全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (6): 823~828　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2013.0514 823
收稿 2014-01-03　　修定 2014-04-09
资助 四川农业大学学科建设双支计划。
* 通讯作者(E-mail: caomj@sicau.edu.cn; Tel: 15680813291)。
玉米CMS-C不育系及其保持系线粒体膜通透性的比较分析
汪静, 徐浩, 王继玥, 张艳花, 荣廷昭, 曹墨菊*
四川农业大学玉米研究所/农业部西南玉米生物学与遗传育种重点实验室, 成都611130
摘要: 为了解玉米CMS-C相关不同育性材料雄穗线粒体膜通透性表现特征, 本文以玉米细胞质雄性不育系C48-2、保持系
N48-2和育性恢复F1 (C48-2×18-599白)雄穗为材料, 测定了线粒体膜相关生理指标。结果发现, 从花粉母细胞时期到双核期
C48-2雄穗线粒体膜吸光度、膜电位荧光强度、Ca2+含量和Cyt c/a比值下降, MDA含量上升, 且各指标均在单核期和双核
期与N48-2和F1 (C48-2×18-599白)有显著差异。
关键词: 玉米; CMS; 线粒体; 膜通透性
Comparative Analysis of Mitochondrial Membrane Permeability between
Maize CMS-C Sterile Line and Its Maintainer Line
WANG Jing, XU Hao, WANG Ji-Yue, ZHANG Yan-Hua, RONG Ting-Zhao , CAO Mo-Ju*
Maize Research Institute of Sichuan Agricultural University/Key Laboratory of Biology and Genetic Improvement of Maize in
Southwest Region, Ministry of Agriculture, Chengdu 611130, China
Abstract: In this study, in order to investigate the performance characteristic of mitochondrial membrane per-
meability in different fertility materials related to maize CMS-C, the physiological indexes of mitochondrial
membrane were determined by using the tassels of sterile line C48-2, maintainer line N48-2 and fertility re-
stored F1 (C48-2×18-599 white) as materials. The results indicated that membrane absorbance, membrane po-
tential fluorescence intensity, Ca2+ content and Cyt c/a ratio decreased, but MDA content increased in the mito-
chondria of C48-2 tassels, and these indexes were significantly different with those of N48-2 and F1 (C48-2×18-
599 white) at uninucleate stage and binucleate stage.
Key words: maize; CMS (cytoplasmic male sterility); mitochondrion; membrane permeability
玉米是最早利用杂种优势的农作物之一。为
了更好地发挥玉米雄性不育在杂种优势中的作用,
弄清细胞质雄性不育(cytoplasmic male sterility,
CMS)的机理具有重要理论和现实意义。线粒体作
为细胞中重要的能量和物质代谢细胞器, 与CMS
有着密切的关系(Budar和Pelletier 2001; Carlsson等
2008; Chase等2010; Luo等2013)。线粒体可通过参
与细胞代谢和多种信号传导途径, 调控细胞凋亡
和基因表达等(Mackenzize和McIntosh 1999; Green
