全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (10): 1538~1548　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.10111538
收稿 2015-07-13　　修定 2015-09-04
资助 国家自然科学基金-云南联合基金项目(U1202236)和国家
自然科学基金(41461093)。
* 通讯作者(E-mail: liyuan@ynau.edu.cn; Tel: 0871-65227550)。
丛枝菌根真菌在土壤重金属污染植物修复中的作用及机理研究进展
祖艳群1, 卢鑫1,2, 湛方栋1, 胡文友2, 李元1,*
1云南农业大学资源与环境学院, 昆明650201; 2中国科学院南京土壤研究所, 南京210008
摘要: 土壤重金属污染已成为人类生存和发展面临的严重问题之一。植物修复在被人们广泛接受和应用的同时, 存在植物
生长慢、生物量小、修复效率低等缺点。丛枝菌根真菌(AMF)是自然界分布最广的植物共生真菌, 在促进植物修复重金
属污染的土壤中发挥重要的作用。重金属污染条件下, AMF通过根外菌丝的直接作用(过滤保护根系和螯合重金属离子)、
以及通过促进植物对营养元素的吸收改变根际环境和土壤重金属生物有效性, 改善植物生理代谢和生长状况等间接作用,
增强宿主植物对重金属的耐受性, 影响植物对重金属的吸收、转运和累积。本文综述了AMF应用于土壤重金属污染植物
修复的研究进展, 重点介绍了AMF强化重金属植物修复中的效果及机理, 讨论了当前存在的问题和未来的研究方向。
关键词: 丛枝菌根真菌; 土壤; 重金属; 植物修复
A Review on Roles and Mechanisms of Arbuscular Mycorrhizal Fungi in
Phytoremediation of Heavy Metals–Polluted Soils
ZU Yan-Qun1, LU Xin1,2, ZHAN Fang-Dong1, HU Wen-You2, LI Yuan1,*
1College of Resources and Environment, Yunnan Agricultural University, Kunming 650201, China; 2Nanjing Institute of Soil
Science, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, China
Abstract: Heavy metals pollution in soils has become a serious problem which was related to human survival
and development. Although phytoremediation has been widely accepted and applied to control heavy metals
pollution in soils, there are some disadvantages including slow plant growth, little biomass and low remediation
efficiency. Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are most widely distributed in nature as plant symbionts, and
play an important role in promoting the phytoremediation of heavy metal–polluted soils. Under heavy metals–
polluted condition, AMF have direct and indirect effects on host plants. The direct effects of external mycelium
are to protect plant roots by filtering and chelating heavy metal ions in soils. The indirect effects include
promoting plant to absorb the nutrients in soils, regulating environmental properties and heavy metals bioavail-
ability in rhizosphere, and improving the physiological metabolism and growth of plants. Therefore, AMF
enhance the host plant’s tolerance to heavy metals stress and alter the plant behaviors on uptake, transport and
accumulation of heavy metals. We reviewed the latest research progress on the AMF application to phytoreme-
diation of heavy metals–polluted soils, focused on the contribution and mechanisms of AMF in promoting the
phytoremediation of heavy metals, and discussed the present problems and directions for future research.
Key words: arbuscular mycorrhizal fungi; soil; heavy metal; phytoremediation
土壤重金属污染问题已成为我国面临的一个
日益严重的环境问题(He等2013)。传统的土壤重
金属污染修复技术主要包括工程措施、物理化学
修复和化学修复 (崔德杰和张玉龙2004; Su等
2014)。但传统的修复技术存在成本高、破坏土
壤理化性质、存在二次污染等问题 (牛荣成等
2010)。植物修复是近年发展起来的一种土壤重金
属的修复方式, 特别是在利用超富集植物修复重
金属污染土壤中显示出良好的应用前景。但由于
富集植物通常存在植株矮小、生长缓慢、生物量
低等问题, 导致修复效率低、修复时间长(Ali等
2013)。土壤微生物, 尤其是根际微生物在吸收和
利用植物养分的同时也会促进植物生长; 同时利
用其分泌的活性物质改变重金属的形态, 促进植
物对重金属的吸收, 提高植物修复的效率(Rajku-
mar等2012)。因此植物-微生物联合修复逐渐成为
祖艳群等: 丛枝菌根真菌在土壤重金属污染植物修复中的作用及机理研究进展 1539
土壤重金属污染修复的研究热点之一。
丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi,
AMF)是自然界分布最广的一类真菌, 能够与陆地
上80%以上的植物根系建立共生关系(Schwarzott
等2001)。重金属污染条件下, AMF与植物形成的
共生体能促进植物对营养元素的吸收, 增强植物
的抗逆性(宋福强等2013); 提高植物在重金属污染
土壤中的耐受能力, 减轻重金属对植物体的毒害
(de Andrade等2008); 调节植株对重金属的吸收和
转运, 使重金属从土壤中高效移出, 实现生物修复
(申鸿等2005)。因而, 利用AMF与富集植物形成的
共生体系修复重金属污染的土壤成为新的研究领
域和热点(Meier等2012)。研究利用AMF优化重金
属污染土壤的植物修复具有重要的理论和实践价
值, 受到越来越多的关注。本文综述了近十年来
国内外AMF与重金属植物修复的研究报道, 并对
AMF影响植物重金属耐性的机理进行了探讨, 以
促进AMF在土壤重金属污染植物修复的应用与理
论的发展。
1 土壤重金属污染的植物-微生物联合修复
1.1 植物修复
植物修复是利用富集植物特别是超富集植物
从土壤中提取或固定以及利用植物挥发有毒有害
污染物的一种绿色的、很有前景的修复技术(Ali
