速率, net photosyn-
thetic rate; Ci: 细胞间隙CO2浓度, intercellular CO2
concentration)可以看出, C3植物叶片的光合作用主
要受以下3个因素的限制: (1) 1,5-二磷酸核酮糖羧
化酶/氧化酶(ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/
oxygenase, Rubisco)的含量和活性; (2) 1,5-二磷酸
核酮糖(ribulose-1,5-bisphosphate, RuBP)的再生能
力; (3)光合产物——磷酸丙糖运出叶绿体的能力
(Farquhar等1980; Sage 1990; Manter和Kerrigan
2004)。在饱和光强和低CO2浓度条件下, 由光反
应产生的能量和还原力充足, 此时A随着Ci的升高
而直线增加(图1)。在这个过程中, 光合作用主要
受叶片内CO2浓度及其调控的Rubisco活性的限
制。随着Ci的进一步提高, Rubisco被完全激活, 而
RuBP供应不足, 从而使A随着Ci的升高而增加的幅
度逐渐降低(图1)。在这个过程中, 光合作用主要
受RuBP再生能力的限制。当光合作用较高时, 叶
绿体大量形成的磷酸丙糖必须通过叶绿体膜上的
磷酸转运器运出叶绿体, 否则将反馈抑制光合作
用(郭世伟等2006)。在这个过程中, 光合作用主要
受磷酸丙糖运输能力的限制。此时的A不再随着Ci
的升高而增加(图1), 相反, 随着Ci的进一步增加, A
可能出现下降的趋势(Long和Bernacchi 2003)。
作为卡尔文循环的关键酶, Rubisco是植物体
中含量最多的酶, 大约27%的叶片氮素分配在Rub-
isco中(Evans 1989; Makino等1997)。但是Rubisco
的活性非常低, 仅能发挥总活力的25% (Sage和
Pearcy 1987), 这是因为: (1) Rubisco对CO2的亲和
力非常低(Jensen 2000); (2) CO2的传输阻力比较大,
植物生理学报1144
叶绿体内的CO2浓度(chloroplastic CO2 concentration,
C c)非常低 , 不能将Rubisco完全激活(Flexas等
2006); (3) Rubisco是一个双功能酶, 既能催化RuBP
与CO2结合进行羧化反应, 又能催化其与O2结合进
行氧化反应。CO2和O2竞争Rubisco上同一个羧化
位点, 且羧化反应和氧化反应的速率取决于叶绿
体内CO2浓度和O2浓度的比值, 以及Rub-isco对CO2
和O2的亲和力(Brooks和Farquhar 1985)。因此, 在当
前大气的CO2浓度条件下(360~400 µmol·mol
-1), 光
反应产生的能量和还原力充足时, 光合作用主要
受Rubisco活性和Cc的限制(图1)。
CO2从外界大气向叶绿体传递的过程首先需
要克服叶片表面的边界层到达叶片表面, 然后再
克服气孔的阻力到达气孔下腔(图2)。CO2到达气
孔下腔之后需要继续扩散至细胞壁周围, 然后再
依次克服细胞壁、细胞膜、细胞质、叶绿体膜和
叶绿体基质的阻力才能到达Rubisco的羧化位点
(图2 )。气孔对C O 2传输的阻力称为气孔阻力
(stomatal resistance to CO2, rs), CO2从气孔下腔到达
Rubisco羧化位点过程中所受到的阻力称为叶肉阻
力(mesophyll resistance to CO2, rm)。rs和rm的倒数
即分别为气孔导度(stomatal conductance to CO2, gs)
和叶肉导度(mesophyll conductance to CO2, gm)。气
孔是CO2和H2O进出叶片的共同路径, 因此, gs可以
通过测量气孔对H2O的传导度的方法间接测定出
来。由于H2O在空气中的传播能力为CO2的1.6倍,
因此gs=gs,w/1.6 (gs,w为气孔对H2O的传导度) (von
Caemmerer和Farquhar 1981)。然而, gm的测定却非
图1 水稻叶片的A/Ci响应曲线
Fig.1 A/Ci response curve of rice leaf
测定光强为1 500 µmol·m-2·s-1, CO2浓度梯度为: 50、100、
150、200、400、600、800、1 000和1 500 µmol·mol-1。实线、
虚线和折线分别模拟了受Rubisco限制、RuBP再生限制和磷酸丙
