全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (3): 265~271 265
收稿 2011-11-01　　修定 2012-02-01
资助 国家自然科学基金(31071240和31140071)、教育部科学技
术研究重点项目和省部共建河南大学科研项目。
* 通讯作者(E-mail: songcp@henu.edu.cn)。
H2O2作为根源信号介导盐胁迫诱导的蚕豆气孔关闭反应
安国勇, 李保珠, 武桂丽, 宋纯鹏*
棉花生物学国家重点实验室, 河南省植物逆境生物学重点实验室, 河南大学生命科学学院, 河南开封475004
摘要: H2O2作为信号分子可被多种胁迫诱导产生并在细胞内积累, 进而参与调节植物的抗逆反应。文章通过远红外热成像
观察等实验发现, 根部NaCl胁迫可诱导蚕豆气孔关闭, 叶片温度上升, 叶片内Na+和H2O2含量增加, 蒸腾流汁液中H2O2浓度
升高。另外, NaCl可直接诱导离体蚕豆根产生H2O2, 却不能影响表皮条内H2O2含量。NaCl胁迫条件下产生的蒸腾流汁液可
直接诱导表皮条气孔关闭, 该过程可被抗氧化剂抗坏血酸(AsA)所逆转。这些结果表明, H2O2作为盐胁迫的根源信号, 可能
通过维管系统运输参与调节蚕豆气孔的关闭反应。
关键词: 盐胁迫; 过氧化氢; 气孔关闭; 根源信号
H2O2 Could Act as Root Source Signal to Mediate Stomatal Closure Induced
by Salt Stress of Vicia faba L.
AN Guo-Yong, LI Bao-Zhu, WU Gui-Li, SONG Chun-Peng*
State Key Laboratory of Cotton Biology, Henan Key Laboratory of Plant Stress Biology, School of Life Sciences, Henan Univer-
sity, Kaifeng, Henan 475004, China
Abstract: As signaling molecules, hydrogen peroxide (H2O2) generation is induced in plants following expo-
sure to a wide variety of biotic and abiotic stimuli. In this paper, we found that high NaCl concentration in
rhizosphere could induce leaf temperature increasing and stomata closing, and increase the concentrations of
Na+ and H2O2 in Vicia faba leaves. The transpiration stream under NaCl stress could induce the stomata closur-
ing, and ascorbic acid (AsA) could partly abolish the transpiration stream-induced stomatal closure. Further ex-
periment indicated that NaCl could not directly induce H2O2 production and stomatal closure in detached
leaves, but could directly induce H2O2 production in detached roots. Those indicate that H2O2 may act as root
source signal transported by fibrovascular system and mediate stomatal closure of V. faba.
Key words: salt stress; hydrogen peroxide (H2O2); stomatal closure; root source signal
NaCl胁迫引起植物体内积累过多的Na+, 打破
细胞渗透平衡, 造成离子毒害, 影响植物细胞分
裂、光合作用等基本生理过程, 最终抑制植物的
生长发育(Parida和Das 2005), 是农业生产的主要
