全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (3): 363~369　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0453 363
收稿 2014-10-22　　修定 2015-01-21
资助 国家转基因生物新品种培育科技重大专项子课题任
务(2014ZX0801008B-002)、国家转基因生物新品种
培育科技重大专项子课题任务(2013ZX08010-003和
2014ZX08010-003)和贵州省科技厅转基因专项(黔科合
2004NZ004)。
* 共同第一作者。
** 通讯作者(E-mail: dgzhao@gzu.edu.cn; Tel: 0851-83863615)。
酵母TPS1基因促进干旱胁迫下玉米的根系生长
项阳1,*, 刘延波1,2,*, 秦利军1,2, 赵德刚1,2,**
贵州大学1生命科学学院/农业生物工程研究院, 山地植物资源保护与种质创新省部共建教育部重点实验室; 2绿色农药与农
业生物工程国家重点实验室培育基地, 贵阳550025
摘要: 本文对干旱胁迫下转酵母TPS1基因玉米的根系生长进行了研究。结果显示，经干旱胁迫后, 转基因玉米的根系较野
生型相比, 根长和直径分别增加了79.3%和13.3%, 一级、二级侧根数、根系的总吸收面积、活跃吸收面积、比表面积和根
系活力较野生型也极显著增加。对根系组织观察发现, 转TPS1基因玉米植株的根系细胞较大, 细胞纵向和横向显著增长。
转基因玉米根系的生长素含量较野生型的高, 而其细胞分裂素含量则低。进一步对玉米根系生长相关基因的表达水平分
析发现, 与生长素有关的根系生长正调控基因PLT1、PIN1、AUX/IAA、CRL1表达较野生型上调, 其中PLT1、AUX/IAA、
CRL1的表达量比野生型的高2倍以上, 而与细胞分裂素有关的根系生长负调控基因WOX11、ARR2、ARR1表达较野生型下
调, 比野生型的下降50%以上。
关键词: 玉米; TPS1基因; 根系生长; 生长素; 细胞分裂素; 抗旱性
Trehalose-6-Phosphate Synthase Gene TPS1 from Saccharomyces cerevisiae Improve
Root Growth in Transgenic Maize Under Drought Stress
XIANG Yang1,*, LIU Yan-Bo1,2,*, QIN Li-Jun1,2, ZHAO De-Gang1,2,**
1Key Laboratory of Plant Resources Conservation and Germplasm Innovation in Mountainous Region, Ministry of Education,
Institute of Agro-Bioengineering and College of Life Sciences; 2The State Key Lab Breeding Base of Green Pesticide and Agricul-
tural Biological Engineering, Guizhou University, Guiyang 550025, China
Abstract: In this paper, we studied root growth in transgenic maize plants after drought stress. Compared with
wild-type maize, root length and diameter of transgenic maize contained trehalose-6-phosphate synthase (TPS1)
gene increased 79.3% and 13.3%, respectively. The number of first- and second-order lateral roots , the total of
root absorption area, active absorption area, specific surface area, root activity in genetically modified maize
significantly increased than wild-type. We found that root cells elongated vertically and horizontally in root tis-
sue slices as well. The determination of auxin and cytokinin content indicated auxin content increased com-
pared with wild type, but that of cytokinin decreased. Further, gene expression analysis showed that genes asso-
ciated with auxin (PLT1, AUX/IAA, PIN1 and CRL1) up-regulated and expression level of PLT1, AUX/IAA and
CRL1 was about 2 folds of wild type, while expression level of genes associated with cytokinin (WOX11, ARR2
and ARR1) dropped by more than 50% than wild-type.
