全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (3): 217~222 217
收稿 2011-11-14　　修定 2011-12-28
资助 云南省应用基础研究面上项目(2010ZC053)、云南省教
育厅科学研究基金项目(2001Z109)和国家自然科学基金
(31101557)。
* 通讯作者(E-mail: hnxusun@gmail.com; Tel: 0871-5920623)。
植物非共生血红蛋白的研究进展
徐慧妮*, 赵秀玲, 何小钊, 李昆志
昆明理工大学生命科学与技术学院, 昆明650500
摘要: 植物非共生血红蛋白(nsHb)基因在植物界广泛存在。许多生物和非生物胁迫可以诱导nsHb的表达。nsHb在植物的
生长发育和逆境胁迫中具有重要功能, 其作用机制与NO的代谢密切相关。文章综述了非共生血红蛋白的表达特性、生物
学功能及其作用机制等方面的研究进展。
关键词: 非共生血红蛋白; 一氧化氮; 低氧胁迫
Research Progress in Plant Non-Symbiotic Hemoglobin
XU Hui-Ni*, ZHAO Xiu-Ling, HE Xiao-Zhao, LI Kun-Zhi
College of Life Science and Technology, Kunming University of Science and Technology, Kunming 650500, China
Abstract: Plant non-symbiotic hemoglobin (nsHb) genes are ubiquitous in plants. Many biotic and abiotic
stresses induce the expression of nsHb. nsHb plays important roles in plant growth and development, as well as
stress conditions. The mechanism of nsHb function has a close relationship with nitric oxide (NO) metabolism.
In this review, the expression characteristics, the biological function and the mechanism of nsHb function are
summarized.
Key words: non-symbiotic hemoglobin; nitric oxide; hypoxic stress
血红蛋白(hemoglobin, Hb)是含血红素蛋白,
存在于脊椎动物、无脊椎动物、植物、细菌、真
菌、藻类、原生动物等几乎所有生物体内。植物
血红蛋白是一类由珠蛋白(globin)和血红素(ferro-
heme)组成的结合蛋白, 广泛存在于植物界。第一
个植物血红蛋白是Kubo于1939年在豆科植物固氮
根瘤中发现的, 属于共生性的血红蛋白, 命名为豆
血红蛋白; Bogusz等于1988年在不结瘤的植物中
发现了植物血红蛋白。目前, 研究者在46个以上
的物种中发现了超过66种的植物血红蛋白(Garro-
cho-Villegas等2007, Garrocho-Villegas和Arredon-
do-Peter 2008; Hebelstrup等2007)。结合近年来有
关植物血红蛋白的研究, 本文综述了植物非共生血
红蛋白的表达特性、功能及作用机制的研究进展。
1 植物血红蛋白的分类
根据植物血红蛋白的序列、表达方式以及与
配体的结合性质, 植物血红蛋白可分为三类: 共生
的血红蛋白(symHb)、非共生的血红蛋白(nsHb或
GLB)、截短的血红蛋白(trHb) (Wittenberg等2002;
Hoy和Hargrove 2008; Dordas 2009; Jokipii-Lukkari
等2009)。非共生的血红蛋白可以分为两类: 血红
蛋白1 (class 1)和血红蛋白2 (class 2)。共生的血红
蛋白主要存在于豆类和非豆类植物的固氮根瘤菌
感染的细胞中。非共生的血红蛋白的分布范围很
广泛, 不仅存在于含有共生血红蛋白的植物中, 而
且也存在于其他植物中。最近发现, 植物非共生
血红蛋白在大麦、水稻、玉米、拟南芥、番茄、