和Kroemer 2004; Carlsson等2008; Luo等2013)。当
线粒体出现生理功能上的缺陷时, 细胞就会出现
相应的生理缺陷, 从而影响细胞的正常生理功能,
线粒体的退化也是花粉败育中最早发生的现象之
一。Horner等(1993)发现在玉米CMS-T中当线粒
体功能和ATP水平不足以支持组织发育, 尤其是绒
毡层的发育时, 会导致细胞死亡。Wan等(2007)对
水稻HL-CMS的研究发现, ATP供应的改变和过量
活性氧产生可以诱导细胞死亡, 导致败育。Li等
(2013)对红辣椒CMS的研究得出, ATP酶活性降低
和ATP含量的减少会影响到花粉的发育最终导致
不育。研究显示, 高等植物线粒体DNA中重复序
列所引起的重组事件, 导致了基因组结构的改变
或基因表达调控模式的改变, 可能与细胞质雄性
不育的形成相关。认为CMS相关的嵌合基因可以
导致线粒体功能的紊乱, 它主要通过破坏线粒体
膜 , 影响ATP合成酶和其他蛋白的功能来实现
(Hanson 1991; Arrieta-Montiel和Mackenzie 2011)。
如水稻HL-CMS的嵌合基因orfH79编码一种细胞
毒肽, 可使小孢子中活性氧过度积累, ATP/ADP比
率下降, 线粒体膜电位下降, 引起细胞死亡, 从而
导致花粉败育(Li等2004; Wan等2007; Peng等
2010)。玉米CMS-T的嵌合基因urf13编码的URF13
植物生理学报824
蛋白引起线粒体内膜结构发生改变, 使其产生某
种特殊物质, 再与URF13互作, 使线粒体内膜通透
性增大, 导致线粒体功能紊乱和细胞死亡(Wise等
1999)。因此, 线粒体功能的异常, 尤其是线粒体膜
功能的异常, 与CMS密切相关。
本课题组前期研究发现, 线粒体膜通透性相
关蛋白VDAC1在玉米CMS-C中异常表达(许珂等
2008)。因此, 本研究以玉米不育系C48-2、保持系
N48-2和育性恢复F1 (C48-2×18-599白)发育到花粉
母细胞时期、四分体时期、单核期和双核期的雄
穗为材料, 测定了线粒体膜相关生理指标, 旨在了
解玉米CMS-C相关不同育性材料雄穗线粒体膜通
透性表现特征。
材料与方法
1 实验材料
供试材料为玉米(Zea mays L.) C型细胞质雄
性不育系C48-2、保持系N48-2及育性恢复F1 (C48-
2×18-599白)。供试材料于2012年4月初分别播种
于四川省雅安市多营农场, 每材料分3期播种, 每
期种植3行, 每行7穴, 每穴2株, 田间精细管理。
2 实验方法
2.1 雄穗线粒体的提取
对发育至花粉母细胞时期、四分体时期、单
核期和双核期的供试材料随机取多个单株的雄穗
提取线粒体。线粒体提取参照张晨(2012)的方法
进行。线粒体用悬浮液(0.4 mol∙L -1蔗糖、0.05
mol∙L-1 Tris-HCI, pH 7.4)悬浮, 线粒体浓度以线粒
体蛋白含量(mg∙mL-1)表示, 蛋白质含量测定采用
考马斯亮蓝法。
2.2 线粒体膜吸光度的测定
参照詹洁等(2009)的方法, 将分离的线粒体用
线粒体悬浮液悬浮, 并调整悬浮液蛋白质浓度至
0.3 mg∙mL-1, 于20 ℃保温2 min, 用紫外分光光度计
测定悬浮液540 nm处的吸光度。
2.3 线粒体MDA含量的测定
参照詹洁等(2009)的方法, 线粒体用线粒体悬
浮液悬浮, 取0.4 mL线粒体悬液(对照取0.4 mL蒸
馏水)于试管 , 加入2 mL 0.6%的硫代巴比妥酸
(TBA), 沸水浴15 min, 冷却后1 500×g离心10 min,
分别测定处理样品在532、600和450 nm的吸光值,
并按下列公式计算样品中MDA的含量。
MDA含量=[6.45(OD532–OD600)–0.56OD450]×
V×a/W
其中, V为反应液总体积(mL), a为稀释倍数,
MDA单位是mmol∙μg-1 (蛋白)。W为测定所用线粒
体悬浮液的蛋白质浓度(mg∙mL-1)。
2.4 线粒体膜电位的测定
参照Braidot等(1998)的方法, 将分离的线粒体
用线粒体悬浮液悬浮, 并调整悬浮液蛋白质浓度
至0.3 mg∙mL-1, 然后按每毫升10 μg比例加入罗丹
明123 (Rhodamine 123, Rh123), 在25 ℃下孵育30
min, 再用线粒体悬浮液洗3次。在荧光分光光度
计上检测激发波长为505 nm、发射波长为534 nm
时线粒体悬液的荧光强度。
2.5 线粒体Ca2+含量的测定
参照隋小芳等(2010)的方法, 线粒体用线粒体
悬浮液悬浮, 取线粒体悬浮液1.5 mL, 置于10 mL
加盖刻度试管中, 加入浓硝酸5 mL, 阴暗处消化1
周, 然后烘箱加热, 使硝酸尽量分解蒸发, 再加入
1%氯化镧至10 mL, 混匀, 用火焰原子分光光度计
