全 文 ：植物生理学通讯 第 41卷 第 1期，2005年 2月 1
植物的钙调素亚型
刘曼 毛国红* 孙大业
河北师范大学生命科学学院分子细胞生物学研究室，石家庄 050016
Calmodulin Isoforms in Plants
LIU Man, MAO Guo-Hong*, SUN Da-Ye
Institute of Molecular Cell Biology, College of Life Sciences, Hebei Normal University, Shijiazhuang 050016
提要 钙调素是一种高度保守的多功能 Ca2+ 结合蛋白，在 Ca2+ 信号转导途径中处于中心环节。近年来的研究表明，CaM
亚型在植物中普遍存在，不同的 CaM 亚型与靶蛋白相互作用，它们的表达特性和生物学功能存在差异。该文介绍了植物
CaM 亚型的研究现状和进展。
关键词 钙调素亚型；基因表达；靶酶；生物学功能
收稿 2004-07-13 修定 　 2004-11-02
资助　 国家自然科学基金(30170476)、国家重点基础研究
发展规划(G1999011700)及河北省教育厅博士基金
(B2004116)。
* 通讯作者(E-mail: guohong.mao@163.com，Tel: 0311-
5820649)。
钙调素(calmodulin，CaM)是一种高度保守的
多功能Ca2+ 结合蛋白，在介导Ca2+ 信号转导途径
中有重要作用。目前已经发现 CaM 存在于所有已
被研究过的真核生物之中，来自于不同物种 CaM
的氨基酸组成和序列有高度相似性，参与许多钙
依赖性的生理反应过程。CaM 晶体结构研究的结
果表明，CaM 分子的 N 端和 C 端为两个球形结构
域，中间通过一段 a螺旋相连。每个球形区含有
一对 EF- 手型 Ca2+ 结合结构域，1 个 CaM 分子可
以结合 4个 Ca2+。Ca2+ 与 CaM 结合后形成的 Ca2+-
CaM 复合体可引起 CaM 的构象变化，暴露出球形
区带负电荷的疏水性表面，并在 CaM 与靶蛋白相
互作用中起作用[1,2]。
脊椎动物中有多种 CaM 基因，但它们编码的
CaM 蛋白具有完全一致的氨基酸序列，而在植物
中发现的多种 CaM 基因，它们编码相同或相似的
蛋白，这些蛋白都具有EF-手型Ca2+结合结构域，
都能够与Ca2+ 结合，因此将这些CaM 及其相似蛋
白称为CaM 亚型(isoform)[3,4]。这些 CaM 亚型在
植物生长发育过程中以及对不同刺激信号的反应性
中的基因表达状况不同。CaM 亚型的氨基酸组成
变化可能使其与不同的靶蛋白相互作用，从而完
成不同的生物学功能。植物中多种 CaM 亚型的存
在进一步增强了 Ca2+ 信号介导的信号网络的多样
性和复杂性。
1 植物 CaM 亚型的存在
到目前为止，在不同植物中已分别克隆到多
种CaM 基因，植物体中广泛存在 CaM 多基因家族
已是不容置疑的事实。拟南芥中 CaM 亚型是最早
得到克隆的，目前至少已经克隆到 9 个 CaM 基
因[5~8]; 马铃薯[9]、大豆[10]、小麦[11]中分别分离鉴
定了 8、5、10 个 CaM 基因。另外，在玉米[12]、
豌豆[13]等中都克隆到了不同的 CaM 多基因家族。
其中，以马铃薯和大豆的植物 CaM 多基因研究较
为深入。
Takezawa 等[9]分析马铃薯中 8 个 CaM 基因
(PCM1~8)的结构表明，PCM1、5、7 和 8 与通
常的 CaM 基因一样，均含有 2 个外显子及 1 个内
含子(1.5~2.7 kb); 而 PCM2、3、4和 6则没有第
一个外显子。比较 8 种基因的编码区表明，这些