棉花、山黄麻属等许多单子叶和双子叶植物中存
在(Hebelstrup等2007)。从进化角度, 非共生的血
红蛋白比共生的血红蛋白更古老, 在植物代谢中
起着非常重要的作用。截短的血红蛋白在植物中
发现的较晚, 功能了解较少(Wittenberg等2002)。
2 nsHb的基因和蛋白表达特性
许多nsHb基因已经从不同的植物中获得, 这
些基因编码的序列高度相似, 并且在相同的位置
含有3个内含子(Arredondo-Peter等1997; Hunt等
2001)。大麦nsHb的氨基酸序列与一个非豆科植物
的nsHb序列同源性有71% (Taylor等1994), 但是
nsHb的序列与symHb的同源性只有57%~58% (An-
植物生理学报218
dersson等1996)。虽然class 1和class 2 nsHb基因序
列都包含保守的远端组氨酸(E7)残基、近端的组
氨酸(F8)残基、脯氨酸(C2)和苯丙氨酸(cd1)残基
(Hunt等2001), 但它们的序列相似性有限, 并且表
现出不同的表达模式。拟南芥的AHB1 (class 1)和
AHB2 (class 2)的核苷酸序列只有69%的同源性
(Trevaskis等1997), 芸苔和棉花的class 2 nsHb与拟
南芥的class 1基因序列同源性只有55%~60% (Hunt
等2001)。
正常情况下nsHb表达量很微弱, 而在缺氧胁
迫、营养缺乏、病菌侵染和激素处理等条件下,
nsHb表达量增加(Taylor等1994; Seregélyes等2003;
Ohwaki等2005; Igamberdiev等2011)。拟南芥的
nsHb基因GLB1和GLB2基因表达模式不同, GLB2
在根系、叶片和花序中表达, 并且可以被细胞分
裂素诱导表达; 而GLB1在幼苗中表达, 可以被低氧
胁迫、蔗糖诱导表达, 但不能被细胞分裂素诱导
(Hunt等2001)。水稻nsHb基因在淹水条件下表达
量增加, 但在氧化胁迫(H2O2)、硝化胁迫(SNP)和
2,4-D处理后表达量不变(Lira-Ruan等2001)。在淹
水胁迫条件下, 橡树的抗性品种中nsHb的表达比
敏感品种中的表达早(Parent等2008)。
番茄根中SOLlyGLB1的mRNA在缺乏磷、
钾、铁营养以及添加硝酸盐后其表达量迅速增加,
与此相反, SOLlyGLB2的mRNA水平在这些处理后
没有显著变化, 说明非共生血红蛋白的表达与矿
质营养元素有关(Wang等2003)。硝酸盐、亚硝酸
盐和NO供体显著诱导水稻的ORYsaGLB1a和ORY-
saGLB1b的表达(Ohwaki等2005)。拟南芥幼苗中
的AtGLB1 mRNA在亚硝酸盐处理后显著积累, 表
明AtGLB1的功能与亚硝酸盐及其衍生的活性氮具
有生理相关性(Sakamoto等2004)。
3 nsHb的生物学功能
不同生物体中血红蛋白的结构、大小和功能
有着很大的不同。研究表明, 植物非共生血红蛋白
在植物生长发育和抗逆性等方面发挥重要作用。
3.1 参与植物生长发育和激素信号传导
在拟南芥中沉默nsHb的表达导致植株叶片发
育畸形(Hebelstrup等2006)。抑制GLB1的表达延迟
了拟南芥的抽薹时间, 并在抽薹后地上部恢复为
莲座叶的营养生长。过表达GLB1或GLB2的株系
比野生型植株抽薹早(Hebelstrup和Jensen 2008)。
在苜蓿中过表达大麦nsHb基因后发现, 植株生长
加速、节间加长、叶绿素含量增加、顶端优势增
强等, 其表型与生长素或赤霉素处理后类似, 而反
义抑制nsHb后, 植株的形态特征与细胞分裂素或
生长素拮抗剂处理效果类似(Baron 2005), 说明
nsHb可能参与了激素信号的传导。Wang等(2011)
发现血红蛋白的表达与拟南芥的芽器官发生有关,
过表达GLB1或GLB2可以增加培养基中再生芽的
数量, 而减少GLB2的表达则抑制了芽器官的发
生。此外, Parent等(2008)认为非共生血红蛋白参
与了根系环境的信号变化, 并且(或者)控制根系发
育的一些方面。
3.2 提高植株的胁迫抗性
胁迫抗性的增强对植物在逆境下存活是非常
重要的, 血红蛋白是植物进化出的抵抗逆境胁迫
的重要策略之一。nsHb可以减少氧化胁迫的伤害
而保护植物, 过表达nsHb可以提高植物的抗氧化
酶系统的活力(Igamberdiev等2006b; Yang等2005)。
Yang等(2005)获得了血红蛋白GLB1过表达和
RNAi抑制表达的拟南芥植株, 低氧胁迫下过表达