Key words: maize; TPS1 gene; root growth; auxin; cytokinin; drought tolerance
玉米不仅是人类消耗最大的粮食作物, 而且
也是生产饲料的主要原料(Khoury等2014)。胡瑞
法等(2004)认为干旱是限制中国玉米生产发展和
产量提高的第一要素 , 干旱对玉米产量影响达
20%~50%, 培育高产抗旱品种是抵御干旱胁迫的
最经济方法之一。
海藻糖是一种非还原二糖 , 存在于一些植
物、真菌等抗脱水生物体中(Elbein等2003; Paul等
2008), 能够提高植物在干旱等胁迫中的抗性(Paul
等2008)。Yeo等(2000)将酵母TPS1基因导入马铃
薯, 提高了马铃薯的抗旱性。Suárez等(2008)在刀
豆中过表达TPS1基因也提高了其抗旱性。另外,
Ge等(2008)发现过表达TPS1基因不仅提高了水稻
的抗旱性, 还提高了水稻的抗盐性和抗寒性。van
植物生理学报364
Van Dijken等(2004)发现拟南芥tps1突变体与野生
型相比, 根长缩短; 突变体在地塞米松(dexametha-
sone, DEX)诱导海藻糖产生后, 叶和根都能有显著
增长。Rodríguez-Salazar等(2009)研究表明, 在玉
米上接种能产生高含量的海藻糖的巴西固氮螺菌
(Azospirillum brasilense)后, 叶、根有显著增长, 推
测TPS1基因可能参与了根系生长调控, 而根系的
发达程度对于植物的生长发育、抵御干旱也至关
重要(弋良朋等2006)。Yu等(2008)研究拟南芥高抗
旱性突变体hdg11时发现, 该突变体的根长及侧根
数均显著增加, 且脱落酸(ABA)、脯氨酸、超氧化
物歧化酶(SOD)含量也较野生型高。早期, 陈立松
和刘星辉(1997)也报道了根系生理指标, 如根长、
侧根数和根系活力等均可作为植物抗旱性的选择
指标。刘桂红等(2013)研究谷子抗旱性时也认为
根长和侧根数可作为萌芽期抗旱性鉴定指标。
前人研究表明TPS1基因提高植物抗旱性有两
种可能的原因。一种认为是在干旱等胁迫条件下,
TPS1基因表达的海藻糖可以阻止蛋白失活和细胞
膜变性(Elbein等2003); 还有一种认为TPS1基因减
少了气孔开闭程度(van Houtte等2013), 从而减少
水分的蒸发。之前我们研究发现, 转酵母TPS1玉
米中, TPS1基因可通过促进气孔发育的负调控基
因SDD1的表达来减少气孔的数目, 减少了水分蒸
发, 从而提高玉米的抗旱性(Liu等2014)。本文研
究干旱胁迫下转酵母TPS1基因玉米的根系生长,
探索转酵母TPS1基因玉米其他可能抗旱的原因,
以便为抗旱育种和种质创新提供理论依据和技术
指导。
材料与方法
1 实验材料
转酵母TPS1基因玉米(Zea mays L.)由贵州大
学农业生物工程研究院创制并保存，其种子已由
之前研究获得(Liu等2014)。野生型玉米品种为‘交
51’。质粒pGM626-Ubi-BG-rd29a-TPS1为贵州大
学农业生物工程研究院构建并保存, 含Ubi-Bar::
GUS-NOS和rd29A-TPS1-NOS表达元件(图1)。
MultiScribeTM Reverse Transcriptase Kit和Power
SYBR® Green PCR Master Mix均购于ABI公司;
Plant RNA Kit购于OMEGA公司; RT-PCR相关引物
均由Invitrogen公司合成; 植物生长素和植物细胞
分裂素酶联免疫检测试剂盒均购于南京建成生物
工程研究所。
2 实验方法
2.1 干旱处理
参照王一等(2011)和吴妍等(2010)的方法, 挑
选子粒饱满的野生型与转基因玉米种子, 播在装
有珍珠岩的塑料盘中, 置于(25±2) ℃培养箱中培