等2013)。与传统的原位修复技术相比, 植物修复
具有修复成本低、不破坏土壤结构、不存在二次
污染的特点(屈冉等2008; 冯俊生和张俏晨2014)。
重金属不能被生物和物理过程降解, 但能够被生
物包括微生物和植物通过不同的代谢机制固定或
者隔离(李飞宇2011)。重金属的植物修复主要包
括植物提取、植物固定和植物挥发(Shaker- Koohi
2014)。
用于植物修复的植物必须能够生长在高浓度
重金属的土壤中并且能够在植物的地上部分和根
部积累这些重金属(Marchiol等2004)。植物对重金
属的积累和忍耐是一个复杂过程, 植物利用不同
的适应机制来积累或者排斥重金属并维持自身的
生长(表1)。了解植物修复有关机理对于有效的利
用这一技术修复重金属污染的土壤是很有必要的。
植物修复最大缺点在于超富集植物生长缓慢
且生物量小, 修复效率不高(Peuke和Rennenberg
2005), 需要几年至几十年才能使土壤重金属的浓
度降低至对人类和其他生物无害的水平(McGrath
和Zhao 2003)。值得关注的是, 土壤微生物对重金
属生物有效性和植物吸收累积重金属有重要影响,
理解植物修复过程中植物、土壤和微生物群落间
的相互关系与作用对于有效提高植物修复效率具
有重要的指导作用, 然而这方面的知识理解还很
表1 植物耐受重金属胁迫的机制
Table 1 The mechanism of plant tolerance to heavy metals stress
修复类型 植物名称 重金属 机理 参考文献
植物固定 东南景天(Sedum alfredii) Pb, Cd 诱导谷胱甘肽在植物根部与 Anjum等2012; Gupta等2010;
重金属相结合 Sun等2007; Zhang等2008
日本血草(Imperata cylindrical), Cd, Zn, Cu, Pb 重金属保留在植物须根中 Peng等2006
五节芒(Miscanthus floridulus)
白羽扇豆(Lupinus albus) As, Cd 重金属在根瘤中积累, 根系分 Vázquez等2006
泌柠檬酸, 降低根际pH值
华中蹄盖蕨(Athyrium wardii) Cd, Pb 根部截留重金属 Zhang等2012; Zou等2011
狗牙根(Cynodon dactylon) As, Zn, Pb 与菌根菌丝结合, 释放有机酸 Leung等2007
植物挥发 北美海篷子(Salicornia bigelovii) Se 硒化挥发 Lin等2000
植物提取 东南景天(Sedum alfredii) Pb, Cd 诱导植物地上部合成植物螯 Zhang等2008
合肽, 结合重金属
东南景天(Sedum alfredii) Zn 重金属转运到叶片原生质体 Yang等2006
金鱼藻(Ceratophyllum demersum) Cd 诱导植物硫素营养代谢相关 Mishra等2009
酶活性增加, 提高非蛋白巯基含量
芥菜(Brassica juncea) Cd 诱导植物合成螯合肽、谷胱甘肽 Seth等2008
和非蛋白巯基, 结合重金属
蜈蚣草(Pteris vittata) As 合成植物螯合肽, 结合重金属 Zhang等2004
植物生理学报1540
有限, 有待进一步研究。
1.2 微生物在植物修复中的作用
由于植物对重金属的耐性有限, 以及植物本
身修复重金属效率低, 探讨植物修复的强化措施
显得尤为重要。其中, 越来越多的研究表明微生
物在植物修复中发挥重要的作用(芦小军等2010;
Ma等2011; Rajkumar等2012)。土壤微生物主要通
过促进植物营养吸收、增强植物抗逆性、增加植
物生物量以及增加植物根部重金属浓度提高植物
的修复能力, 促进植物对重金属的吸收或固定, 从
而起到强化植物修复的作用(牛荣成等2010)。因
此, 利用微生物强化植物修复的技术, 即植物-微生
物联合修复能有效提高污染土壤的修复效率(马莹
等2013)。但是, 针对土壤不同类型的重金属污染,
筛选与培育最佳的植物-微生物联合修复的组合,
仍需要更深入的研究。
在植物与微生物的共生关系中, 最广泛的互
惠共生体就是丛枝菌根。当AMF与植物建立了共
生关系形成菌根后, AMF菌丝通过根的皮层细胞
获取植物提供的碳源, 同时将矿质营养和水从土
壤转运到皮层细胞(刘炜和冯虎元2006)。AMF与
植物形成的共生关系, 一方面促进植物吸收矿质
营养, 增加修复植物的生物量; 另一方面土壤中的
根外菌丝增加植物根部与土壤直接的接触面积,
促进根部对重金属的吸收和固定。丛枝菌根真菌
还可以对根系分泌物、以及根际土壤的pH值产生
影响(Hu等2013a), 改变根部重金属的浓度和生物
有效性。
2 丛枝菌根真菌在重金属污染土壤植物修复中的
应用
AMF普遍存在于重金属污染土壤中, 影响植
物的生长代谢、对重金属的吸收与累积。由于植
物和AMF种类、重金属类型、试验环境等方面的
差异, AMF对重金属污染土壤植物修复的影响表
现出降低、无影响和促进3种不同效应(表2), 提示
有必要开展更广泛和深入的AMF在重金属污染土
壤植物修复中的应用研究。
2.1 AMF与重金属污染土壤
在干旱、土壤贫瘠、严重的重金属污染等不
利环境条件下, AMF与宿主植物建立共生关系, 能
促进植物对营养元素的吸收(Elahi等2012; Wu等
2011; Farzaneh等2011), 尤其是对土壤中P (Liu等
2015)以及其他矿质元素的吸收(Hernández-Ortega
等2012); 促进植物的生长和发育, 在重金属污染的
土壤中发挥着重要的作用(Meier等2012)。因此,
在设计植物修复方法的时候, 很有必要把AMF作
为修复污染土壤的重要因素考虑进去, 调查存在
于重金属污染土壤中的AMF多样性, 分离和筛选
出高效的AMF, 以确保合适的菌种和重金属污染
的高效修复。
2.2 AMF在植物提取中的应用
近年来, 有关AMF应用于植物提取的研究都
证实接种AMF之后能够显著提高植物对重金属的
吸收量。盆栽试验研究接种AMF的万寿菊对Cd的
吸收与分配, 发现接种AMF显著提高万寿菊对Cd
的吸收, 增加Cd向地上部的转运; 在各种Cd处理水
平下, 万寿菊地上部分的吸收量都远远高于根系
的吸收量, 表现出促进植物提取的应用潜力(刘灵
芝等2012)。同样地, 接种AMF促进了翅荚木对重
金属的吸收, 提高了翅荚木的重金属累积量(李霞
等2014)。不同Pb浓度下, 玉米接种AMF, 同时采
用杀真菌剂苯菌灵抑制AMF的活性, 研究AMF对
植物提取效率的影响, 发现相对于未用苯菌灵处
理, 用苯菌灵处理的玉米叶片中Pb和Mn的含量与
累积量提高, 而Cu和Zn的累积量降低(Hovsepyan
等2004)。与之相类似的是, 施用苯菌灵后, 苜蓿对
Pb、Zn和Cd的富集能力明显降低, 间接说明了
AMF具有促进植物吸收重金属的作用(何永美等
2015)。
2.3 AMF在植物固定中的应用
AMF定殖在植物根部, 能促进根系吸收和固
持重金属, 使重金属更多地固定在土壤中。刘灵
芝等(2011)研究表明, 在高浓度Cd处理水平下, 接
种丛枝菌根真菌Glomus mosseae显著增加了沙培
条件下玉米根系中Cd浓度和吸收量, 降低了植物
地上部分Cd的浓度和吸收量, 说明AMF侵染的植
物根系对重金属Cd有较强的固持作用。黄晶等
(2012)也得到类似的结果, 发现接种AMF的紫花苜
蓿根部Cd、Zn含量和积累量明显增加, 但地上部
Cd、Zn的含量降低, 地上部Zn的积累量减小, 表明
AMF降低Cd、Zn由根部向地上部的转运, 将重金
属固定在土壤中, 减轻重金属对植物地上部的毒
祖艳群等: 丛枝菌根真菌在土壤重金属污染植物修复中的作用及机理研究进展 1541
表2 AMF对重金属污染植物修复效果的影响
Table 2 Effects of AMF on heavy metals phytoremediation
重金属 植物名称 AMF种类 效果 参考文献
As 白三叶草(Trifolium repens), Glomus mosseae 降低 Dong等2008
黑麦草(Lolium perenne)
As 蒺藜苜蓿(Medicago truncatula) Glomus mosseae 降低 Xu等2008
As 蒺藜苜蓿(Medicago truncatula) Rhizophagus irregularis 降低 Zhang等2015