限制因子之一(Bohnert和Jensen 1996)。因此, 减少
盐胁迫条件下植物根部对Na+的吸收和积累、阻
止Na+由植物木质部随蒸腾液流进入地上组织是
植物抵御盐胁迫的重要策略(Tester和Davenport
2003; Kerstiens等2002)。
气孔保卫细胞是研究植物应对干旱等多种内
外信号刺激快速反应的模式系统, 气孔开度的变化
不仅影响着CO2的吸收和利用, 同时也影响植物体
内水分的散失和蒸腾作用的强弱, 在调节植物叶
片温度、代谢产物及长距离信号分子的体内运输
等方面扮演重要角色(Jia和Zhang 2008; Brownlee
2001; Lake等2001)。研究表明, NaCl胁迫可诱导气
孔关闭, 降低叶片的蒸腾速率(Brugnoli和Lauteri
1991; Downton等1990), 耐盐植物通过气孔运动调
节自身的抗盐反应。因此, 盐胁迫条件下的气孔
关闭反应可能是植物降低Na+积累、提高抗盐性
的重要机制(Robinson等1997)。
许多生物和非生物胁迫均可引起植物体内活
性氧(reactive oxygen species, ROS)的产生和积累,
ROS可作为胁迫的信号分子调节诸如气孔关闭等
多种生理反应(Desikan等2001)。一般认为, 土壤盐
胁迫能够诱导植物体内ROS的产生和积累, 并造成
氧化胁迫(Jia和Zhang 2008)。Wahid等(2007)的研
植物生理学报266
究也表明, H2O2预处理小麦种子可以提高小麦种
子氧化胁迫的抗性, 维持细胞膜系统的完整性, 增
强小麦萌发过程的抗盐表型和生理学特性。SOS1
(salt overly sensitive)是拟南芥Na+/H+反向转运体,
在植物的抗盐反应中起到关键作用, 其mRNA的稳
定性也受到H2O2的调节(Chung等2008)。然而, 盐
胁迫诱导的气孔关闭与ROS产生之间的关系及其
在植物抗盐反应中的作用尚不十分清楚。
本文研究盐胁迫诱导蚕豆保卫细胞气孔运动
过程中相关组织内H2O2的产生、积累和转移的特
征, 旨在揭示H2O2在植物抗盐胁迫反应中的作用
机制。
材料与方法
1 植物材料
蚕豆(Vicia faba L.)种子用75%的乙醇表面消毒
5 min后, 用自来水冲洗, 在20~25 ℃条件下浸泡催芽
3~4 d, 播种于1:1混合的营养土和蛭石中培养; 光/
暗周期为14 h/10 h, 光照强度为100~150 mmol·m-2·s-1,
昼夜温度分别为(23±2) ℃和(18±2) ℃, 相对湿度
70%左右。实验选用3~4周的幼苗作为实验材料。
2 方法
2.1 蚕豆叶片表面温度测定
选取苗龄在3~4周的蚕豆, 用0、100、300、
500 mmol·L-1 NaCl浇灌蚕豆幼苗, 采用SC 3000远
红外成像仪(Inframetrics, North Billerica, MA), 在
距叶片垂直距离大约80 cm的高度进行观测和照
相, 拍摄得到远红外温度图片用ThermaCAM Ex-
plore 99软件进行分析和处理(宋玉伟等2006; Mer-
lot等2002)。
2.2 蚕豆叶片气孔开度分析
选取3~4周的蚕豆幼苗叶片, 蒸馏水洗净, 撕
取下表皮并切成5 mm长表皮条, 在缓冲溶液(KCl
50 mmol·L-1、Tris 10 mmol·L-1, pH 7.1)中照光诱导
气孔开放, 然后将表皮条移到含有NaCl或H2O2的
缓冲溶液中处理, 并在倒置显微镜(Nikon-TE300)
下测量气孔的开度变化(安国勇等2004)。每次随
机选取若干个视野进行观察测定, 用Excel软件统
计分析实验结果, 用Origin软件绘制图表。
2.3 Na+含量的测定
选取3~4周的蚕豆幼苗, 向土壤中加入相同体
积的0、100、300、500 mmol·L-1 NaCl溶液, 1 h后
剪取植株的叶片, 蒸馏水冲洗干净后, 105 ℃杀青
10 min, 然后转入80 ℃烘干至恒重。称取一定量
的叶片, 在马弗炉中550 ℃灰化12 h, 加入1%的
HNO3 2 mL溶解灰分, 加入适量的蒸馏水过滤后定
容至50 mL。然后用OPTIMA 2100 DV型电感耦合
等离子发射光谱仪(ICP, Perkin Elmer)测定溶液的
Na+含量。ICP工作条件: RF功率1 300 W; 气流速
度: 电浆火炬气体15 L·min-1, 辅助气0.5 L·min-1; 雾
化器0.8; 观察高度15 mm; 延迟时间60 s; 积分时间