养。白天光照500~700 μm·m-2·s-1, 光暗周期10 h
(光)/14 h (暗), 空气相对湿度(RH) 60%~70%。在
幼苗第3片叶子完全展开时, 选取60株生长一致的
植株移至1/2Hoagland营养液中, 给其中30株玉米
的培养液加入PEG 6000, 使其在营养液中的浓度
为10%, 干旱胁迫7 d后分别取样进行以下项目测
定。其余30株玉米正常浇水。所有实验均重复3
次, 数据分析用SPSS 22.0和Excel进行处理。
2.2 根系形态学指标及生理指标测定
植株的根长及根直径测量参照慕自新等(2005)
的方法使用直尺、游标卡尺进行测量。根系总吸
收面积和活跃吸收面积、根系活力的测定是参照
高俊凤(2006)的方法, 分别采用甲烯蓝吸附法和氯
化三苯基四氮唑(TTC)法进行测定。
参照李和平(2006)的方法, 分别取转基因和野
生型植株的离根尖约5 cm处制备石蜡切片, 光学显
微镜观察并拍照。
分别取转基因和野生型玉米植株的相同部位
的根, 参照植物生长素和植物细胞分裂素酶联免
疫检测试剂盒说明书(南京建成生物工程研究所)
测定植物生长素与细胞分裂素的含量。
2.3 根系生长相关基因的表达分析
根据NCBI数据库中报道的玉米根系生长相关
基因PLETHORA 1 (PLT1)、PINFORMED 1 (PIN1)、
WUSHEL-Related Homeobox 11 (WOX11)、type-A
RESPONSE REGULATOR 2 (ARR2)、type-A RE-
SPONSE REGULATOR 1 (ARR1)、AUXIN/IN-
DOLE-3-ACETIC ACID (AUX/IAA)和Crown Root
Less 1 (CRL1)的基因序列, 设计各基因的扩增引物,
以玉米Actin基因作为内参, 定量分析各基因的相
图1 T-DNA区域结构
Fig.1 Schematic illustration of the T-DNA region
项阳等: 酵母TPS1基因促进干旱胁迫下玉米的根系生长 365
对表达量。引物设计序列见表1。
分别取转基因和野生型玉米植株相同部位的
根0.1 g, 提取总RNA, 参照ABI公司说明反转录为
cDNA。以玉米Actin作为内参基因, 利用SYBR
GreenⅠ实时定量PCR染料法分别对相关基因的表
达进行分析。参照ABI公司的仪器使用说明, 按照
ΔΔCT法计算和分析各基因的表达水平。Real-time
PCR的反应体系为20 μL, 含Power SYBR Green
PCR Master Mix (2×) 10 μL、引物各1.0 μL、
cDNA 4 μL和ddH2O 4.0 μL。扩增条件为: 95 ℃ 10
min; 95 ℃ 15 s; 60 ℃ 1 min, 40个循环。每个样品
取样3次, 每次设置3个重复。
表1 根系生长相关基因的real-time PCR引物序列
Table 1 Primers sequence of root growth-related genes for real-time PCR
基因 GenBank登录号 引物名称 引物序列(5′→3′)
PLT1 NM_001154063.1 上游引物 TCGGGCAAAGGACCTCTAT
下游引物 GCCCTTCCCTTCTACAACTATTATC
PIN1 DQ836240.1 上游引物 TCTGCTTCAGGTCCGTACTA
下游引物 CCGCTACCGCTACTCTACT
WOX11 BT087786.1 上游引物 TACTGATCCTCGAGTCCATCTT
下游引物 GGTTCTGGAACCAGTAGAAGAC
ARR2 AB060130.1 上游引物 GTGGCGATCCTTCTACATCAA
下游引物 TGGAACAGCTTTGTCTATCCC