糖(triose-phosphate utilization, TPU)利用的限制条件下的光合速
率。实心点表示叶片的实际光合速率, 为上述3种模拟条件下的
最小值。在模拟中使用的参数为: Vcmax=80 µmol·m
-2·s-1、Jmax=210
µmol·m-2·s-1、VTPU=12 µmol·m
-2·s-1、Rd=2 µmol·m
-2·s-1和Kc/(1+O/
Ko)= 418 µbar。
图2 CO2在叶片内传输路径
Fig.2 CO2 diffusion pathway in leaf
Ca: 大气CO2浓度; Cs: 叶片表面CO2浓度; gb: 叶片边界层对CO2的传导度; C: 叶绿体; SG: 淀粉粒; M: 线粒体: N: 细胞核; CW: 细胞壁。
李勇等: 叶肉导度的组成、大小及其对环境因素的响应 1145
常困难, 在过去很长的一段时间内都无法准确地
测量出gm的大小。在早期的光合作用研究过程中,
一般认为gm非常大, 并且对光合作用的限制可以忽
略不计(Farquhar等1980)。然而, 随着13C同位素测
量和荧光技术的发展, 目前已经发展了3种测量gm
的方法: 13C同位素方法、叶绿素荧光-气体交换相
结合的方法和A/Ci曲线方法(Harley等1992; Loreto
等1992; Ethier和Livingston 2004)。通过准确测定
gm和Cc发现, gm并不大, 可以导致Cc显著低于C i
(Harley等1992; Loreto等1992; Eichelmann和Laisk
1999; Bernacchi等2002), 所以gm同gs一样是限制叶
片光合作用的主要因素(Grassi和Magnani 2005;
Niinemets等2005)。
在过去20年, 尤其是在最近10年内, gm已经成
为光合作用研究领域的一个重要方面。Flexas等
(2008)做了一个统计, 国际上在过去25年内发表的
关于gm的文章数量呈逐年增长的趋势。自1986年
到2000年的15年内在该领域内发表的文章总数为
45篇, 平均每年发表3篇; 自2001年到2007年的7年
内发表的文章总数为84篇, 平均每年发表12篇。
然而, 国内开展gm的研究才刚刚起步, 对gm也缺乏
深入和系统的认识。本文系统地分析了gm的构成
因素、大小及其对环境的响应, 希望能够有助于
人们对gm研究及其应用有较全面的了解。
1 CO2在叶片内的传输过程和阻力
CO2在叶片内的传输可以分为气相传输和液
相传输两部分。气相传输过程为CO2从气孔下腔
到达细胞壁周围的过程, 这个过程的阻力可以表
示为rias (ias为intercellular air spaces简写); 液相传输
过程为CO2从细胞壁周围到达Rubisco羧化位点的
过程, 这个过程的阻力可以表示为rliq (liq为liquid简
写)。因此, rm可以表示为: rm = rias + rliq (Evans等
2009)。
1.1 气相传输过程
rias的大小取决于植物种类、叶片厚度和细胞
排列方式等因素(Chartzoulakis等1999)。首先, 叶
片越厚, CO2从气孔下腔通过径向传输到达细胞壁
的距离就会越大, rias自然就会越大; 反之, CO2从气
孔下腔传输到细胞壁的距离就会越小, rias也会越
小。其次, 叶片内细胞排列比较紧密, 即叶片内细
胞间隙的空间较小时, rias就会相对较大; 反之, 叶
片内细胞排列疏松时, rias就会相对较小。
尽管有少数研究表明 r i a s占 r m的8 % ~ 4 2 %
(Evans等2009), 但是大多数学者认为rias占rm的比
例很小, r liq是构成rm的主要部分(Harley等1992;
Evans等2009)。尤其对于水稻和烟草等细胞排列
较为疏松的叶片, 或者对于上下表皮均具有大量
气孔的叶片而言, rias远小于rliq。也有研究表明, rm
与细胞之间的空隙度无关(Hanba等2001)。因此,
在分析rm的过程中一般只考虑rliq的大小, 即rm ≈ rliq
(Harley等1992; Hanba等2004)。
1.2 液相传输过程
1.2.1 碳酸酐酶(carbonic anhydrase, CA)的影响
当CO2到达细胞壁周围以后, 气态的CO2首先需要
溶解在细胞汁液中, 形成HCO3
-, 并且以HCO3
-的形
式继续向叶绿体内传输。在这个过程中, 细胞膜
外的CA能够加速气态CO2向HCO3
-的转变(Fuku-
zawa等1992; Badger 2003)。因此, CA的活性可能