As 粉叶蕨(Pityrogramma calomelanos), Glomus mosseae, Glomus intraradices, 降低 Jankong和Visoottiviseth 2008
万寿菊(Tagetes erecta) Glomus etunicatum
Al, Mn 豇豆(Vigna unguiculata) Scutellospora reticulata, Glomus pansihalos 降低 Alori和Fawole 2012
Cd 大麦(Hordeum vulgare) Glomaceae和Gigasporaceae科 降低 Tullio等2003
Cd 烟草(Nicotiana tabacum) Glomus属的菌种 降低 Janoušková等2005
Cd 万寿菊(Tagetes erecta) Glomus intraradices, Glomus mosseae, 降低 Liu等2011
Glomus constrictum
Cd, Zn 遏蓝菜(Thlaspi praecox) Glomus fasciculatum为优势的土著混合菌种 降低 Vogel-Mikuš等2006
Zn 红三叶草(Trifolium pratense) Glomus mosseae 降低 Li等2001
Zn 白三叶草(Trifolium repens) 土著混合菌种 降低 Zhu等2001
As 多花野牡丹(Melastoma malabathricum) Glomusmosseae, Glomus intraradices, 促进 Jankong和Visoottiviseth 2008
Glomus etunicatum
As 蜈蚣草(Pteris vittata) Glomus mosseae, Gigaspora margarita 促进 Liu等2005; Trotta等2006
As 蜈蚣草(Pteris vittata) Glomus mosseae, Glomus intraradices 促进 Leung等2013
As 长叶车前(Plantago lanceolata) Rhizophagus intraradices 促进 Orłowska等2012
As 香根草(Chrysopogon zizanioides) Glomus属的菌种 促进 Caporale等2014
Cd, Pb 向日葵(Helianthus annuus) Glomus mosseae, Glomus intraradices 促进 Awotoye等2009
Cd 蕹菜(Ipomoea aquatica) 未知 促进 Bhaduri等2012
Cd 洋车前子(Plantago ovata) Glomus属的菌种 促进 Haneef等2014
Cd 龙葵(Solanum nigrum) Glomus versiforme 促进 Liu等2015
Cd 东南景天(Sedum alfredii), Glomus caledonium, Glomus mosseae 促进 Hu等2013b
黑麦草(Lolium perenne)
Cu 海州香薷(Elsholtzia splendens) Glomus caledonium, Acaulospora mellea 促进 王发园等2006a
Cu 金鸡菊(Coreopsis drummondii), Glomus mosseae 促进 Chen等2007
蜈蚣草(Pteris vittata),
白三叶草(Trifolium repens)
Cu, Zn, Cd 美人蕉(Canna indica) Glomus属的菌种 促进 El Faiz等2015
Cu, Zn, Cd 向日葵(Helianthus annuus) Rhizophagus irregularis, Funneliformis mosseae 促进 Hassan等2013
Cr, Ni 大麻(Cannabis sativa) Glomus mosseae 无影响 Citterio等2005
Ni 伯希亚(Berkheya coddii) Glomus intraradices 促进 Orłowska等2011
Pb 向日葵(Helianthus annuus) Glomus intraradices, Glomus albidum, 促进 Arias等2015
Glomus diaphanum, Glomus claroideum
Pb 胡杨(Populus cathayana) Funneliformis mosseae 促进 Chen等2015
U 蜈蚣草(Pteris vittata) Glomus mosseae, Glomus intraradices 促进 Chen等2006
　　随着研究工作深入, AMF分类系统和属种分类地位发生变化, 其中摩西球囊霉拉丁名Glomus mosseae变更为Funneliformis mosseae, 根
内球囊霉Glomus intraradices变更为Rhizophagus intraradices。
害。王立等(2014)研究Cd胁迫下接种两种AMF菌
种处理水稻的生长, 发现水稻对Cd的富集系数与转
运系数均低于对照, 说明接种AMF促进水稻对Cd
的根系固定化过程, 抑制了Cd向地上部转移。接种
AMF显著降低重金属在植物地上部的积累, 导致植
物对重金属的生物富集因子小于1 (Gu等2013)。
2.4 AMF在植物挥发中的应用
植物挥发是利用植物将污染物吸收到体内后
将其转化为气态释放到大气。目前这方面研究最
多的重金属是Hg (龙新宪等2002)。Hg污染的条件
下, 玉米接种AMF处理显著降低土壤中总的和可
提取的Hg浓度 , 可提取态占全量的比例显著降
植物生理学报1542
低。但接种AMF对玉米地上部的Hg浓度没有显著
的影响, 表明根系吸收对植物地上部Hg积累的贡
献是非常有限的(Yu等2010)。Hg释放到土壤空气
中或者大气中是因甲基化, 进而导致植物挥发。
植物挥发主要是依靠重金属在土壤中有机化, 然
后被植物吸收后转化为气态释放到大气中。类金
属Se通过被转化成二甲硒而被植物挥发(Zhu等
2009)。有关AMF在植物挥发中的应用和机理方
面的研究还需要加强。
3 丛枝菌根真菌提高植物修复重金属污染土壤的
机理
AMF与植物建立共生关系以后 , 主要通过
AMF菌丝的直接和间接作用, 影响植物根际环境
和重金属生物有效性, 改善植物矿质营养、生理
代谢和生长, 增强植物耐重金属毒害的能力, 增加
植物生物量, 影响植物对重金属的吸收和转运, 实
现强化重金属污染土壤植物修复的作用(图1)。
3.1 直接作用
AMF在土壤中形成庞大的根外菌丝网络, 通
过根外菌丝的过滤机制和螯合作用, 以及根部定
殖的AMF菌丝能够结合进入根系的重金属离子,
提高植物对土壤重金属的耐受能力, 有利于植物
在重金属的胁迫下生存, 更好地发挥植物修复的
作用, 主要有以下3种。(1)螯合作用: AMF的螯合
作用主要表现在根外菌丝和孢子提供重金属结合
的位点, 结合土壤中的重金属离子, 降低重金属的
移动性(Janoušková和Pavlikova 2010; Cornejo等
2013)。此外, 在重金属胁迫条件下, AMF菌丝通过
增加分泌球囊霉素相关土壤蛋白(glomalin-related
soil protein, GRSP)、低分子量有机酸等化合物
(Wu等2014)与土壤中重金属离子结合, 改变根际
土壤重金属的形态, 导致土壤中有效态重金属含
量变化(Yu等2009)。(2)过滤机制: AMF通过根外
菌丝内的聚磷酸盐结合重金属, 降低了重金属的
生物有效性, 减少重金属向植物体内运输。聚磷
酸盐颗粒对潜在的毒害重金属的结合作用被称为
“过滤”机制, AMF可以通过菌丝对重金属的“过滤”
作用避免重金属对植物组织造成伤害(王发园和林
先贵2007)。同时大多数的Cd位于真菌细胞质中,
并且和含有S、N的聚磷酸盐颗粒结合在一起, 同
时还有Al、Fe、Ti和Ba等元素的存在, 菌丝内的聚
磷酸盐可能与Cd、Ti和Ba结合, 减少重金属向植
物体内运输(王发园和林先贵2007)。(3)固持作用:
AMF定殖在植物根系上, 通过菌丝磷酸盐、巯基
等化合物的络合作用, 在根内菌丝液泡和孢子中
贮存重金属离子(Cornejo等2013), 促进重金属离子
转换为草酸提取态和残渣态等生物活性弱的形态
(Wang等2012); 提高根系结合重金属的能力, 将重
