全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (8): 759~766 759
收稿 2012-03-06　　修定 2012-06-10
资助 北京林业大学新进教师科研启动基金项目(2010BLX03)
致谢 本研究得到中国农业大学郭岩教授的悉心指导。
* 通讯作者(E-mail: gaiying@bjfu.edu.cn; Tel: 010-62338063)。
微丝骨架通过调控线粒体膜透性影响拟南芥耐盐性
潘振, 蒋湘宁, 盖颖*
北京林业大学生命科学与技术学院, 北京100083
摘要: 植物微丝参与了许多重要的细胞生理活动, 与植物耐盐性有密切的联系。在微丝解聚剂Latrunculin B (LatB)存在的
情况下, 拟南芥会表现出盐胁迫敏感。本研究结果表明盐胁迫下LatB可增加拟南芥线粒体膜通透性转换孔(mitochondrial
permeability transition pore, MPTP)开放度, 导致线粒体膜电势下降和细胞色素C的释放。而加入MPTP抑制剂环孢素A
(CsA)后, 膜电势下降程度降低, 细胞色素C释放减少, 解聚微丝造成的盐敏感表型得到一定程度恢复。
关键词: 盐胁迫; 线粒体; 细胞骨架; 微丝解聚
Microfilaments Regulate Mitochondrial Permeability to Influence Salt Toler-
ance of Arabidopsis
PAN Zhen, JIANG Xiang-Ning, GAI Ying*
College of Life Sciences and Biotechnology, Beijing Forestry University, Beijing 100083, China
Abstract: The microfilaments (MFs) in plants involved in many important cellular physiological activities and
were closely linked to plant salt tolerance. In the presence of the MF depolymerization drugs (Latrunculin B,
LatB), the Arabidopsis seedlings displayed salt sensitivity. The experimental results showed that LatB could
promote the opening of the mitochondrial permeability transition pore (MPTP) under salt stress, which further
led to decrease of mitochondrial membrane potential and release of cytochrome C. On the other hand, cy-
closporine A (CsA), the MPTP inhibitor, could reduce the decrease of mitochondrial membrane potential and
release of cytochrome C, and partially recover the salt-sensitive phenotype caused by LatB.
Key words: salt stress; mitochondrion; cytoskeleton; microfilaments depolymerization
植物响应盐胁迫的分子机制十分复杂, 涉及
多条信号传导途径以及多套保护系统, 这些机制
帮助植物在盐胁迫下维持正常离子渗透平衡, 修
复受损蛋白, 清除毒性物质(Zhu 2002; Vinocur和
Altman 2005)。近年来, 许多研究表明细胞骨架参
与了植物盐胁迫抵抗机制。盐胁迫下, 短时间内
微丝会聚集成束增粗, 然而随着盐处理时间的延
长, 聚集的微丝会迅速解聚; 微管骨架的反应恰恰
相反, 在盐胁迫的起始阶段, 微管会首先解聚, 随
着胁迫时间的延续, 微管又会重新聚合(Wang等
2007)。研究证明, 拟南芥sos1和sos2突变体的盐敏
感性与微管破坏更为迅速有关(Shoji等2006)。磷
脂酶D与微丝重排相关且参与介导ABA及ROS依
赖的逆境信号传导途径。拟南芥两个PLD突变体
pfd3和pfd5微管和微丝排布都出现异常, 并且对盐