AtGLB1的株系中积累的H2O2相对较少, 对低氧胁
迫的抗性增强, 而RNAi株系中积累的H2O2相对较
多, 对低氧胁迫更敏感, 表明低氧胁迫下血红蛋白
1可能对H2O2的水平起到了一定的调节作用, 并且
抗氧化酶清除系统可能在血红蛋白过表达株系中
维持较低的H2O2水平起到了重要的作用。
低氧胁迫诱导nsHb1的表达(Taylor等1994;
Trevaskis等1997), 研究表明植物血红蛋白基因在
低氧胁迫应答中发挥重要作用。低氧胁迫下过表
达大麦barHb基因的紫花苜蓿植株可以维持根系
生长和ATP的水平, 并保持较低的NO含量(Dordas
等2003), 转基因植株中抗坏血酸、单脱氢抗坏血
酸和H2O2清除酶活性增加(Igamberdiev等2006b)。
过表达GLB1的拟南芥植株在低氧条件下保护拟南
芥幼苗(Hunt等2002), GLB2也有相同的功能, 但是
敲除GLB2对低氧胁迫植株的存活没有影响(Hebel-
strup等2006)。在拟南芥种子中过量表达AtHb1, 可
以提高植株对氧化胁迫的抗性(Thiel等2011)。
nsHb不仅在植物抗低氧胁迫方面具有重要意
义, 在防御疾病方面同样显示出了其重要性。Qu
徐慧妮等: 植物非共生血红蛋白的研究进展 219
等(2006)推测棉花GhHb1基因可能在防御棉花黄
萎病中扮演重要的角色, GhHb1在拟南芥的过表达
导致防御基因PR-1和PDF1.2的组成型表达, 并且
转基因植株对丁香假单胞菌(Pseudomonas syrin-
gae)和棉花黄萎病菌(V. dahliae)的抗性增加。转
基因拟南芥植株对外源NO的抗性增加, 与野生型
相比 , 植株细胞内NO保持较低的水平。Qu等
(2006)认为, GhHb1在植物对病害侵染中的防御应
答作用, 可能是通过调控NO的水平和H2O2/NO的
比值实现的。
Zhao等(2008)发现玉米ZmHb的mRNA水平除
了被低氧胁迫诱导外, 高盐和渗透胁迫也诱导其
表达。在烟草中过表达ZmHb提高了转基因烟草
对盐胁迫和渗透胁迫的抗性, 表明ZmHb在植物多
种胁迫应答中发挥重要作用。
4 nsHb的作用机制
早期的工作提出了许多植物血红蛋白可能具
有的生理功能, 包括氧的贮存、感知, NO及其他活
性氧的清除(Dordas等2003)。研究表明, 血红蛋白
1的氧结合特性完全不同于共生的血红蛋白, 它对
O2的亲和力非常高, 而血红蛋白2, 与共生血红蛋
白类似, 对氧气的亲和力较低(Gupta和Igamberdiev
2011)。水稻nsHb-1对O2的亲合力是大豆血红蛋白
的78倍, 这么高的亲合力主要是因为O2的解离常
数非常低, 表明非共生血红蛋白不可能在细胞内
起运输氧或储存氧以及感受氧的作用(Hill 1998)。
nsHb-1在很低的O2条件下也以氧合态存在, 高的氧
化还原电位及对O2高的亲合力表明nsHb-1也不可
能在电子转运中发挥作用。
NO在植物的种子萌发、细胞分裂、开花和
衰老等生长发育过程(Beligni和Lamattina 2000; He
等2004; Guo和Crawford 2005; Gniazdowska等
2009; Gupta等2011)以及对生物和非生物胁迫应答
等方面发挥重要作用(Neill等2002; Romero-Puertas
等2004; Corpas等2011)。大多数的血红蛋白都可
以结合氧和NO。现在越来越多的研究表明在非生
物胁迫和其他细胞水平上, 植物nsHb蛋白调控细
胞内的NO水平(Dordas等2003; Perazzolli等2004;
Shimoda等2009; Gupta等Igamberdiev 2011; Cantrel
等2011)。nsHb抑制表达的转基因苜蓿根系中的
NO积累量是过表达植株中的2.5倍(Dordas等2003),
低氧胁迫下不同玉米细胞系中的NO含量与nsHb
的含量呈负相关(Dordas等2004), 这表明血红蛋白
有可能参与NO的调节。Perazzolli等(2004)证实了
这一观点, 拟南芥的血红蛋白1通过与NO反应形成
S-亚硝基血红蛋白, 从而清除了NO, 减少了低氧胁
迫下NO的释放。拟南芥、大麦、苜蓿中的非共生
血红蛋白依赖NAD(P)H将NO解毒为NO3
- (Saka-
moto等2004; Igamberdiev等2004)。
Ohwaki和Kaiser (2007)推测NO的产生和nsHb
