全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (4): 407~414　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2013.0316 407
收稿 2013-12-09　　修定 2014-01-27
资助 国家自然科学基金面上项目(31270663)和国家转基因生物
新品种培育科技重大专项(2013ZX08009-003-002)。
* 通讯作者(E-mail: lyzhang73@sohu.com)。
青杄PwUSP1基因的克隆及表达模式分析
崔晓燕1, 李长江2, 孙帆2, 张世宏1, 张凌云2,*
1吉林大学植物科学学院, 长春130062; 2北京林业大学森林培育与保护教育部重点实验室, 北京100083
摘要: 广泛逆境胁迫蛋白(universal stress protein, USP)在非生物胁迫响应中起重要作用, 但在植物中其功能还大部分未
知。本研究通过BLAST分析青杄EST文库, 得到USP基因的EST序列, 通过RACE PCR方法获取USP基因的末端序列, 经过
与EST序列拼接得到USP基因的cDNA全长序列, 命名为PwUSP1。分析发现PwUSP1全长cDNA为1 167 bp, 编码区为519
bp, 编码172个氨基酸残基。生物信息学分析显示, PwUSP1编码的蛋白相对分子质量为19.07 kDa, 理论等电点为6.38, 为非
跨膜的亲水性蛋白。PwUSP1具有USP家族典型的UspA结构域和ATP结合位点G-(2X)-G-(9X)-G(S/T)。半定量RT-PCR 与
RT-qPCR分析表明, PwUSP1在青杄的根、茎、针叶、花粉、种子中均有表达, 在根和花粉中表达量较高。同时, PwUSP1
受干旱和盐胁迫的诱导表达上调, 均在处理6 h后表达量较高, 推测该基因可能在青杄逆境胁迫响应中发挥作用。
关键词: 青杄; PwUSP1; 生物信息学分析; 组织表达; 胁迫响应
Cloning and Expression Analysis of PwUSP1 from Picea wilsonii
CUI Xiao-Yan1, LI Chang-Jiang2, SUN Fan2, ZHANG Shi-Hong1, ZHANG Ling-Yun2,*
1College of Plant Sciences, Jilin University, Changchun 130062, China; 2Key Laboratory of Forest Silviculture and Conservation
of the Ministry of Education, Beijing Forestry University, Beijing 100083, China
Abstract: Universal stress proteins (USPs) play active roles in the abiotic stress responses of living bodies, but
their functions remain largely unknown in plants. The full length cDNA of PwUSP1 was obtained by RACE
PCR that spliced the terminal sequences of PwUSP1 with the EST based on the cDNA library of Picea wilsonii.
The full length cDNA of PwUSP1 was 1 167 bp and the ORF was 519 bp which encoded 172 aa.
Bioinformatics analysis showed that the theoretical molecular weight of PwUSP1 was 19.07 kDa and the
isoelectric point was 6.38. PwUSP1 was a stable hydrophilic protein with non-transmembrane domain structure.
PwUSP1 had the typical UspA domain of USP family with an ATP-binding site G-(2X)-G-(9X)-G(S/T). Semi-
quantitative RT-PCR and RT-qPCR analysis discovered that PwUSP1 was expressed in the root, stem, needle,
pollen and seed of Picea wilsonii and was highly expressed in the root and pollen. PwUSP1 was up-regulated
by drought and salt stresses and both was expressed most at 6 h after stress treatments, indicating that the
PwUSP1 gene might play an important role in responses to some stresses.
