全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (6): 545~550 545
收稿 2013-02-18　　修定 2013-04-27
资助 国家重点基础研究发展计划(“973”计划) (2012CB114204)
和山东省高等学校科技计划项目(J13LE06)。
* 通讯作者(E-mail: zhaoyx@sdnu.edu.cn; Tel: 0531-86180764)。
植物碳酸酐酶的研究进展
蒋春云, 马秀灵, 沈晓艳, 李燕, 赵彦修*
山东师范大学生命科学学院逆境植物重点实验室, 济南250014
摘要: 在植物组织中, 碳酸酐酶(CA)催化CO2与HCO3-之间可逆的水合反应, 重新固定呼吸释放的CO2并用于细胞光合作
用。本文简要介绍了CA的生理机能、分类、亚细胞定位、基因功能等的研究进展, 并展望了CA在提高C3植物光合效率以
及CA在C3植物由C3光合类型转向C4光合类型方面的研究意义。
关键词: 碳酸酐酶; 功能研究; 定位; 光合作用
Progress in Research on Plant Carbonic Anhydrase
JIANG Chun-Yun, MA Xiu-Ling, SHEN Xiao-Yan, LI Yan, ZHAO Yan-Xiu*
Key Laboratory of Plant Stress Research, College of Life Science, Shandong Normal University, Jinan 250014, China
Abstract: Carbonic anhydrase (CA) catalyses the reversible reaction between CO2 and HCO3- in plant living
organisms. It can refix the respiration-released CO2 which participates in photosynthesis process. In this article
we summarize the research progress in the physiological function, classification, subcellular localization and
gene function of CA. And we prospect its crucial roles in increasing the photosynthetic rate in C3 plants and in
the type of photosynthesis from C3 to C4.
Key words: carbonic anhydrase (CA); function research; localization; photosynthesis
世界上90%的水稻产自亚洲, 每公顷土地的
粮食产量可以为27人提供食物, 但随着城市化的
加剧以及世界人口的增长, 到2050年, 每公顷的粮
食产量需要供给43人的需求, 这就要求在未来40
年中粮食的产量增加50%以供给全球约70亿人口
的需要(Hibberd等2008)。对光能利用率的研究发
现, 将C3作物转化为C4途径, 可以提高作物产量
40%~50% (Zhu等2008)。相较于C3植物, C4植物不
仅表现出较高的光能转换率, 其水分利用率和氮
肥利用率也相对较高。因此, 通过基因工程途径
使C3农作物(如水稻等)行使C4光合途径是大幅提
高粮食产量的有效途径。
被子植物中的C4经历了由C3独立的45次进化,
这两种光合类型有复杂的区别, 大部分C4植物的光
合作用反应在维管束鞘(bundle sheath, BS)细胞以
及叶肉(mesophyll, M)细胞中进行, 并产生一种整
齐的细胞排列模式, 即: 维管-BS-M-M-BS-维管。
四碳酸在M细胞中生成并运输到BS细胞中进入卡
尔文循环, 这一分开的代谢受BS和M细胞中一系
