全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (6): 527~536 527
收稿 2012-02-20　　修定 2012-04-24
资助 国家自然科学基金项目(30871457和31071337)。
* 通讯作者(E-mail: dqli@sdau.edu.cn; Tel: 0538-8249137)。
拟南芥AtMPK6的信号转导功能和参与发育调控的研究进展
张丹, 周严, 孔祥培, 潘教文, 李德全*
山东农业大学生命科学学院, 作物生物学国家重点实验室, 山东泰安271018
摘要: 促分裂原活化蛋白激酶(MAPK)级联途径主要由MAPKKK、MAPKK和MAPK三个组分构成, 彼此逐级磷酸化进而
传递细胞信号。这些激酶可以将信息从感应器传递到效应器, 并在胞内外信号传递中起多种作用。同时, MAPK级联途径
通过相互“交谈”形成复杂的信号传递网络, 从而有效地传递各种特异信号。迄今为止, 拟南芥AtMPK3、AtMPK4和At-
MPK6是研究最多的MAPKs。本文综述AtMPK6参与调控植物对逆境胁迫的响应, 以及在生长发育过程中的作用, 并介绍
AtMPK6与蛋白磷酸酶之间的关系。
关键词: MAPK级联途径; AtMPK6; 信号转导; 发育调控; 蛋白磷酸酶
The Research Progress of Signal Transduction Functions and Participation in
Developmental Regulation of AtMPK6 in Arabidopsis
ZHANG Dan, ZHOU Yan, KONG Xiang-Pei, PAN Jiao-Wen, LI De-Quan*
State Key Laboratory of Crop Biology, College of Life Sciences, Shandong Agricultural University, Tai’an, Shandong 271018,
China
Abstract: Mitogen-activated protein kinase (MAPK) cascade consists essentially of three components, a
MAPK kinase kinase (MAPKKK), a MAPK kinase (MAPKK) and a MAPK connected to each other by the
event of phosphorylation. These kinases play various roles in intra- and extra-cellular signaling in plants by
transferring the information from sensors to responsors. Simultaneity, MAP kinases are organized into a com-
plex network through the “cross-talk” for efficient transmission of specific stimuli. By far the most studied
MAPKs were AtMPK3, AtMPK4 and AtMPK6, which were identified in many distinct processes. This review
briefly summaries the previous research results about AtMPK6, which is involved in signaling pathways acti-
vated by kinds of stresses, and the function of development and the interactions of AtMPK6 with protein phos-
phatases.
Key words: MAPK cascade; AtMPK6; signal transduction; developmental regulation; protein phosphatases
促分裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated pro-
tein kinase, MAPK)级联途径包括3种蛋白激酶:
MAPKK激酶(MAPKKK)、MAPK激酶(MAPKK)
和MAP激酶(MAPK), 构成三级激酶模式(Jonak等
2002)。植物中MAPKKK是一类丝氨酸/苏氨酸激
酶, 位于级联途径的上游, 通过信号分子的受体或其
