全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2016, 52 (4): 423–430　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2016.0043 423
收稿 2016-02-01　　修定 2016-03-23
资助 国家科技支撑计划(2013BAD07B10)和国家自然科学基金
(31371548)。
* 通讯作者(E-mail: cuikehui@mail.hzau.edu.cn)。
非生物逆境对植物水孔蛋白表达调控的研究进展
王文铖, 崔克辉*
作物遗传改良国家重点实验室, 主要粮食作物产业化湖北省协同创新中心, 农业部长江中游作物生理生态与耕作重点实验
室, 华中农业大学植物科学技术学院, 武汉430070
摘要: 水孔蛋白是介导水分跨膜运输的重要蛋白, 在植物水分吸收与运输、体内水分平衡中起重要作用。植物水孔蛋白的
表达受生长发育及外界环境因素的影响。本文综述了水孔蛋白表达的时空和日变化特性等方面的研究进展, 结合非生物
逆境综述了外因对水孔蛋白表达的影响, 并从作物栽培管理角度对水孔蛋白的研究进行了展望。
关键词: 水孔蛋白; 水分吸收运输; 表达特性; 非生物逆境
水孔蛋白(aquaporin, AQPs)是指能选择性、
高效运输水分子的一类膜内在蛋白。根据氨基酸
序列同源性的不同, AQPs通常分为五大类, 即质膜
内在蛋白(PIPs)、液泡膜内在蛋白(TIPs)、类
Nod26膜内在蛋白(NIPs)、小分子碱性膜内在蛋白
(SIPs)和X-膜内在蛋白(XIPs)。PIPs和TIPs具有高
的水分运输活性, 而大部分NIPs和SIPs除运输少量
水分子外, 对甘油、尿素、氨、二氧化碳、过氧
化氢、硅、硼、砷等小分子也有良好的通透能力
(Chaumont和Tyerman 2014)。
1 水孔蛋白在植物水分运输中的作用
1.1 根系水分吸收和运输
质外体途径、共质体途径和跨细胞途径是根
径向运输水分的主要途径, 其中共质体途径和跨
细胞途径又合称为细胞-细胞途径(Steudle和Peter-
son 1998; Steudle 2000)。Ranathunge等(2005)用不
溶性的盐复合物阻碍水稻根系质外体途径后, 水
力导度下降3~4倍。不同途径对水分运输的贡献
依赖于发育阶段和环境因子。Yang等(2012)研究
表明, 水分胁迫条件下供应铵态氮时水稻根系水
分运输可能主要通过细胞-细胞途径进行, 供应硝
态氮时则主要以质外体途径为主。水分亏缺条件
下, 水稻和玉米的质外体途径受抑制, 细胞-细胞途
径起主导作用(徐爱华2013; Wan 2010); 然而, 白杨
幼苗重度干旱后质外体途径运输的水分所占比例
增加(Siemens和Zwiazek 2003)。
植物根部对水分的吸收也受地上部水分需求
的影响。植物蒸腾强度大时(如白天和正常水分条
件下), 土壤溶液与根木质部汁液之间的静水压梯
度大, 水分吸收量随着地上部蒸腾散水量增加而
增加, 此时质外体途径是水分吸收主要途径(Steudle
和Peterson 1998)。然而, 根质外体屏障(如凯氏
带、厚壁细胞)的存在一定程度上限制水分向根中
柱运输。当蒸腾强度很弱时(如夜间或者缺水条件
下), 植物一方面通过增加根系水流阻力阻止水分
返回土壤溶液, 另一方面依赖水孔蛋白介导的细
胞-细胞途径吸收和运输水分(Steudle和Peterson
1998)。
1.2 水孔蛋白在水分吸收和运输中的作用
一般认为, 水分跨膜运输主要通过经膜间隙
的单分子扩散和水通道集流两种方式, 水孔蛋白
在细胞-细胞途径中发挥重要作用(Hachez等2008;
Sakurai等2008; Sakurai-Ishikawa等2011; Ding等
2015)。目前, 采用化学抑制剂抑制水孔蛋白活性
进而影响水力导度或蒸腾速率的方法被用于诸多
研究。常见的化学抑制剂主要有重金属盐(Hg、
Ag、Au等)和有毒试剂[环己酰亚胺(CHX)、乙酰
唑胺、双氧水等]两大类。重金属离子是通过与
AQP的Cys或His残基结合影响AQP构像, CHX则