基因序列高度保守，而在5 和3 非编码区则存在
很大的差异。从比较根据基因推断出的蛋白序列
来看，P C M 5 、6 、7 、8 的序列完全相同，且
和拟南芥的ACaM-2以及大麦CaM-1编码的蛋白十
分相似；PCM-1 则含有特殊的氨基酸序列，特别
是在第四个Ca2+ 结合区的氨基酸序列与其它几种
不同，但与鸡 CaM 的第四个 Ca 2+ 结合区完全相
专论与综述 Reviews
植物生理学通讯 第 41卷 第 1期，2005年 2月2
同。Lee 等[10]用水稻的 CaM 基因为探针，从四天
龄的大豆黄化苗下胚轴组织制备的cDNA文库中克
隆到 5 个 CaM 的 cDNA(SCaM1~5)，比较推断的
氨基酸序列表明(图 1)，SCaM-1、SCaM-3 编码
相同的氨基酸序列；SCaM-1、SCaM-2 编码蛋白
在N 端相差 2个氨基酸； SCaM-4、SCaM-1 编码
氨基酸相差 32 个；SCaM-5、SCaM-1 编码氨基
酸相差 33 个；SCaM-5、SCaM-4 编码氨基酸相
差 15 个。可见 SCaM-4 和 SCaM-5 编码的蛋白和
SCaM-1 编码蛋白相比具有很大的差异。
2 植物 CaM 亚型基因表达的特异性
在同一植物中往往存在多种 C a M 亚型，各
CaM 亚型基因在植物各种组织中的表达存在特异
性，并且，在植物生长发育及各种环境刺激条件
下，各 C a M 亚型基因的表达也存在差异。
Takezawa等[9]研究马铃薯CaM亚型时，采用
RNA印迹(Northern blot)技术分析的结果表明，发
育过程中不同器官中的 CaM 亚型基因的表达有差
异。根尖中 PCM1、5、8 表达最高，其次是芽，
再次是根，叶中表达最低。在块茎的发育过程
中，PCM1 mRNA 的量明显下降。PCM6 mRNA
在各种组织中均稳定表达，只是在叶中表达最
低。P C M 4 m R N A 在各种组织中的含量都非常
低。在上述实验组织中均未检测到 P C M 2 、3
mRNA 的存在，推测这两个基因可能在某些特殊
的组织或器官中(如花中或在花粉萌发时)表达。8
种 CaM 基因对外界信号刺激反应的表达模式也不
相同。实验表明 PCM1 与发育调控和触摸刺激反
应有关，而与 PCM1 在马铃薯发育中有相同表达
模式的 PCM5 和 PCM8 则对触摸刺激没有反应，这
暗示在马铃薯中存在两种相互独立的 CaM 基因表
达调控机制；在马铃薯发育过程中 PCM5 和 PCM8
的启动子和 P C M 1 启动子分别由同一种机制调
控，而在触摸反应时由于 PCM5 和 PCM8 启动子
缺少某一顺式调控元件，所以触摸刺激不能诱导
它们的表达。从推断的氨基酸序列来看，PC M 1
与其它 CaM 亚型相比含有特殊的氨基酸序列，而
且其基因表达调控也和其它 CaM 亚型基因有所不
同，这表明它可能在植物生长发育和触摸刺激信
号转导中起作用。观察转 CaM 基因马铃薯植株的
表型时发现，只有转 PCM1 基因植株表型明显改
变，而转其它 C a M 亚型基因( P C M 5、P C M 6 和
PCM8)的植株表型无明显变化。在转 PCM1 基因
植株中，PCM1 mRNA 量呈中等程度增加的植株
与野生型植株相比，植株顶端优势增强，块茎伸
长，植株增高；高水平表达 PC M 1 m R N A 的植
株不能形成地下块茎。表明 PCM1 在植物生长发
育中有作用[14]。Lee 等[10]通过对大豆不同组织
RNA 印迹分析表明，SCaM-1、SCaM-2 表现出相
同的表达水平，二者在所检测的组织和器官中均
有表达；SCaM-3 与 SCaM-1、SCaM-2 具有相似