本身直接感受胞外刺激后磷酸化而激活; MAPKK
是双重特异性激酶, 含有保守的S/T-X3~5-S/T基序,
通过上游MAPKKK磷酸化S/T-X3~5-S/T基序中的丝
氨酸/苏氨酸残基, 从而激活MAPKK; MAPK含有
一个非常保守的TXY (X代表任意氨基酸)基序,
MAPK的激活需要上游的MAPKK对它的双重磷
酸化作用, 磷酸化位点是TXY基序中的苏氨酸和
酪氨酸残基。MAPK被激活后进入细胞核, 通过激
活特定转录因子引起功能基因的表达, 或停留在
细胞质中激活其他蛋白激酶, 最终引起植物细胞
对内外刺激的生理生化反应(Jonak等2002)。在
MAPK级联途径中蛋白磷酸酶作为重要的负调控
者, 参与调控信号转导途径后的关闭过程, 其作用
主要是对MAPK活化环上的苏氨酸和酪氨酸去磷
酸化(Mishra等2006)。
MAPK级联途径参与多种生物和非生物胁迫
反应、激素响应、细胞分化和发育等过程。在拟
南芥(Arabidopsis thaliana)基因组中, 大约有20个
编码MAPK的基因、10个MAPKK的基因和大约
80个MAPKKK的基因, 其中MAPK和MAPKK依据
植物生理学报528
其序列相似性划分为A、B、C、D四个亚族(Rao
等2010; MAPK Group 2002)。而80个MAPKKK则
具有更加不同的蛋白激酶组分, 可以进一步分为3
个主要亚组分: MEKK类、RAF类和ZIK类。
虽然拟南芥中已鉴定MAPK家族拥有数量众
多的成员, 但是目前研究比较多的是拟南芥At-
MPK3、AtMPK4和AtMPK6。本文主要综述拟南
芥AtMPK6参与的各种响应(表1)。大量研究表明
AtMPK6不仅参与生物与非生物胁迫响应, 而且参
与激素及发育过程中的信号转导。此外, MAPK调
节者蛋白磷酸酶也参与调控AtMPK6信号通路中
信号的强度及持续时间(Luan 2003)。
1 拟南芥AtMPK6
AtMPK6基因位于拟南芥的2号染色体上, 含
有6个外显子和5个内含子, 阅读框包含1 188个核
苷酸, 编码395个氨基酸, 预测的蛋白分子量为47
kDa。它与AtMPK3和AtMPK10同属于A组, 含有
保守的TEY基序。研究发现A组MAPK在其C末端
有一保守的CD区作为MAPKK、磷酸酶及蛋白底
物的锚定位点。该区域包含一段 [LH][LHY]-
DXX[DE]XX[DE]EPXC (X代表任意氨基酸)片段,
两相邻D和E氨基酸是与MAPKK的N端K和R氨基
酸相互作用的关键序列 , 而L、H和Y氨基酸与
MAPKK中的LXLXL相互结合(MAPK Group 2002;
Tanoue 等2000)。
AtMPK6与AtMPK3作为A组MAPK, 其同源
性最高, 达68.94%, 并且AtMPK3和AtMPK6二者均
参与多种生物与非生物胁迫响应(表1), 在植物发
育过程中存在功能冗余, 因此有文献将其二者称
为同源基因对; 但他们可能在调控水平上有差异:
当AtMPK6受到外界刺激时, 它主要在蛋白水平上
被激活并参与相关响应, 而AtMPK3主要在转录水
平上被调控, 其作用可能是对AtMPK6的功能进行
补充(Paponov等2008)。
MAPK定位不同导致其功能也不同。相关文
献报道AtMPK6定位于花、叶片、胚轴及根等多
种植物组织器官中。它不仅定位于细胞质和细胞
核, 而且定位于早前期带、成膜体、转运高尔基
体系统(trans-Golgi network, TGN)以及质膜(plasma
membrane, PM)等(Muller等2010), 由此推测At-
MPK6在植物发育过程中可能起一定作用。
2 AtMPK6参与的植物信号转导
2.1 AtMPK6参与先天性免疫反应
flg22是由22个氨基酸构成的多肽, 是真菌鞭
表1 AtMPK6参与的各种响应
Table 1 The various responses of AtMPK6
参与的途径 MAPKKK MAPKK MAPK 底物 参考文献
flg22 MEKK1 MKK4/MKK5 MPK3/MPK6 WRKY22和WRKY29 Suarez-Rodriguez等2007;
Ichimura等2006; Asai等2002
植保素合成 MEKK1 MKK4/MKK5 MPK3/MPK6 Ren等2008
MKK9 MPK3/MPK6 Xu等2008
乙烯 CTR1 MKK9 MPK3/MPK6 EIN3 Yoo等2008
MKK4/MKK5 MPK3/MPK6 ERF104 Devoto和Turner 2003; Berger 2002
MKK4/MKK5 MPK3/MPK6 ACS6 Joo等2008; Liu和Zhang 2004
茉莉酸 MKK3 MPK6 AtMYC2 Takahashi等2007
脱落酸 MKK1 MPK6 Xing等2008