介导的NO清除过程(图1), 认为NO的产生可以通
过亚硝酸盐或者依赖L-精氨酸的途径, 而Hb2+介导
的NO的清除这个反应机制有两种可能, 一种可能
的途径是双加氧酶反应, 在有O2存在的条件下, 氧
合态的血红蛋白(O2-Hb
2+)与NO反应生成NO3
-, 这
个反应伴随着Hb2+的亚硝基化(cys-SNO), 反应过
程通过一种未知的机制消耗NADH维持ATP水平,
被称为nsHb/NO循环(Dordas 2009)。另一条可能
的途径是Hb2+与NO结合, 与O2反应生成NO3
-, Ig-
amberdiev等(2006a)发现该反应产生的高铁血红蛋
白可以被NAD(P)H还原为Hb2+, 细胞质的单脱氢抗
坏血酸还原酶(MDHAR)参与了抗坏血酸介导的
Hb3+的还原。
nsHb也表现出类似过氧化物酶活性, 参与NO
代谢, 在植物与病菌的相互作用中可能保护植物
免受硝化胁迫(Dordas 2009)。重组的拟南芥非共
生血红蛋白AtGLB1、AtGLB2和AtGLB3表现出
依赖H2O2氧化一些过氧化物的底物, 表明具有类
过氧化物酶的活性(Sakamoto等2004)。Violante-
Mota等(2010)研究了水稻中融合的血红蛋白的过
氧化物酶活性发现, 与典型的植物过氧化物酶相
比, 水稻Hb1清除H2O2的能力较差, 认为植物中的
nsHb不可能作为过氧化物酶发挥作用。
5 结语
关于植物血红蛋白的发现和分类等方面, 前
人已经进行了总结(张静娴和荆玉祥1999; 陈义烘
和马三梅2006; 陈娟等2007; Hoy和Hargrove 2008)。
而近年来许多研究都集中在鉴定植物血红蛋白的
功能及其与NO代谢的关系, 尤其在低氧胁迫下研
究的较多, 而在其他胁迫如盐胁迫、渗透胁迫、
冷害等非生物胁迫方面研究的较少。因此, nsHb
在逆境胁迫下是否发挥作用以及与NO代谢的关系
植物生理学报220
还需要进一步探究。
透明颤菌的血红蛋白(VHb)是结构和功能了
解得比较清楚的一种原核生物的血红蛋白。将
VHb转入植物中, 可以促进烟草悬浮细胞的生长;
增加植株生长, 提高产量, 增强植株对非生物胁迫
的抗性(袁秒淼2007)。在拟南芥中过表达VHb基
因可以提高植株对低氧胁迫、硝化胁迫、氧化胁
迫时的抗性, 增强抗氧化酶系统的代谢(Wang等
2009)。目前, 植物血红蛋白基因在生产上的应用
却很少, 因此, 有必要加大对植物非共生血红蛋白
功能研究, 以便为作物抗逆遗传改良和育种等提
供参考。
参考文献
陈娟, 肖强, 裴真明, 郑海雷(2007). 对植物血红蛋白功能的新发
现——调节NO的生物活性. 细胞生物学杂志, 29: 513~518
陈义烘, 马三梅(2006). 植物血红蛋白的发现及其功能. 生命的化
学, 26: 408~410
张静娴, 荆玉祥(1999). 植物的血红蛋白. 生命科学, 11: 66~71
袁秒淼(2007). 转血红蛋白基因促进烟草悬浮细胞生长的代谢基础
研究[硕士论文]. 武汉: 华中师范大学
Andersson CR, Jensen EO, Llewellyn DJ, Dennis ES, Peacock WJ
(1996). A new hemoglobin gene from soybean: a role for hemo-
globin in all plants. Proc Natl Acad Sci USA, 93: 5682~5687
Arredondo-Peter R, Hargrove MS, Sarath G, Moran JF, Lohrman J,
Olson JS, Klucas RV (1997). Rice hemoglobins: gene cloning,
analysis, and O2-binding kinetics of a recombinant protein syn-
thesized in Escherichia coli. Plant Physiol, 15: 1259~1266
Baron K (2005). Growth, morphology and flooding tolerance of trans-
genic alfalfa (Medicago sativa L.) expressing varying levels of
a class 1 barley (Hordeum vulgare) hemoglobin. M.Sc. thesis.