会影响和限制gm的大小。然而有研究表明, 通过分
子手段将CA的含量降低到2%的情况下都不能抑
制烟草的光合作用(Majeau等1994; Price等1994)。
因此, CA在高等植物体内的活性非常高, 在正常条
件下它不会影响和限制gm。但是, 我们也不能完全
忽略CA的作用。因为有研究表明随着gm的降低,
CA对gm的贡献率显著增加(Gillon和Yakir 2000)。
因此, 在木本植物中或者在干旱等环境胁迫等gm较
小的情况下, CA在CO2液相传输过程中可能会起
到重要的作用。
1.2.2 细胞壁的影响 CO2穿透细胞壁时所受到的
阻力(rw, w为wall的简写)与细胞壁的厚度呈正比,
而与细胞壁的孔隙度呈反比(Evans等2009)。组成
细胞壁的纤维素排列越紧密, 则细胞壁的孔隙度
越小, rw就越大; 反之, rw就会越小。表1列出了不
同植物的细胞壁厚度, 从表1可以看出, 不同植物
之间细胞壁厚度相差非常大。小麦叶肉细胞的细
胞壁最薄, 最小值为0.15 µm; 而针叶类植物辐射松
的细胞壁最厚, 为4.3 µm, 约为小麦的30倍。细胞
壁较厚也是造成针叶类植物gm显著低于禾本科植
物的重要原因(Flexas等2012)。有研究表明, 不同
植物之间gm的变化趋势为: 禾本科植物>落叶植物
>常绿植物>针叶植物>苔藓类植物 (F l exas等
2012)。禾本科植物约为0.3 mol·m-2·s-1, 而针叶类植
植物生理学报1146
物不足0.1 mol·m-2·s-1。关于栅栏组织和海绵组织
之间的区别, 不同研究的结果并不完全一致。有
研究表明, 油菜的栅栏组织细胞壁较海绵组织厚
(Stefanowska等1999), 而藜科和乔木等植物的研究
则刚好相反(Hanba等2001; Kogami等2001)。
关于细胞壁孔隙度方面的研究非常少, 一般
认为, C3植物细胞壁的孔隙度为10%~30% (Evans
等1994; Terashima等2006), C4植物的孔隙度为
15%~30% (von Cammerer和Furbank 2003)。Evans
等(2009)提出, 当细胞壁孔隙度为10%时, rw占rm的
比例为25%; 当孔隙度为5%时, rw占rm的比例为
50%。因此, 当孔隙度为10%~30%时, rw占rm的比
例为8.3%~25%。然而, Evans等(1994)在烟草中的
研究表明, 当细胞壁孔隙度为30%时, rw占rm的比
例约为29%。那么, rw占rm的比例究竟为多少？目
前还没有一个确切的数值。但是, 作者可以保守
表1 不同植物之间叶片细胞壁厚度的差异
Table 1 Variation of cell wall thickness in different plant species
植物种类 品种或变种 叶片组织 细胞壁厚度/µm 参考文献
Gossypium hirsutum － 下表皮 0.68~0.76 Cutler等1977
Oryza sativa ‘Huang Jin Qin’ 厚壁组织 1.0~1.7 Zhou等2009
Oryza sativa ‘Huang Jin Qin’ 维管束鞘细胞 0.5~0.7 Zhou等2009
Brassica napus oleifera 栅栏组织 0.3~0.9 Stefanowska等1999
Brassica napus oleifera 海绵组织 0.2~0.6 Stefanowska等1999
Brassica napus oleifera 上表皮 0.2~1.8 Stefanowska等1999
Brassica napus oleifera 下表皮 0.2~1.6 Stefanowska等1999
Triticum aestivum ‘Inna’ 叶肉细胞 0.15~0.21 Polesskaya等2001
Picea abies ‘Karst’ － 1.7~2.6 Lundgren 2004
Polygonum cuspidatum － 栅栏组织 0.22~0.35 Kogami等2001
Polygonum cuspidatum － 海绵组织 0.29~0.42 Kogami等2001
Oryza sativa ‘Jinmi’ 表皮细胞 0.5~1.2 Kim等2002
Oryza sativa ‘Hwaseong’ 表皮细胞 0.4~0.7 Kim等2002
Acer mono ‘Marmoratum’ 栅栏组织 0.23~0.33 Hanba等2001