冷及盐胁迫 MEKK1 MKK2 MPK4/MPK6 Ulm等2002
盐胁迫 ANP1 MKK1 MPK3/MPK6 Ichimura等2000
臭氧胁迫 ANP1 MPK3/MPK6 Lee和Ellis 2007; Ichimura等2000
病原菌 YODA MKK4/MKK5 MPK3/MPK6 VIP1 He等2006
气孔发育 YODA MKK4/MKK5 MPK3/MPK6 SPCH、MUTE、FAMA Lampard 2009; Wang等2007
YODA MKK7/MKK9 MPK3/MPK6 SPCH、MUTE、FAMA Bush和Krysan 2007
胚胎发育 YODA MKK4/MKK5 MPK3/MPK6 Wang等2007
NO合成 MKK4/MKK5 MPK6 NIA2 Zhou等2009
H2O2处理 ANP1 MKK4/MKK5 MPK3/MPK6 Doczi等2007; Ichimura等2000
叶片衰老 MKK9 MPK6 Brock等2010; Schweighofer等2007
张丹等: 拟南芥AtMPK6的信号转导功能和参与发育调控的研究进展 529
毛的主要结构蛋白。它在各种植物中作为病原菌
相关分子模式(pathogen-associated molecular pat-
tern, PAMP), 诱导植物产生广泛的病原体相关反
应。10年前就有报道证实拟南芥MAPK参与由
flg22刺激引起的胁迫反应。Asai等(2002)采用原
生质体瞬时表达, 结合生物化学和分子遗传学等
方法鉴定出第一条MAPK级联途径, 即MEKK1-
MKK4/5-MPK3/6, MPK3/MPK6进一步激活转录因
子WRKY22/WRKY29, 最终诱导防卫基因的表达
(Ichimura等2006)。然而, flg22处理mekk1突变体
后, 依然可以激活MPK3/MPK6, 说明在拟南芥中
还有其他的MAPKKK参与这一信号途径(Suarez-
Rodriguez等2007; Ichimura等2006), 而这一未知的
MAPKKK仍需深入研究证实。此外, AtMPK6还能
特异性地磷酸化乙烯生物合成酶ACS6 (1-amino-
cyclopropane-1-carboxylic acid synthase 6), 即1-氨
基环丙烷-1-羧酸(1-aminocyclopropane-1-carboxylic
acid, ACC)合成酶6和AtPHOS32 (Joo等2008; Liu和
Zhang 2004), 一种病原菌诱导的32 kDa胁迫蛋白
(Joo等2008; Merkouropoulos等2008; Liu和Zhang
2004)。
病原菌诱导植物抗毒素植保素的生物合成也
依赖于MAPK的参与。相关实验证实一条完整的
MAPK级联途径MEKK1-MKK4/MKK5-MPK3/
MPK6, 参与调控植保素的生物合成(Ren等2008)。
当病原菌诱导时, 可以迅速激活MPK3/6, 促使植保
素积累, 而mpk6突变体降低植保素的积累量。近
期发现另一条MAPK级联途径MKK9-MPK3/
MPK6, 也参与植保素的生物合成(Xu等2008)。
2.2 AtMPK6参与植物激素信号转导
2.2.1 AtMPK6参与乙烯的信号转导 乙烯(ethyl-
ene, ET)作为植物生命活动的重要调节物质, 是细
胞受到胁迫时的一个关键调控者。在植物发育的
不同阶段, 病原体侵害以及外界环境变化等都会
引起植物体内ET含量的增加。Ouaked等(2003)发
现ET能够激活一个47 kDa的MAPK, 并证实该激
酶为AtMPK6。进一步实验发现活化型CTR1 (一
Raf亚家族的MAPKKK)明显抑制AtMPK6激酶活
性, 但并不改变蛋白表达水平, 这一结果揭示CTR1
可能负调控下游MAPK, 在ET信号转导途径中起
着关键作用。运用分子、染色体组、生物化学及
遗传学等方法, 证实ET信号转导途径中MKK9可
以作为MPK3和MPK6上游活化剂(Yoo等2008)。
ctr1突变体中, MKK9激活MPK3/MPK6, 从而磷酸
化ET响应转录因子ETHYLENE INSENSITIVE 3
(EIN3)。将EIN3进行点突变(T174A和T592A)后,
发现MKK9-MPK3/MPK6途径通过磷酸化EIN3中
T174提高EIN3的稳定性(Yoo等2008)。当用ACC
处理时, MKK9从细胞质转移到细胞核, 以激活下
游MPK3和MPK6 (Yoo等2008)。而在mkk9突变体
中, ACC不能激活MPK3和MPK6。由此可见, ACC
激活MPK3和MPK6也能够磷酸化ET相关转录因
子EIN3, 从而调控下游基因的表达。另外, 许多生
物与非生物胁迫因子均可激活AtMPK6, 从而调节