Key words: Picea wilsonii; universal stress protein; bioinformatic analysis; tissue expression; stress response
广泛逆境胁迫蛋白(universal stress protein,
USP)是一个古老、保守的蛋白家族, 参与大量胁
迫应答反应(Sauter等2002)。USP最初在大肠杆菌
中鉴定出来(Nystrom和Neidhardt 1992), 在逆境胁
迫响应中发挥重要作用(Nachin等2005)。在大肠
杆菌中, USPs根据结构分析和氨基酸序列可以分
为6种(UspA、UspC、UspD、UspE、UspF和
UspG), 其中UspE是一个融合蛋白, 包含2个USP单
元E1和E2。USP有两种形式, 一种是只含有USP结
构域, 另一种是USP结构域和其他结构域融合, 像
蛋白激酶区域或氨基酸通透酶区域(Karolina 等
2013)。USP相关蛋白根据Usp域的序列相似性可
分为两个亚家族: UspA、UspC和UspD属于一类,
命名为UspA亚家族; UspF和UspG属于另一类, 命
名为UspFG亚家族。UspE是一个串联型的USP, 它
的第一个结构域与UspFG亚家族相近, 而第二个结
构域却更接近UspA亚家族。
目前在其他物种中发现的USP蛋白大多属于
UspA亚家族(邝静等2013)。基于多序列比对UspA
结构域的系统发生树分析, UspA亚家族也可分为
结合ATP和不结合ATP两大类。而UspFG亚家族的
植物生理学报408
USP蛋白均含有ATP结合位点, ATP结合保守结构
域的特征序列是G-2X-G-9X-G[S/T] (Oh等2009)。
UspA结构域具有DNA结合特性, 推测其可能有保
护DNA的功能。UspA是一种小的胞质蛋白, 在面
对热激、饥饿和细胞被阻止生长、DNA结构被破
坏等胁迫条件时, 使细胞生存能力能加强数倍。
研究表明, USPs在植物的非生物胁迫中发挥重要
作用。在植物中只有一少部分USP家族的同源基
因被分离出来 (Chou 等2007; Maqbool等2012), 且
功能还不清楚。
青杄(Picea wilsonii. Mast)属于松科(Pinaceae)、
云杉属(Picea)植物, 是多年生木本针叶树种, 是中
国特有的植物, 对比较恶劣的环境 (干旱、阴冷等)
有较强的适应能力, 是我国具有广泛用途的经济
树种 (魏强等2011)。由于木本植物的生活史较长,
突变体较难获得等条件限制, 针叶植物的分子生
物学水平的研究相对较少。本文以多年生青杄和
三年生青杄幼苗为材料, 以其 cDNA 文库为模板,
根据其 EST 的保守序列设计引物, 通过5-RACE与
3-RACE试验获取PwUSP1 的末端序列, 再经过序
列拼接获取其全长 cDNA 序列。并利用生物信息
学的方法对其编码的氨基酸序列进行分析, 预测
其理化性质、二级结构、三级结构等。同时进行半
定量RT-PCR与RT-qPCR, 鉴定分析其在青杄的各
个组织中及干旱和盐逆境胁迫诱导下的表达情况。
材料与方法
1 材料与试剂
多年生青杄(Picea wilsonii. Mast)的花粉、针
叶及种子采集于中国科学院植物研究所。组织表
达试验中青杄根、茎、叶取材于三年生幼苗。八
周大的青杄幼苗用于干旱和盐胁迫试验, 于温室
中培养, 光周期为16 h光照, 8 h黑暗, 温度25 ℃, 空
气湿度50%, 每周定时浇一次水。各试验植物材料
采集后用液氮处理, 置于–80 ℃备用。青杄cDNA
文库由Gateway技术构建, 由Invitrogen公司完成
(张盾等2012)。
pDONR222为文库载体, 由Invitrogen公司提
供, pEASY-T1载体购于全式金公司, PCR Teq PCR
mix、DNA marker (DL2000)、荧光定量PCR试剂
盒(SYBR Green SuperReal PreMix)、大肠杆菌感
受态DH5α、RNAprep Pure多糖多酚植物总RNA