5 s; 重复次数2次; 进样速度10 mL·min-1。实验选
用Na+特征发射谱线为589.592 nm。根据标准曲线
计算Na+的浓度。
2.4 DAB染色测定H2O2含量
参照Thordal-Christensen等(1997)的方法进行
DAB (3,3-diaminobenzidine)染色分析叶片和根部
H2O2的含量。选取生长3~4周的蚕豆幼苗, 根部浇
灌NaCl处理, 然后撕取叶片的下表皮, 迅速放入1
mg·mL-1的DAB-HCl (pH 3.8) (Sigma), 室温条件下
暗培养2 h, 然后在乙醇中煮沸脱色并照相。根据
表皮条的着色程度判断H2O2的含量变化。
在研究NaCl对离体根和叶片中H2O2含量影响
的实验中, 剪取生长4~6周的蚕豆幼苗根和叶片的
下表皮, 冲洗干净后, 放入不同浓度NaCl溶液中处
理, 然后按照上述方法进行DAB染色和分析。
2.5 蒸腾流H2O2含量测定
蒸腾流中H2O2含量测定参照Gay等(1999)的
方法。选取生长3~4周蚕豆幼苗, 根部分别浇灌
0、100、300、500 mmol·L-1的NaCl溶液, 3 h后剪
蚕豆颈部, 施加负压吸取汁液。汁液按照一定的
比例与反应溶液混合 , 反应溶液的最终浓度为:
H2SO4 25 mmol·L
-1、二甲酚橙(xylenol orange) 100
mmol·L-1、硫酸亚铁铵(ferrous ammonium sulfate)
100~250 mmol·L-1, pH 1.8。暗中培养60 min后, 用
分光光度计(GBC UV-960, Australia)扫描反应液的
吸收光谱, 确定反应液的最大吸收峰值, 根据标准
曲线确定蒸腾流的H2O2含量。
制作标准曲线时, 用蒸馏水配制不同浓度的
H2O2, 用1:1的比例将H2O2标准溶液和反应液分别
混合, 室温条件下暗中反应60 min, 用紫外分光光
度计测定反应液的吸收光谱, 用Origin绘图软件绘
安国勇等: H2O2作为根源信号介导盐胁迫诱导的蚕豆气孔关闭反应 267
制H2O2浓度与最大吸收峰值关系的散点图, 通过
直线拟合(fit linear)功能找出H2O2浓度与最大吸收
峰值关系的直线方程, 即为标准曲线。
实验结果
1 NaCl胁迫诱导蚕豆叶片温度升高和气孔关闭
为了分析土壤盐胁迫与气孔开度的关系, 我
们利用远红外热成像仪观察根部NaCl胁迫对蚕豆
叶片温度的影响。结果显示, 根部浇灌300 mmol·L-1
的NaCl可使蚕豆叶片表面的温度升高, 处理3 h时
蚕豆叶片的温度由处理前的21.5~22 ℃, 升高到最
高值23.2 ℃ (图1-A和B) (P<0.05)。若分别浇灌
100、300和500 mmol·L-1的NaCl, 3 h后蚕豆叶片的
温度比对照组(浇灌蒸馏水)的叶片温度分别高
0.5、0.9和1.6 ℃; 气孔开度也随着根部NaCl浓度
的增加逐渐减小(图2) (P<0.05)。这些结果表明, 土
壤盐胁迫可诱导蚕豆叶片温度升高和气孔关闭,
而且土壤NaCl胁迫引起蚕豆叶片温度的升高幅度
与处理NaCl浓度呈正相关(图2) (P<0.05)。
2 根部NaCl胁迫可引起蚕豆叶片NaCl及保卫细胞
H2O2含量增加
根部浇灌NaCl的方法模拟盐胁迫对蚕豆叶片
Na+及保卫细胞H2O2含量影响的实验结果表明 ,
100、300、500 mmol·L-1 NaCl胁迫可使叶片内Na+
的浓度由对照的0.26 mg·g-1 (DW)增加到0.34、
0.42、0.52 mg·g-1 (DW) (图3-G) (P<0.05), 表明植
物叶片的Na+含量随NaCl浓度增加而逐渐升高。
DAB染色分析H2O2含量的实验结果表明 , 根部
NaCl浓度越高, 保卫细胞的DAB着色越深, 也就是
说, 保卫细胞的H2O2含量随着根部NaCl浓度的升
高而增加(图3) (P<0.05)。可见, 盐胁迫可引起蚕豆
叶片内Na+和保卫细胞内H2O2的积累。
3 叶片内H2O2的积累是盐胁迫引起气孔关闭的主
要原因
采用NaCl和H2O2直接处理蚕豆叶片表皮条的
方法, 分析叶片内积累的Na+及H2O2对气孔开度的
影响, 结果表明, 表皮条气孔的开度随着NaCl浓度
的增加而增大(图4-A) (P<0.05); 而5 mmol·L-1的
H2O2却可直接诱导表皮条气孔关闭 , 抗坏血酸
(ascorbic acid, AsA)可逆转H2O2诱导气孔关闭的这
一反应过程(图4-B) (P<0.05)。因此, 叶片Na+浓度
升高不是盐胁迫引起气孔关闭的直接原因, 蚕豆