抑制肽链从头合成进而影响水分通透性(Cochard
等2007; Sadok和Sinclair 2010)。不同浓度的重金
属盐溶液及不同的处理时间均可不同程度降低根
系水力导度或蒸腾速率, 如用HgCl2分别处理大麦
(100 μmol·L-1)和仙人掌(50 μmol·L-1) 10 min后水力
导度分别降低90% (Tazawa等1997)和32% (Martre
等2001), 200 μmol·L-1的HAuCl4和AgNO3分别处理
导致花生蒸腾速率降低30%~50% (Devi等2012)。
抑制剂CHX处理也导致大豆蒸腾速率和胡桃叶片
水力导度下降60%左右(Cochard等2007; Sadok和
Sinclair 2010)。然而, 化学抑制剂的高毒性及作用
植物生理学报424
机理的复杂性导致其对不同作物、同一作物不同
品种产生的抑制效应也不同, 甚至出现相反的结
果。例如, Frick等(2013)发现汞仅结合了3/4的Cys
残基, HgCl2处理反而增加了菠菜SoPIP2;1的水分
运输速率; Devi等(2012)也观察到AgNO3处理使花
生蒸腾速率增加10%~20%。
近年来一些研究表明含水量、水势和水力导
度的变化与水孔蛋白表达变化直接相关。水孔蛋
白AqpZ缺失的集胞藻(Synechocystis sp. PCC 6803)
突变体细胞胞质容积在0.5 mol·L-1 NaCl溶液中几
乎不变, 而野生型细胞在15 min时下降70% (Sine-
tova等2015)。随着水孔蛋白基因下调表达, 棉花
短纤维突变体中棉纤维细胞液的渗透物质和可溶
性糖浓度均下降, 表明水孔蛋白参与棉纤维细胞
水分运输和调节渗透势变化(Naoumkina等2015)。
Parent等(2009)发现, 与零转化植株(null transfor-
mants)相比, 转NCED/VP14基因的玉米正义植株
(sense plants)的水孔蛋白mRNA和蛋白表达量增
加, 水势和水力导度上升, 反义植株(antisense plants)
则表现出相反的变化趋势。可见, 改变水孔蛋白
表达可直接影响植株水分吸收。然而, Bi等(2015)
使用RNA干扰技术显著降低白杨叶片PIPs的转录
丰度及蛋白质含量时, 却发现叶片气孔开度和水
力导度增加, 这表明水孔蛋白调节叶片水分流动
和气孔运动。
2 水孔蛋白的表达特征及调控机理
2.1 水孔蛋白表达的空间特异性
一方面, 植物根和叶片的同一水孔蛋白表达模
式不同。玉米根中ZmPIP1;1、ZmPIP1;2、ZmPIP2;5
的表达量和水稻根中OsPIP1;3、OsPIP2;3、Os-
PIP2;4、OsPIP2;5、OsTIP2;1、OsNIP2;1的表达
量均显著高于其在叶片中的表达量(Chaumont等
2000; Sakurai等2005), 郁金香TgPIP2;1、TgPIP2;2
的表达量则在叶片中相对较高(Azad等2008)。然
而, 水稻中8个基因(OsPIP1;1、OsPIP1;2、OsPIP2;1、
OsPIP2;2、OsPIP2;6、OsTIP2;2、OsTIP4;1和Os-
SIP1;1 )在根和叶片中表达量相当 (Sakura i等
2005)。另一方面, 植物同一器官不同部位中水孔
蛋白表达量不同。Hachez等(2006)发现玉米不同根
段ZmPIP1;5和ZmPIP2;5表达量不同, 在根尖0~5
mm根段中表达量较低, 其余根段中表达量逐渐增
加, 二者占总PIPs表达量的比例分别从6%和5%增
加到23%和27%。Sakurai等(2008)观察到水稻根中,
OsPIP1s和OsTIP2;2分别主要分布在内皮层和中柱,
OsTIP1;1特异分布在根被皮和外皮层; OsPIP2;1、
OsPIP2;3和OsPIP2;5在所有根细胞中都有分布, 但
在内皮层细胞积累量比其他细胞高。可见, 水孔蛋
白表达表现出器官、组织和细胞水平的特异性。
2.2 水孔蛋白表达的昼夜变化特性
水孔蛋白表达与昼夜光照变化的关系表现不
一。第一, 水孔蛋白表达在光照的某一时段表达
量高, 如Henzler等(1999)发现百脉根水孔蛋白基因