金属离子固持在作物根系中, 减少重金属向地上
部迁移(Zhang等2009)。
3.2 间接作用
AMF与植物形成共生菌根后, 通过促进植物
对N、P等矿质元素的吸收(Clark和Zeto 2000), 改
善植物水分代谢(Augé 2004), 提高植物抗逆性(抗
图1 AMF强化重金属污染土壤植物修复的机理
Fig.1 Mechanism of AMF on enhancing phytoremediation of heavy metals–polluted soils
祖艳群等: 丛枝菌根真菌在土壤重金属污染植物修复中的作用及机理研究进展 1543
病性、耐盐碱能力), 促进植物生长(Ruiz-Lozano等
2001; Xiao等2010), 影响植物吸收和转运重金属
等方面的作用, 强化植物修复重金属污染土壤的
能力。
3.2.1 AMF促进植物对N、P等矿质元素的吸收
大量研究证实, AMF与植物形成共生体, 可显
著提高宿主植物N、P等矿质元素的吸收量(Jia等
2004; 李侠和张俊伶2007; Liu等2015)。以P为例,
AMF通过根外菌丝, 生长到与根系没有接触的土
壤中, 扩大植物在土壤中吸收养分的范围, 通过菌
丝上高亲和力的P转运蛋白吸收土壤中的可溶性P,
将土壤中的P运输给宿主植物(Hodge等2010); 同
时, 在植物-菌根真菌共生过程中, 特异性的驱动菌
根P转运蛋白基因表达, 提高宿主植物获取P的能
力(Harrison等2002)。此外, AMF侵染植物根系, 改
变宿主植物根系的构型, 导致植物根长、根截面
面积和根表面积等指标增加, 增强根系对土壤养
分的吸收能力(Cruz等2004; Wu等2010)。重金属
污染条件下, 由于应对环境胁迫的需要, AMF更多
地促进植物吸收生存所需的矿质元素, 改善宿主
植物N、P等矿质营养状况, 提高营养元素(P、N、
S等)与重金属元素(As、Cd、Pb等)含量之比, 被认
为有助于增强宿主植物耐受重金属的能力, 提高
植物对重金属的累积量(de Andrade和da Silveira
2008; Dong等2008; Xu等2008; de Souza等2012)。
3.2.2 AMF改变根际环境
土壤重金属的生物有效性是指重金属能对生
物产生毒性效应或被生物吸收的性质, 与土壤中
重金属存在的形态关系密切(Kim等2015)。AMF
通过菌丝分泌物或影响植物根系分泌的间接作用,
改变植物根际环境, 影响根际土壤中重金属的形
态与生物有效性, 但这种影响因植物和重金属种
类不同而存在差异。AMF在植物根系定殖后, 根
系分泌物的组分与数量发生改变, 如Cu胁迫下,
AMF降低土壤有机酸的总含量, 尤其是草酸和丙
二酸的含量, 导致海州香薷根际pH值升高(王发园
等2006b)。Pb胁迫下, AMF显著提高水稻根际pH
值, 增加可交换态和有机质结合态Pb的含量, 显著
降低铁锰氧化物结合态Pb的含量(张旭红等2012);
增加玉米根际土壤有机结合态Zn的含量浓度, 降
低结晶氧化态与残留态Zn的浓度(Subramanian等
2009)。AMF提高白三叶和黑麦草根际土壤pH值,
导致水溶态As浓度显著提高(Dong等2008), 而
AMF提高东南景天和黑麦草根际土壤pH值, 导致
植物可提取态的Cd浓度下降21%~38% (Hu等
2013b)。
3.2.3 AMF改善植物水分代谢
AMF能调节植物水分状况, 改善植物水分代
谢, 在植物遭受干旱逆境胁迫时提高植物的抗旱
能力(Augé 2004; 张中峰等2013)。这与AMF改善
宿主植物的矿质营养, 增强植物光合作用, 提高植
物叶片蒸腾速率和气孔导度(Augé等2008); 促进植
物的水通道蛋白基因表达(李涛和陈保冬2012), 使
根系水分吸收和水分运输增加(Ruiz-Lozano等
2006); 增加宿主的水分利用效率和根系水力导度,
增加植物的耐旱性(Querejeta等2006)等方面的作
用有关。此外, AMF还通过土壤中根外菌丝网络,
稳定和改善土壤团聚体结构, 增强土壤的保水能
力, 增加植物根系的吸收范围, 从而改善植物的水
分代谢(张中峰等2013)。重金属污染条件下, 植物
水分代谢的改善有助于促进植物的生长和增加生
物量, 提高植物的修复效率(Miransari 2010)。
3.2.4 AMF促进植物生长
AMF侵染植物根系后, 改善植物的矿质营养,
提高植物的抗逆性, 引起植物体生长素、细胞分
裂素、赤霉素等内源激素含量的变化 ( F o o等
2013), 有助于增加植物叶片叶绿素含量, 增强叶片
的光合作用, 促使植物的生长与发育, 显著提高植
物根系和地上部的生物量(朱先灿等2010; 马放等
2014)。重金属胁迫条件下, AMF促进了植物的生
长, 使植物具有更大的生物量, 即使植物体内重金
属含量有所降低, 但生物量的增加仍导致植物能
够富集更多的重金属, 提高了植物修复的效率(Liu
等2005; Chen等2007; Miransari 2010)。
3.2.5 AMF影响植物吸收转运重金属
一方面, AMF菌丝上存在转运蛋白, 具有从土
壤中吸收和转运重金属离子的功能(Tamayo等
2014), 如Glomus intraradices根外菌丝中的Zn转运
蛋白(GintZnT1)与AMF缓解Zn毒害及Zn的区域化
有关(González-Guerrero等2005), As通过AMF菌丝
上的磷转运蛋白(phosphate transporter) Gi-PT吸收
而进入植物根系(González-Chávez等2011)。另一
植物生理学报1544
方面, AMF定殖在植物根系上, 调节植物根系重金
属转运相关蛋白编码基因的表达 , 如下调根系
Nramp基因表达(Ouziad等2005)。AMF下调根系
ZIP家族蛋白的表达, 导致植物体内Zn含量下降
(Burleigh等2003)。值得注意的是, 一种金属可能
涉及多种转运蛋白, 一种转运蛋白也可能转运多
种金属离子, 但如锌铁转运蛋白ZIP (ZRT, IRT-like
protein)具有转运Ca、Fe、Mn及Zn等多种金属元
素的功能(Milner等2013)。因此, AMF通过调节菌
丝和根系转运蛋白表达, 影响植物吸收转运重金
属元素的分子机制很复杂, 有待开展更多的研究。
4 问题与展望
AMF广泛存在于重金属污染土壤中, 能强化
重金属污染的植物修复, 具有较好的应用效果和
前景。然而, 目前关于AMF强化植物修复的研究
大多在室内盆栽条件下开展的, 在野外大田条件
下的研究报道很少, 表明离AMF应用于野外大田
植物修复实践还有较大的差距。由于AMF是一类
共生真菌, 目前还不能进行单独的纯培养, 限制了
AMF在生产实际中的应用与推广。其次, AMF不
能与所有的植物建立共生关系, 与宿主植物存在
一定的相互选择性, 且土壤环境对菌根的共生效
应的影响较大。共生菌根在不同环境条件下, 存
在增加、无影响、甚至降低植物体内重金属含量
的不同效果(表2), 只提高某些植物对特定重金属
的修复效率限制了AMF强化土壤重金属污染植物
修复的应用范围。第三, 虽然对AMF强化植物修
复的作用和机理已开展了很多研究, 但这些研究
主要侧重于植物个体和细胞层次上, 从微观的分
子和基因水平以及宏观的群落和生态系统层次上
开展的研究相对较少, 限制了人们对AMF影响植
物吸收转运重金属机理的全面理解。
因此, AMF强化植物修复还需要深入开展以
下几个方面的研究: (1)分离和筛选高效的AMF菌
种, 构建优化的植物-AMF联合修复体系, 对于强
化重金属的植物修复具有重要的意义, 关系到植
物修复的效率和成本, 有助于促进植物修复的推
广与应用。(2)深入研究AMF强化植物联合修复的
机理 , 交叉应用环境科学、分子生物学、生态
学、植物生理学、菌根生物学等学科的理论与技
术, 从基因、细胞、个体、种群、群落和生态系
统等不同层次 , 深入理解AMF影响宿主植物吸
收、转运和累积重金属的效果与过程 , 为指导
AMF强化植物修复的应用提供科学依据。(3)综合
现有研究成果, 加强AMF应用于大田植物修复实
践的研究, 促进基础理论研究向实际应用的转化,
并为基础理论研究提供新的方向, 基础理论和实
际应用相结合, 共同推进AMF强化植物修复的理
论和技术体系的建立, 为土壤污染防治提供有效
措施。
参考文献
崔德杰, 张玉龙(2004). 土壤重金属污染现状与修复技术研究进展.