的表达模式，但是在胚轴尖端表达量较低；
SCaM-4在下胚轴尖端和伸长区有表达，但表达的
量比 SCaM-1 低 5 倍，在成熟组织中二者表达相
同，表达量均非常低，而在 SCaM-1 丰富表达的
根中 S C a M - 4 几乎不表达。这表明 S C a M - 1、
SCaM - 2 和 SCa M - 3 基因的转录调控可能相同，
SCaM-4 则属于完全不同的转录调控。
研究不同亚型 CaM 基因调控的结果表明，不
同亚型植物 CaM 基因的表达有组织、器官和发育
不同时期的特异性以及对外界信号刺激反应的特异
性等。例如，Ito 等[15]从拟南芥基因文库中分离
到 5 个 CaM 基因(AtCAL1、2、3、5、6)和 1 个
CaM相关蛋白基因(AtCAL4)，它们对机械刺激(触
摸、风、雨)的反应不相同，在机械刺激条件下
图1 大豆CaM亚型氨基酸序列比较[10]
Bovine 为牛脑 CaM 氨基酸序列。* 表示 4 个 Ca2+ 结合结
构域，“－”表示相同的氨基酸。
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只有AtCAL4、5 的表达受诱导，而且这两种基因
的表达存在组织特异性。另外，在马铃薯[9]和花
椰菜[16]等植物中也发现了不同CaM 亚型基因的组
织特异性表达特性。Yang等[11,17]从小麦中鉴定了
10 个 C a M 基因，它们编码 4 类 C a M 亚型(C a M
SF1~4); 在小麦发育过程中，不同亚型CaM 基因
的表达具有器官、组织和细胞特异性。最近，
Duval等[13]从萌发豌豆种子中鉴定了3个CaM亚型
(PsCaM1~3)，在种子萌发过程中3种基因具有不
同的表达模式。由此可见，在植物生长发育及不
同刺激条件下，C a M 基因表达的差异表明不同
CaM 亚型的启动子中存在不同的顺式调控元件，
并且不同的 CaM 亚型介导各自特异的信号转导途
径 。
3 植物 CaM亚型激活靶酶的特征
分析不同CaM 亚型对 CaM 依赖性靶酶激活能
力的结果表明，不同的 CaM 亚型在体内可以竞争
结合相同靶蛋白，由于不同 CaM 亚型对 Ca2+ 的亲
合能力不同，所以它们在调节靶酶及由此而参与
的 Ca2+ 信号转导途径也存在差异。
Lee 等[10]的研究结果表明，SCaM-1 和 SCaM-
4 对 CaM 靶酶 ——NAD 激酶和磷酸二酯酶(cyclic
nucleotide phosphodiesterase, PDE)的激活特性确实
存在很大的差异：SCaM-1 和 SCaM-4 均以依赖于
Ca2+ 的方式激活PDE；SCaM-1 以依赖于 Ca2+ 的方
式激活 NAD 激酶，而 SCaM-4 在达到 SCaM-1 最
高激活浓度的 500 倍时，仍对 NAD 激酶没有激活
作用。这表明SCaM-1 和 SCaM-4 可能有各自不同
的靶酶。Lee 等[18]进一步以SCaM-1 和 SCaM-4 对
N A D 激酶的不同激活作用为基础，对其分子结
构，特别是对 CaM 和 NAD 激酶的作用位点作了
十分细致的研究工作。通过SCaM-1 和 SCaM-4 相
互替换功能区(Ca2+结合区)而产生一系列嵌合体的
实验证明，SCaM-1 的第一个功能区对 NAD 激酶
的活性有决定性作用，SCaM-1 和 SCaM-4 在第一
个功能区中的氨基酸差异使得它们对相同的靶酶
(NAD激酶)具有不同的激活作用。Liao等[19]的研究
也表明拟南芥CaM 亚型(CaM-2、4 和 6)对 NAD 激
酶的激活效率不尽相同。
Cho 等[20]的进一步实验发现，大豆CaM 各亚
型不但对不同的靶酶激活能力不同，而且对相同