测定Ca2+吸光值, 由标准曲线计算浓度。Ca2+标准
曲线的制作 : 以C a C O 3配制2、4、6、8和1 0
pg∙mL-1的标液, 以OD和浓度作Ca2+标准曲线。线
粒体Ca2+含量单位是μg∙μg-1 (蛋白)。
2.6 线粒体Cyt c/a比值的测定
参照Tonshin等(2003)的方法, 分离的线粒体
沉淀用0.2% (W/V) BSA悬浮, 并调整悬浮液所含线
粒体蛋白质浓度约为0.5 mg∙mL-1。紫外分光光度
计检测550和630 nm处的吸收值, 2种波长的吸收
值之比即为Cyt c/a比值。
2.7 数据分析
供试材料小孢子发育至花粉母细胞时期、四
分体时期、单核期和双核期4个时期雄穗线粒体
各指标测定数据用Microsoft Excel进行整理, 采用
DPS软件二因素完全随机方差多重比较法进行统
计分析。
实验结果
1 不同玉米雄穗线粒体膜吸光度的变化
由表1可知, N48-2雄穗线粒体膜吸光度逐渐
上升, F1 (C48-2×18-599白)膜吸光度变化无规律,
各发育时期两可育材料间差异均不显著。C48-2
雄穗线粒体膜吸光度从花粉母细胞时期至双核
汪静等: 玉米CMS-C不育系及其保持系线粒体膜通透性的比较分析 825
期呈逐渐下降趋势, 在花粉母细胞时期和四分体
时期与N48-2和F1 (C48-2×18-599白)间无显著差
异, 但在单核期和双核期极显著低于N48-2和F1
(C48-2×18-599白)。由此可见, 可育材料雄穗线
粒体膜吸光度在各时期表现相对稳定, 而不育材
料膜吸光度逐渐下降 , 在单核期和双核期极显
著低于可育材料。说明小孢子发育时C48-2雄
穗线粒体膜通透性增大, 膜结构变化, 导致吸光
度下降。
2 不同玉米雄穗线粒体MDA含量的变化
由表2可知, N48-2雄穗线粒体MDA含量先升
高后降低, 各时期差异不显著, 而F1 (C48-2×18-599
白) MDA含量在单核期和双核期极显著降低。在
花粉母细胞时期, 两可育材料间MDA含量差异极
显著, 但在四分体时期、单核期和双核期差异表
现不显著。C48-2随着花粉发育的推进, 雄穗线粒
体MDA含量呈明显升高的趋势, 在双核期与最初
相比达到极显著差异。在四分体时期C48-2的
MDA含量显著低于N48-2和F1 (C48-2×18-599白),
而在双核期上升至极显著高于N48-2和F1 (C48-2×
18-599白)。由此可见, 可育材料雄穗线粒体MDA
含量从四分体时期开始表现趋于一致, 而不育材
料发育各个时期MDA含量变化与可育材料相反,
极显著升高 , 在单核期和双核期均高于可育材
料。MDA是膜脂过氧化的最终分解产物, 其含量
可以反映植物受伤害的程度。C48-2雄穗线粒体
MDA含量极显著升高, 说明小孢子发育时线粒体
膜脂开始氧化。
3 不同玉米雄穗线粒体膜电位荧光强度的变化
由表3可知, N48-2雄穗线粒体膜电位荧光强度
在单核期显著升高到峰值后显著降低, F1 (C48-2×
18-599白)膜电位荧光强度逐渐升高, 也是在单核
期达到最高, 然后有所降低, 但各时期差异不显
著。N48-2和F1 (C48-2×18-599白)在花粉母细胞时
期和四分体时期分别表现出显著和极显著的差异,
而在单核期和双核期差异不显著。C48-2雄穗线
粒体膜电位荧光强度, 从花粉母细胞时期到四分
体时期有所上升, 单核期开始逐渐下降, 各时期差
异也不显著。在花粉母细胞时期和四分体时期
C48-2膜电位荧光强度与N48-2基本一致, 但分别
显著和极显著低于F1 (C48-2×18-599白), 在单核
期、双核期较N48-2和可育F1 (C48-2×18-599白)显著
和极显著下降。由此可见, 可育材料雄穗线粒体
膜电位荧光强度从单核期开始表现趋于一致, 不
育材料膜电位荧光强度在单核期和双核期显著低
于可育材料。C48-2雄穗线粒体膜电位荧光强度
显著下降, 说明线粒体膜受损, 膜电位开始降低。
4 不同玉米雄穗线粒体Ca2+含量的变化
由表4可知, N48-2和F1 (C48-2×18-599白)雄穗
线粒体Ca2+含量先逐渐升高后降低, 各时期差异均
表1 不同发育时期的玉米雄穗线粒体膜吸光度多重比较
Table 1 Multiple comparison of the mitochondrial membrane
absorbance of maize tassels at different development stages
发育时期
膜吸光度(OD值)
C48-2 N48-2 F1 (C48-2×18-599白)
花粉母细胞时期 0.0507a(a) 0.0576a(a) 0.0688a(a)
四分体时期 0.0474a(a) 0.0601a(a) 0.0586a(a)