ARR1 EU975545.1 上游引物 CATGAACCGCAGCTCAAATG
下游引物 GTCTTGAGCTAACTCCCATAGC
AUX/IAA XM_008656920.1 上游引物 CATGGTGTGCCCTCTACTTATC
下游引物 AAGCAGAAGCACAAGAGGAG
CRL1 NM_001112563.1 上游引物 TCTTCGCGCCCTACTTCT
下游引物 CAGCTTGGACACGTTGCT
Actin J01238.1 上游引物 GTATGTTGCTATCGAGGCTGTTC
下游引物 TCATTAGGTGGTCGGTGAGGTC
实验结果
1 干旱胁迫下转酵母TPS1基因玉米的根系生长
前期研究发现非胁迫条件下不能启动TPS1表
达(Liu等2014), 这是由于启动子为逆境诱导型启
动子rd29A (朱丽萍等2010)。本文结果显示, 干旱
胁迫前转酵母TPS1基因玉米与野生型玉米植株及
其根系未有显著差异(图2-A和B), 干旱胁迫后的转
酵母TPS1基因玉米较野生型根长增加了79.3%, 根
直径增加了13.3% (图2-C和D)。主根数差异不显
著, 但是转酵母TPS1基因玉米的一级侧根数比野
生型玉米增加了3.4倍; 野生型玉米没有二级侧根,
而转酵母TPS1基因玉米具有明显的二级侧根, 其
平均值为1.5根(表2)。另外, 转酵母TPS1基因玉米
根系总吸收面积增加了51.2%, 活跃吸收面积增加
了50.8%, 比表面积增加了15.7%, 根系活力也增加
了18.6% (表2)。以上研究结果表明在干旱胁迫下
转基因玉米的根系更为发达, 具有抗性优势。
2 干旱胁迫下转酵母TPS1基因玉米根系细胞的变化
通过对干旱胁迫后的转基因和野生型玉米根
系组织切片观察发现, 转基因玉米根系细胞纵向
长度(图3-A和B)和横向长度(图3-C和D)均增加。
与野生型相比, 转酵母TPS1基因玉米的根系细胞
纵向长度和横向长度分别增加了43.1% (图4-A)和
44.0% (图4-B)。这表明干旱胁迫下转酵母TPS1基
因玉米的根系细胞较野生型显著增大。
3 干旱胁迫下转酵母TPS1基因玉米的根系生长素
和细胞分裂素的含量
通过测定干旱胁迫下转基因与野生型玉米根
系的生长素、细胞分裂素含量发现, 转基因玉米根
系的生长素含量为2.03 μg·g-1, 较野生型提高了
35.7% (图5-A); 而转基因玉米根系的细胞分裂素含
量为26.95 μg·g-1, 较野生型下降了26.5% (图5-B)。
4 干旱胁迫下转酵母TPS1基因玉米的根系生长相
关基因的表达分析
对转基因与野生型玉米进行基因表达分析
植物生理学报366
表2 干旱胁迫下野生型与转基因玉米的根系指标
Table 2 Root indexes of wild-type and transgenic maize under drought stress

玉米
平均根长/ 根直径/ 主根数/ 一级侧根 二级侧根 总吸收 活跃吸收 比表面积/ 根系活力/
cm mm 个 数/条 数/个 面积/m2 面积/m2 m2·cm-3 mg·g-1·h-1
野生型 5.8±1.07 0.90±0.06 9.8±1.03 5.9±1.49 0 1.27±0.004 0.63±0.002 1.27±0.004 0.059±0.001
转基因 10.4±1.45** 1.02±0.06** 11.1±1.73 20.1±4.88** 1.5±0.53** 1.92±0.010** 0.95±0.004** 1.47±0.291** 0.070±0.001**
　　*: P<0.05; **: P<0.01。下图同此。
图3 干旱胁迫下野生型与转基因玉米的根系组织切片
Fig.3 Root tissue slices of wild-type and transgenic maize under drought stress