LjPIP1在光照4~9 h时段的表达量相对较高; 第二,
水孔蛋白表达量随着一天中光照强度和蒸腾作用
的变化而变化, 如雨树(Samanea saman)叶片运动
组织(Moshelion等2002)、水稻根和叶片(Saku-
rai-Ishikawa等2011)、烟草和玉米叶片(Siefritz等
2004; Hachez等2008)水孔蛋白的表达表现出昼夜
周期性, 与其蒸腾作用和水分变化的昼夜规律一
致(Moshelion等2002; Sakurai-Ishikawa等2011)。此
外, 不同水孔蛋白基因对日变化响应也不同, 如Os-
PIP2;4和OsPIP2;5在光照诱导下表达量迅速升高,
OsPIP2;1和OsPIP2;2表达量变化相对缓慢, 但Os-
PIP2;6、OsTIP1;1和OsTIP2;2表达量在光诱导下没
有明显变化(Sakurai-Ishikawa等2011)。总体上, PIPs
和TIPs在白天的表达量高于夜间, 而地上部蒸腾需
求的变化可能是触发水孔蛋白具有昼夜节奏性的
重要因素(Sakurai-Ishikawa等2011; Takase等2011)。
3 非生物逆境对水孔蛋白表达的影响
已有诸多研究表明非生物逆境(包括水分亏
缺、高温、低温、盐胁迫、CO2浓度升高、养分
缺乏)等环境因子均改变水孔蛋白的表达, 进而影
响水力导度(Aroca等2012; Hachez等2012; Ding等
2015; Kaneko等2015; Locke和Ort 2015)。
3.1 干旱对水孔蛋白表达的影响
植物受到干旱胁迫时, 水孔蛋白的表达和活
性发生变化, 从而调节植株吸水和失水。一方面,
从水分胁迫对水孔蛋白基因表达丰度来看, 不同
水孔蛋白对干旱胁迫反应不同, 部分基因表现出
上升或下降表达, 部分基因表达较稳定(表1)。另
一方面, 从水孔蛋白活性或蛋白丰度变化来看, 干
旱显著降低了水孔蛋白的活性 (North等2004;
王文铖等: 非生物逆境对植物水孔蛋白表达调控的研究进展 425
表1 水分亏缺对不同植物水孔蛋白基因表达的影响
Table 1 Effects of water deficit on AQP gene expressions in different plants
植物 处理 基因 表达调节 参考文献
水稻 30%~40%田间持水量 OsPIP1;3 上调 Grondin等2016
OsPIP1;2, OsPIP2;1, OsPIP2;2, OsPIP2;4, OsPIP2;6 不变
OsPIP1;1, OsPIP2;8 下调
28°C和150 μmol·m-2·s-1光 OsTIP1;2, OsTIP3;1, OsTIP3;2, OsTIP4;1 上调 Nguyen等2013
照下2 h诱导干旱发生 OsPIP2;5, OsPIP2;7, OsNIP2;2, OsNIP3;1, OsSIP1;1 下调
玉米 停止灌溉4 d诱导干旱发生 ZmPIP1;1 上调 Ruiz-Lozano等2009
ZmPIP2;5, ZmPIP2;6 下调
ZmPIP1;2, ZmPIP 1;5, ZmPIP2;1, ZmPIP2;2 不变
10% PEG处理8 h ZmPIP1;3, ZmPIP2;1, ZmPIP2;5, ZmPIP2;6 上调 Hachez等2012
ZmPIP1;1, ZmPIP1;5 下调
拟南芥 250 mmol L-1甘露醇溶液 AtPIP1;3, AtPIP1;2, AtPIP2;1, AtPIP2;5 上调 Jang等2004
处理4~48 h AtPIP1;1, AtPIP1;5, AtPIP2;2, AtPIP2;3 下调
干旱处理8~11 d AtPIP1;4, AtPIP2;5 上调 Alexandersson等2010
AtPIP2;6 不变
AtPIP1;1, AtPIP1;2, AtPIP1;3, AtPIP1;5, AtPIP2;1, 下调
AtPIP2;2, AtPIP2;3, AtPIP2;4, AtPIP2;7, AtPIP2;8
陆地棉 干旱处理5 d GhPIP2;7 上调 Zhang等2013