列基因表达的限制。碳酸酐酶(carbonic anhydrase,
CA; EC4.2.11)、磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶(phos-
phoenolpyruvate carboxylase, PEPC)、NADP-苹果
酸脱氢酶(NADP-malate dehydrogenase, NADP-
MDH)、丙酮酸磷酸二激酶(pyruvate phosphate
dikinase, PPDK)以及相关的调控蛋白在M细胞中
积累 , NADP-苹果酸酶(NADP-malic enzyme,
ME)、Rubisco等在BS细胞中表达受限制(Brown等
2005), 这些蛋白的基因在C3植物中均有表达, 但是
比在C4植物中的表达量低很多(Hibberd等2008)。
许多光合作用生物都有一种无机碳的浓缩机
制(inorganic carbon concentrating mechanism, CCM),
以增加Rubisco周围CO2的浓度。C4和景天酸代谢
(crassulacean acid metabolism, CAM)的CCM机
制、碳酸氢盐浓缩机制以及Rubisco周围的囊状结
构都已有详细描述, 这些进化的机制使生物适应
其生长的胁迫环境(Zabaleta等2012)。在C4植物的
BS细胞中CO2的浓度较高, 抑制了Rubisco的加氧
活性(光呼吸作用), 使羧化活性得到充分体现, 这
综　述 Reviews
植物生理学报546
就提高了C4植物中碳固定的效率, 而C3植物中因光
呼吸而导致的碳固定的损耗达到40%以上。
在C3植物的一些细胞类型中也含有C4植物光
合类型的一些生化特性(Hibberd和Paul Quick
2002), 部分C4植物组织中也有C3细胞类型的分化
(Langdale等1988), 说明C3和C4的特点可以同时在
一个植物中出现, 并且这些机制能诱导C4基因在C3
植物中高水平表达, 一些植物的光合作用表现为C3
和C4的中间类型(Ueno 1998), 并灵活地调控这一
复杂的功能系统。
C4光合作用的基因表达调控系统十分复杂,
一些研究发现, 通过C3和C4不同种之间的杂交等试
验均没有成功地将C3植物的光合途径改造成C4途
径(Cameron等1989); 另外一些研究证实, 将C4光合
途径中所必需的一些基因通过基因工程的方法导
入C3植物中, 也没有改变C3植物的光合途径(Fu-
kayama等2001; Matsuoka等2001)。
自C4光合途径发现以来, 有关C4遗传控制机
理的研究一直没有突破性进展(Nelson和Langdale
1992; Sheen 1999; Hibberd和Covshoff 2010;
Langdale 2011), 迄今为止尚未鉴定到一个与C4途
径密切相关联的转录因子、激酶、磷酸化酶或者
受体(Brutnell等2010)。因此, 对于C4相关基因的研
究尤为重要。CA在光合作用途径的碳固定中起到
重要作用, 本文对CA的作用机制、研究进展、研
究意义等方面进行了阐述。
1 CA的生理研究
1.1 作用机制
自Meldrum和Roughton (1933)于1933年确定血
液中CA的存在以来, CA的发现至今已有80多年。
CA是在细胞内催化CO2可逆水合反应的一种
含锌金属酶, 含一条卷曲的蛋白质链和一个锌离
子, 分子量约为30 kDa, 催化CO2和HCO3
-之间的相
互转换: CO2+H2O↔HCO3
-+H+↔CO3
2-+2H+。催化
反应受pH的影响, pH<6.4时CO2占主导, pH介于
6.4~10.3时HCO3
-占主导, pH>10.3时CO3
2-占主导,
其催化的动力学行为可用米氏方程进行分析(郭敏
亮和高煜珠1989; Cronk等2001)。
CA较稳定, 其活力的大小与植物体内的代谢
活动密不可分(吴沿友等2006)。不同植物的CA酶
活力差异较大, 同一植株不同时间甚至同一植株
同一时间的不同叶片中酶活力差异也较大。而且,
酶活力受很多因素的影响, 例如, 金属离子、阴离