提取试剂盒等购于TIANGEN生物公司, 反转录试
剂盒(RevertAidTM First Strand cDNA Synthesis
Kit)购于Fermentas公司。NaCl、琼脂糖等试剂均
购于AMRESCO公司。
2 方法
2.1 RACE PCR获取PwUSP1末端序列
依据本实验室构建的多年生青杄均一化cDNA
文库中的PwUSP1的EST序列信息, 设计特异性引
物与 pDONR222 两端的载体引物进行5-RACE与
3-RACE 实验。5-RACE 试验利用引物上游引物
5P-L与下游引物 5P-R, 3-RACE 试验利用上游引
物3P-L与下游引物3P-R进行扩增。获得5端和3端
序列后与PwUSP1的EST序列拼接得到PwUSP1的
全长cDNA序列。试验所用引物如表1所示。
表 1 cDNA 克隆及半定量RT-PCR与 RT-qPCR 引物序列
Table 1 Primers used in the cDNA cloning and semi-
quantitative RT-PCR and RT-qPCR
引物名称 序列(5→3)
5P-L TCTGGCAAAATGATTTTATTTTGAC
5P-R ACCTGTCTCTCTTTCTAGCTCTGGC
3P-L TAGCTGCCCTGTAGTGATTGTTCCT
3P-R TCCTTGTTAGTGATGTCCCGTCGAT
RT-L AGCCAGAGCTAGAAAGAGA
RT-R GCTCAACCCATAAACACAAT
EF1-α-L AACTGGAGAAGGAACCCAAG
EF1-α-R AACGACCCAATGGAGGATAC
2.2 生物信息学分析
利用 DNAMAN 软件进行 PwUSP1的cDNA
序列编码区预测及蛋白翻译。通过 NCBI (http://
www. ncbi. nlm. nih. gov/)网站中的BLAST工具进
行核酸序列与蛋白序列的同源性分析, 用ClustalX
软件进行多序列比对, 用MEGA5构建系统进化树,
构建系统树计算方法为邻位相连法, bootstrap检测
设置重复为1 000次; 利用 ExPASy (http://www.
expasy.org/tools/)中的Compute pI/Mw工具(http: //
web.expasy.org/compute_pi/)预测其等电点和分子
量, 利用ProtScale工具(http://web.expasy.org/
protscale/)进行蛋白疏水性分析; 用TMHMM工具
(http://www.cbs.dtu.dk/services/TMHMM-2.0/)预测
蛋白是否跨膜; 利用 CFSSP (http://www.biogem.
崔晓燕等: 青杄PwUSP1基因的克隆及表达模式分析 409
org/tool/chou-fasman/)和GOR4工具对 PwUSP1的
氨基酸序列进行二级结构分析; 利用SWISS-MODEL
工具预测蛋白的三维结构。
2.3 组织表达试验
利用TIANGEN公司的植物 RNA 提取试剂盒
提取三年生青杄的根、茎、叶与多年生青杄的种子
和花粉的 RNA, 通过 Fermentas 公司的 RevertAidTM
First Strand cDNA Synthesis Kit 合成双链 cDNA,
均一化浓度之后在ABIStepOnePlus Real Time RT-
PCR仪器与S1000TM Thermal Cycler PCR仪上进行
RT-qPCR与半定量RT-PCR来检测基因在不同组织
的相对表达量。根据PwUSP1的CDS 设计特异引
物 RT-L和RT-R, 以青杄EF1-α作为内参基因 (Yu等
2011), 引物如表1所示。试验进行三次重复。
2.4 干旱和盐胁迫响应试验
胁迫试验选取生长健壮、大小一致的八周龄
青杄幼苗。青杄幼苗置于温度25 ℃, 湿度50%的
温室中培养。干旱胁迫中, 将八周龄青杄幼苗置
于吸水纸上分别放置3、6和12 h, 对照组为正常生
长的植株; 盐胁迫中, 将八周龄青杄幼苗的根浸入