烟草 PEG处理(溶液水势为 NtPIP1;1, NtPIP2;1 下调 Mahdieh等2008
–0.35 MPa) 24 h NtAQP1 上调
Grondin等2016), 但是不同的干旱处理对水孔蛋白
丰度的影响情况不一。例如, 10% PEG诱导的干旱下
玉米水孔蛋白ZmPIP1;2、ZmPIP2;1、ZmPIP2;2和
ZmPIP2;5丰度上调(Hachez等2012); 然而, Ruiz-
Lozano等(2009)发现停止灌溉4 d所诱导的干旱条
件下玉米水孔蛋白ZmPIP2;1和ZmPIP2;5丰度下调,
ZmPIP1;2丰度无变化。因此, 干旱胁迫条件下不
同水孔蛋白可能表现功能特异性, 或者对不同干
旱处理的响应机制不相同。然而, 值得注意的是,
这些研究也表明干旱条件下基因表达的变化与蛋
白丰度的变化并不完全一致。第三, 从水孔蛋白
表达与植株吸水能力关系来看, 正常水分条件下水
稻水孔蛋白对水力导度的贡献为79%, 而干旱条件
下水孔蛋白对水力导度的贡献增加至85% (Gron-
din等2016)。干旱条件下, 根系水孔蛋白活性与根
水力导度、细胞膜水分通透能力同步下降(North
等2004)或同步增加(Hachez等2012)。可见, 植株
在水分胁迫发生时可能通过协同调节水孔蛋白活
性和表达量, 进而实现一定时间内或一定程度上
对植株水分状况的调节。然而, 如表1所示, 这些
研究也仅仅发现水力导度或水分通透能力的变化
与部分水孔蛋白的变化紧密联系。
3.2 低温对水孔蛋白表达的影响
植株吸水和失水不平衡是植物低温冷害的一
个原因。低温处理常常导致水稻根水力导度、伤
流速率、蒸腾速率、叶片含水量不同程度下降, 由
低温恢复到对照温度后伤流速率、根系水力导度
逐渐增加并恢复到原水平(Murai-Hatano等2008; Ku-
wagata等2012; Sakurai等2005)。另一方面, Ahamed
等(2012)观察到根系水力导度随着低温处理时间延
长而逐渐增加, 如低温处理5 d的水力导度是处理3 d
水力导度的3倍。可见, 低温处理的确降低了植株
吸水能力, 但长时间低温处理也可诱导植株自身的
适应能力(Ahamed等2012)。总体上, 大部分水孔蛋
白基因的表达量变化趋势与水力导度的变化一致
(Sakurai等2005; Ahamed等2012; Kuwagata等2012)。
Ahamed等(2012)还发现整个低温处理过程中
(10°C分别处理1、2、3、5 d), 根际低温处理下Os-
PIP2;5蛋白丰度均显著高于高温对照处理, 其他检
测的5个水孔蛋白丰度无明显变化。然而, Murai-
Hatano等(2008)却观察到10°C低温处理1、2、3、
5 h后包括OsPIP2;5在内的8个水孔蛋白丰度并没
有显著增加或下降。因此, 不同水孔蛋白丰度对
低温的响应不一致, 与水孔蛋白种类有关。
植物生理学报426
3.3 高温对水孔蛋白表达的影响
有关高温对水孔蛋白表达影响的研究相对较
少。最近, Hayashi等(2015)发现正常温度下水稻灌
浆过程中籽粒OsPIP2;1和OsTIP3;1表达量显著高
于其他基因的表达量, 而灌浆中后期连续高温处
理显著抑制了OsPIP2;1的表达, 对OsTIP3;1的表达
量没有影响。另外, 全基因组分析发现在37°C条
件下覆盆子水孔蛋白基因RiPIP1和RiTIP2在品种
‘Autumn Bliss’中下调, 而在品种‘Autumn Jreasure’、
‘Polka’和‘Erika’中上调(Gotame等2014)。这些研
究结果表明水孔蛋白基因表达对高温的响应除具
有亚类的特异性外, 还具有品种特异性。
3.4 盐胁迫对水孔蛋白表达的影响
盐胁迫影响根系吸水可能与渗透失调或离子
毒害有关, 能否造成胁迫很大程度上取决于盐胁
迫时间和盐浓度, 短时间处理时通过离子效应或
渗透冲击(osmotic shock)、长时间处理时通过离子
效应或渗透调节(osmotic adjustment)等两种方式来
调控水孔蛋白活性或基因表达, 进而改变水力导
度(Aroca等2012)。从处理时间上看, Qian等(2015)