Acer mono ‘Marmoratum’ 海绵组织 0.31~0.38 Hanba等2001
Alnus japonica － 栅栏组织 0.17~0.32 Hanba等2001
Alnus japonica － 海绵组织 0.33~0.37 Hanba等2001
Populus maximoviczii － 栅栏组织 0.21~0.38 Hanba等2001
Populus maximoviczii － 海绵组织 0.25~0.48 Hanba等2001
Nicotiana tabacum － 叶肉细胞 0.3 Evans等1994
Cryptomeria japonica － － 1.4 Watanabe等2000
Chamaecyparis obtusa － － 3.4 Watanabe等2000
Picea glehnii － － 2.7 Watanabe等2000
Pinus densiflora － － 4.2 Watanabe等2000
Pinus radiata － － 4.3 Watanabe等2000
Metasequoia glyptostroboides － － 2.0 Watanabe等2000
Tsuga heterophylla － － 3.0 Watanabe等2000
　　Watanabe等(2000)文献中细胞壁的厚度不是测量出来的数值, 而是在构建模型时采用的数值; “－”表示原文中并没有具体说明。
地估计, 在禾本科等细胞壁较薄的植物中rw占rm的
比例小于30%, 而在木本植物等细胞壁较厚的植物
中rw占rm的比例较高, 甚至高达70%左右(Tomás等
2013)。
1.2.3 细胞膜和叶绿体膜的影响 细胞膜、叶绿体
内膜和叶绿体外膜均为磷脂双分子层, 精确测定
他们在CO2传输过程中的阻力非常困难。Evans等
(1994)推测, 细胞膜和叶绿体膜在CO2传输中的阻
力(分别以rpm和rcn表示, pm为plasma membrane, cn
为chloroplast envelope)占rliq的49%, 并且认为这3层
膜的阻力相同, 均为rliq的16.36%。但是, Uehlein等
(2008)发现, 这3层膜对CO2传输的阻力并不相同,
其中叶绿体内膜对CO2的传导能力仅为细胞膜的
1/5, 叶绿体膜的阻力占总阻力的48%。但是, 该研
究并不被所有学者认可。Tomás等(2013)认为, 质
膜和叶绿体膜的阻力仅占总阻力的12%左右。
李勇等: 叶肉导度的组成、大小及其对环境因素的响应 1147
自Uehlein等(2003)发现烟草细胞膜上水通道
蛋白可以传输CO2之后, 一般认为CO2可以通过以
下2种途径穿透细胞膜和叶绿体膜: (1)直接穿透磷
脂双分子层; (2)通过膜上的水通道蛋白传输。CO2
为亲脂性分子 , 它能够直接穿透磷脂双分子层
(Uehlein等2008; Evans等2009)。同时, 越来越多的
研究表明, 水通道蛋白能够快速促进CO2的传输。
植物体内的水通道蛋白共有5个家族 : TIPs、
NIPs、SIPs、PIPs和XIPs (Kaldenhoff和Fischer
2006)。其中, PIPs为质膜水通道蛋白, 分为PIP1s和
PIP2s两个小家族, PIP1s家族的主要功能是运输
CO2, 而PIP2s家族的主要功能是运输水分(Uehlein
等2003; Flexas等2006)。因此, 提高PIP1s的表达量
能够显著的增强gm和A (Hanba等2004; Flexas等
2006), 而抑制其表达量也将显著降低gm和A (Ueh-
lein等2008)。除了通过分子生物学手段来调控水
通道蛋白的表达外, 干旱胁迫和氮素形态等外界
环境的改变, 也能通过影响水通道蛋白表达量或
者活性来调控叶片的gm和A (Guo等2007; Miy-
azawa等2008a, b)。
1.2.4 细胞质和叶绿体基质的影响 CO2穿透细胞
膜之后需要跨越细胞质才能到达叶绿体膜。一般
情况下, 叶绿体均聚集在细胞的外围紧贴细胞膜
(Sage和Sage 2009), 以便更好地吸收光能和CO2。因
此, 叶绿体表面和细胞膜的距离非常短, 不足0.1 µm
(图2)。并且CO2在细胞质内传输时没有特殊的阻
力, 因此, CO2在细胞质内的传输阻力较小。Evans等
(1994)认为, 细胞质对CO2传输的阻力仅为rliq的5.8%。
相比而言, CO2在叶绿体内的传输距离要长于
细胞质。以水稻为例, 叶绿体的厚度大于1 µm (图
2)。如果CO2从面向细胞间隙的一端传输到背离