A和B: 根系细胞纵向切片; C和D: 根系细胞横向切片。WT: 野生型玉米; TP: 转酵母TPS1基因玉米。
图2 干旱胁迫前后野生型与转基因玉米植株及其根系的比较
Fig.2 Comparison of roots and plantlets in wild-type and transgenic maize before and after drought stress
A和B: 干旱胁迫前野生型与转基因玉米的植株和根系; C和D: 干旱胁迫后野生型与转基因玉米的植株和根系。WT: 野生型玉米; TP: 转酵
母TPS1基因玉米。
项阳等: 酵母TPS1基因促进干旱胁迫下玉米的根系生长 367
(图6)发现, 生长素调控的促进根系生长的相关基
因PLT1、PIN1、AUX/IAA和CRL1表达量较野生型
均显著升高, 其中PLT1基因表达量是野生型的2.8
倍, PIN1基因表达量是野生型的1.5倍, AUX/IAA基
因表达量是野生型的4.4倍, CRL1基因表达量是野
生型的2.0倍。而细胞分裂素调控的抑制根系生长
的相关基因WOX11、ARR2和ARR1表达量较野生型
均显著降低, 其中WOX11基因表达量比野生型下降
了20.8%, ARR2基因表达量比野生型下降了59.7%,
ARR1基因表达量比野生型下降了90.3% (图6)。
图4 干旱胁迫下野生型与转基因玉米的根系细胞长度
Fig.4 Root cell length of wild-type and transgenic maize under drought stress
WT: 野生型玉米; TP: 转酵母TPS1基因玉米。下图同此。
图6 干旱胁迫下转基因玉米的根系生长相关基因表达
Fig.6 Expression of root growth-related genes of transgenic maize under drought stress
讨　　论
培育高产抗旱品种通常需要寻找植物抗旱性
的指标与鉴定方法来指导高产抗旱品种的培育(韩
金龙等2010), 有研究报道, 根长、侧根数和根系活
力均可作为植物抗旱性的生理指标(陈立松和刘星
辉1997)。此外, 李德顺等(2010)在研究玉米根系
抗旱性后得出了总吸收面积、活跃吸收面积和根
系活力可以作为抗旱性鉴定的参考指标的结论。
之前研究表明由于启动子为逆境诱导型启动子
rd29A, 在非胁迫条件下不表达, 干旱条件下驱动
图5 干旱胁迫下野生型与转基因玉米的根系生长素和细胞分裂素的含量
Fig.5 Contents of auxin and cytokinin of wild-type and transgenic maize roots under drought stress
植物生理学报368
TPS1基因表达, 在干旱前未能检测到TPS1表达和
海藻糖含量(Liu等2014), 因此需要在干旱胁迫处
理后进行实验。本文结果发现干旱胁迫前, 转基
因玉米与野生型玉米的植株及其根系表型未有显
著差异。在干旱胁迫后, 转基因玉米的根长和直
径较野生型玉米极显著增加。转基因玉米的一级
侧根数比野生型玉米的增加了3倍多, 转基因玉米
的二级侧根数也是极显著高于野生型玉米。另外
转基因玉米的总吸收面积、活跃吸收面积、比表
面积和根系活力极显著增加, 因此可促进根系向
下扎以寻求水源, 减轻干旱胁迫对地上部生长的
抑制程度, 并可促进干旱胁迫复水后的补偿生长
(齐健等2006)。同时对根系组织切片观察发现转
酵母TPS1基因玉米植株的根系细胞较大, 细胞纵
向和横向显著拉长。根系细胞的增大有利于增大
其表面积, 能够扩大与水分的接触面积, 有利于水
分的吸收。综合以上研究表明, 转基因玉米比野
生型抗旱的可能原因之一是转酵母TPS1基因玉米