的靶酶也有彼此相反的调节作用。S C a M - 1和
SCaM-4 能选择性地拮抗抑制不同的靶酶。SCaM-
4在180 nmol·L-1时能激活哺乳动物的一氧化氮合
成酶(nitric oxide synthase, NOS)最大活性的50%，
而 SCaM-1大约在 120 nmol·L-1 时对 NOS酶活性起
拮抗作用。相反，SCaM-1 在 12 nmol·L-1 时激活
钙调磷酸酶(calcineurin, CaN)最大活性的50%，而
SCaM-4在 70 nmol·L-1 时对 CaN活性起拮抗作用。
Lee 等[21]以标记的大豆 CaM 各亚型为探针，采用
凝胶覆盖方法发现，虽然SCaM-1 和 SCaM-4 都与
大豆不同组织的提取物中的大部分 CaM 结合蛋白
(CaMBP)结合，但它们与这些 CaMBP 的结合能力
有差异；采用 5 种已知的植物 CaMBP 进行结合实
验的结果表明，SCaM-1 和 SCaM-4 都与它们结
合，但在竞争结合实验中，当两种 C a M 亚型同
时存在时，它们之间竞争性地与 C a M B P 结合。
Lee等[22]研究 CaM亚型激活靶酶的特性时观察到，
SCaM-1和牛脑 CaM都能够有效地激活肌球蛋白轻
链激酶(myosin light-chain kinase, MLCK)，而
SCaM-4 则不能激活此酶；SCaM-1 和 SCaM-4 都
能激活CaM依赖性蛋白激酶(CaM-dependent protein
kinase II, CaMKII)以及动、植物的Ca2+-ATPase，
但 SCaM-4 的激活效率比 SCaM-1 低；SCaM-1 对
植物谷氨酸脱羧酶(glutamate decarboxylase, GAD)，
能够达到最大激活，而很高浓度的 SCaM-4 也仅
能部分激活该酶；另外，各种 SCaM 亚型对靶酶
的激活需要不同的Ca2+ 浓度。半激活CaMKII 时，
SCaM-4 需要的 Ca2+ 浓度比 SCaM-1 高 4 倍；半激
活PDE 时，SCaM-4 需要的 Ca2+ 浓度比 SCaM-1 高
1.5 倍。因此，他们将 CaM 依赖性靶酶总结为三
类：一类是可被 SCaM-1 和 SCaM-4 激活的靶酶；
另一类是仅被SCaM-1 激活而 SCaM-4 充当竞争性
拮抗剂的靶酶；第三类是仅被 S C a M - 4 激活而
SCaM-1充当竞争性拮抗剂的靶酶。最近的研究表
明，植物 CaMBP 表现为对不同 CaM 亚型亲和力
的差异。KCBP(kinesin-like CaM-binding protein)是
一种具有依赖 Ca2+ 的 CaM 结合特性的驱动蛋白样
CaMBP。拟南芥 CaM 亚型(CaM-2、CaM-4 和 CaM-
6)都以依赖 Ca2+ 的方式与 KCBP 结合，但与 CaM-
4和 CaM-6相比，CaM-2与 KCBP的亲和力高2倍，
这表明不同 CaM 亚型与靶蛋白的结合能力各不相
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同[23]。AtCNGC1-6(Arabidopsis thaliana cyclic
nucleotide-gated channels)是Köhler等[24,25]从拟南芥
中鉴定的一类具有依赖 Ca2+ 的 CaM 结合特性的环
核苷门控的离子通道。Köhler等[25]的研究表明不
同的 CaM 亚型与 AtCNGC1 和 AtCNGC2 的 CaM 结
合结构域的结合能力不同。AtCaM2 和 AtCaM4 能
与 AtCNGC1 和 AtCNGC2 结合，并且两种 CaM 亚