单核期 0.0423a(B) 0.0646a(A) 0.0685a(A)
双核期 0.0375a(B) 0.0694a(A) 0.0641a(A)
　　不同大小写字母表示0.01和0.05水平差异极显著和显著。括
号外字母表示纵列中同一材料不同发育时期数据的比较, 括号内
字母表示横排中同一发育时期不同材料数据的比较。下表同此。
表2 不同发育时期的玉米雄穗线粒体MDA含量多重比较
Table 2 Multiple comparison of the mitochondrial MDA
contents of maize tassels at different development stages

发育时期
MDA含量/mmol∙μg-1 (蛋白)
C48-2 N48-2 F1 (C48-2×18-599白)
花粉母细胞时期 0.0200A(B) 0.0341a(B) 0.1104B(A)
四分体时期 0.0321AB(b) 0.0630a(a) 0.0720B(a)
单核期 0.0522AB(a) 0.0258a(a) 0.0264A(a)
双核期 0.0764B(A) 0.0293a(B) 0.0238A(B)
表3 不同发育时期的玉米雄穗线粒体膜电位
荧光强度多重比较
Table 3 Multiple comparison of the mitochondrial membrane
potential fluorescence intensities of maize tassels
at different development stages

发育时期
膜电位荧光强度
C48-2 N48-2 F1 (C48-2×18-599白)
花粉母细胞时期 0.0750a(b) 0.1000b(b) 0.1900a(a)
四分体时期 0.1633a(B) 0.1667b(B) 0.2333a(A)
单核期 0.0333a(B) 0.2000a(A) 0.2433a(A)
双核期 0.0267a(b) 0.1200b(a) 0.1700a(a)
植物生理学报826
可育材料。C48-2雄穗线粒体Cyt c/a比值显著降
低, 说明线粒体膜严重受损, 线粒体渗透性转换孔
(mitochondrial permeability transition pore, MPTP)
过度开放, 细胞色素c (cytochrome c, cyt c)开始脱
落释放, 从而诱导细胞凋亡。
讨　　论
线粒体是植物细胞的能量中心, 其功能的失
常或缺陷都将导致植物体的不正常表现。线粒体
膜是呼吸链的载体, 其异常将可能导致线粒体功
能的丧失。线粒体膜功能异常可表现为内膜和外
膜发生了不同程度的改变。外膜通透性改变引起
Cyt c、AIF等膜间蛋白的释放, 引发凋亡过程; 内
膜通透性改变导致线粒体跨膜电位降低, 基质渗
透性膨胀, 进而引起外膜破裂, 膜间蛋白释放从而
引发凋亡(安冉和董强2009)。因此本文从两方面
检测了线粒体膜吸光度、MDA含量、膜电位荧光
强度、Ca2+含量以及Cyt c/a比值, 反映出线粒体膜
的功能变化。
本文研究发现, 从花粉母细胞时期至双核期
C48-2雄穗线粒体膜吸光度、Ca2+含量、膜电位荧
光强度和Cyt c/a比值下降, MDA含量上升。可见,
C48-2雄穗线粒体膜通透性增加, MPTP过度开放,
线粒体功能开始失常, 不育系植株可能会产生大
量ROS直接攻击膜系统, 膜脂开始遭到破坏, MDA
含量升高, 膜电位开始消失, 电子传递链功能受
损。同时由于膜完整性受损, 一方面线粒体内膜
上的Ca2+-ATPase活性下降, 从而导致运输调控Ca2+
能力降低, 这样Ca2+从通道中进入到细胞质增多,
造成了细胞质内Ca2+含量的超载, 可诱导AIF等凋
亡因子释放, 引发细胞凋亡; 另一方面Cyt c从线粒
体内膜上脱落下来, 释放到细胞质中, 可能诱发细
胞程序性死亡, 并最终导致花粉败育。线粒体膜
相关各指标异常表现与前人花生铝胁迫根尖线粒
体膜的研究结果一致(寇瑞杰等2009), 且各生理指
标的异常发生似乎是同时并进, 相互促成, 说明不
育材料雄穗线粒体膜已经开始遭到严重破坏, 线
粒体趋于解体的状态。从研究结果还可以看出,
在单核期和双核期, 可育材料各指标始终会趋于
一致表现, 而不育材料各指标与可育材料相比均
表现出显著差异, 说明不育材料雄穗线粒体膜异
常发生从单核期就开始了。此外, 2个可育材料细
表4 不同发育时期的玉米雄穗线粒体Ca2+含量多重比较
Table 4 Multiple comparison of the mitochondrial Ca2+ con-
tents of maize tassels at different development stages