胁迫敏感(Rodríguez-Milla和Salinas 2009)。另有
报道显示, 使用药剂处理解聚微丝以后, 细胞膜上
钙离子通道活性增加(Zhang等2007), 而依赖钙离
子通道产生的钙信号与植物胁迫响应密切相关。
线粒体作为重要的细胞器, 在能量代谢、信
号传导、调控细胞死亡等方面都具有重要功能
(Lam等2001)。已有研究表明植物线粒体的膜通
透性主要由线粒体膜通透性转换孔(mitochondrial
permeability transition pore, MPTP)控制。MPTP的
开放会导致线粒体膜电势(ΔΨm)下降和细胞色素
C的释放, 并最终导致细胞死亡(Yao等2004)。对烟
草(Nicotiana tabacum)原生质体的研究表明, 线粒
研究报告 Original Papers
植物生理学报760
体状态的改变是盐胁迫下细胞死亡的原因之一
(Lin等2006)。植物线粒体与微丝有紧密联系。Lo
等(2011)报道, 植物中微丝广泛存在于线粒体内,
并与线粒体MPTP的开放有密切关系, 解聚微丝造
成线粒体膜通透性增加, 并导致细胞色素C的释
放。另有报道微丝解聚剂处理使拟南芥根毛细胞
线粒体MPTP开放性增加, 线粒体中钙离子释放,
膜电势降低(Wang等2010b)。
Wang等(2010a)在添加微丝解聚剂LatB后, 发
现拟南芥对盐胁迫更为敏感; 而使用微丝稳定剂
处理会使得耐盐性增强。但对其具体细胞生理变
化及所依赖的下游机制不甚了解。
本研究以拟南芥为材料, 对盐胁迫下微丝解
聚剂处理后细胞内的变化做了进一步探索。发现
破坏微丝后盐胁迫下拟南芥细胞线粒体的通透性
与不破坏微丝相比显著性增加, 导致膜电势下降
及细胞色素C的释放。而加入MPTP开放抑制剂环
孢素A (CsA)后, 膜电势下降程度降低, 细胞色素C
释放减少。同时, 解聚微丝造成盐敏感表型得到
一定程度恢复。
材料与方法
1 材料与仪器
实验所用材料为拟南芥(Arabidopsis thaliana
L.)野生型Columbia-0 (Col-0)。种子在4 ℃下春化
2~3 d后种在MS固体培养基中, 并移至21~23 ℃光
照培养箱密封培养。光照强度为120 μmol·m-2·s-1,
16 h光照, 8 h黑暗。
本研究主要使用仪器有激光共聚焦显微镜
Leica SP5 (德国Leica公司)、台式高速冷冻离心机
(德国Eppendorf公司)等。激光共聚焦显微镜使用
以下参数拍摄显微照片。Calcein染料观察基本参
数为: 物镜采用60倍油镜; 488 nm激光激发, 收集
505~530 nm发射光。Mito-Tracker用543 nm激
发, 收集560~590 nm范围发射光; 叶绿素荧光为
650~700 nm范围荧光。JC-1染料观察参数为: 40倍
油镜物镜, 488 nm激发, 收集505~530 nm发射光;
543 nm激发, 收集560~610 nm范围发射光。
微丝解聚剂Latrunculin B (LatB)用于破坏植
物细胞微丝骨架的正常动态平衡加速微丝解聚。
Calcein-AM (calcein)用于检测线粒体膜透性。线
粒体基质能被calcein特异性荧光染色, 而胞质中的
calcein荧光可被Co2+猝灭。此种特异性阳性染色
要求线粒体内膜功能(通透性)完整, 以便作为屏障
将胞浆内Co2+与线粒体基质内的calcein隔开。Mi-
to-Tracker用于特异性荧光染色细胞线粒体, 标记
线粒体的位置。环孢素A (cyclosporin A, CsA)是
MPTP特异性抑制剂, 用于阻碍MPTP的开放以减
弱线粒体膜透性。JC-1是一种广泛用于检测线粒
体膜电势(mitochondrial membrane potential, ΔΨm)
的理想荧光探针, 可检测细胞、组织或纯化的线
粒体膜电势。本实验中所用LatB、calcein和CsA
从Sigma-Aldrich公司购得, Mito-Tracker从Invitro-
gen公司购得, JC-1从Beyotime公司购得。
2 实验方法
2.1 游离原生质体的获得
拟南芥短日照生长4个星期左右, 用锋利的刀
片去掉叶片的尖部和尾部, 把中间部分切成0.5~1
mm的长条。把长条完全浸泡在酶液(1%纤维素
酶、0.2%离析酶、0.4 mol·L-1甘露醇、20 mmol·L-1
KCl、20 mmol·L-1 MES、10 mmol·L-1 CaCl2、0.1%
BSA, pH 5.7)中, 40 rpm摇床上摇动2~3 h。200目
滤膜过滤去除杂质, 100×g离心1 min, 去除上清, 加