叶片温度升高和气孔关闭可能与H2O2的积累有关,
即叶片内积累的H2O2是盐胁迫诱导蚕豆叶片气孔
关闭的一个主要原因。
4 NaCl可直接诱导离体蚕豆的根产生H2O2而不能
诱导叶片表皮条产生H2O2
为了研究盐胁迫引起蚕豆体内H2O2产生的位
图1 土壤中300 mmol·L-1 NaCl对蚕豆叶片表面温度的影响
Fig.1 The effects of 300 mmol·L-1 NaCl in soil
on leaf temperature of V. faba
A: 300 mmol·L-1 NaCl胁迫引起蚕豆叶片温度变化的红外照
片; B: 300 mmol·L-1 NaCl胁迫引起蚕豆叶片温度变化的统计结果。
植物生理学报268
点, 我们采用DAB染色方法分析NaCl直接处理蚕
豆叶片表皮条和离体根对H2O2产生的影响, 结果
表明, NaCl (10、20、50、75和100 mmol·L-1)直接
处理表皮条的DAB着色程度没有明显区别(图5),
而离体根部的DAB着色程度与NaCl浓度(200、
300和500 mmol·L-1)和NaCl处理时间有关(图6)。
表明NaCl不能直接诱导蚕豆保卫细胞产生H2O2,
但可以以浓度和时间依赖的方式直接诱导蚕豆根
图3 根部NaCl处理对蚕豆叶片NaCl和H2O2含量的影响
Fig.3 The effects of NaCl stress in the siol on concentrations of NaCl and H2O2 in V. faba leaves
A~F: DAB染色分析土壤中不同浓度NaCl对蚕豆叶片保卫细胞H2O2积累的影响; G: 根部不同浓度NaCl胁迫引起叶片NaCl含量的变
化。标尺=10 μm。
图4 NaCl和H2O2对蚕豆叶片表皮条气孔开度的影响
Fig.4 The effects of NaCl and H2O2 on the stomatal aperture in epidermal strips of V. faba leaves
A: NaCl处理1 h时蚕豆叶片表皮条的气孔开度; B: H2O2和AsA对蚕豆叶片表皮条气孔开度的影响。
图2 根部NaCl处理对蚕豆叶片温度和气孔开度的影响
Fig.2 The effects of NaCl stress in soil on the temperature and stomatal aperture of V. faba leaves
A、C、E、G: NaCl处理前的红外照片; B、D、F、H: 分别浇灌0、100、300、500 mmol·L-1 NaCl后3 h的红外照片; I: A~H对应的
叶片气孔开度的统计结果。
安国勇等: H2O2作为根源信号介导盐胁迫诱导的蚕豆气孔关闭反应 269
部产生和积累H2O2。因此, NaCl胁迫引起植物体
内积累的H2O2可能主要来源于根部。
5 根部NaCl胁迫促进蚕豆蒸腾流中H2O2浓度升高
进一步的实验表明, 100 mmol·L-1的NaCl胁迫
可使蒸腾流中的H2O2含量由对照植株的1.7 mmol·L
-1
增加到5.8 mmol·L-1; 进一步增加土壤中NaCl的浓
度时, 蒸腾流中H2O2含量虽逐渐降低, 但量值仍然
高于对照植株(图7-A) (P<0.05)。表皮条分析法观
察气孔开度的实验表明, 根部100 mmol·L-1的NaCl
胁迫3 h时收集到的蒸腾流汁液(按照1:10的比例稀
释)可诱导蚕豆表皮条气孔关闭, 蒸腾流的这种作
用可被10 mmol·L-1抗氧化剂AsA所逆转(图7-B)
(P<0.05)。因此, 蚕豆根部产生的H2O2可随蒸腾流
向植株地上部分运输, 这也是根部NaCl胁迫引起
图5 DAB染色分析不同浓度NaCl处理3 h时蚕豆
叶片表皮条保卫细胞的H2O2浓度变化
Fig.5 H2O2 production in guard cells added NaCl to epidermal
strips of V. faba leaves for 3 h was visualized
by staining with DAB
A: 0 mmol·L-1 NaCl; B: 10 mmol·L-1 NaCl; C: 20 mmol·L-1
NaCl; D: 50 mmol·L-1 NaCl; E: 75 mmol·L-1 NaCl; F: 100 mmol·L-1
NaCl。标尺=10 μm。
图6 DAB染色分析NaCl胁迫对离体蚕豆根中H2O2含量的影响