100 mmol·L-1 NaCl溶液中, 分别处理3、6和12 h后
取样, 对照组为正常生长的植株, 根部浸入蒸馏水
中。所有试验均重复3次, 材料取样后进行液氮冻
存, 于–80 ℃备用。
实验结果
1 PwUSP1基因的克隆
通过3-和 5-RACE 引物扩增获得PwUSP1基
因的3和5端序列, 测序结果与PwUSP1的EST序列
拼接得到cDNA全长(图1-A)。用DNAMAN软件对
全长cDNA序列分析可知, 全长cDNA共1 167bp, 于
157 bp出现起始密码子ATG, 在673 bp处发现终止
密码子TAG, 1 136 bp处发现PolyA尾巴。设计引
物USP-L与USP-R, PCR 扩增目的基因的编码区,
将片段连接到pEASY-T1载体上通过酶切和测序进
行鉴定, 结果一致。
NCBI网站上的BLAST在线工具分析结果显
示, PwUSP1具有UspA结构域(图1-B), 属于USP蛋
白家族, 且含有典型的ATP结合位点G-2X-G-9X-
G[S/T]结构序列, 位于蛋白C端 (图1-A方框中14个
氨基酸序列)。
2 生物信息学分析
2.1 氨基酸组成及理化性质分析
编码区由519 bp核酸组成, 编码172个氨基酸
残基(图1-A), Protpapram工具预测其分子量为19.07
kDa, 理论PI值为6.38, 蛋白的分子式为C836H1356-
N244O245S10, 其中缬氨酸(Val)含量最高, 为10.5%, 其
次为丙氨酸(Ala) 9.3%, 谷氨酸(Glu) 8.7%, 亮氨酸
(Leu) 8.1%, 色氨酸(Trp)和酪氨酸(Tyr)含量最低,
均为1.2%。蛋白的不稳定指数为32.82, 这个系数
的蛋白比较稳定。
ProtScale在线工具分析蛋白的亲水性/疏水
性, 结果表明, 多肽链第30位甘氨酸(Gly)有最低分
值–3.289, 亲水性最强; 第158位缬氨酸(Val)有最高
分值2.011, 疏水性最强。亲水性平均值为–0.065,
亲水区域大于疏水区域, 整条多肽链表现为较弱
的亲水性(图2-A)。TMHMM工具预测蛋白跨膜区
域结果显示, 整条多肽链都位于细胞膜外, 不存在
跨膜结构域(图略)。用FoldIndex工具对蛋白质固
有无序化进行分析, 结果表明在特定条件下此蛋
白为折叠蛋白(图2-B), 预测蛋白具有很强的刚性
结构, 行使功能时蛋白构象不发生变化。
2.2 二级结构与三级结构预测和分析
利用CFSSP (http://www. biogem.org/tool/
chou-fasman/)和GOR4工具预测PwUSP1二级结构,
结果如图3-A所示, 显示该蛋白二级结构以α-螺旋
和β-折叠片为主, 其中α-螺旋含量达到42.44%, 还
含有一部分无规卷曲结构。用 SWISS-MODEL工
具对 PwUSP1的蛋白序列进行分析, 得到该蛋白预
测的三级结构, 如图3-B, 与二级结构预测一致, 有
典型的α-螺旋和β-折叠片, 其呈开放、扭曲状, 4个
β-折叠片近乎平行, α-螺旋夹在其中。
2.3 多序列比对及进化树分析
通过NCBI上的 BLAST 对PwUSP1蛋白序列
进行同源检索 , 找到拟南芥(AtUSP, NP_850-
717.1)、鹰嘴豆(CaUSP, XP_004500807.1)、大麦
(HvUSP, ADB54803.1)、木本棉(GaUSP, ABY-
84681.1)、丹参(SmUSP, AFS65005.1)、玉米
(ZmUSP, ACG42306.1)、葡萄(VvUSP, XP_
002281607.1)、番茄(SlUSP, XP_004243416.1)和流
感嗜血杆菌(HiUSP, NP_439575.2) 9种同源物种,
选取前8种同源性较高的植物USP同源序列, 用
植物生理学报410
图1 PwUSP1全长cDNA序列和氨基酸序列及蛋白保守结构域预测
Fig.1 Full length cDNA sequences and amino acid sequences of PwUSP1 and the prediction of PwUSP1 conserved domain