观察到70 mmol·L-1 NaCl处理黄瓜幼苗2 h后根水
力导度降低46.9%, 而处理24 h后仅降低39.7%; 同
时大部分水孔蛋白基因的表达情况和水孔蛋白丰
度的变化规律一致, 即处理2 h后无显著变化, 而处
理24 h后显著增加。综合前人的研究, 盐胁迫影响
水力导度的可能途径如图1所示。在盐浓度影响
水孔蛋白方面 , Wa n等 ( 2 0 1 0 )发现尽管在2 5
mmol·L-1 NaCl处理下玉米根皮层细胞水力导度不
受影响, 然而当NaCl浓度增加到50 mmol·L-1时显著
下降并在处理2 d后又逐渐增加。可见长时间盐处
理或高浓度盐处理下, 植物可能通过渗透调节或离
子效应来减缓短时间盐处理所导致的渗透冲击。
3.5 氮素营养对水孔蛋白表达的影响
氮素与水分吸收的关系主要有两方面, 一是
供氮可促进根系生长, 有利于水分吸收; 二是根系
表面富集的硝酸根或铵根有利于土壤水分向根际
流动(Gorska等2008a)。供氮多少显著影响水力导
度, 氮供应增加时, 向日葵(Gloser等2007)、水稻
(Ishikawa-Sakurai等2014)、西红柿和黄瓜(Gorska
等2008a)、玉米(Gorska等2008b)的根水力导度均
增加。低氮时根水孔蛋白活性和基因表达量低, 增
加供氮量水孔蛋白活性和基因表达量增加(Gloser
等2007; Gorska等2008a; Ishikawa-Sakurai等2014)。
可见, 水孔蛋白参与水力导度对氮的响应过程。此
外, 水分胁迫条件下, 与供应硝态氮相比, 供应铵态
氮时水稻的水通道蛋白活性和表达量均相对较高,
从而具有较高的根系水力导度和木质部伤流流速
(Yang等2012; Ding等2015)。可见不同氮形态也会
影响水孔蛋白活性和表达, 进而影响水分吸收和运
输。然而, 其影响的内在机理不清。
4 展望
近年来, 水孔蛋白表达特征及其与外界环境
的关系报道日益增多, 表明了水孔蛋白所介导水
分吸收和运输与植物适应环境的紧密关系。(1)主
要农业逆境, 如干旱、低温、高温、盐胁迫等非
生物胁迫常常导致作物出现水分亏缺, 故水孔蛋
图1 水力导度对盐胁迫的响应
Fig.1 Responses of hydraulic conductivity to salt stress
参考Aroca等(2012)文献并根据近年来研究结果修改补充。虚线表示没有确定的信号途径。
王文铖等: 非生物逆境对植物水孔蛋白表达调控的研究进展 427
白的调控作用是可以预期的。然而, 研究也表明
同一作物中同一水孔蛋白基因在不同环境条件下
表达不一致, 响应模式也不尽相同。水孔蛋白基
因表达和蛋白丰度与特异环境的内在关系, 及其
与作物响应(如渗透调节)、逆境条件下水分状况
间的关系仍然不清。最近, Lee和Zwiazek (2015)观
察到10 mmol·L-1 NaCl处理拟南芥30~60 min后野
生型拟南芥的细胞水力导度和大部分AtPIPs表达
量迅速显著下降, 但是过表达OsPIP2;5的拟南芥
植株则不受影响。总体上, 水孔蛋白表达变化能
否解释逆境条件下水力导度迅速变化仍需进一步
验证。此外, 水孔蛋白的逆境响应及其信号传导
途径等方面的研究还较弱。(2)研究表明逆境条件
下水孔蛋白基因表达表现出组织、器官、时间上
的特异性, 这种特异性是如何协同应对环境变化,
如何调控作物水分吸收与运输过程等方面有待研
究。(3)一直以来, 水孔蛋白的相关研究主要集中
在PIP和TIP类, 近年来才陆续有其他三类水孔蛋白
(NIP、SIP、XIP)的相关研究(Hanaoka等2014;
Venkatesh等2015)。此外, 各大类对同一逆境的响
应模式也表现出差异, 这种差异与其应对逆境条
件下作物水分吸收运输和其他生理响应过程的关
系仍不清楚。(4)水孔蛋白参与作物的一些生长发
育过程, 如种子成熟和萌发(Gattolin等2011; Liu等
2005)、开花(Ma等2008; Azad等2004)、果实成熟
(Mut等2008)等, 这些生长发育过程均涉及到水分
状况的改变。植物体内生理代谢网络复杂, 需要