入缓冲液(154 mmol·L -1 NaCl、125 mmol·L -1
CaCl2、5 mmol·L
-1 KCl、2 mmol·L-1 MES, pH 5.7)
漂洗2次后即用于实验。
2.2 线粒体膜通透性(MPTP)的测定
Calcein/Co2+技术被广泛应用于检测线粒体
MPTP开放程度(Petronilli等1998; Wang等2010b)。
正常情况下, calcein染色后, Co2+能够清除细胞质
中的calcein信号, 但无法消除线粒体中信号, 此时
线粒体将有比较明亮的荧光信号; 而当线粒体膜
通透性增加后, Co2+将进入线粒体基质, 导致calce-
in信号淬灭。原生质体被游离出后, 分别添加4
种试剂: 1 μmol·L-1 LatB、250 mmol·L-1 NaCl、
1 μmol·L-1 LatB+250 mmol·L-1 NaCl和1 μmol·L-1
LatB+250 mmol·L-1 NaCl+2 μmol·L-1 CsA, 以无添
加为对照, 共处理6 h, 然后使用calcein/Co2+法对各
处理下线粒体膜通透性进行检验。取一定量原生
质体将其缓冲液替换为所需的新缓冲液(原缓冲
液基础上按需添加终浓度为250 mmol·L-1 NaCl、
1 μmol·L-1 LatB或2 μmol·L-1 CsA), 然后在40 rpm摇
潘振等: 微丝骨架通过调控线粒体膜透性影响拟南芥耐盐性 761
床上摇动6 h。之后使用染色缓冲液(原缓冲液基
础上添加1 μmol·L-1 calcein、1 mmol·L-1 CoCl2、
500 nmol·L-1 Mito-Tracker)染色15 min后使用显微
镜观察荧光强度。统计不同荧光强度原生质体在
统计总数中所占比例。每种处理的原生质体统计
数量为100个以上, 3次重复。
2.3 线粒体膜电势的测定
JC-1被用于检测线粒体ΔΨm, 正常线粒体膜
电势较高, JC-1以聚合体形式存在于线粒体基质
中, 543 nm激发光产生荧光强; 当膜电势降低时,
JC-1无法聚集以单体形式存在, 488 nm激发光产生
荧光更强, 即488/543值越高说明线粒体ΔΨm越低
(Smiley等1991)。将5 d苗龄拟南芥移至4种不同添
加剂的MS培养基: 1 μmol·L-1 LatB、250 mmol·L-1
NaCl、1 μmol·L-1 LatB+250 mmol·L-1 NaCl、2
μmol·L-1 CsA+1 μmol·L-1 LatB+250 mmol·L-1 NaCl,
以空白为对照共处理12 h。然后用含2 μmol·L-1
JC-1染色液对根进行染色20 min, 漂洗后使用显微
镜拍照观察根细胞。采用Image J软件统计单个线
粒体荧光强度, ΔΨm强弱用单个线粒体488 nm激
发后荧光强度与543 nm激发后荧光强度的比值
(488/543)表示, 并与488/543值成反比。单次重复
至少统计5个不同细胞每个细胞约50个线粒体。
2.4 细胞色素C的释放
8 d苗龄拟南芥移至4种MS固体培养基(空白
对照、250 mmol·L-1 NaCl、250 mmol·L-1 NaCl+1
μmol·L-1 LatB和250 mmol·L-1 NaCl+1 μmol·L-1
LatB+2 μmol·L-1 CsA)上处理16 h, 线粒体和细胞质
的分离按Kim等(2006)方法进行。Western blot检
测使用细胞色素C单抗(1:100稀释; Beyotime) 和线
粒体特异性抗体拟南芥VDAC单抗(1:1 000稀释;
Calbiochem)杂交, 化学发光压片法检测。
2.5 拟南芥盐敏感程度的检测
种子消毒后, 4 ℃下春化3 d。然后竖立放至
含有0.6%琼脂的MS培养基上。发芽4 d后将幼苗
转移到含有0、150、200、250 mmol·L-1 NaCl的
MS培养基上培养, 这些培养基按实验要求添加了
1 μmol·L-1 LatB或1 μmol·L -1 LatB+2 μmol·L -1
CsA。放入光照培养箱中处理4 d后, 统计各组处
理的幼苗存活率并照相。每种处理个体统计数大
于30。
结果与讨论
1 盐胁迫下解聚微丝对拟南芥MPTP的影响
线粒体膜通透性的改变是验证线粒体生理状
态变化的重要依据。一般情况下, 拟南芥原生质
体经过calcein/Co2+处理后, 会表现出3种状态(图1):
状态一表示具有正常线粒体的原生质体细胞 ,
calcein信号明亮; 状态二为线粒体calcein荧光信号
稍弱说明线粒体通道存在一定程度的开放; 而状
态三代表线粒体通道完全开放的情况, 此时无任
何calcein信号。Mito-Tracker的染色做为对照, 标