子、植物激素、代谢物、酸碱度等都影响CA的活
力, 因此, CA的活力变异性较大。
1.2 分类
CA分布比较广泛, 动植物以及蓝细菌中均含
有。在所有的绿色植物中, 从藻类、蕨类到高等
植物中均含有CA, 并且主要分布于绿色组织中。
CA一般分为α、β、γ三类, 动物中只有α-CA,
高等植物、藻类和蓝细菌中三类均有(Moroney等
2001; Field等2005)。拟南芥(Arabidopsis thaliana)
α-CA由8个基因编码(AtαCA1~8), β-CA由6个基因
编码(AtβCA1~6) (Fabre等2007), γ-CA由3个基因编
码(AtγCA1~3) (Perales等2004), 另外还存在2个
γ-CA-like基因(AtγCAL1和AtγCAL2)。由EST序列
信息可知, 拟南芥所有的β-CA编码序列都表达, 而
α-CA的编码序列只有3个表达。黄顶菊属(Flaver-
ia)植物包括C3、C4以及C3-C4中间体3种类型, 其中
C3类F. pringlei和C4类F. bidentis中均含有3种β-CA
(β-CA1、β-CA2、β-CA3)。拟南芥与黄顶菊在CA
上的进化关系见图1。
在衣藻(Chlamydomonas reinhardtii)中, 目前
已知有8种CAs, 包括3种α-CAs和5种β-CAs。另外,
衣藻中还含有一种CA-like基因Glp1, 与γ-CAs类似
(Mitra等2005)。
此外, Fabre等(2007)发现, 在海生硅藻(Thalas-
siosira weissflogii)以及盐硫杆状菌(Halothiobacil-
lus neapolitanus)中存在另外两类CA, 命名为δ-CA
和ε-CA。
1.3 CA在光合作用中的生理功能
CA能增加1,5-二磷酸核酮糖(ribulose-1,5-bis-
phosphate, RuBP)及磷酸烯醇式丙酮酸(phosphoe-
nolpyruvate, PEP)的羧化活性, 降低RuBP的加氧活
性。在高等植物光合碳代谢中, CA可加速无机碳
向羧化酶活性部位的扩散, 通过提高羧化酶周围
无机碳的浓度增加CO2的固定速率。研究表明,
CA在高浓度CO2环境中活性下降、在低浓度CO2
环境中活性上升的特性在一定程度上维持了光合
速率的相对稳定。大气中的CO2浓度是相对稳定
的, 一般不会引起光合速率的较大波动, 但某些胁
迫环境, 如土壤及大气的湿度下降, 使得植物体内
蒋春云等: 植物碳酸酐酶的研究进展 547
水分亏缺, 导致气孔开度减小, 造成叶肉细胞的
CO2浓度低于正常水平, 影响光合作用的正常进
行。在这种情况下, CA的调节功能就可能发挥更
为重要的作用。因此, CA活性受底物诱导, 是适应
胁迫条件的光合碳代谢调节酶, 在保持光合碳代
谢稳定方面具有重要功能(张震林等1992)。
2 CA的生物功能研究
2.1 亚细胞定位
不同物种中的CA功能和分布均不相同。藻
类中CA一般分布在线粒体、叶绿体类囊体、细胞
质以及壁膜间隙中。C4植物中, 大部分的CA定位
于胞质和M细胞中, 而不分布在BS细胞中。M细
胞中的CA在光合作用中为PEPC提供HCO3
-, C4植
物中CA的出现使光合作用速率提高104倍。早期
地球上CO2浓度很低时, β-CA在植物的光合作用中
起重要作用, 随CO2浓度上升, β-CA的消耗也增多,
直至CO2成为光合作用的限制条件(Moroney等
2001)。由基因芯片数据可知, 在C3植物拟南芥中,
β-CA1和β-CA5定位于叶绿体中, β-CA2、β-CA3、
β-CA4定位于胞质中 , β-CA6定位于线粒体中 ;
γ-CA1定位未知, γ-CA2和γ-CA3定位于线粒体中;
α家族均定位于胞质中(Ferreira等2008)。
2.2 基因功能
有关AtαCA功能研究较少, 亚细胞定位仅有
AtαCA1的资料, 该蛋白通过分泌途径进入叶绿体
(Villarejo等2005)。
β-CA的功能已有较多研究: βca1βca4双突变
体或βca1βca4βca6三突变体对CO2诱导的气孔导