细胞间隙的一端时, 传输距离至少需要1 µm, 传输
距离为细胞质厚度的10倍以上; 如果认为CO2从面
向细胞间隙的一端传输到叶绿体的中央为平均值,
那么CO2在叶绿体内的传输距离也大于0.5 µm, 是
在细胞质内传输距离的5倍以上。不仅如此, 叶绿
体内还含有大量的基粒片层结构和淀粉粒(图2)。
尽管没有充足的证据表明淀粉粒能够限制CO2的
传输, 也不知道淀粉粒对CO2传输的限制程度为多
少, 但是淀粉粒的存在至少增加了CO2在叶绿体内
传输的距离, 也必然会增加CO2在叶绿体内的传输
阻力。Evans等(1994)认为, CO2在叶绿体内传输的
阻力为rliq的16.4%。
2 叶肉导度的大小
细胞在叶片内部的排列比较紧密, 可能会存
在细胞壁相互紧贴的现象(Evans等1994; Sage和
Sage 2009)。由于中间没有空隙的存在, CO2不能
有效地通过这些相互紧贴的部分向细胞内部传
输。因此, CO2在液相传输中的传导度(gliq)与单位
叶面积内叶肉细胞面向细胞间隙的面积(Smes)成正
比。同样, 在液相传输过程中, 只有面向细胞间隙
的叶绿体才能够充分地吸收CO2。因此, gliq的大小
主要取决于单位叶面积内叶绿体面向细胞间隙的
面积(Sc)。大量研究表明, gliq与Sc呈显著的正相关
关系, 且gliq=Cliq×Sc (Evans等1994; Hanba等2004)。
其中, Cliq为单位Sc的叶肉导度, 其大小主要取决于
上面所述的CA活性、细胞壁厚度与孔隙度和膜上
水通道蛋白活性等因素。
那么, gm的大小以及对光合作用的影响能力
如何呢？通过准确测定gm发现, gm的大小因植物种
类、生长环境和处理方式等的改变而不同。整体
而言, gm的大小与gs相差不大, 变化幅度均为0~0.6
mol·m-2·s-1 (图3)。在细胞壁较薄的植物内, 如禾本
科植物, gm一般略大于gs; 相反, 在细胞壁较厚的常
绿植物或针叶植物内, gm一般略小于gs。
在CO2传递过程中, 每克服一个阻力CO2浓度
就会相应的降低。因此, 可以通过计算CO2浓度的
减少量来分析不同阻力对光合作用的影响。CO2
浓度的减少量与传输阻力相关, 传输阻力越大CO2
减少量越大。由于gs和gm的大小相当, 从整体而言,
由气孔阻力所造成的CO2浓度的降低(Ca−Ci)幅度
和由叶肉阻力所造成的CO2浓度的降低(Ci−Cc)幅度
相当(图4)。Ca−Ci的变化幅度为20~200 mol·mol
-1,
Ci−Cc的变化幅度为20~150 mol·mol
-1 (图4)。因此,
gs和gm对光合作用的影响和限制能力相差不大。
3 环境因子对叶肉导度的影响
CO2在叶肉细胞内的传输是一个物理传输过
程, 其大小主要取决于叶片的结构。所以很多人
认为gm的大小非常稳定, 只有当叶片结构发生改变
后才会改变。然而, 近几年的研究发现, gm对外界
环境的响应和gs一样敏感(Delfine等1999; Centritto
等2003; Warren 2004)。目前研究最多的是干旱胁
迫、氮素营养、温度胁迫、光照强度和CO2浓度
对gm的影响。
植物生理学报1148
长和产量最为重要的环境因子之一。在干旱胁迫
条件下, 植物首先通过关闭气孔来防止叶片水势
的过度降低。但是气孔的关闭也阻止了CO2向叶
片内部传输的能力, 因此, 在轻度干旱胁迫或者短
期干旱胁迫条件下, 叶片光合速率的降低伴随着Ci
的下降(Flexas等2002)。此时, 光合速率的下降主
要是由于气孔关闭造成的。但是随着干旱胁迫的
进一步加剧, 或者干旱胁迫时间的进一步延长, 光
合速率的降低并没有伴随着Ci的进一步下降。相
反, Ci可能会出现回升的趋势(Flexas等2002)。在
重度水分胁迫或者长期水分胁迫条件下, Ci的上升
表明光合速率的进一步降低并不再是由于气孔关
闭造成的, 而是由于gm或Rubisco羧化能力的降低
造成的(Flexas等2002; Warren 2004)。
Flexas等(2009)研究表明, 重度干旱胁迫可以
导致葡萄叶片的gm从0.22 mol·m
-2·s-1降低到0.02
mol·m-2·s-1, 降低幅度达90%以上。在复水后2 d内,
gm能够迅速恢复到胁迫前的水平, 其恢复速度甚至
高于gs (Flexas等2009)。与gs相比, 土壤干旱导致gm
的降低幅度相对较小, 并且rs对光合作用的限制能
力要大于rm (Flexas等2009; Perez-Martin等2009)。
然而, Keenan等(2010)的研究表明, 干旱胁迫下rs和