记了线粒体的位置, calcein荧光与Mito-Tracker荧
光具有良好的共定位。
对不同处理下线粒体膜通透性进行检验, 结
果(图2)显示, 对照的所有原生质体MPTP基本都处
于正常状态, 状态一细胞占90%左右。添加LatB可
使得正常状态一细胞稍稍减少, 其他状态细胞增
加, 但并不显著。而NaCl胁迫后, 线粒体膜通透性
增加, 状态二和状态三细胞所占比例上升, 状态一
细胞下降至70%。经过LatB+NaCl处理的原生质
体变化最为明显, 其状态一细胞所占比例发生显
著性下降, 只有40%左右, 而状态三细胞所占比例
大幅度升高, 达到30%, 表明此时大部分细胞线粒
体处于高度MPTP开放状态。
Wang等(2010a)的研究结果证明添加LatB能
显著降低拟南芥耐盐性。而已有研究证明线粒体
和植株耐盐性密切相关, 如盐胁迫下水稻(Oryza
sativa)根细胞出现线粒体细胞色素C释放现象(Li
等2007); 烟草原生质体在盐处理下, 出现线粒体
膜通透性增加, ΔΨm下降, 细胞色素C释放等线粒
体相关的变化(Lin等2006)。不但如此, 植物细胞
中微丝纤维也能够控制线粒体膜通透性 (Lo等
2011)。Wang等(2010b)报道使用药剂处理解聚微
丝后, 造成根毛细胞中线粒体膜通透性增加, 膜电
势降低, 钙离子从线粒体释放。据此可以推测, 解
聚微丝造成的植物耐盐性下降可能与线粒体的调
控有密切关系。我们的实验结果表明, 解聚微丝
大幅度提高了盐胁迫下细胞线粒体膜通透性。
2 盐胁迫下LatB对细胞线粒体膜电势和细胞色素
C的影响
为进一步验证盐胁迫下解聚微丝后线粒体通
透性发生了显著变化, 对叶细胞线粒体ΔΨm的变
植物生理学报762
和NaCl处理的488/543值比空白对照稍有升高; 而
LatB+NaCl处理导致488/543值显著升高, 意味着
LatB+NaCl能够诱导ΔΨm出现显著下降(图4)。
通过Western blot检测了不同处理下线粒体细
胞色素C释放情况。结果(图5)显示, 空白对照的细
胞色素C都保留在线粒体中; NaCl胁迫造成了微量
细胞色素C的释放, 线粒体中细胞色素C略微减少,
细胞质中略微增多; 而LatB+NaCl处理后, 线粒体
中几乎检测不到细胞色素C的存在, 在细胞质中则
出现大量细胞色素C, 表明此处理导致大量细胞色
素C由线粒体释放到细胞质。
ΔΨm和细胞色素C分布的变化是线粒体通透
性变化造成的直接结果(Yao等2004), 同时也是盐
胁迫敏感植物细胞的特征变化(Lin等2006)。盐胁迫
下, ΔΨm的大幅下降和细胞色素C过量释放进一步
证实, LatB造成了线粒体膜透性的调控出现缺陷。
3 CsA对LatB导致拟南芥盐敏感性的影响
线粒体通透性增加以及造成的线粒体内含物
(活性氧和细胞色素C等)的释放, 可成为信号分子
图1 拟南芥MPTP的三种状态
Fig.1 The three status of MPTP in Arabidopsis
Mito-Trakcer染料用于特异性的标明线粒体所在位置。叠加是calcein荧光、Mito-Tracker荧光和叶绿素荧光的组合显示。明场为可见
光下图像。标尺为5 μm。
图2 盐胁迫下解聚微丝对拟南芥MPTP的影响
Fig.2 Effect of microfilaments depolymerization on
MPTP of Arabidopsis under salt stress
化进行了检测。结果(图3)显示, 空白对照、LatB
和NaCl处理的543 nm激发荧光占主导地位; 而
LatB+NaCl的叶细胞线粒体比前三者显示出更高
的488 nm激发荧光和更低的543 nm激发荧光。统
计了不同处理下线粒体488/543比值, 结果表明, LatB
潘振等: 微丝骨架通过调控线粒体膜透性影响拟南芥耐盐性 763
线粒体MPTP特异性抑制剂Cyclosporin A (CsA)被
用于拟南芥盐敏感检测实验, 以检验抑制MPTP
的开放能否减弱LatB导致的盐敏感性。结果(图6
和7)显示, 无盐处理情况下, 各组植株生长一致,
说明添加剂对拟南芥生长无明显影响。NaCl胁迫
下, 添加剂组和空白对照组出现显著区别。150
mmol·L-1 NaCl处理下, 无添加剂幼苗基本全部存
活; 添加LatB的幼苗存活率仅为10%左右; 而添加
LatB+CsA的拟南芥幼苗存活率明显上升, 达到
55%左右, 恢复部分LatB造成的盐敏感表型。在
200和250 mmol·L-1 NaCl胁迫下, 添加LatB的拟南
芥存活率都为0, 而LatB+CsA的存活率分别为40%