进一步探究水孔蛋白与特定生理与发育过程间的
关系。
近年来, 农学家们研发了一些灌溉新技术、
优化施肥和作物种植模式, 如干湿交替灌溉、精
确灌溉、肥水耦合、薄膜覆盖、垄作、水稻旱直
播等, 从而减少农业用水并提高了水分吸收利用
效率。营养亏缺、不同养分形态也影响作物水分
吸收与利用。Vandeleur等(2005)很早前就认为干
湿交替或雨养等灌溉条件下, 水孔蛋白快速调节
作物体内水分平衡并影响土壤水分重新分配, 对
维持作物生产力十分重要。改变作物氮供应量或
氮形态, 可以改变根水孔蛋白表达和水力导度, 进
而影响作物吸水(Gloser等2007; Gorska等2008a;
Ishikawa-Sakurai等2014; Ding等2015), 这也可能是
作物肥水耦合的一个机理。然而, 在栽培管理技
术与模式如何影响水孔蛋白表达、如何调控作物
水分吸收与利用等方面, 我们仍然知之甚少, 其生
理与分子水平机理研究有待加强。此外, 通过基
因工程改变作物水孔蛋白的表达量和活性, 甚至
通过改变其结构与特性, 进而提高作物在实际生
产中的抗性也值得探索。
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植物生理学报430
Research progress in the expression and regulation of aquaporins under abiotic
stresses
WANG Wen-Cheng, CUI Ke-Hui*
National Key Laboratory of Crop Genetic Improvement; Hubei Collaborative Innovation for Grain Industry; Key Laboratory of
Crop Ecophysiology and Farming System in the Middle Reaches of the Yangtze River, Ministry of Agriculture; College of Plant
Science & Technology, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China
Abstract: Water transport across cell membranes is facilitated by aquaporins (AQPs). The expression of aqua-
porins varies rapidly at different developmental stages, and in response to different environmental conditions.
The present review focuses on the recent findings concerning the spatial and temporal-specific expression pro-
files of aquaporins, and adaptive responses of the aquaporin expressions to abiotic stresses.
Key words: aquaporins; water uptake and transport; expression profiles; abiotic stresses
Received 2016-02-01 Accepted 2016-03-23
This work was jointly supported by the National Key Technology Program R&D of China (Project No. 2013BAD07B10) and the National Natural
Science Foundation of China (Grant No. 31371548).
*Corresponding author (E-mail: cuikehui@mail.hzau.edu.cn).