胁迫诱导ET产生(Xu等2008)。
然而, 另一报道发现ACC并不能活化AtMPK6,
但是ET生物合成的调控是通过AtMPK6对ACC合
成酶(1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid syn-
thase, ACS)异构体ACS6进行翻译后修饰来调控ET
的生物合成, 从而证实ACS6是AtMPK6的一个作
用底物(Joo等2008; Liu和Zhang 2004)。此外, Beth-
ke等(2009)通过酵母双杂交及荧光共振能量转移
识别一个ET响应因子家族成员ERF104, 可以与At-
MPK6相互作用, 即ERF104可能是AtMPK6参与ET
信号转导过程的一个底物, 并推测这一条ET产生
的信号转导途径的上游活化剂可能是MKK4或
MKK5, 因为活化的MKK4或MKK5可以引起
MPK3和MPK6的活化, 并且诱导ET的产生(Liu和
Zhang 2004)。
由此可见, MKK9-MPK6与MKK4/5-MPK6途
径均参与ET信号转导途径, 他们虽然拥有相同的
激酶, 但是互不干扰。其中可能的原因是参与每
条途径的蛋白位于细胞的不同部位。这一观点来
源于活化的MKK9从细胞质转移到细胞核, 而活化
的MKK4位于细胞质(Yoo等2008)。也就是说, 每
个MAPKK可能活化位于不同部位的MPK6, 从而
直接磷酸化下游目标, 即胞核中的EIN3和胞质中
的ACS6。
2.2.2 AtMPK6参与茉莉酸的信号转导 茉莉酸
(jasmonic acid, JA)是高等植物的内源调节物质,
是病原性微生物和虫害防御反应的关键激素, 能
够调节高等植物发育、应答外界刺激、调控基因
植物生理学报530
表达(Devoto和Turner 2003; Berger 2002)。近期研
究发现, 在JA信号转导途径中依赖MKK3活化的
MPK6作为负调控者参与JA信号转导(Takahashi等
2007)。当JA处理时, 可以快速激活依赖于MKK3
的MPK6, 而mkk3和mpk6突变体用JA处理后根部
生长缓慢。此外 , JA处理mkk3和mpk6植株后 ,
PDF1.2和VSP2的表达水平均分别下降和升高, 其
中PDF1.2是ET/JA途径的标记基因, VSP2是JA途
径的标记基因, 而且AtMYC2作为JA途径的关键调
控因子, MKK3-MPK6级联途径通过负调AtMYC2
参与JA信号转导(Takahashi等2007)。
2.2.3 AtMPK6参与脱落酸的信号转导 脱落酸(ab-
scisic acid, ABA)是一种参与多种生理过程的植物
激素, 其作用主要包括适应水分胁迫、控制种子
休眠及调控气孔关闭等。早期研究已证实MAPK
参与植物体内ABA信号转导(Burnett等2000), Liu
(2012)的一篇综述详细介绍了MAPK级联途径在
ABA信号转导中的作用。当然, 拟南芥AtMPK6在
ABA处理时也被激活, 而且蛋白磷酸酶PP2C家族
成员ABI1在ABA处理时可以与AtMPK6相互作用
(Leung等2006)。此外, 将AtMPK6中TEY基序
Y223突变为A后, 植株表现出对ABA超敏感(Leung
等2006)。Xing等(2008)证实AtMKK1-AtMPK6在
依赖于ABA的信号转导途径中, 以及引起H2O2产
生及胁迫响应等方面起关键作用。通过检测mkk1
和mpk6突变体及过表达植株中依赖于ABA的
CAT1表达情况, 以及H2O2的含量变化等证实At-
MPK6作为AtMKK1的下游组分, 并将该途径归纳
为AtMKK1-AtMPK6-H2O2-CAT1。Xing等(2009)
还发现AtMKK1和AtMPK6参与ABA和糖调控的
种子萌发。ABA和葡萄糖明显抑制野生型拟南芥
种子萌发, 而在mkk1和mpk6突变体中逆转ABA和
葡萄糖对种子萌发的抑制。进一步实验发现, 葡
萄糖通过上调NCED3和ABA2能够诱导ABA的生
物合成, 从而推测葡萄糖对种子萌发的抑制可能
是由于糖诱导ABA水平上升而导致的(Xing等
2009)。
2.3 AtMAPK6参与非生物胁迫信号转导
早期研究表明, AtMPK6和AtMPK4能被低温
及盐胁迫所激活。Ichimura等(2000)推测AtME-
KK1和AtMKK2也参与了低温和盐胁迫, 并能激活
AtMPK6和AtMPK4。采用拟南芥原生质体证实
MKK2能被低温、盐胁迫激活, 并且酵母双杂交、
体内外蛋白激酶实验证实MKK2与MPK4和MPK6
相互作用(Teige等2004)。因此, 拟南芥体内存在
MEKK1-MKK2-MPK4/MPK6信号通路传递低温
和盐胁迫信号, 进而调控基因表达。此外, 证实另
一条参与盐胁迫反应的MAPK级联信号通路是:
ANP1-MKK1-MPK3/MPK4/MPK6 (Ulm等2002)。
渗透胁迫是由于胞外介质的浓度或冲洗造成
的渗透冲击。分离拟南芥叶片观察到AtMPK6被
渗透胁迫所诱导(Ichimura等2000)。Droillard等
(2004, 2002)通过外施蔗糖、甘露醇和氯化钠等渗
透物质证实渗透胁迫确实激活AtMPK6 。但在悬
浮培养的拟南芥细胞中, 渗透冲击不能激活At-
MPK6。其原因可能是由于转导途径的上游组分
缺失而导致AtMPK6不能被活化。
生物有机体暴露于紫外光下时间过长, 可能
出现异常现象。而机体为了减少紫外光对其造成
的破坏, 通过自身形态学变化或生物合成并积累
遮光色素, 以及合成DNA修复酶等方式保护自身
(Jenkins 2009)。Ulm等(2002)为验证AtMPK6是否
被基因毒性胁迫所激活, 将AtMPK6-GFP植株暴露
于UV-C下发现该融合蛋白被激活, 并使用特异性
抗体检测到UV-C处理下内源AtMPK6活性确实增
强。此外, 在UV-B胁迫下, mpk6突变体表现出比野
生型更强的忍耐性, 从而再次证实AtMPK6参与紫
外线处理下的信号转导(Gonzalez Besteiro等2011)。
臭氧可以通过活性氧(reactive oxygen species,
ROS)的产生激活MAPK信号转导途径, 并改变
ET、水杨酸(salicylic acid, SA)和JA的含量, 导致
产生类似于超敏反应(hypersensitive response, HR)
的程序性细胞死亡(programmed cell death, PCD)。
病原体、H2O2和O3之间存在的相似反应使研究者
们利用O3控制植物体内的H2O2含量。Ahlfors等
(2009)观察到暴露于O3下30 min内AtMPK6与At-
MPK3被激活。此外, AtMPK6活性减弱的植株对
O 3超敏感 , 出现O 3诱导的叶片损伤 ( M i l e s等
2005)。与此同时, 原生质体转化实验证实, 氧化胁
迫下拟南芥中ANP1 (MAPKKK)被活化, 并随后参
与MPK3/MPK6信号级联途径(Lee和Ellis 2007)。
人为活动、草食动物或昆虫的攻击给植物造
张丹等: 拟南芥AtMPK6的信号转导功能和参与发育调控的研究进展 531
成许多生理伤害, 并遭受创伤。当受到创伤时, 植
物表达一系列防御相关基因参与恢复被伤害组织,
并且抵抗病原菌侵染及昆虫攻击。研究发现 ,
MAPK级联途径参与调控这些基因的表达, 并且激
活多种蛋白激酶。现已有相关报道证实拟南芥At-
MPK6受创伤诱导(Ichimura等2000) 。
虽然重金属离子在植物生长发育中起着重要
作用, 但是高剂量的重金属离子影响植物的正常
生长发育, 引起一定的细胞反应。近期实验证实
一定剂量的非必需重金属元素镉可以激活拟南芥
AtMPK6, 同时发现镉激活AtMPK6依赖于ROS的
积累(Liu等2010)。
2.4 AtMPK6参与ROS的信号转导
在应对环境刺激时, 如病原体作用或者PAMP
处理, 以及各种非生物胁迫、多种激素诱导和生
长发育进程中, ROS的产生是目前了解到的最早的
信号转导阶段。植物中ROS的含量受到许多基因
表达的调控, 以及细胞内多种酶活性的调节, 其产
生途径有多条。当病原体攻击植物时植物会产生
ROS, 起杀菌作用, 并参与细胞壁的加固以抑制病
原体入侵, 促进HR相关的细胞死亡。外源施加
H2O2可以激活拟南芥中的MAPK级联途径, 包括
AtMPK3/AtMPK6。Kovtun等(2000)采用拟南芥原
生质体研究发现H2O2活化ANP1, 进而激活下游At-
MPK3/AtMPK6, 参与这一途径的MAPKK是
MKK4和MKK5 (Ren等2002), 二者的活化可以激
活MPK3/MPK6, 并因此引起H2O2的产生和细胞死
亡。AtMKK4和AtMPK6似乎可以形成一个反馈
环, 因为最近证明MKK4参与依赖H2O2的MPK6的
活化(Doczi等2007)。其他研究者补充了这一途径,
证实依赖于H2O2的MPK3/MPK6的活化也被NDP
激酶2 (NDPK2)调控(Moon等2003)。此外, 氧化信
号诱导的蛋白激酶(OXI1)也是MPK3/MPK6途径
的上游活化剂。在oxi1突变体中 , H2O2诱导的
MPK3/MPK6活性降低, 进而影响发育过程, 如根
毛的长度和数量, 并减弱突变体对真菌寄生霜霉
(Peronospora parasitica)的抗性。因此, OXI1的确
参与由H2O2诱导激活的MPK3/MPK6途径, 但OXI1
具体通过哪些途径激活MPK3/MPK6, 还有待进一
步的研究(Rentel等2004)。
然而, 其他的激发子, 如从大豆(Glycine max)