和20%, 显著升高。虽没有恢复到对照水平, 但
CsA抑制LatB造成盐敏感性的效果是显著的。
CsA是一个MPTP特异的通道抑制剂。部分研
究证明, 使用CsA能抑制线粒体通透性增加所引起
的细胞死亡(Tiwari等2002; Yao等2004; Scott和Logan
2008)。我们的实验结果表明, LatB能导致拟南芥
的盐胁迫耐性下降, 而CsA能够有效抑制LatB诱导
的盐敏感。从反方向证实, LatB导致拟南芥对盐
敏感性的变化和MPTP的过度开放有直接关系。
4 CsA对盐胁迫下LatB导致的拟南芥线粒体膜电
势下降和细胞色素C的影响
为进一步证实CsA抑制LatB诱导的盐敏感性
图4 不同处理下线粒体中的JC-1荧光强度比值
Fig.4 JC-1 fluorescence intensity ratio of mitochndria
with different treatment
图3 盐胁迫下解聚微丝对细胞线粒体膜电势的影响
Fig.3 Effect of microfilaments depolymerization on
ΔΨm of mitochondria under salt stress
图5 盐胁迫下解聚微丝对细胞色素C分布的影响
Fig.5 Effect of microfilaments depolymerization on distribu-
tion of cytochrome C under salt stress
直接诱导细胞死亡(Yao等2004)。为验证破坏微丝
后导致的盐敏感和线粒体通透性有直接的关系,
植物生理学报764
图6 CsA对LatB造成的拟南芥盐敏感表型的影响
Fig.6 Effect of CsA on the salt sensitivity phenotype of Arabidopsis caused by LatB
图7 不同处理下拟南芥的存活率
Fig.7 Survival rate of Arabidopsis seedlings
with different treatments
的作用确实与其抑制了过度的线粒体膜通透性相
关, 检测了CsA对ΔΨm和细胞色素C释放的影响。
结果(图8)显示, NaCl+LatB+CsA处理与NaCl+LatB
处理相比, 状态一细胞所占比例由40%上升至55%
左右, 状态三细胞比例由40%下降至18%左右, 表
明CsA确实具有显著抑制MPTP的作用。与此结果
一致, NaCl+LatB+CsA处理的ΔΨm也有明显恢
复。同时 , 图9显示 , NaCl+ LatB+CsA处理与
NaCl+LatB处理相比, 细胞色素C更多地保留在了
线粒体中。这说明CsA存在的情况下, NaCl+LatB
处理造成的细胞色素C过度释放受到显著抑制。
以上结果表明CsA对盐敏感性的抑制作用是通过
抑制线粒体MPTP的开放及细胞色素C的释放而实
潘振等: 微丝骨架通过调控线粒体膜透性影响拟南芥耐盐性 765
现的。
微丝调控植物生理活动是目前研究的一个热
点。使用LatB等药剂使微丝解聚, 能对多种植物
生长发育过程造成影响。如Thomas等(2006)发现
微丝稳定剂处理能够影响植物生殖过程中的自交
不亲和性(self-incompatibility, SI), 稳定微丝骨架后
能减弱发生SI造成的细胞死亡; 而相反, 解聚微丝
则加速这个过程。使用药剂解聚微丝后, 花粉管
伸长受到抑制(Gibbon等1999)。在逆境响应方面,
Zhou等(2010)发现用LatB解聚微丝能够造成根对
碱胁迫敏感。然而目前研究大都没有解释微丝影
响这些植物生理活动的下游机制。本研究对解聚
微丝造成盐敏感性的下游机理做了进一步的解释
和探究, 对了解和完善植物微丝参与植物盐胁迫
的机制有重要意义。
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图8 CsA对盐胁迫下解聚微丝造成的ΔΨm下降的影响
Fig.8 Effect of CsA on the decrease of ΔΨm caused by microfilaments depolymerization under salt stress
图9 CsA对盐胁迫下解聚微丝造成的细胞色素C释放的影响
Fig.9 Effect of CsA on the release of cytochrome C caused by
microfilaments depolymerization under salt stress
植物生理学报766
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