A: PwUSP1 全长cDNA序列和氨基酸序列, 长方框中为ATP结合位点G-(2X)-G-(9X)-G(S/T); B: PwUSP1保守结构域预测。
ClustalX工具进行同源比对, 如图4, 结果显示不同
植物的USP具有较高的同源性, ATP结合位G-2X-
G-9X-G[S/T]结构序列位于蛋白的C端 (第三部分
起始处14个序列); 用MEGA工具对十个物种做系
统进化树分析, 结果如图5所示, PwUSP1和流感嗜
血杆菌起源于共同的祖先, 和鹰嘴豆USP序列具有
较高的同源性。
3 组织表达分析
以反转录青杄各个组织(根、茎、针叶、花
粉、种子)mRNA的cDNA为模板, RT-L与RT-R为引
崔晓燕等: 青杄PwUSP1基因的克隆及表达模式分析 411
图3 PwUSP1二级结构和三级结构分析
Fig.3 Secondary structure and tertiary structure analysis of PwUSP1
A: PwUSP1二级结构分析; B: PwUSP1三级结构分析。
物, EF1-α-L与EF1-α-R为内参基因引物进行半定量
RT-PCR与RT-qPCR, 三次试验结果均比较一致。结
果如图 6所示, PwUSP1在青杄各个组织均有表达,
其中在根中表达量最大, 其次为花粉中的表达量。
4 干旱和盐胁迫分析
分别在干旱和盐胁迫条件下研究PwUSP1基
因的表达情况, 通过半定量RT-PCR与RT-qPCR方
法研究其表达量的变化。PwUSP1基因被干旱和
盐胁迫诱导大量表达(图7)。在干旱胁迫条件下,
处理3 h后, PwUSP1表达量略有提高, 6 h后的表达
量达到最大, 比对照组的表达量提高了接近15倍,
在12 h后又有所下降(图7-A)。在盐胁迫条件下,
PwUSP1的表达量在3 h后显著高于对照组, 6 h后
达到最大值, 比对照组提高近10倍, 12 h后表达量
有所下降, 同干旱处理条件下该基因表达量变化
趋势一致(图7-B)。
图2 蛋白亲水性分析和固有无序化特征分析
Fig.2 Hydrophilic analysis and intrinsically disordered protein analysis of PwUSP1
A: PwUSP1亲水性分析图谱; B: PwUSP1固有无序化特征分析图谱。
植物生理学报412
图5 系统进化树分析结果
Fig.5 The phylogenetic tree of PwUSP1
讨　　论
本研究通过RACE PCR方法成功克隆到了
PwUSP1的cDNA全长序列。以青杄cDNA文库为
模板的RACE实验是基于EST保守序列和 pDO-
NR222载体上特异的引物进行的, cDNA全长是由
USP的末端序列和 EST 序列进行拼接而来, 进而
完成基因的克隆, 相比之下, 要比传统的通过同源
植物保守序列设计兼并引物的方法更加便捷(李长
江等2012)。PwUSP1全长cDNA为1 167 bp, 编码
区为519 bp, PwUSP1是一个含172个氨基酸的亲水
蛋白, 含有UspA结构域, 该结构域位于蛋白的C端,
含有典型的ATP结合位点序列结构G-(2X)-G-(9X)-
G(S/T) (图1)。PwUSP1二级结构预测显示其含有
大量的α-螺旋和β-折叠片结构域(图3-A)。USPs三
级结构通常呈开放、扭曲状, ATP的结合位点包含
在其中(Tkaczuk等2013), 本研究预测的PwUSP1三
级结构中4个β-折叠片近乎平行, α-螺旋夹在其中
图4 PwUSP1与其他植物同源USP蛋白多序列比对和ATP结合位点G-(2X)-G-(9X)-G(S/T)
Fig.4 Multiple sequence alignment of PwUSP1 with that of other homologous USPs and ATP-binding site G-(2X)-G-(9X)-G(S/T)