疫霉菌(Phytophthora sojae)分离得到的一个长13
个氨基酸的多肽(Pep13)处理欧芹(Petroselinum
crispum)悬浮细胞, 能够产生大量ROS和植保素,
同时激活MAPK级联途径并诱导PR基因的表达,
而用MAPK的抑制剂处理发现, MAPK的激活对于
PR基因的表达是必需的。用二苯基氯化碘(diphe-
nyleneiodonium chloride, DPI)预处理, 再用Pep13处
理后抑制ROS的积累和植保素的合成, 但不影响
MAPK的激活与PR蛋白的合成(Djamei等2007; Kroj
等2003)。丁香假单胞杆菌(Pseudomonas syringae)
分泌的激发子harpin, 可以诱导拟南芥细胞产生
H2O2, 并且能够激活AtMPK6
(He等2006), 用过氧
化氢酶(catalase, CAT)和DPI预处理, 虽然可抑制
H2O2的产生, 但并不影响AtMPK6的激活。
上述研究证实, 无论是真菌激发子Pep13, 还
是细菌激发子harpin, 以及一些非生物胁迫都能够
诱导植株产生ROS并激活MAPK, 而MAPK的激活
反过来可以调节ROS的积累, ROS可能位于MAPK
的上游而激活MAPK, 或者ROS途径与MAPK途径
分别行使不同的功能, 而MAPK反馈调节ROS, 形
成一个反馈环。所以, 仍需进一步的实验证实到
底是ROS位于MAPK级联途径的上游, 还是ROS的
产生需要MAPK级联途径的激活。
3 AtMPK6参与植物生长发育调控
3.1 AtMPK6参与调控气孔发育
气孔是植物与环境间进行水分和气体交换的
门户, 在调控植物的蒸腾作用和光合作用等生理
过程中起重要作用。近些年研究发现一条完整的
MAPK级联途径YODA-MKK4/MKK5-MPK3/
MPK6, 对拟南芥气孔发育起重要调控作用。研究
表明, MKK4/MKK5或MPK3/MPK6功能缺失后破
坏气孔的正常形成, 导致气孔丛生。而YODA-
MKK4/MKK5-MPK3/MPK6途径激活后同样可以
抑制气孔的正常形成和发育, 导致气孔不能形成。
因此, YODA-MKK4/MKK5-MPK3/MPK6级联途
径在气孔形成过程中可能起重要作用(Wang等
2007; Bergmann等2004)。
Lampard (2009)发现拟南芥中气孔的形成受
MAPK介导的bHLH SPEECHLESS的调控。bHLH
转录因子SPEECHLESS (SPCH)、MUTE和FAMA,
分别调控气孔发育的开端、进程及最终分化阶
植物生理学报532
段。其中, SPCH具有MAPK磷酸化位点, AtMPK6
通过直接磷酸化SPCH以调节其活性及稳定性, 而
spch功能缺失型突变体不能形成气孔。此外 ,
MKK7和MKK9也能够磷酸化MPK3/MPK6, 并通
过这一信号途径调节进入气孔世系(Bergmann等
2004)。但YDA-MKK4/MKK5-MPK3/MPK6与
YDA-MKK7/MKK9-MPK3/MPK6级联途径可能调
控气孔发育的不同阶段, 并在气孔发育过程中起
着不同的作用(Wang等2007)。
3.2 AtMPK6参与调控花粉囊形成、开花和胚胎
发育
Bush和Krysan (2007)首先对拟南芥AtMPK6
进行T-DNA插入, 构建功能缺失型突变体mpk6, 发
现该突变体表现出雄性繁育能力下降, 花粉囊异
常, 进而阻止花粉有效释放, 并且出现异常的胚胎
发育, 同时证实AtMPK6作为YODA的下游组分参
与调控胚胎发育。接着, 为了验证AtMPK3和At-
MPK6的功能是否重叠, 他们将AtMPK6的TEY基
序突变为AEF, 构建了AtMPK6AEF突变体, 并将其
转化到野生型及mpk6突变体中进行表达。结果发
现两种植株的叶片表皮均出现大量的气孔 , 与
mpk3/mpk6双突变体表型一致(Wang等2007), 表明
AtMPK6AEF阻止通过YODA-MKK4/5-MPK3/6信
号途径调控的气孔发育过程。另外还观察到At-
MPK6AEF植株整个花的长度明显短于野生型植
株, 开花过程中出现萼片比心皮减小, 尖端向外弯
曲, 导致提前开花(Bush和Krysan 2007)。此外, 拟
南芥AtMPK6在胚珠发育过程中也起一定作用
(Wang等2008)。通过荧光共聚焦显微观察YFP-
MPK6定位于花组织、叶片、胚轴及根部, 这一组
织表达模式与AtMPK6在发育过程中起着多方面
的作用相一致(Wang等2007)。
3.3 AtMPK6参与调控根的发育
NO作为生物活性分子, 在植物多种生理及发
育过程中起着重要作用, 其中包括对侧根发育的
影响。已有研究证实, ROS作为MAPK级联途径的
上游组分, 可以诱导NO的生物合成(Zhang等2007;
Bright等2006)。结合生物化学和遗传学方法证实