Manitoba, Canada: University of Manitoba
Beligni MV, Lamattina L (2000). Nitric oxide stimulates seed germi-
nation and de-etiolation, and inhibits hypocotyl elongation, three
light-inducible responses in plants. Planta, 210: 215~221
Bogusz D, Appleby CA, Landsmann J, Dennis ES, Trinick MJ,
Peacock WJ (1988). Functioning haemoglobin genes in non-
nodulating plants. Nature, 331: 178~180
Cantrel C, Vazquez T, Puyaubert J, Rezé N, Lesch M, Kaiser WM,
Dutilleul C, Guillas I, Zachowski A, Baudouin E (2011). Nitric
oxide participates in cold-responsive phosphosphingolipid for-
mation and gene expression in Arabidopsis thaliana. New Phy-
tol, 189: 415~427
Corpas FJ, Leterrier M, Valderrama R, Airaki M, Chaki M, Palma JM,
Barroso JB (2011). Nitric oxide imbalance provokes a nitrosative
response in plants under abiotic stress. Plant Sci, 181: 604~611
Dordas C (2009). Nonsymbiotic hemoglobins and stress tolerance in
plants. Plant Sci, 176(4): 433~440
Dordas C, Hasinoff BB, Igamberdiev AU, Manaćh N, Rivoal J, Hill
RD (2003). Expression of a stress-induced hemoglobin affects
NO levels produced by alfalfa root cultures under hypoxic stress.
Plant J, 35: 763~770
Dordas C, Hasinoff BB, Rivoal J, Hill RD (2004). Class-1 hemoglo-
bins, nitrate and NO levels in anoxic maize cell-suspension cul-
tures. Planta, 219: 66~72
Garrocho-Villegas V, Arredondo-Peter R (2008). Molecular cloning
图1 NO的产生反应及可能的血红蛋白介导的植物细胞中NO的清除
Fig.1 Schematic presentation of the NO generating reactions, and putative hemoglobin (Hb)-mediated
NO scavenging in plant cells
参考Ohwaki和Kaiser (2007)文献修改。PM-NR: 质膜硝酸还原酶; NI-NOR: 依赖NO2
-的NO还原酶; NR: 硝酸还原酶; NiR: 亚硝酸还原酶;
NOS: NO合酶。
徐慧妮等: 植物非共生血红蛋白的研究进展 221
and characterization of a moss (Ceratodon purpureus) nonsym-
biotic hemoglobin provides insight into the early evolution of
plant nonsymbiotic hemoglobins. Mol Biol Evol, 25: 1482~1487
Garrocho-Villegas V, Gopalasubramaniam SK, Arredondo-Peter R
(2007). Plant hemoglobins: what we know six decades after their
discovery. Gene, 398: 78~85
Gniazdowska A, Krasuska U, Czajkowska K, Wierzbicki M, Bogatek
R (2009). Nitric oxide and plant hemoglobins. Postepy Biologii
Komorki, 36: 233~250
Guo FQ, Crawford NM (2005). Arabidopsis nitric oxide synthase1 is
targeted to mitochondria and protects against oxidative damage
and dark-induced senescence. Plant Cell, 17: 3436~3450
Gupta KJ, Hebelstrup KH, Mur LAJ, Igamberdiev AU (2011). Plant
hemoglobins: important players at the crossroads between oxy-
gen and nitric oxide. FEBS Lett, 585: 3843~3849
Gupta KJ, Igamberdiev AU (2011). The anoxic plant mitochondrion
as a nitrite: NO reductase. Mitochondrion, 11: 537~543
He YK, Tang RH, Hao Y, Stevens RD, Cook CW, Ahn SM, Jing LF,
Yang ZG, Chen LG, Guo FQ et al (2004). Nitric oxide represses
the Arabidopsis floral transition. Science, 305: 1968~1971
Hebelstrup KH, Igamberdiev AU, Hill RD (2007). Metabolic effects
of hemoglobin gene expression in plants. Gene, 398: 86~93
Hebelstrup KH, Jenesn EØ (2008). Expression of NO scavenging
hemoglobin is involved in the timing of bolting in Arabidopsis
thaliana. Planta, 227: 917~927
Hebelstrup KH, Hunt P, Dennis E, Jensen SB, Jensen EØ (2006). He-
moglobin is essential for normal growth of Arabidopsis organs.