度变化不敏感, 且AtβCA1与拟南芥幼苗存活率相
关(Ferreira等2008); Hu等(2010)证明AtβCA1和
AtβCA4是控制保卫细胞气孔运动的上游调节因子;
Slaymaker等(2002)的研究表明, β-CA也与植物抗
病性有关; Wang等(2009a, b)发现AtβCA1蛋白可发
生巯基亚硝酸化, 并进而影响该蛋白的水杨酸结
合能力及CA活性。其他β-CA的功能目前还不清
楚, 只有它们亚细胞定位的初步资料(Fabre等2007)。
qRT-PCR的结果表明, C4双子叶植物F. biden-
tis中, β-CA家族的每一个成员在根、叶、花中都
有特定的表达模式。叶中CA1和CA2的表达量相
同, CA3的表达量是CA1和CA2的50多倍; CA2在
所有的组织中都有表达, 并且是根中表达量最多
的一种CA (Ludwig 2011, 2012)。体外实验表明,
图1 拟南芥和黄顶菊中CA基因家族进化树
Fig.1 Evolutionary tree of the CA gene families in A. thaliana and Flaveria
植物生理学报548
CA1可以导入豌豆(Pisum sativum)并定位于叶绿体
中, 而CA2和CA3则不能。F. bidentis中, 叶肉细胞
细胞质基质中的CA3在C4途径的第一步中起催化
作用, 光合组织和非绿色组织中的CA2为细胞质基
质的PEPC提供碳酸氢盐。对C3植物F. pringlei中
β-CAs的研究证明CA1不参与光合作用, 其功能包
括脂类的生物合成和抗氧化活性等(Tetu等2007)。
目前对AtβCA6的研究表明, 尽管不同的软件
均预测它定位于线粒体, 但有关线粒体蛋白质组
分析均未检测到该蛋白的存在(Braun和Zabaleta
2007), 因此其功能仍未知, 而以现有的芯片分析数
据来看, 该基因在幼苗期第二片叶中表达较高, 后
期茎生叶表达量高, 呈明显的发育相关。尤其值
得注意的是, 由基因芯片的数据可知, AtβCA6在50
mg·L-1 CO2下处理4 h, 其表达上升约10倍; 在1
000
mg·L-1 CO2下其表达受微弱诱导。而RT-PCR的结
果显示, 长期生长在低浓度(150 mg·L-1)或高浓度
(1 000 mg·L-1) CO2条件下其基因表达无明显改变
(Fabre等2007), 该特性是其他CA编码基因所不具
备的。此外, 该基因也受细菌侵染的诱导。AtαCA2
与AtβCA6不同, 其基因芯片的数据显示, 在1 000
mg·L-1 CO2条件下处理4 h, 其表达没有变化, 但是
较低浓度(50 mg·L-1) CO2条件下处理4 h其表达下
调; RT-PCR的结果显示, 长期生长在较低浓度(150
mg·L-1) CO2条件下的基因表达量比生长在正常浓
度(380 mg·L-1)或高浓度(1 000 mg·L-1) CO2下的
高。可见, 当植物由正常浓度CO2条件转移到较低
浓度CO2条件下, AtβCA6的表达升高, 说明其在光合
作用的碳固定过程中起重要作用, 并受CO2诱导。
γ-CA广泛分布于原核生物中, 在真核生物中,
其同源基因只在植物中有。在拟南芥和玉米(Zea
mays)中, 相对应的基因表达产物为线粒体复合物I
的亚基。研究表明, 只有在甲烷八叠球菌(Metha-
nosarcina thermophila)中γ-CA表现为可逆的催化
CO2的水合活性, 而重组的植物γ-CA2能以同源三
聚体的形式与HCO3
-结合, 但不能催化CO2可逆的
水合反应。由此可见, 植物中的γ-CA不能行使CA
的功能, 但是其相关的活性可能在光呼吸过程CO2
的循环中起作用(Martin等2009)。
利用酵母双杂交技术在拟南芥中获得两个
CA相似蛋白(AtγCAL1和AtγCAL2), 与植物线粒体
中的AtγCA相互作用的区域位于其N端的150个氨
基酸; 由对AtγCA和AtγCAL的序列分析可知, 这些
基因在进化中是保守的(Perales等2004)。