的根系比野生型更具有抗旱优势。在干旱胁迫后,
转酵母TPS1基因的玉米抵御干旱胁迫能力更强。
干旱胁迫后, 转酵母TPS1基因玉米根系生长
素含量较野生型增加, 而细胞分裂素含量则较野
生型减少。与野生型玉米相比, 转酵母TPS1基因
玉米的植物生长素的含量比野生型提高了35.7%,
这与植物生长素含量提高能够增强植物抗旱性的
结果相一致(Pustovoitova等2004)。同时, 转酵母
TPS1基因玉米的植物细胞分裂素含量比野生型下
降了26.5%。Werner等(2010)在拟南芥和烟草中研
究发现根系中细胞分裂素的减少能够促进根系生
长、提高植物抗旱性, 因此根系生长和抗旱性提高
可能也是由于细胞分裂素含量的减少所引起的。
在对根系生长相关基因进行基因相对表达分
析发现 , 生长素调控的促进根系生长的基因
PLT1、PIN1、AUX/IAA、CRL1较野生型表达上
调 , 而细胞分裂素调控的抑制根系生长的基因
WOX11、ARR2、ARR1较野生型表达下调。这表
明含量增加的生长素促进根系生长, 而含量减少
的细胞分裂素也促进了根系生长, 这些基因的表
达水平与Coudert等(2010)的研究相一致。TPS1基
因可能通过抑制糖酵解途径来促进糖的生成(East-
mond等2003); 而生成的糖则可以通过依赖色氨酸
的生长素合成途径(LeClere等2010)来影响生长素
的合成, 同时, 也可以通过细胞分裂素从头合成途
径(Albacete等2014)来影响细胞分裂素的合成, 对
此还有待于深入研究。因此, TPS1基因可能影响
了生长素和细胞分裂素的含量, 含量增加的生长
素促进了正控根系生长基因的表达, 含量降低的
细胞分裂素抑制了负控根系生长基因的表达, 这
些基因的表达促进了玉米根系生长。综合表明干
旱胁迫下转酵母TPS1基因玉米发达的根系可能是
其抵御干旱的原因之一。
参考文献
陈立松, 刘星辉(1997). 作物抗旱鉴定指标的种类及其综合评价. 福
建农业大学学报, 26 (1): 48~55
高俊凤(2006). 植物生理学实验指导 . 北京: 高等教育出版社 ,
57~61
韩金龙, 王同燕, 徐子利, 徐立华, 徐相波, 邢燕菊, 阴卫军(2010). 玉
米抗旱机理及抗旱性鉴定指标研究进展. 中国农学通报, 26
(21): 142~146
胡瑞法, Meng Erika CH, 张世煌, 石晓华(2004). 采用参与式方法评
估中国玉米研究的优先序. 中国农业科学, 37 (6): 781~787
李德顺, 刘芳, 马永光(2010). 玉米根系与抗旱性关系研究. 杂粮作
物, 30 (3): 195~197
李和平(2006). 植物显微技术. 北京: 农业出版社, 9~24
刘桂红, 王珏, 杜金哲, 管延安(2013). 谷子萌芽期抗旱性鉴定研究.
中国农学通报, 29 (3): 86~91
慕自新, 张岁岐, 郝文芳, 梁爱华, 梁宗锁(2005). 玉米根系形态性
状和空间分布对水分利用效率的调控. 生态学报, 25 (11):
2895~2900
齐健, 宋凤斌, 刘胜群(2006). 苗期玉米根叶对干旱胁迫的生理响
应. 生态环境, 15 (6): 1264~1268
王一, 曹敏建, 李春红, 王德权, 张立楠(2011). 模拟干旱对不同耐
性玉米自交系幼苗根系和水分利用效率的影响. 作物杂志, 6:
50~52
吴妍, 张岁岐, 刘小芳, 山仑(2010). 水分胁迫及复水条件下外源
Ca2+对玉米幼苗根系水力导度及生长的影响. 作物学报, 36
(6): 1044~1049
弋良朋, 马健, 李彦(2006). 盐胁迫对3种荒漠盐生植物苗期根系特
征及活力的影响. 中国科学D辑: 地球科学, 36 (增刊II): 86~94
朱丽萍, 于壮, 邹翠霞, 李秋莉(2010). 植物逆境相关启动子及功能.