土壤通报, 35 (3): 366~370
冯俊生, 张俏晨(2014). 土壤原位修复技术研究与应用进展. 生态环
境学报, 23 (11): 1861~1867
何永美, 杨志新, 秦丽, 李成学, 祖艳群, 湛方栋(2015). 土壤灭菌和
杀真菌剂对紫花苜蓿生长和重金属累积的影响. 农业环境科
学学报, 34 (4): 646~652
黄晶, 凌婉婷, 孙艳娣, 刘娟(2012). 丛枝菌根真菌对紫花苜蓿吸收
土壤中镉和锌的影响. 农业环境科学学报, 31 (1): 99~105
李飞宇(2011). 土壤重金属污染的生物修复技术. 环境科学与技术,
34 (12H): 148~151
李涛, 陈保冬(2012). 丛枝菌根真菌通过上调根系及自身水孔蛋白
基因表达提高玉米抗旱性. 植物生态学报, 36 (9): 973~981
李霞, 彭霞薇, 伍松林, 李志茹, 冯红梅, 江泽平(2014). 丛枝菌根
对翅荚木生长及吸收累积重金属的影响. 环境科学, 35 (8):
3142~3148
李侠, 张俊伶(2007). 丛枝菌根根外菌丝对不同形态氮素的吸收能
力. 核农学报, 21 (2): 195~200
刘灵芝, 张玉龙, 李培军, 巩宗强(2011). 丛枝菌根真菌(Glomus
mosseae)对玉米吸收镉的影响. 土壤通报, 42 (3): 568~572
刘灵芝, 张玉龙, 李培军, 巩宗强(2012). 铅锌矿区分离丛枝菌根真
菌对万寿菊生长与吸镉的影响. 土壤学报, 49 (1): 43~49
刘炜, 冯虎元(2006). 丛枝菌根共生关系的信号机制研究进展. 西北
植物学报, 26 (10): 2173~2178
龙新宪, 杨肖娥, 倪吾钟(2002). 重金属污染土壤修复技术研究的现
状与展望. 应用生态学报, 13 (6): 757~762
芦小军, 李博文, 杨卓, 贾莹, 李术娜(2010). 微生物对土壤Cd Pb
和Zn生物有效性的影响研究. 农业环境科学学报, 29 (7):
1315~1319
马放, 苏蒙, 王立, 张雪, 李世阳(2014). 丛枝菌根真菌对小麦生长的
影响研究. 生态学报, 34 (21): 6107~6114
马莹, 骆永明, 滕应, 李振高(2013). 根际促生菌及其在污染土壤植
物修复中的应用. 土壤学报, 50 (5): 1021~1031
牛荣成, 魏树和, 周启星, 詹杰, 马丽辉, 李云萌, 王珊珊, 张立丹, 王
晓静(2010). 植物-微生物联合修复重金属污染土壤研究进展.
世界科技研究与发展, 32 (5): 663~666
屈冉, 孟伟, 李俊生, 丁爱中, 金亚波(2008). 土壤重金属污染的植物
修复. 生态学杂志, 27 (4): 626~631
宋福强, 王立, 马放(2013). 丛枝菌根真菌-紫穗槐共生体系的研究.
北京: 科学出版社, 7~9
申鸿, 刘于, 李晓林, 陈保东, 冯固, 白淑兰(2005). 丛枝菌根真菌
祖艳群等: 丛枝菌根真菌在土壤重金属污染植物修复中的作用及机理研究进展 1545
(Glomus caledonium)对铜污染土壤生物修复机理初探. 植物
营养与肥料学报, 11 (2): 199~204
王发园, 林先贵(2007). 丛枝菌根在植物修复重金属污染土壤中的
作用. 生态学报, 27 (2): 793~801
王发园, 林先贵, 尹睿(2006a). 丛枝菌根真菌对海州香薷生长及其
Cu吸收的影响. 环境科学, 26 (5): 174~180
王发园, 林先贵, 尹睿(2006b). 不同施铜水平下接种AM真菌对海
州香薷根际pH的影响. 植物营养与肥料学报, 12 (6): 922~925
王立, 安广楠, 马放, 吴洁婷, 张雪, 王敏(2014). AMF对镉污染条件
下水稻抗逆性及根际固定性的影响. 农业环境科学学报, 33
(10): 1882~1889
张旭红, 林爱军, 张莘, 郭兰萍(2012). 丛枝菌根真菌对旱稻根际Pb
形态分布的影响. 中国农学通报, 28 (6): 24~29
张中峰, 张金池, 黄玉清, 杨慧, 罗亚进, 罗艾滢(2013). 丛枝菌根
真菌对植物耐旱性的影响研究进展. 生态学杂志, 32 (6):
1607~1612
朱先灿, 宋凤斌, 徐洪文(2010). 低温胁迫下丛枝菌根真菌对玉米光
合特性的影响. 应用生态学报, 21 (2): 470~475
Ali H, Khan E, Sajad MA (2013). Phytoremediation of heavy metals—
concepts and applications. Chemosphere, 91 (7): 869~881
Alori E, Fawole O (2012). Phytoremediation of soils contaminated
with aluminium and manganese by two arbuscular mycorrhizal
fungi. J Agr Sci, 4 (8): 246~252
Anjum NA, Ahmad I, Mohmood I, Pacheco M, Duarte AC, Pereira E,
Umar S, Ahmad A, Khan NA, Iqbal M et al (2012). Modulation
of glutathione and its related enzymes in plants’ responses to
toxic metals and metalloids—a review. Environ Exp Bot, 75:
307~324
Arias MSB, Peña-Cabriales JJ, Alarcón A, Vega MM (2015). En-
hanced Pb absorption by Hordeum vulgare L. and Helianthus
annuus L. plants inoculated with an arbuscular mycorrhizal fun-
gui consortium. Int J Phytoremediat, 17: 405~413
Augé RM (2004). Arbuscular mycorrhizae and soil/plant water rela-
tions. Can J Soil Sci, 84 (4): 373~381
Augé RM, Toler HD, Sams CE, Nasim G (2008). Hydraulic conduc-
tance and water potential gradients in squash leaves showing
mycorrhiza-induced increases in stomatal conductance. Mycor-
rhiza, 18 (3): 115~121
Awotoye OO, Adewole MB, Salami AO, Ohiembor MO (2009). Ar-
buscular mycorrhiza contribution to the growth performance and
heavy metal uptake of Helianthus annuus LINN in pot culture.