rm对光合作用的限制能力因植物种类和土壤含水
量的不同而不同。除土壤干旱外, 空气干旱也可
能造成gm的降低, 但是不同研究小组的实验结果并
不完全一致。Warren (2008)研究表明, 当叶片和大
气之间的水汽差(leaf to air vapour pressure deficit,
VPD)从1 kPa升高到2 kPa时, 并不能造成番茄、菜
豆和玉桉树的gm显著降低, 但是可以导致gs降低
30%左右。Perez-Martin等(2009)的研究表明, 空气
干旱对gm的影响相对于土壤干旱较弱。在其测定
的橄榄和葡萄中, 仅橄榄叶片的gm可能会因空气干
旱而降低。
干旱胁迫条件下造成gm降低的可能原因是:
(1) CA活性的改变; (2)叶绿体萎缩, Sc降低; (3)水通
道蛋白活性的降低; (4)细胞壁加厚。然而, 关于干
旱胁迫下CA活性如何变化的研究结果并不一致。
Popova等(1996)发现, 叶片失水能够显著提高CA
的活性; 戴新宾等(2000)发现, 干旱胁迫增强了水
稻旗叶CA的活性 , 但是抑制了倒五叶的活性 ;
Kicheva和Lazova (1997)发现, 轻度水分胁迫能够
提高小麦叶片CA的活性, 而重度水分胁迫却降低
图3 气孔导度和叶肉导度之间的关系
Fig.3 The relationship between stomatal conductance and
mesophyll conductance to CO2
数据来源于以下参考文献: Yamori等(2006)、Warren (2004,
2008)、Miyazawa等(2008a)、Hanba等(2004)、Tholen等(2008)、
Flexas等(2006, 2007, 2008)、Perez-Martin等(2009)、Loreto等
(1992, 2009)、Tazoe等(2009)。在选取数据的过程中, 要求气孔导
度和叶肉导度为同时测定出来的数据, 并且他们成对出现在文章
的同一个表格或者图中。
图4 CO2从外界大气向细胞间隙以及Rubisco羧化位点传递
过程中的减少值
Fig.4 CO2 drawdown from atmosphere to intercellular air
spaces and then to Rubisco carboxylation sites
数据来源于以下参考文献: Yamori等(2006)、Warren (2004,
2008)、Miyazawa等(2008a)、Hanba等(2004)、Tholen等(2008)、
Flexas等(2006, 2007)、Hassiotou等(2009)。在选取数据的过程
中, 要求细胞间隙CO2浓度和叶绿体内CO2浓度为同时测定出来
的数据, 并且他们成对出现在文章的同一个表格或者图中。在
测量过程中, 叶室内的CO2浓度为外界大气CO2浓度, 即360~400
mol·mol-1。
3.1 干旱胁迫对叶肉导度的影响
在农业生产过程中, 干旱胁迫是限制植物生
李勇等: 叶肉导度的组成、大小及其对环境因素的响应 1149
了其活性; Xu和Zhou (2007)发现, 短期干旱胁迫能
够提高羊草叶片CA的活性, 但是长期干旱胁迫却
降低了CA的活性。因此, 干旱胁迫下CA活性的改
变并不能为gm的改变提供一个合理的解释。不过,
作者也不能完全排除CA活性的影响, 重度干旱胁
迫下gm的降低可能有一部分原因来自CA活性的降
低(Flexas等2012)。
研究表明, 叶绿体可以通过吸收和散失渗透
调节物质的方式来调节自身的渗透势(Robinson
1985; Santakumari和Berkowitz 1991)。在一定的叶
片水势范围内, 叶绿体都能够维持稳定的含水量;
只有当叶片水势降低到一个临界值以后, 叶绿体
的含水量才开始降低(McCain和Markley 1992;
McCain 1995)。不同作物的临界水势不同, 菠菜的
叶绿体在叶片水势低于−1.2 MPa时就开始萎缩
(Gupta和Berkowitz 1988; Santakumari和Berkowitz
1991), 水稻叶片在叶片水势低于−1.5 MPa时就已
经萎缩(Li等2012), 而挪威枫树的叶绿体在叶片水
势低于−1.9 MPa时都没有变化(McCain和Markley
1992; McCain 1995)。干旱胁迫下叶绿体的萎缩必
然造成叶绿体比表面积的降低和Sc的减少, 从而导
致gm的降低(Li等2012)。但是也有研究发现, 干旱
胁迫并没有导致烟草叶片Sc的降低(Miyazawa等