遗传, 32 (3): 229~234
Albacete AA, Martínez-Andújar C, Pérez-Alfocea F (2014). Hormon-
al and metabolic regulation of source-sink relations under salin-
ity and drought: from plant survival to crop yield stability. Bio-
technol Adv, 32 (1): 12~30
Coudert Y, Périn C, Courtois B, Khong NG, Gantet P (2010). Genetic
control of root development in rice, the model cereal. Cell, 4 (15):
219~226
Eastmond PJ, Li Y, Graham IA (2003). Is trehalose-6-phosphate a
regulator of sugar metabolism in plants. J Exp Bot, 54 (382):
533~537
项阳等: 酵母TPS1基因促进干旱胁迫下玉米的根系生长 369
Elbein AD, Pan YT, Pastuszak I, Carroll D (2003). New insights on
trehalose: a multifunctional molecule. Glycobiology, 13 (4):
17R~27R
Ge LF, Chao DY, Shi M, Zhu MZ, Gao JP, Lin HX (2008). Overex-
pression of the trehalose-6- phosphate phosphatase gene OsTPP1
confers stress tolerance in rice and results in the activation of
stress responsive genes. Planta, 228 (1): 191~201
Khoury CK, Bjorkman AD, Dempewolf H, Julian RV, Luigi G, Andy
J, Loren HR, Paul CS (2014). Increasing homogeneity in global
food supplies and the implications for food security. Proc Nat
Acad Sci USA, 111 (11): 4001~4006
LeClere S, Schmelz EA, Chourey PS (2010). Sugar levels regulate
tryptophan-dependent auxin biosynthesis in developing maize
kernels. Plant Physiol, 153 (1): 306~318
Liu YB, Han LZ, Qin LJ, Zhao DG (2014). Saccharomyces cerevi-
siae gene TPS1 improves drought tolerance in Zea mays L. by
increasing the expression of SDD1 and reducing stomatal densi-
ty. Plant Cell Tiss Organ Cult, 119 (1): 1~11
Paul MJ, Primavesi LF, Jhurreea D, Zhang Y (2008). Trehalose me-
tabolism and signaling. Annu Rev Plant Biol, 59: 417~441
Pustovoitova TN, Zhdanova NE, Zholkevich VN (2004). Changes in
the levels of IAA and ABA in cucumber leaves under progres-
sive soil drought. Russ J Plant Physiol, 51 (4): 513~517
Rodríguez-Salazar J, Suárez R, Caballero-Mellado J, Iturriaga G
(2009). Trehalose accumulation in Azospirillum brasilense im-
proves drought tolerance and biomass in maize. FEMS Microbi-
ol Lett, 296 (1): 52~59
Suárez R, Wong A, Ramírez M, Barraza A, Orozco MDC, Cevallos
MA, Lara M, Hernández G, Iturriaga G (2008). Improvement of
drought tolerance and grain yield in common bean by overex-
pressing trehalose-6-phosphate synthase in rhizobia. Mol Plant
Microbe In, 21 (7): 958~966
van Dijken AJ, Schluepmann H, Smeekens SC (2004). Arabidopsis
trehalose-6-phosphate synthase1 is essential for normal vegetative
growth and transition to flowering. Plant Physiol, 135 (2): 969~977
van Houtte H, Vandesteene L, López-Galvis L, Lemmens L, Kissel E,
Carpentier S, Feil R, Avonce N, Beeckman T, Lunn JE et al (2013).
Overexpression of the trehalase gene AtTRE1 leads to increased
drought stress tolerance in Arabidopsis and is involved in abscisic
acid-induced stomatal closure. Plant Physiol, 161 (3): 1158~1171
Werner T, Nehnevajova E, Köllmer I, Novák O, Strnad M, Krämer
U, Schmülling T (2010). Root-specific reduction of cytokinin
causes enhanced root growth, drought tolerance, and leaf min-
eral enrichment in Arabidopsis and tobacco. Plant Cell, 22 (12):
3905~3920
Yeo ET, Kwon HB, Han SE, Lee JT, Ryu JC, Byu MO (2000). Genet-
ic engineering of drought resistant potato plants by introduction
of the trehalose-6-phosphate synthase (TPS1) gene from Saccha-
romyces cerevisiae. Mol Cells, 10 (3): 263~268
Yu H, Chen X, Hong YY, Wang Y, Xu P, Ke SD, Liu HY, Zhu JK,
David JO, Xiang CB (2008). Activated expression of an Arabi-
dopsis HD-START protein confers drought tolerance with im-
proved root system and reduced stomatal density. Plant Cell, 20:
1134~1151