型与两种 AtCNGC 的结合力存在差别，而 AtCaM8
和 AtCaM9 不能与 AtCNGC1 和 AtCNGC2 结合，推
测 AtCNGC 家族的各成员功能不同。
CaM 各亚型在植物中的表达不同，其激活或
抑制专一性的靶酶能力以及对 CaMBP 结合竞争力
也不同，这就决定了它们在细胞内Ca2+-CaM 信号
转导过程中能形成不同的分叉转导通路。
4 植物 CaM亚型的生物学功能
植物中不同的 CaM 亚型表现出不同的生物学
功能。Heo 等[26]发现，当大豆受到大豆叶斑病杆
菌(Pseudomonas syringae pv. glycinea)或病原激发
子的侵染时，侵染后30 min 即可诱导SCaM-4 和
SCaM-5 基因的表达，但不诱导其它 CaM 亚型基
因的表达。他们进一步研究转 SCaM-4 和 SCaM-5
基因烟草时发现转基因植株对多种病原菌具有很强
的抗性，能自发地形成病斑和诱导一些系统获得
性抗性(systemic acquired resistance，SAR)相关基
因的表达；他们同时发现SCaM-4 和 SCaM-5 以不
依赖水杨酸(salicylic acid, SA)的信号转导通路诱导
SAR相关基因的表达。Yamakawa等[27]从烟草中分
离到13 个 CaM 基因(NtCaM1~13), 烟草枯叶病毒
(tobacco mosaic virus, TMV)侵染叶片后可引起细
胞死亡并伴随 NtCaM1、2、13 转录本及 NtCaM13
蛋白的积累，同时诱导 PR-1 和 PR-3 等防御基因
的表达；伤害刺激后 30 min 可诱导 NtCaM1、2、
3 转录本积累，NtCaM1 蛋白瞬间积累；在健康
叶片中，NtCaM13 蛋白维持在低水平，伤害后立
即降低。这表明病原和伤害刺激下转录和转录后
水平上对各种 C a M 亚型的调控不同。最近，
Townley和Knight[28]用AtCaM3超表达转基因拟南
芥研究的结果表明，AtCaM3 超表达抑制冷诱导
基因 C O R 的表达。
近来的实验表明，CaM 各亚型能够采用翻译
后的不同修饰影响其亚细胞定位，从而发挥不同
生物学功能。Rodriguez-Concepcion 等[29,30]在矮牵
牛中发现了一种新的命名为 CaM53 的 CaM 亚型，
它的 N 端有 150 个氨基酸的 CaM 区域，C 端有由
34 个氨基酸组成的富含赖氨酸和精氨酸的区域，
其最后4个氨基酸为CTIL 的 CaaX 结构域，此结
构域是异戊二烯化所必需的。亚细胞定位的研究
发现，异戊二烯化的 CaM 5 3 定位在质膜上，而
未异戊二烯化的 CaM53 则定位在细胞核中。转基
因的实验表明，CaM53 的异戊二烯化可以引起不
同的表型，并且当异戊二烯合成受阻或者蔗糖缺
乏时 C a M 5 3 的亚细胞定位发生变化，更多的
C a M 5 3 定位到细胞核中，可见植物能够采用
CaM53 的修饰来调控 CaM53 的分布，CaM53 不同
的亚细胞定位结合不同的靶酶，从而调节 Ca 2+-
CaM信号转导过程中的时空性。Aiwu 等[31]发现水
稻中也存在与矮牵牛的 C a M 5 3 类似的 C a M
(OsCaM61)。这一切都暗示 CaM 可能不像以前的
传统概念那样以一种形式调控植物体内的众多生理
过程，而是植物体中存在多种亚型的 CaM，它们
各有其特异的靶酶，分别调控特异的生理反应，
即不同亚型的植物 CaM 在不同组织、不同信号、
植物体发育的不同阶段所起的作用有差异，即植
物体中存在 CaM 亚型特异性的生理过程。
5 细胞外 CaM 的存在及亚型特异性分析