Afri J Environ Sci Technol, 3 (6): 157~163
Bhaduri AM, Fulekar MH (2012). Assessment of arbuscular mycorrhi-
zal fungi on the phytoremediation potential of Ipomoea aquatica
on cadmium uptake. 3 Biotech, 2 (3): 193~198
Burleigh SH, Kristensen BK, Bechmann IE (2003). A plasma mem-
brane zinc transporter from Medicago truncatula is up-regulated
in roots by Zn fertilization, yet down-regulated by arbuscular
mycorrhizal colonization. Plant Mol Biol, 52 (5): 1077~1088
Caporale AG, Sarkar D, Datta R, Punamiya P, Violante A (2014).
Effect of arbuscular mycorrhizal fungi (Glomus spp.) on growth
and arsenic uptake of vetiver grass (Chrysopogon zizanioides L.)
from contaminated soil and water systems. J Soil Sci Plant Nut,
14 (4): 955~972
Chen BD, Zhu YG, Duan J, Xiao XY, Smith SE (2007). Effects of the
arbuscular mycorrhizal fungus Glomus mosseae on growth and
metal uptake by four plant species in copper mine tailings. Envi-
ron Pollut, 147 (2): 374~380
Chen BD, Zhu YG, Smith FA (2006). Effects of arbuscular mycorrhi-
zal inoculation on uranium and arsenic accumulation by Chinese
brake fern (Pteris vittata L.) from a uranium mining-impacted
soil. Chemosphere, 62: 1464~1473
Chen L, Hu X, Yang W, Xu Z, Zhang D, Gao S (2015). The effects
of arbuscular mycorrhizal fungi on sex-specific responses to
Pb pollution in Populus cathayana. Ecotox Environ Safe, 113:
460~468
Citterio S, Prato N, Fumagalli P, Aina R, Massa N, Santagostino A,
Sgorbati S, Berta G (2005). The arbuscular mycorrhizal fungus
Glomus mosseae induces growth and metal accumulation chang-
es in Cannabis sariva L. Chemosphere, 59: 21~29
Clark RB, Zeto SK (2000). Mineral acquisition by arbuscular mycor-
rhizal plants. J Plant Nutr, 23 (7): 867~902
Cornejo P, Pérez-Tienda J, Meier S, Valderas A, Borie F, Azcón-Agu-
ilar C, Ferrol N (2013). Copper compartmentalization in spores
as a survival strategy of arbuscular mycorrhizal fungi in Cu-pol-
luted environments. Soil Biol Biochem, 57: 925~928
Cruz C, Green JJ, Watson CA, Wilson F, Martins-Loução MA (2004).
Functional aspects of root architecture and mycorrhizal inocula-
tion with respect to nutrient uptake capacity. Mycorrhiza, 14 (3):
177~184
de Andrade SAL, da Silveira APD (2008). Mycorrhiza influence on
maize development under Cd stress and P supply. Braz J Plant
Physiol, 20 (1): 39~50
de Andrade SAL, da Silverira APD, Jorge RA, de Abreu MF (2008).
Cadmium accumulation in sunflower plants influenced by arbus-
cular mycorrhiza. Int J Phytoremediat, 10: 1~13
de Souza LA, de Andrade SAL, de Souza SCR, Schiavinato MA
(2012). Arbuscular mycorrhiza confers Pb tolerance in Ca-
lopogonium mucunoides. Acta Physiol Plant, 34 (2): 523~531
Dong Y, Zhu YG, Smith FA, Wang Y, Chen B (2008). Arbuscular my-
corrhiza enhanced arsenic resistance of both white clover (Trifo-
lium repens Linn.) and ryegrass (Lolium perenne L.) plants in an
arsenic-contaminated soil. Environ Pollut, 155: 174~181
El Faiz A, Duponnois R, Winterton P, Ouhammou A, Meddich A,
Boularbah A, Hafidi M (2015). Effect of different amendments
on growing of Canna indica L. inoculated with AMF on mining
substrate. Int J Phytoremediat, 17: 503~513
Elahi FE, Mridha MAU, Aminuzzaman F M (2012). Role of AMF on
plant growth, nutrient uptake arsenic toxicity and chlorophyll
content of chili growning arsenic amended soil. Bangladesh J
Agril Res, 37 (4): 635~644
Farzaneh M, Vierheilig H, Lössl A, Kaul HP (2011). Arbuscular my-
corrhiza enhances nutrient uptake in chickpea. Plant Soil Envi-
ron, 57 (10): 465~470
Foo E, Ross JJ, Jones WT, Reid JB (2013). Plant hormones in arbus-
cular mycorrhizal symbioses: an emerging role for gibberellins.
Ann Bot, 111 (5): 769~779
González-Chávez MDCA, Ortega-Larrocea MDP, Carrillo-González
植物生理学报1546
R, López-Meyer M, Xoconostle-Cázares B, Gomez SK, Harrison
MJ, Figueroa-López AM, Maldonado-Mendoza IE (2011). Arse-
nate induces the expression of fungal genes involved in As trans-
port in arbuscular mycorrhiza. Fungal Biol, 115 (12): 1197~1209
González-Guerrero M, Azcón-Aguilar C, Mooney M, Valderas A,
MacDiarmid CW, Eide DJ, Ferrol N (2005). Characterization of
a Glomus intraradices gene encoding a putative Zn transporter
of the cation diffusion facilitator family. Fungal Genet Biol, 42
(2): 130~140
Gu HH, Li FP, Yu Q, Gao YQ, Yuan XT (2013). The roles of arbus-
cular mycorrhizal fungus Glomus mosseae and Festuca arundi-
nacea in phytostabilization of lead/zinc tailings. Adv Mater Res,
699: 245~250
Gupta DK, Huang HG, Yang XE, Razafindrabe BHN, Inouhe M
(2010). The detoxification of lead in Sedum alfredii H. is not re-
lated to phytochelatins but the glutathione. J Hazard Mater, 177:
437~444
Haneef I, Faizan S, Perveen R, Kausar S (2014). Impact of bio-fertil-
izers and different levels of cadmium on the growth, biochemical
contents and lipid peroxidation of Plantago ovate Forsk. Saudi J
Biol Sci, 21 (4): 305~310
Harrison MJ, Dewbre GR, Liu J (2002). A phosphate transporter from
Medicago truncatula involved in the acquisition of phosphate
released by arbuscular mycorrhizal fungi. Plant Cell, 14 (10):
2413~2429
Hassan SE, Hijri M, St-Arnaud M (2013). Effect of arbuscular mycor-
rhizal fungi on trace metal uptake by sunflower plants grown on
cadmium contaminated soil. New Biotechnol, 30 (6): 780~787
He B, Yun ZJ, Shi JB, Jiang GB (2013). Research progress of heavy
metal pollution in China: sources, analytical methods, status, and
toxicity. Chinese Sci Bull, 58 (2): 134~140
Hernández-Ortega HA, Alarcón A, Ferrera-Cerrato R, Zavale-
ta-Mancera HA, López-Delgado HA, Mendoza-López MR
(2012). Arbuscular mycorrhizal fungi on growth, nutrient status,
and total antioxidant activity of Melilotus albus during phytore-
mediation of a diesel-contaminated substrate. J Environ Manage,
95: 319~324
Hodge A, Helgason T, Fitter AH (2010). Nutritional ecology of arbus-
cular mycorrhizal fungi. Fungal Ecol, 3 (4): 267~273
Hovsepyan A, Greipsson S (2004). Effect of arbuscular mycorrhizal
fungi on phytoextraction by corn (Zea mays) of lead-contaminat-
ed soil. Int J Phytoremediat, 6 (4): 305~321
Hu J, Chan PT, Wu F, Wu S, Zhang J, Lin X, Wong MH (2013a).