H2O2介导AtMPK6活化调控NO的生物合成, 进一
步影响拟南芥侧根发育, 而且mpk6突变体中H2O2
诱导的硝酸还原酶活性和浓度降低。当胞间H2O2
含量增加时, 通过MKK4/MKK5激活MPK6, 进一
步磷酸化硝酸还原酶的一个异构体NIA2中第627
位丝氨酸, 活化的NIA2诱导NO的合成并调控拟南
芥根部器官的形态(Wang等2010)。
3.4 AtMPK6参与根部发育早期细胞分裂板的调控
拟南芥AtMPK6的根部定位及功能分析显示,
AtMPK6定位于根部分生组织的最顶端以及根茎
过渡区, 而mpk6突变体出现无根或短根表型。分
离根部细胞发现, AtMPK6定位于早前期带(pre-
prophase band, PPB)和成膜体(PPB和成膜体是控
制细胞分裂板的两个重要细胞骨架结构), 从而参
与根部发育早期细胞分裂板的调控。此外, 结合
亚细胞分馏及共定位显微观察发现AtMPK6定位
于PM和TGN。也就是说, AtMPK6不仅定位于胞
核和胞质, 而且存在于根部分裂细胞的早前期带
及成膜体上, 并位于根部非分裂细胞的质膜和胞
质中(Muller等2010)。
Smertenko等(2006)曾提出AtMPK6和AtMPK4
通过磷酸化MAP65-1而参与调控维管束。此外,
小泡运输蛋白, 如表皮生长因子途径中底物蛋白
的同源蛋白(EHD1和EHD2), 小泡相关膜蛋白
VAMP1, 突触体相关蛋白SNAP30, SNARP交互蛋
白KEULE, 胞外组分EXO70和胞质骨架相关蛋白,
像驱动蛋白, 肌球蛋白重链相关蛋白, 肌动解聚因
子7和磷脂酶D, 均具有MAPK磷酸化位点。有趣
的是, Menges等(2008)报道这些蛋白的表达及编码
的基因均与AtMPK6相关。因此, 这些蛋白有些可
能作为MAPK的目标底物(Muller等2010)。
3.5 AtMPK6参与调控植物叶片衰老
衰老是植物器官或组织逐步走向功能衰退和
死亡的过程。已有研究证实拟南芥中MKK9-MPK6
参与调控叶片衰老。通过观察mpk6和mkk9突变
体, 发现叶片衰老推迟, 而过表达MKK9导致早衰
并使衰老相关基因积累, 但这些基因在mpk6突变
体中被部分抑制(Zhou等2009)。由此表明MKK9-
MPK6途径在衰老过程中起着一定的作用。
4 蛋白磷酸酶与AtMPK6的关系
蛋白磷酸酶是体内调节激酶活性的重要物质,
MAPK级联途径常常被各种蛋白磷酸酶去磷酸化
而失活。拟南芥中有122个基因可以编码蛋白磷
酸酶, 并且可以划分为5个明显不同的种类: 蛋白
张丹等: 拟南芥AtMPK6的信号转导功能和参与发育调控的研究进展 533
磷酸酶2C (protein phosphatases 2C, PP2Cs)、双特
异性蛋白磷酸酶[(dual-specificity Ser/Thr and Thy
phosphatases, DSPs), 也称为MAPK磷酸酶(dual-
specificity MAPK phosphatases, MKPs)]、丝氨酸/
苏氨酸蛋白磷酸酶(Ser/Thr protein phosphatases,
STPPs)、蛋白酪氨酸磷酸酶(protein tyrosine phos-
phatases, PTPs)、低分子量的PTPs。PTPs和DSPs
已证实在酵母和动物中分别作为MAPK或MAPKK
的负调控者。
拟南芥中一个PP2C类蛋白磷酸酶AP2C1在创
伤和病原体反应中负调控AtMPK6和AtMPK4。在
创伤过程中, AP2C1特异结合AtMPK6和AtMPK4,
降低他们的激酶活性。植物过表达AP2C1产生少
量ET和JA, 并且表现出对灰霉菌(Botrytis cinerea)
更加敏感。这些结果表明, 在JA、创伤、病原体
信号转导途径中, AP2C1参与调控AtMPK6和At-
MPK4的可逆磷酸化(Schweighofer等2007)。
PP2C5是新近报道的另一PP2C类蛋白磷酸
酶, 它影响种子的萌发和气孔孔径, 并参与ABA诱
导的基因表达; 同时还证实PP2C5与胁迫诱导的
AtMPK3、AtMPK4和AtMPK6之间相互作用。通
过构建的pp2c5ap2c1双突变体 , 发现PP2C5与
AP2C1在调控ABA诱导的基因表达方面存在功能
冗余现象(Brock等2010)。
拟南芥中另一个PP2C类Ser/Thr磷酸酶ABI1,
能够被ABA和渗透胁迫所激活(Leung等2006)。通
过酵母、体外及拟南芥原生质体共转化实验证实,
ABI1可以直接与AtMPK6相互作用, 并将其失活,
而构建AtMPK6负调控形式(AtMPK6Y223A)的植
株表现出对ABA超敏感, 出现与abi1功能缺失型突
变体相似的表型 , 暗示其在胁迫中参与依赖于
ABA的信号转导途径(Yoshida等2006)。