近年来，我们实验室一系列的研究结果表
明：细胞外也存在 C a M 并具有普遍性，而且具
有多种生物学功能[32,33]，如能促进细胞增殖[34]、
促进原生质体细胞壁的再生以及第一次分裂[35]、
启动和促进花粉萌发花粉管伸长[36]、诱导不依赖
光的rbcS基因表达[37]等。我们实验室的研究还表
明：Al3+ 对细胞毒害的原初位点之一可能是在细
胞外，而且很可能是通过抑制细胞外 CaM 的活性
起作用的[38]; La3+元素对植物细胞生长的促进作用
机制也与胞外 CaM 有关[39]; 异三聚体 G 蛋白[40]、
Ca2+[41]、磷脂酶C(phospholipase C，PLC)[42]均参
与细胞外 C a M 的信号转导机制。据此，我们提
出的细胞外CaM信号转导机制模型[33,43]认为：Ca2+
活化的细胞外 CaM 可能作为第一信使与质膜表面
CaM 结合蛋白(或受体)结合而激活异三聚体 G 蛋
白，活化的 G 蛋白一方面可能活化质膜表面的
Ca2+ 通道，使细胞质内自由 Ca2+ 浓度升高，另一
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方面又激活质膜上的PLC，产生三磷酸肌醇(IP3)
并动员胞内钙库中 Ca2+ 的释放，Ca2+ 则可能通过
激活蛋白质磷酸化反应调节生理功能和基因表达。
根据我们对细胞外 CaM 的存在、生理功能及跨膜
信号转导机制的研究结果，我们提出了细胞外
CaM 可能是作为一种多功能肽类信使在植物生长
发育过程中发挥作用的观点[33,44]。
最近，我们又用绿色荧光蛋白(green fluores-
cent protein，GFP)标记在转CaM-GFP融合基因植
物细胞中研究了大豆SCaM-1 与 SCaM-4 的亚细胞
定位[45]，以及随后对大豆中存在的5种 CaM 亚型
进行亚细胞定位的研究中发现，SCaM-1、SCaM-2、
SCaM-3 不仅存在于细胞内，而且还存在于细胞
外；而 SCaM-4、SCaM-5 仅存在于细胞内。据
此，我们认为细胞外 CaM 的存在可能具有亚型的
特异性(待发表资料)，这为进一步采用分子生物
学手段研究细胞外 C a M 的生物学功能奠定了基
础。
6 结束语
综上所述，可以看到，由于 C a M 亚型表达
的差异性、靶蛋白的特异性、激活或抑制专一性
的靶酶能力的不同以及对 Ca2+ 敏感性的差异，使
得CaM 亚型能在调节细胞Ca2+-CaM 信号转导途径
中起关键性作用，植物中存在多种 CaM 亚型，各
有各自的特异作用机制及生理功能。Snedden 和
Fromm[2]总结 CaM 亚型特异性工作模型时，提出
6 种 CaM 和 CaM 相似蛋白调节细胞反应的可能机
制: (1)1种CaM亚型仅调节1种相应的靶蛋白，而
不调节其它靶蛋白；(2)不同的 CaM亚型对不同的
Ca2+ 信号产生反应；(3)1 种 CaM亚型对 2种酶(例
如：蛋白激酶和磷酸酶)的激活和抑制作用相反；
(4)在体内条件下，各种CaM亚型竞争性调节靶蛋
白；(5)CaM 亚型通过其在细胞内的移动调节不同
细胞区域的靶蛋白；(6)刺激信号可诱导特异 CaM
亚型的表达。
Ca2+-CaM 信号转导途径在植物生长发育以及
对环境的适应中起关键作用。相信，随着植物中
存在 CaM 亚型研究的日益深入，人们将会进一步
阐明不同 CaM 亚型的特异生物学功能、CaM 亚型
的亚细胞定位和生理功能与靶酶结合的相关性。
另外，CaM 与靶酶作用机制的研究也将有助于了
解 CaM 在植物生长发育过程中的作用。
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