Physiol Plant, 127: 157~166
Hill RD (1998). What are hemoglobins doing in plants? Can J Bot,
76: 707~712
Hoy JA, Hargrove MS (2008). The structure and function of plant he-
moglobins. Plant Physiol Biochem, 46: 371~379
Hunt PW, Klok EJ, Trevaskis B, Watts RA, Ellis MH, Peacock WJ,
Dennis ES (2002). Increased level of hemoglobin 1 enhances
survival of hypoxic stress and promotes early growth in Arabi-
dopsis thaliana. Proc Natl Acad Sci USA, 99: 17197~17202
Hunt PW, Watts RA, Trevaskis B, Llewelyn DJ, Burnell J, Dennis
ES, Peacock WJ (2001). Expression and evolution of function-
ally distinct haemoglobin genes in plants. Plant Mol Biol, 47:
677~692
Igamberdiev AU, Bykova NV, Hill RD (2006a). Nitric oxide scaveng-
ing by barley hemoglobin is facilitated by a monodehydroascor-
bate reductase-mediated ascorbate reduction of methemoglobin.
Planta, 223: 1033~1040
Igamberdiev AU, Bykova NV, Hill RD (2011). Structural and func-
tional properties of class 1 plant hemoglobins. IUBMB Life, 63:
146~152
Igamberdiev AU, Seregélyes C, Manaćh N, Hill RD (2004). NADH
dependent metabolism of nitric oxide in alfalfa root cultures ex-
pressing barley hemoglobin. Planta, 219: 95~102
Igamberdiev AU, Stoimenova M, Seregélyes C, Hill RD (2006b).
Class-1 hemoglobin and antioxidant metabolism in alfalfa roots.
Planta, 223: 1041~1046
Jokipii-Lukkari S, Frey AD, Kallio PT, Häggman H (2009). Intrinsic
non-symbiotic and truncated haemoglobins and heterologous
Vitreoscilla haemoglobin expression in plants. J Exp Bot, 60:
409~422
Kubo H (1939). Über hämoprotein aus den wurzelknöllchen von legu-
minosen. Acta Phytochim, 11: 195~200
Lira-Ruan V, Sarath G, Klucas RV, Arredondo-Peter R (2001).
Synthesis of hemoglobins in rice (Oryza sativa var. Jackson)
plants growing in normal and stress conditions. Plant Sci, 161:
279~287
Neill SJ, Desikan R, Clarke A, Hurst RD, Hancock JT (2002). Hydro-
gen peroxide and nitric oxide as signalling molecules in plants. J
Exp Bot, 53: 1237~1247
Ohwaki Y, Kaiser WM (2007). Plant haemoglobins, nitrate and nitric
oxide: old players, new games. Prog Bot, 68: 261~287
Ohwaki Y, Kawagishi-Kobayashi M, Wakasa K, Fujihara S, Yoneya-
ma T (2005). Induction of class-1 non-symbiotic hemoglobin
genes by nitrate, nitrite and nitric oxide in cultured rice cells.
Plant Cell Physiol, 46: 324~331
Parent C, Berger A, Folzer H, Dat J, Crevècoeur M, Badot PM,
Capelli N (2008). A novel nonsymbiotic hemoglobin from oak:
cellular and tissue specificity of gene expression. New Phytol,
177: 142~154
Perazzolli M, Dominici P, Romero-Puertas MC, Zago E, Zeier J,
Sonoda M, Lamb C, Delledonne M (2004). Arabidopsis non-
symbiotic hemoglobin AHb1 modulates nitric oxide bioactivity.
Plant Cell, 16: 2785~2794
Qu ZL, Zhong NQ, Wang HY, Chen AP, Jian GL, Xia GX (2006).