双特异性蛋白磷酸酶MKP2作为AtMPK6和
AtMPK3的负调控者参与臭氧胁迫反应。通过实
验发现MKP2不仅在氧化胁迫反应中与AtMPK6和
AtMPK3相互作用, 并且在植物抵抗病原菌反应中
也存在与AtMPK3和AtMPK6的相互作用。当病原
菌侵染时, MKP2/MPK6相互结合作用增强, 而
MKP2/MPK3相互结合作用减弱, 表明MKP2对两
种激酶的作用可能是不同的。此外, 在真菌侵染
的HR反应中MKP2与MPK6也存在相互作用(Lum-
breras等2010; Lee和Ellis 2007)。
AtMKP1是另一种磷酸酶, 最初从对基因毒性
胁迫超敏感的突变体中识别出来。酵母双杂交及
pull-down实验发现MKP1可以强烈结合AtMPK6,
而且双分子荧光互补检测MKP1-YFP主要定位于
细胞质中, 与定位于相同部位的AtMPK6相互作
用。UV-C处理的基因毒性胁迫诱导AtMPK6活化,
并在mkp1突变体中活性增强, 而在MKP1过表达植
物中活性减弱。这些结果表明MKP1负调控At-
MPK6, 至少在基因毒性与盐胁迫之间存在信号交
流。也就是说, MKP1通过抑制UV诱导的AtMPK6
活性, 保护植物抵抗UV-B导致的细胞死亡(Ulm等
2002)。
PTP1是拟南芥中蛋白酪氨酸磷酸酶的一个成
员。PTP1基因在各种不同逆境胁迫中均表达, 并
参与氧化胁迫信号转导, 能够使AtMPK6去磷酸化
而失活(Gupta和Luan 2003)。但至今并未证实体内
ROS信号转导中是否存在这一作用。此外, 双分子
荧光互补实验分析PTP1与AtMPK6主要在细胞核
中相互作用(Bartels等2009)。而且MKP1与PTP1在
体内存在部分功能重叠。mkp1与mkp1ptp1突变体
出现多种发育及形态学变化, 并诱导PR基因表达
量提高, 与此同时mkp1mpk6与mkp1ptp1mpk6突变
体植株的发育缺陷减轻, 并降低了PR基因的表达
量。而PR基因超表达常常与植物激素SA水平的
提高密切相关。因此, 通过检测mkp1、mkp1ptp1、
mkp1mpk6与mkp1ptp1mpk6突变体中SA的积累量,
证实AtMPK6积极参与调控依赖于SA的防御反应,
并被MKP1和PTP1负调控(Bartels等2009)。
5 结语
拟南芥AtMPK6参与的级联途径可以被多种
生物和非生物胁迫激活。为什么AtMPK6拥有如
此众多的功能呢？一种原因可能是刺激信号产生
第二信使, 从而激活下游信号途径, 传递刺激信
号。在这一推测中, ROS可能是第二信使, 因为在
逆境胁迫、激素刺激及发育过程中均可产生ROS。
另一种原因可能是, AtMPK6与多种MAPKK互作,
如MKK2、MKK3、MKK4、MKK5和MKK9, 而
且途径中的其他成员或目标仅在特定细胞、亚细
胞, 特定发育阶段或特定环境条件下表达。例如
在AtMPK6与ET的关系中, MKK4-MPK6-ACS6途
植物生理学报534
径调控ET合成(Merkouropoulos等2008; Liu和Zhang
2004), 而MKK9-MPK6-EIN3途径参与ET信号转导
(Liu和Zhang 2004)。MKK4位于胞质, 活化的
MKK9转移至细胞核, 两个MAPKK无论位于胞质
还是胞核, 均可以磷酸化AtMPK6, 并进一步磷酸
化下游靶蛋白以引起不同的反应。此外, 在不同
外界刺激下AtMPK6被不同蛋白磷酸酶去磷酸化,
从而参与不同的胁迫响应。
近年来, 随着分子生物学、生物化学及分子
遗传学等方法的相互结合, 使得拟南芥AtMPK6级
联途径的研究取得了显著进展。但是这些研究仍
有许多局限性, 尤其是MAPKKK作为AtMPK6的
上游组分, 被鉴定出来的依然很少。目前, 拟南芥
MAPK级联途径中推测的120个蛋白激酶只有一小
部分的功能得到确认, 如AtMPK3、AtMPK4和At-
MPK6在胁迫响应和参与发育调控中发挥功能。
尽管现在一些研究结果正被其他17个MAPK利用,
可是仍然很难确定参与如此众多信号途径是20个
MAPK所共有的功能, 还是比较熟知的3种MAPK
(AtMPK3、AtMPK4和AtMPK6)的特异功能, 或者
是技术原因, 或是这些MAPK在不连续的环境中被
激活而未被察觉。因此, 我们需要运用更加新颖
的方法及策略, 如结合转录组学数据及蛋白质组
学方法, 基因敲除和基因插入等研究MAPK级联途
径。同时, 运用蛋白互作的方法, 如酵母双杂交、
生物传感(SPR)及免疫芯片等技术识别不同胁迫诱
导的信号转导途径中各种底物及信号组分, 以便
充分探明MAPK级联途径, 并阐明其潜在的信号转
导机制。
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