发育时期
Ca2+含量/μg∙μg-1 (蛋白)
C48-2 N48-2 F1 (C48-2×18-599白)
花粉母细胞时期 0.3919a(a) 0.4043a(a) 0.3086a(a)
四分体时期 0.3739a(a) 0.4112a(a) 0.3290a(a)
单核期 0.2636a(a) 0.3859a(a) 0.3528a(a)
双核期 0.2464a(a) 0.3773a(a) 0.3354a(a)
不显著, 两可育材料间在各时期差异也不显著。
C48-2雄穗线粒体Ca2+含量从花粉母细胞时期到双
核期逐渐降低, 差异也不显著, 在花粉母细胞时期
和四分体时期虽然低于N48-2却高于F1 (C48-2×18-
599白), 在单核期和双核期Ca2+含量比2个可育材料
都低, 但各时期与N48-2和F1 (C48-2×18-599白)差异
均不显著。由此可见, 可育材料雄穗线粒体Ca2+含
量各个时期表现基本一致, 不育材料Ca2+含量逐渐
下降, 在单核期和双核期低于两可育材料。C48-2
雄穗线粒体Ca2+含量减少, 推测作为第二信号的
Ca2+, 在线粒体膜受损时, 线粒体内Ca2+进入细胞质,
造成胞质Ca2+超载, 可诱导细胞凋亡因子释放。
5 不同玉米雄穗线粒体Cyt c/a比值的变化
由表5可知, N48-2和F1 (C48-2×18-599白)雄穗
线粒体Cyt c/a比值在各个时期变化无规律, 差异不
显著, 且N48-2和F1 (C48-2×18-599白)之间各时期
差异也不显著。而C48-2雄穗线粒体Cyt c/a比值呈
下降趋势, 虽然在花粉母细胞时期和四分体时期
与N48-2和F1 (C48-2×18-599白)相比没有明显差异,
但是到了单核期和双核期C48-2线粒体Cyt c/a却显
著低于两可育材料。由此可见, 可育材料雄穗线
粒体Cyt c/a比值各个时期表现基本一致, 不育材料
Cyt c/a比值逐渐下降, 在单核期和双核期显著低于
表5 不同发育时期的玉米雄穗线粒体Cyt c/a比值多重比较
Table 5 Multiple comparison of the mitochondrial Cyt c/a
ratios of maize tassels at different development stages

发育时期
Cyt c/a比值
C48-2 N48-2 F1 (C48-2×18-599白)
花粉母细胞时期 1.3062A(a) 1.3046a(a) 1.3045a(a)
四分体时期 1.2924A(a) 1.2795a(a) 1.2907a(a)
单核期 1.2423B(B) 1.2731a(AB) 1.2974a(A)
双核期 1.2352B(b) 1.2737a(a) 1.2882a(a)
汪静等: 玉米CMS-C不育系及其保持系线粒体膜通透性的比较分析 827
胞质来源并不相同, F1 (C48-2×18-599白)的胞质来
源于不育系C48-2, 但表现却与可育系N48-2一致,
说明该F1的核基因中可能含有来自18-599白且能
使C胞质育性恢复的基因。
本课题组前期发现, 玉米CMS-C线粒体膜通
透性相关蛋白VDAC1高表达可能与花粉败育有关
(许珂等2008)。VDAC是线粒体外膜上可形成孔
道的蛋白, 是NADH和ATP等小分子和离子跨线粒
体外膜运输的通道(Zizi等1994; Rostovtseva和Bez-
rukov 1998), 其的过度开放可能会改变线粒体膜的
通透性, 与细胞程序性死亡密切相关(Shoshan-Bar-
matz等2006)。植物雄性不育主要发生在花粉发育
时期, 有研究表明花粉败育也是一种细胞凋亡现
象, CMS可能与特定的细胞凋亡有关(穆蕊等2006;
Li等2004; Flores-Rentería等2013)。水稻HL-CMS
VDAC系统性的研究表明, VDAC编码基因的过度
表达会引起线粒体膜功能紊乱, 导致线粒体膜通
透性增加, 膜电位降低, 从而诱导凋亡的发生, 推
测该基因与水稻红莲型细胞质雄性不育可能有很
大的相关性(夏春皎2006; 江晨2010; 罗凤燕2010;
秦圣光2011; 熊杰2011)。
综上, 不育材料雄穗线粒体膜相关生理指标在
由四分体到单核期的转变阶段相比可育材料表现
出显著的差异, 这与前期研究发现的玉米CMS-C线
粒体膜通透性相关蛋白VDAC1异常表达相吻合,
而小孢子发育的单核期也正是玉米CMS-C的花粉
败育主要时期, 推测其可能通过VDAC调控线粒体
膜通透性, 从而影响线粒体的功能, 引发细胞凋亡,
最终影响雄花的育性表现。
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