AtγCA及AtγCAL均参与线粒体NADH复合体Ι
的组装。植物线粒体NADH复合体I分量量约为
1 000 kDa, 包含40多个蛋白亚基, 其中四分之三的
亚基与异养真核生物中NADH复合体I的亚基同
源, 其余的亚基为植物所特有的, 这些特有的亚基
中约五分之三与古细菌γ-CA的结构类似。γ-CA与
NADH复合体I的某些结构相连, 贯穿于线粒体膜,
参与蛋白复合物的装配。如果植物生活在较高的
CO2环境中, 则编码γ-CA亚基的基因表达量下降,
虽然植物线粒体中这些亚基的功能尚不清楚, 但
可能与光呼吸有关; 据推测, 整合了γ-CAs的NADH
复合体I与在强光条件下HCO3
-的形成以及无机碳
的循环和CO2在叶绿体中的固定有关(Braun和Za-
baleta 2007)。
此外, 烟草(Nicotiana tabacum)的水杨酸结合
蛋白3 (SABP3)是一类叶绿体CA, 具有抗氧化活
性 , 对防御响应表现出超敏感性(Slaymaker等
2002)。拟南芥中CA对AtSABP3的作用与病原体
的感染有关, 可能通过亚硝基化作用抑制其功能
(Wang等2009b)。
分析衣藻中CA不同的亚基发现, 一些CA基因
通过过量表达决定这些蛋白是否具有CA的活性,
或产生体内免疫定位的抗体。CA蛋白Cah3、
Cah6、Cah8以及γ-CA类似蛋白Glp1均过量表达,
Cah3、Cah6、Cah8具有CA活性, 但Glp1没有; 至
少有两种蛋白Cah3和Cah6定位于叶绿体, 前者定
位于叶绿体类囊体腔中, 后者定位于叶绿体基质;
活性分析表明Cah3对磺胺类药物的敏感性是Cah6
的100多倍(Mitra等2005)。
近期研究发现, CCM系统由CA (包括β-CA和
γ-CA)以及其他一些未知的组分组成, 线粒体释放
的CO2被叶绿体重新利用的机制(bCCMs)可以降低
植物细胞中CO2的释放, 并使之再循环利用, 在叶
绿体中被重新固定(Zabaleta等2012), 从而提高了
CO2的利用率, 进而提高植物的产量。
3 展望
CA的活性可以影响叶肉细胞对CO2运行的阻
力, 叶肉细胞的阻力相对于运输过程中的其他步
蒋春云等: 植物碳酸酐酶的研究进展 549
骤敏感性较强, 因为它仅出现在所有途径中的一
部分, 并且由多效性补偿改变(Evans等2009)。
与C3植物不同, 双细胞的C4植物特征之一叶
肉细胞必须维持高CA活性以满足PEPC对碳酸根
的需求, 早期的经典生化研究均证明, 叶肉细胞中
β-CA为CA的主要形式(Burnell和Hatch 1988), 最近
的转录组分析及蛋白质组分析也证实了这一点
(Friso等2010; Li等2010; Bräutigam等2011)。而有
关黄顶菊属植物C3-C4的进化研究证实一种C3类型
定位于叶绿体的β-CA演化形成胞质C4类型的β-CA
(Tanz等2009), Ludwig (2011, 2012)认为C3转变为
C4植物过程中, CA分子进化是一个重要的事件, 但
其在C4植物中是否存在类似机制尚不清楚。
已有研究证明, 在小麦和水稻中呼吸过程产
生的CO2约有10%被再固定重新利用(Busch等
2013)。CA家族成员对植物呼吸产生的CO2的再固
定在光合作用中重要性的大小, CA基因家族中各
成员在CO2再固定过程中哪些有重要作用以及产
生的HCO3
-的去向如何等都是研究CA的焦点问题,
至今尚未解决。长期以来, 低CO2作为C4植物进化
动力的假说一直存在正反两方面的证据, β-CA作
为唯一应答低CO2反应的CA酶, 是否可以作为C3
植物中PEPC提供底物并通过进化形成C4类型的
CA酶, 还有待于证实。因此, 研究CA尤其是β-CA,
对于植物由C3光合类型转向C4类型以提高光合作
用效率从而增加作物产量具有重要意义。随着分
子生物学技术的更新发展, 新技术层出不穷, 系
统、全面地揭示CA的分子作用机制及其在植物光
合作用中的各项功能已指日可待。
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