2008a)。
水通道蛋白含量或活性的改变能够显著影响
gm的大小。有研究发现, 干旱胁迫显著降低了水稻
体内水通道蛋白的表达量, 却提高了旱稻体内的
表达量(Lian等2004)。Miyazawa等(2008a, b)研究
则表明, 长期干旱胁迫下烟草体内水通道蛋白的
含量有可能降低, 也有可能提高。因此, 在干旱胁
迫条件下, 水通道蛋白的含量与gm并没有直接的相
关性, 水通道蛋白活性的降低才可能是造成gm降低
的原因之一(Miyazawa等2008a)。
Pääkkönen等(1998)研究发现, 干旱胁迫促使
桦树上表皮细胞壁从1.8 µm增厚至2.3 µm。Cutler
等(1977)的研究则发现, 干旱胁迫不仅促使棉花细
胞壁从0.68 µm增厚至0.76 µm, 还降低了表皮和叶
肉细胞的大小。Beikircher和Mayr (2009)的研究则
发现, 干旱胁迫条件下女贞和绵毛荚蒾导管内的
细胞壁也相应的加厚, 分别增厚30%和6%。不过,
并非所有的研究都取得类似的结果。Sai to和
Terashima (2004)的研究则发现, 尽管干旱胁迫导
致栎属植物叶片水势下降, 但是并没有造成其细
胞壁增厚。干旱胁迫下细胞壁加厚与否可能因植
物种类、干旱胁迫的时间和程度等因素而不同。
综上所述, 干旱胁迫下gm降低的原因可能是CA活
性降低、Sc降低、水通道蛋白活性的降低或者细
胞壁加厚。
3.2 氮素对叶肉导度的影响
叶片氮素含量与光合作用具有显著的正相关
关系, 这主要是因为: (1)光合作用的关键酶——
Rubisco和叶片氮素含量具有显著的正相关关系。
随着叶片氮素含量的增加, Rubisco含量呈同比例
增加的趋势, 叶片最大羧化速率也相应的提高; (2)
叶绿素含量也与叶片氮素含量具有显著的正相关
关系。随着叶片氮素含量的增加, 叶绿素含量也
同比例增加, 叶片最大电子传递速率也相应的提
高; (3) gs和gm也随着叶片氮素含量的增加而显著
提高(Warren 2004; Bown等2009; Li等2009; Yamori
等2011)。
关于gm随着叶片氮素含量的提高而增加的观
点, 国际上基本没有争议。但是, 目前还没有一篇
文章能够对其内在机理给予充分的解释。通过分
析gm的影响因素, 其可能原因的解析还需要再次集
中在CA活性、Sc、水通道蛋白活性和细胞壁厚度
等因素的改变。有研究表明, 不仅水稻、小麦、
菠菜和豌豆等C3植物叶片的CA活性随着叶片氮素
含量的增加而提高(Makino等1992), 玉米叶片的
CA活性也因氮素供应的提高而显著增加(Burnell
等1990)。那么, CA活性的改变是否是gm响应氮素
供应的原因之一呢？我们对此还是持有相对谨慎
的态度, 毕竟通过分子手段抑制CA活性并没有对
光合作用起太大的影响(Majeau等1994; Price等
1994)。
Rubisco主要存储于叶绿体内, 由于叶绿体内
Rubisco含量相对恒定(Oguchi等2003; Evans等
2009; Li等2013), 高氮条件下Rubisco含量的增加
必然导致叶绿体体积的增加(Li等2009)。随着供
氮浓度的提高, 单个叶绿体的体积或者单位叶面
积内叶绿体的总体积显著增加(Li等2009; Muller等
2009)。叶绿体体积的增加必然会导致Sc的提高,
并最终促进gm和叶片光合作用的提高(Oguchi等
2003, 2005; Muller等2009)。因此, 高氮条件下叶
绿体增大所导致的Sc提高是造成其gm和A增加的主
植物生理学报1150
要原因之一。
那么, 氮素营养又是如何影响水通道蛋白的
表达或活性的呢？大量研究表明, 氮素供应能够
提高植物体内水通道蛋白的表达和含量(Hacke等
2010; Ligaba等2011), 并进而提高植物的水流导度
(Clarkson等2000)。不过, 他们只是研究了氮素营
养对水分吸收和运输有关的水通道蛋白的表达和
功能。据我们所知, 目前还没有一篇文章系统地
研究了氮素营养如何通过调控叶片内水通道蛋
白的含量或活性来调节gm和光合作用。因此, 目
前尚不清楚水通道蛋白是否参与了氮素营养对gm
的调控。
大量研究表明, 氮素供应充足时能够降低细
胞壁厚度, 减少纤维素含量, 并且减少叶片干物质
向细胞壁的分配(Polesskaya等2001, 2004; Lund-
gren 2004)。在施肥条件下, 挪威云杉细胞壁厚度
可以从2.5 µm减小到2.0 µm左右, 降低幅度为20%
(Polesskaya等2001); 而小麦细胞壁厚度则可以从