相似性: 深蓝色=100%; 粉红色≥75%; 浅绿色≥50%。
崔晓燕等: 青杄PwUSP1基因的克隆及表达模式分析 413
(图3-B), 同之前报道的USPs三级结构一致。同源
多序列比对表明PwUSP1和流感嗜血杆菌USP有共
同的起源, 和鹰嘴豆USP有很高的同源性, 高达
60.67%, 具有典型的UspA结构域, 而和其他物种USP
同源性较低(图5)。USPs有不同的种类, 分为两个
亚家族; 又有两种不同的存在形式, 一种是只含有
USP结构域, 另一种是USP结构域和其他结构域融
合, 像蛋白激酶区域或氨基酸通透酶区域, 这种结
构可能致使PwUSP1与其他物种的差异性较大。
以往的研究证实UspA亚家族在许多微生物
中都有发现, 包括细菌、古生菌和真菌, 还有高等
生物的某些器官 (Kvint 等2003)。在长时间胁迫条
件下, UspA能提高细胞的存活率, 缺乏UspA的突
变体细胞, 生长缓慢, 在生长停滞时过早死亡 (Jenkins
等2011)。最新研究发现, 番茄USP (SpUSP)在叶的
气孔中大量积累, 表达量随昼夜节律而改变, 能被
干旱、盐胁迫、氧化胁迫和ABA诱导, SpUSP定位
在细胞核和细胞质中, 过表达该基因的番茄植株
有明显的抗旱表型 (Loukehaich等2012)。在干旱
条件下, 过表达植株中许多叶绿素a/b结合蛋白基
因和与光合作用有关的基因被显著上调, 且加强
了气孔对ABA的敏感性, 保持光合作用的功能。
此外, 研究发现丹参普遍胁迫蛋白基因(SmUSP)表
达受茉莉酸甲酯(MeJA)、水杨酸(SA)、脱落酸
(ABA)以及脱水胁迫的上调诱导, 该基因可能在丹
参非生物胁迫防御反应中发挥作用(邝静等2013)。
本试验中, PwUSP1组织表达分析结果显示, 其在
青杄各个组织中均有表达(图6), 表明其在青杄生
命活动中具有重要功能, 而尤其在根和花粉中表
达量较高, 提示可能在花粉发育和萌发阶段具有
重要的调控作用。我们进一步检测了在干旱和盐
胁迫处理下PwUSP1的表达量变化情况。研究发
现, PwUSP1在一定胁迫处理时间范围内表达量都
有显著提高, 在盐胁迫条件下, PwUSP1的表达量
在3 h后显著高于对照组, 6 h后达到最大值, 比对照
组提高近10倍, 12 h后表达量有所下降, 同干旱处
理条件下该基因表达量变化趋势一致(图7), 显示
了PwUSP1可能在响应干旱和盐等逆境胁迫时发
挥重要作用。我们的研究结果证实青杄中USP1基
因能够响应植物在应对干旱和盐胁迫造成的逆境,
同时也进一步揭示了UspA无论在微生物亦或植物
图6 PwUSP1 在青杄各个组织中的表达
Fig.6 Expression levels of PwUSP1 in different tissues of
Picea wilsonii
试验结果为3次试验数据的平均值。
图7 PwUSP1在干旱和盐胁迫下的表达
Fig.7 Expression patterns of PwUSP1 under drought and salt treatments
A: PwUSP1在干旱胁迫下的表达模式; B: PwUSP1在盐胁迫下的表达模式。*表示P<0.05; **表示P<0.01。试验结果为3次试验数据的平均值。
植物生理学报414
体内参与了生物体响应外界逆境胁迫的过程。
环境中的逆境胁迫能够影响农作物的产量和
质量。作为一种应对策略, 植物基因组能够编码
产生耐受和响应逆境胁迫的功能蛋白。尽管植物
响应生物和非生物胁迫的研究一直在进行, 但是
在逆境胁迫响应相关的基因和蛋白功能调控的分
子机理研究方面仍有一定的空白(Isokpehi等2011)。
原始的USP区域有核苷酸结合和信号传导功能
(Becker等2011)。尽管对细菌的USP有一定的研
究, 然而USPs基因在其他物种中的功能多样性, 包
括在不同植物中的功能需要进一步研究 (Hohnjec
等2000; Maqbool 等2009)。
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