Arbuscular mycorrhizal fungi induce differential Cd and P ac-
quisition by Alfred stonecrop (Sedum alfredii Hance) and upland
kangkong (Ipomoea aquatica Forsk.) in an intercropping system.
Appl Soil Ecol, 63: 29~35
Hu J, Wu S, Wu F, Leung HM, Lin X, Wong MH (2013b). Arbuscular
mycorrhizal fungi enhance both absorption and stabilization of
Cd by Alfred stonecrop (Sedum alfredii Hance) and perennial
ryegrass (Lolium perenne L.) in a Cd-contaminated acidic soil.
Chemosphere, 93 (7): 1359~1365
Jankong P, Visoottiviseth P (2008). Effects of arbuscular mycorrhizal
inoculation on plants growing on arsenic contaminated soil. Che-
mosphere, 72: 1092~1097
Janoušková M, Pavlíková D (2010). Cadmium immobilization in the
rhizosphere of arbuscular mycorrhizal plants by the fungal extr-
aradical mycelium. Plant Soil, 332: 511~520
Janoušková M, Pavlíková D, Macek T, Vosátka M (2005). Influence
of arbuscular mycorrhiza on the growth and cadmium uptake of
tobacco with inserted metallothionein gene. Appl Soil Ecol, 29
(3): 209~214
Jia Y, Gray VM, Straker CJ (2004). The influence of Rhizobium and
arbuscular mycorrhizal fungi on nitrogen and phosphorus accu-
mulation by Vicia faba. Ann Bot, 94: 251~258
Kim RY, Yoon JK, Kim TS, Yang JE, Owens G, Kim KR (2015).
Bioavailability of heavy metals in soils: definitions and practical
implementation—a critical review. Environ Geochem Health, 37
(6): 1041~1061
Leung HM, Leung AOW, Ye ZH, Cheung KC, Yung KKL (2013).
Mixed arbuscular mycorrhizal (AM) fungal application to im-
prove growth and arsenic accumulation of Pteris vittata (As hy-
peraccumulator) grown in As-contaminated soil. Chemosphere,
92 (10): 1367~1374
Leung HM, Ye ZH, Wong MH (2007). Survival strategies of plants
associated with arbuscular mycorrhizal fungi on toxic mine tail-
ings. Chemosphere, 66: 905~915
Li X, Christie P (2001). Changes in soil solution Zn and pH and up-
take of Zn by arbuscular mycorrhizal red clover in Zn-contami-
nated soil. Chemosphere, 42 (2): 201~207
Lin ZQ, Schemenauer RS, Cervinka V, Zayed A, Lee A, Terry N
(2000). Selenium volatilization from a soil-plant system for the
remediation of contaminated water and soil in the San Joaquin
Valley. J Environ Qual, 29: 1048~1056
Liu H, Yuan M, Tan S, Yang X, Lan Z, Jiang Q, Ye Z, Jing Y (2015).
Enhancement of arbuscular mycorrhizal fungus (Glomus versi-
forme) on the growth and Cd uptake by Cd-hyperaccumulator
Solanum nigrum. Appl Soil Ecol, 89: 44~49
Liu LZ, Gong ZQ, Zhang YL, Li PJ (2011). Growth, cadmium ac-
cumulation and physiology of marigold (Tagetes erecta L.) as
affected by arbuscular mycorrhizal fungi. Pedosphere, 21 (3):
319~327
Liu Y, Zhu YG, Chen BD, Christie P, Li XL (2005). Influence of the
arbuscular mycorrhizal fungus Glomus mosseae on uptake of
arsenate by the As hyperaccumulator fern Pteris vittata L. My-
corrhiza, 15 (3): 187~192
Ma Y, Prasad MNV, Rajkumar M, Freitas H (2011). Plant growth
promoting rhizobacteria and endophytes accelerate phytoremedi-
ation of metalliferous soils. Biotechnol Adv, 29 (2): 248~258
Marchiol L, Assolari S, Sacco P, Zerbi G (2004). Phytoextraction of
heavy metals by canola (Brassica napus) and radish (Raphanus
sativus) grown on multicontaminated soil. Environ Pollut, 132:
21~27
McGrath SP, Zhao FJ (2003). Phytoextraction of metals and metal-
loids from contaminated soils. Curr Opin Biotech, 14: 277~282
Meier S, Borie F, Bolan N, Cornejo P (2012). Phytoremediation of
metal-polluted soils by arbuscular mycorrhizal fungi. Crit Rev
Env Sci Tec, 42: 741~775
祖艳群等: 丛枝菌根真菌在土壤重金属污染植物修复中的作用及机理研究进展 1547
Milner MJ, Seamon J, Craft E, Kochian LV (2013). Transport proper-
ties of members of the ZIP family in plants and their role in Zn
and Mn homeostasis. J Exp Bot, 64 (1): 369~381
Miransari M (2010). Contribution of arbuscular mycorrhizal symbio-
sis to plant growth under different types of soil stress. Plant Biol,
12 (4): 563~569
Mishra S, Tripathi RD, Srivastava S, Dwivedi S, Trivedi PK, Dhank-
her OP, Khare A (2009). Thiol metabolism play significant role
during cadmium detoxification by Ceratophyllum demersum L.
Bioresour Technol, 100: 2155~2161
Orłowska E, Godzik B, Turnau K (2012). Effect of different arbuscu-
lar mycorrhizal fungal isolates on growth and arsenic accumula-
tion in Plantago lanceolata L. Environ Pollut, 168: 121~130
Orłowska E, Przybyłowicz W, Orlowski D, Turnau K, Mesjasz-Przy-
byłowicz J (2011). The effect of mycorrhiza on the growth and
elemental composition of Ni-hyperaccumulating plant Berkheya
coddii Roessler. Environ Pollut, 159 (12): 3730~3738
Ouziad F, Hildebrandt U, Schmelzer E, Bothe H (2005). Differential
gene expressions in arbuscular mycorrhizal-colonized toma-
to grown under heavy metal stress. J Plant Physiol, 162 (6):
634~649
Peng K, Li X, Luo C, Shen Z (2006). Vegetation composition and
heavy metal uptake by wild plants at three contaminated sites in
Xiangxi area, China. J Environ Sci Health A, 41: 65~76
Peuke AD, Rennenberg H (2005). Phytoremediation. EMBO Rep, 6:
497~501
Querejeta JI, Allen MF, Caravaca F, Roldán A (2006). Differential
modulation of host plant δ13C and δ18O by native and nonnative
arbuscular mycorrhizal fungi in a semiarid environment. New
Phytol, 169 (2): 379~387
Rajkumar M, Sandhya S, Prasad MNV, Freitas H (2012). Perspectives
of plant-associated microbes in heavy metal phytoremediation.