Ectopic expression of the cotton non-symbiotic hemoglobin gene
GhHb1 triggers defense responses and increases disease toler-
ance in Arabidopsis. Plant Cell Physiol, 47: 1058~1068
Romero-Puertas MC, Perazzolli M, Zago ED, Delledonne M (2004).
Nitric oxide signalling functions in plant-pathogen interactions.
Cell Microbiol, 6: 795~803
Sakamoto A, Sakurao S, Fukunaga K, Matsubara T, Ueda-Hashimoto
M, Tsukamoto S, Takahashi M, Morikawa H (2004). Three dis-
tinct Arabidopsis hemoglobins exhibit peroxidase-like activity
and differentially mediate nitrite-dependent protein nitration.
FEBS Lett, 572: 27~32
Seregélyes C, Barna B, Hennig J, Konopka D, Pasternak TP, Lukács N,
Fehér A, Horváth GV, Dudits D (2003). Phytoglobins can inter-
fere with nitric oxide functions during plant growth and patho-
genic responses: a transgenic approach. Plant Sci, 165: 541~550
Shimoda Y, Shimoda-Sasakura F, Kucho K, Kanamori N, Nagata M,
Suzuki A, Abe M, Higashi S, Uchiumi T (2009). Overexpression
of class 1 plant hemoglobin genes enhances symbiotic nitrogen
fixation activity between Mesorhizobium loti and Lotus japoni-
cus. Plant J, 57: 254~263
Taylor ER, Nie XZ, MacGregor AW, Hill RD (1994). A cereal haemo-
globin gene is expressed in seed and root tissues under anaerobic
conditions. Plant Mol Biol, 24: 853~862
Thiel J, Rolletschek H, Friedel S, Lunn JE, Nguyen TH, Feil R,
Tschiersch H, Müller M, Borisjuk L (2011). Seed-specific eleva-
tion of non-symbiotic hemoglobin AtHb1: beneficial effects and
underlying molecular networks in Arabidopsis thaliana. BMC
植物生理学报222
Plant Biol, 11: 48
Trevaskis B, Watts RA, Andersson CR, Llewellyn DJ, Hargrove MS,
Olson JS, Dennis ES, Peacock WJ (1997). Two hemoglobin
genes in Arabidopsis thaliana: the evolutionary origins of leghe-
moglobins. Proc Natl Acad Sci USA, 94: 12230~12234
Violante-Mota F, Tellechea E, Moran JF, Sarath G, Arredondo-Peter
R (2010). Analysis of peroxidase activity of rice (Oryza sativa)
recombinant hemoglobin 1: implications for in vivo function
of hexacoordinate non-symbiotic hemoglobins in plants. Phy-
tochemistry, 71: 21~26
Wang YP, Elhiti M, Hebelstrup KH, Hill RD, Stasolla C (2011). Ma-
nipulation of hemoglobin expression affects Arabidopsis shoot
organogenesis. Plant Physiol Biochem, 49: 1108~1116
Wang YH, Kochian LV, Doyle JJ, Garvin DF (2003). Two tomato
non-symbiotic haemoglobin genes are differentially expressed in
response to diverse changes in mineral nutrient status. Plant Cell
Environ, 26 (5): 673~680
Wang ZN, Xiao Y, Chen WS, Tang KX, Zhang L (2009). Functional
expression of Vitreoscilla hemoglobin (VHb) in Arabidopsis
relieves submergence, nitrosative, photo-oxidative stress and
enhances antioxidants metabolism. Plant Sci, 176: 66~77
Wittenberg JB, Bolognesi M, Wittenberg BA, Guertin M (2002).
Truncated hemoglobins: a new family of hemoglobins widely
distributed in bacteria, unicellular eukaryotes, and plants. J Biol
Chem, 277: 871~874
Yang LX, Wang RY, Ren F, Liu J, Cheng J, Lu YT (2005). AtGLB1
enhances the tolerance of Arabidopsis to hydrogen peroxide
stress. Plant Cell Physiol, 46: 1309~1316
Zhao L, Gu RL, Gao P, Wang GY (2008). A nonsymbiotic hemoglo-
bin gene from maize, ZmHb, is involved in response to submer-
gence, high-salt and osmotic stresses. Plant Cell Tiss Organ Cult,
95: 227~237