Fig.6 H2O2 production in detached roots of V. faba treated with NaCl was visualized by staining with DAB
图7 土壤NaCl处理下蚕豆茎部蒸腾流中的H2O2含量以及蒸腾流对表皮条气孔开度的影响
Fig.7 The concentration of H2O2 in transpiration stream under NaCl stress in soil and the effect of transpiration stream
on the stomatal aperture in epidermal strips of V. faba
A: NaCl胁迫3 h时蒸腾流中H2O2的含量; B: 100 mmol·L
-1的NaCl处理3 h的蒸腾流对表皮条气孔开度的影响。
植物生理学报270
蚕豆气孔关闭反应的主要原因。另外, 500 mmol·L-1
的NaCl可引起植株出现萎焉迹象, 此时蒸腾流汁
液H2O2浓度降低可能是过高NaCl对植株造成的伤
害所致。
讨　　论
盐胁迫可引起植物体内积累过多的Na+, 从而
影响植物的正常生理生化过程。一般认为, 土壤
Na+由根部进入输导组织, 随蒸腾流进入叶片组
织。已有的实验表明, 气孔开度的变化可以调控
植物蒸腾作用和Na+向叶片的运输过程(Dubey
2005), 气孔开度的变化也是植物应对多种逆境胁
迫的快速反应调节机制(Blatt 2000)。我们利用非
侵入的远红外成像技术, 以实时监控的方式, 直接
证明了盐胁迫以浓度依赖的方式诱导蚕豆气孔关
闭和叶片温度上升(图1和2), 这可能是盐胁迫条件
下蚕豆减少NaCl在植物体内积累的策略之一。
盐胁迫最直接的结果是造成植物体内Na+浓
度升高, 影响植物体内的离子平衡和多种生理过
程。盐胁迫条件下, 植物叶片Na+浓度的升高与气
孔的关闭反应有一定的相关性(图2), 但表皮条分
析实验表明, NaCl不仅不能直接诱导气孔关闭, 反
而促进气孔的开放(图4-A)。表明盐胁迫诱导蚕豆
气孔的关闭反应与蚕豆叶片内积累的高浓度Na+
没有直接关系。
H2O2作为植物体内广泛存在的信号分子可诱
导植物气孔关闭和调节植物的抗逆反应(Desikan
等2004), 同时盐胁迫也可使植物体内H2O2含量增
加(Agarwal和Pandey 2004; Mittova等2002, 2004;
Sairam等2002)。实验表明, 土壤盐胁迫可引起
H2O2在蚕豆的叶片和根部积累(图3)并伴随着气孔
的关闭反应(图4-B), 因此, H2O2很可能作为盐胁迫
的信号分子参与调节气孔的关闭反应。进一步的
实验表明, NaCl不能直接引起表皮条的保卫细胞
内H2O2的积累(图5)。因此, 叶片内高浓度Na
+不是
诱导气孔关闭和保卫细胞内H2O2增加的直接诱
因。高浓度的NaCl可直接诱导离体的蚕豆根部产
生和积累H2O2, 且H2O2含量与NaCl的浓度呈正相
关性(图6)。表明盐胁迫造成蚕豆叶片积累的H2O2
可能来源根部。
蒸腾作用是植物体地上和地下两部之间进行
物质运输和重新分配的主要途径。实验表明, 根
部NaCl浓度的增加可使蚕豆蒸腾流汁液中H2O2含
量升高(图7-A), 用此蒸腾汁液处理蚕豆叶片的表
皮条可直接诱导气孔关闭, 还原剂AsA逆转蒸腾流
汁液诱导气孔关闭的反应(图7-B)。因此, 盐胁迫
条件下, 根部产生的H2O2可能通过蒸腾流运输到
叶片并调节气孔开度。也就是说, H2O2作为根源
信号介导盐胁迫诱导的气孔关闭反应。
盐胁迫条件下, 植物根部可以合成ABA, ABA
作为重要的气孔运动调节因子参与盐胁迫下的气
孔关闭反应(He和Cramer 1996; Lachno和Baker
1986)。马焕成等(1998)的研究显示, 外施ABA能
引起胡杨(Populus euphratica)气孔阻力上升, 抑制
气孔开度, 从而减少叶面蒸腾失水, 维持叶片中的
正常含水量。ABA可减少由质流所造成的被动吸
收的盐分积累和降低木质部汁液中的盐分浓度,
使盐分积累速率减缓。因此, ABA可以作为中间
信号分子介导盐胁迫的地下和地上气孔之间的通
讯, 协调植物的抗盐反应。我们的实验表明, H2O2
可能和ABA类似, 可作为土壤盐胁迫的长距离信
号分子, 传递根部盐胁迫信号和调节气孔的运动,
提高植物的抗盐性。但H2O2和ABA在抗盐反应中
的相互关系和地位还需进一步研究来证明。
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