Biotechnol Adv, 30 (6): 1562~1574
Ruiz-Lozano JM, Collados C, Barea JM, Azcón R (2001). Arbuscular
mycorrhizal symbiosis can alleviate drought induced nodule se-
nescence in soybean plants. New Phytol, 151 (2): 493~502
Ruiz-Lozano JM, Porcel R, Aroca R (2006). Does the enhanced tol-
erance of arbuscular mycorrhizal plants to water deficit involve
modulation of drought-induced plant genes? New Phytol, 171
(4): 693~698
Schwarzott D, Walker C, Schüßler A (2001). Glomus, the largest ge-
nus of the arbuscular mycorrhizal fungi (Glomales), is nonmono-
phyletic. Mol Phylogenet Evol, 21 (2): 190~197
Seth CS, Chaturvedi KP, Misra V (2008). The role of phytochelatins
and antioxidants in tolerance to Cd accumulation in Brassica
juncea L. Ecotoxicol Environ Saf, 71: 76~85
Shaker-Koohi S (2014). Role of arbuscular mycorrhizal (AM) fungi in
phytoremediation of soils contaminated: a review. Int J Adv Biol
Biom Res, 2 (5): 1854~1864
Su C, Jiang LQ, Zhang WJ (2014). A review on heavy metal contam-
ination in the soil worldwide: situation, impact and remediation
techniques. Environ Skeptics Critics, 3 (2): 24~38
Subramanian KS, Tenshia V, Jayalakshmi K, Ramachandran V (2009).
Biochemical changes and zinc fractions in arbuscular mycorrhi-
zal fungus (Glomus intraradices) inoculated and uninoculated
soils under differential zinc fertilization. Appl Soil Ecol, 43 (1):
32~39
Sun Q, Ye ZH, Wang XR, Wong MH (2007). Cadmium hyperaccumu-
lation leads to an increase of glutathione rather than phytochel-
atins in the cadmium hyperaccumulator Sedum alfredii. J Plant
Physiol, 164: 1489~1498
Tamayo E, Gómez-Gallego T, Azcón-Aguilar C, Ferrol N (2014). Ge-
nome-wide analysis of copper, iron and zinc transporters in the
arbuscular mycorrhizal fungus Rhizophagus irregularis. Front
Plant Sci, 5: 547
Trotta A, Falaschi P, Cornara L, Minganti V, Fusconi A, Drava G, Ber-
ta G (2006). Arbuscular mycorrhizae increase the arsenic trans-
location factor in the As hyperaccumulating fern Pteris vittata L.
Chemosphere, 65 (1): 74~81
Tullio M, Pierandrei F, Saleron A, Rea E (2003). Tolerance to cad-
mium of vesicular arbuscular mycorrhizae spores isolated from
a cadmium-polluted and unpolluted soil. Biol Fertil Soil, 37:
211~214
Vázquez S, Agha R, Granado A, Sarro MJ, Esteban E, Peñalosa JM,
Carpena RO (2006). Use of white lupin plant for phytostabili-
zation of Cd and As polluted acid soil. Water Air Soil Poll, 177:
349~365
Vogel-Mikuš K, Pongrac P, Kump P, Nečemer M, Regvar M (2006).
Colonisation of a Zn, Cd and Pb hyperaccumulator Thlaspi
praecox Wulfen with indigenous arbuscular mycorrhizal fungal
mixture induces changes in heavy metal and nutrient uptake. En-
viron Pollut, 139 (2): 362~371
Wang Y, Huang J, Gao Y (2012). Arbuscular mycorrhizal colonization
alters subcellular distribution and chemical forms of cadmium in
Medicago sativa L. and resists cadmium toxicity. PLoS ONE, 7
(11): e48669
Wu QS, Li GH, Zou YN (2011). Role of arbuscular mycorrhizal fungi
on growth and nutrient acqusition of peach (Prunus Persical L.
Batsch) seedlings. J Anim Plant Sci, 21 (4): 746~750
Wu QS, Zou YN, He XH (2010). Contributions of arbuscular my-
corrhizal fungi to growth, photosynthesis, root morphology and
ionic balance of citrus seedlings under salt stress. Acta Physiol
Plant, 32 (2): 297~304
Wu Z, McGrouther K, Huang J, Wu P, Wu W, Wang H (2014). De-
composition and the contribution of glomalin-related soil protein
(GRSP) in heavy metal sequestration: field experiment. Soil Biol
Biochem, 68: 283~290
Xiao TJ, Yang QS, Ran W, Xu GH, Shen QR (2010). Effect of in-
oculation with arbuscular mycorrhizal fungus on nitrogen and
phosphorus utilization in upland rice-mungbean intercropping
system. Agr Sci Chin, 9 (4): 528~535
Xu P, Christie P, Liu Y, Zhang J, Li X (2008). The arbuscular mycor-
rhizal fungus Glomus mosseae can enhance arsenic tolerance in
Medicago truncatula by increasing plant phosphorus status and
restricting arsenate uptake. Environ Pollut, 156: 215~220
Yang X, Li T, Yang J, He Z, Lu L, Meng F (2006). Zinc compartmen-
tation in root, transport into xylem, and absorption into leaf cells
in the hyperaccumulating species of Sedum alfredii Hance. Plan-
植物生理学报1548
ta, 224: 185~195
Yu Y, Zhang S, Huang H (2010). Behaivor of mercury in a soil-plant
system as affected by inoculation with the arbuscular mycorrhi-
zal fungus Glomus mosseae. Mycorrhiza, 20: 407~414
Yu Y, Zhang S, Huang H, Luo L, Wen B (2009). Arsenic accumulation
and speciation in maize as affected by inoculation with arbuscu-
lar mycorrhizal fungus Glomus mosseae. J Agr Food Chem, 57
(9): 3695~3701
Zhang S, Li T, Huang H, Zou T, Zhang X, Yu H, Zheng Z, Wang Y
(2012). Cd accumulation and phytostabilization potential of
dominant plants surrounding mining tailings. Environ Sci Pollut
Res, 19: 3879~3888
Zhang W, Cai Y, Downum KR, Ma LQ (2004). Thiol synthesis and
arsenic hyperaccumulation in Pteris vittata (Chinese brake fern).
Environ Pollut, 131 (3): 337~345
Zhang XH, Lin AJ, Gao YL, Reid RJ, Wong MH, Zhu YG (2009).
Arbuscular mycorrhizal colonisation increases copper binding
capacity of root cell walls of Oryza sativa L. and reduces copper
uptake. Soil Biol Biochem, 41 (5): 930~935
Zhang X, Ren BH, Wu SL, Sun YQ, Lin G, Chen BD (2015). Arbus-
cular mycorrhizal symbiosis influences arsenic accumulation and
speciation in Medicago truncatula L. in arsenic-contaminated
soil. Chemosphere, 119: 224~230
Zhang Z, Gao X, Qiu B (2008). Detection of phytochelatins in the
hyperaccumulator Sedum alfredii exposed to cadmium and lead.
Phytochemistry, 69: 911~918
Zhu YG, Christie P, Laidlaw AS (2001). Uptake of Zn by arbuscular
mycorrhizal white clover from Zn-contaminated soil. Chemo-
sphere, 42: 193~199
Zhu YG, Pilon-Smits EAH, Zhao FJ, Williams PN, Meharg AA (2009).
Selenium in higher plants: understanding mechanisms for bio-
fortification and phytoremediation. Trends Plant Sci, 14 (8):
436~442
Zou T, Li T, Zhang X, Yu H, Luo H (2011). Lead accumulation and
tolerance characteristics of Athyrium wardii (Hook.) as a poten-
tial phytostabilizer. J Hazard Mater, 186: 683~689