0.21 µm减小到0.15 µm左右, 降低幅度为30%左右
(Lundgren 2004)。因此, 施氮条件下细胞壁变薄可
能是其gm增加的原因之一。
3.3 温度胁迫对叶肉导度的影响
研究表明, 不仅生长环境中温度的改变能够
显著影响gm, 测定时叶片温度的调节也能够有效地
改变gm。Bernacchi等(2002)的研究表明, 当叶片温
度在10 ℃至40 ℃变化时, gm呈现出先升后降的趋
势。其中, gm在35
oC至37.5 oC范围内达到最大值,
约为0.2 mol·m-2·s-1; 10 ℃时仅为0.04 mol·m-2·s-1左
右, 40 ℃时仅为0.09 mol·m-2·s-1左右。其他研究也
得到了类似的结果, 不过最适温度可能因植物种
类的差异而不同(Yamori等2006; Scafaro等2011;
Evans和von Caemmerer 2012)。
关于温度调控gm的原因 , 目前尚不是很明
确。Bernacchi等(2002)认为, 叶片温度每升高10
℃, 因CA活性的提高所造成gm的增加仅为25%左
右, 这远不足以解释gm对温度的响应。Flexas等
(2008)推测, 这可能与水通道蛋白活性的改变有
关。不过, 目前尚没有确切的证据表明水通道蛋
白参与了温度对gm的调控。
3.4 光照和CO2浓度对叶肉导度的影响
除干旱和营养缺乏等长期胁迫能够显著调控
gm外, 最近5年内的研究表明, 短时间内(几分钟内)
光照强度的降低或者CO2浓度的升高能够有效地
调控gm的大小(Flexas等2007; Hassiotou等2009;
Douthe等2011)。Douthe等(2012)的研究表明, 光照
强度从600降低至200 µmol·m-2·s-1可以导致桉树叶
片的gm降低60%左右; Hassiotou等(2009)的研究表
明, 1 500 µmol·m-2·s-1光强下的gm比500 µmol·m
-2·s-1
光强下的gm高22%左右。Flexas等(2007)通过3种
不同的方法测定6种不同植物的gm发现, 当Ci从50
µmol·mol-1升高到1 500 µmol·mol-1时普遍导致gm的
降低, 降低幅度为60%~90%。
不过, 国际上还没有对此作出明确的解释。
有人认为这种快速的响应可能是由于叶绿体的运
动、膨胀或者缩小造成的(Flexas等2007; Tholen等
2008; Loreto等2009), 或者是由于水通道蛋白活性
改变造成的(Flexas等2007)。不过, 也有人认为这
种快速的响应是一种假象, 是gm的错误计算导致的
(Tholen等2012)。在gm的测定和计算过程中, 一般
没有考虑叶片光呼吸的影响。Tholen和Zhu (2011)
的研究表明, 光呼吸能够显著影响gm的大小。低光
或者高CO2浓度下光呼吸的减小是造成表观gm降
低的根本原因, 而不是gm真正的降低(Tholen等
2012)。通过供应低氧气体(<2%)来抑制光呼吸能
够有效地消除gm对光照或者CO2的响应(Tholen等
2012; Tazoe等2009)。但是也有研究表明, 尽管光
呼吸能够影响表观gm的大小, 但是不能够影响gm对
光照和CO2的响应(Douthe等2011)。低氧条件下,
光照强度和CO2浓度的改变同样能够影响桉树叶
片的gm (Douthe等2011, 2012)。因此, 光照强度和CO2
浓度的改变是否能够影响gm的大小还有待于进一步
确认。
4 总结
由于CO2传输的阻力较大, C3植物的Cc较低,
远远不能满足Rubisco同化的需要。在正常条件
下, 光合作用主要受CO2传输能力和Rubisco的活性
限制。通过准确测定gm发现, gm的大小和对光合作
用的影响与gs相似。通过分析CO2的传输路径可
知, 影响gm的因素主要包括: CA活性、细胞壁厚度
和孔隙度、水通道蛋白活性和叶绿体发育等。尽
管CO2在叶肉细胞内的传输是一个物理传输过程,
但是其传输速率受外界环境的影响。干旱胁迫、
氮素供应、温度胁迫、光照或者CO2浓度的改变
都可以有效地调控gm, gm对环境变化的响应与gs一
李勇等: 叶肉导度的组成、大小及其对环境因素的响应 1151
样敏感。将来可以通过系统地研究叶肉导度的构
成因素以及品种之间的差异, 尤其是系统地研究
叶片结构对叶肉导度和光合作用的影响, 对于提
高作物叶肉导度和光合作用并最终提高作物产量
具有重要的意义。
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