全 文 ：植物生理学通讯 第 44卷 第 4期，2008年 8月 811
植物茎端分生组织中的茎干细胞调控机制
谭文勃, 李玉花, 徐启江 *
东北林业大学生命科学学院, 哈尔滨 150040
Regulatory Mechanism of Stem Cell in Plant Shoot Apical Meristem
TAN Wen-Bo, LI Yu-Hua, XU Qi-Jiang*
College of Life Science, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
提要: 介绍了高等植物茎端分生组织茎干细胞维持自我更新和产生分化细胞之间平衡的分子机制研究进展。
关键词: 茎端分生组织; 茎干细胞; WUS基因; CLV基因; 反馈调节通路
收稿 2008-05-04 修定 2008-07-07
资助 黑龙江省 “ 十一五 ”科技攻关项目(GB06B112-5)。
* 通讯作者(E-ma il : qi ji a ngxu @1 26 .com; T el : 04 51 -
8 2 1 9 1 7 8 3 )。
在胚后发育阶段, 植物地上部分的组织和器官
都来自于茎端分生组织(shoot apical meristem,
SAM)。在茎端分生组织的中心区域有一群分裂速
度较慢的茎干细胞(stem cell, 以下称干细胞), 它们
分裂可以产生两部分细胞, 一部分称干细胞后裔
(progeny of stem cell), 它们留在原来的位置, 保持
着多潜能性; 另一部分称子细胞(daughter cell), 它
们最终会离开中心区域而进入周边区域, 在那里保
持较快的分裂速度, 可以分化成为器官原基(Mayer
等 1998; Clark 2001)。细胞分裂产生新的干细胞
和干细胞离开中心区域发生分化这两个过程之间必
须维持平衡以保证茎端分生组织的正常功能
(Fletcher等1999), 此种平衡的实现需要一系列基因
的精确调控。近年来, 许多参与调控过程的基因已
鉴定出来, 其中起主要作用的WUS (WUSCHEL)基
因和 CLV (CLAVATA)基因之间形成一个反馈调节
通路, 控制着干细胞的数量和茎端分生组织中心区
域的大小。Trotochaud等(1999)提出 CLV基因的
产物在植物体内以蛋白复合物的形式传递信号。
2005年, Baurle和 Laux (2005)在《Plant Cell》上
发表文章阐明WUS的启动子中两个较短的序列参
与WUS在茎端分生组织中的转录调控。2006年,
Kieffer等证实WUS的C末端存在 3个保守的短序
列, 它们是WUS维持干细胞特征所必需的(Kieffer
等 2006)。参与植物发育调节作用的 CLE家族基
因(CLAVATA3/ESR-related)及其成员CLV3所编码
的多肽的特点也得到详细的分析( I t o 等 2 0 0 6 ;
Kondo等 2006)。本文介绍茎端分生组织干细胞基
因调控机制的研究进展, 并对这一领域的未来研究
趋势作了一些展望。
1 茎端分生组织的结构
茎端分生组织是一个凸起的穹型结构, 根据细
胞的层状分布可以划分为原套( t u n i c a )和原体
(corpus)两部分。原套由最外层的表皮细胞(L1层)
和下方的表皮下细胞(L2层)构成, 这些细胞能够进
行垂周分裂, 保证分生组织表面的增长, 中胚层组
织和生殖细胞都来源于这两层细胞。在原套下面
是原体, 由多层细胞构成(L3层), 这些细胞沿多个
平面进行分裂, 产生茎干的髓质部和维管组织以及
叶、花的内部组织。茎端分生组织也可以从径向
上分为几个区域, 在它的顶端有一群能够自我更新
的未分化的细胞, 分生组织的这个区域叫做中心区
域(central zone)。中心区域的干细胞不断分裂致
使它周围的细胞进入周边区域(peripheral zone)和肋
状区域(rib zone)。在茎端分生组织的各个部分之
间的细胞分裂信号可以相互传递, 某个部分的细胞
数量变化会相应地改变其他部分细胞的分裂速度,
以保证整个分生组织具有正常的结构(Steeves和
Sussex 1989; Fletcher 2002)。
2 基因调控的分子机制
在茎端分生组织中存在着由多种基因编码的
蛋白组成的信号调节通路, 保证分生组织的正常发
育, 实现干细胞在自我更新和产生分化细胞之间的
植物生理与分子生物学 Plant Physiology and Molecular Biology
植物生理学通讯 第 44卷 第 4期，2008年 8月812
平衡。
2.1 WUS WUS编码一种由291个氨基酸组成的同
源异型结构域蛋白(homeodomain protein)。同源异
型结构域蛋白存在于多种生物中, 通常参与发育过
程和细胞类型的决定。典型的同源异型结构域是
含有 60个氨基酸的保守蛋白质区域, 具有螺旋—
环状—螺旋—转角—螺旋结构和 12个高度保守
的氨基酸残基并能够与 D N A 序列特异性结合
(Gehring等 1990; Laughon 1991)。WUS的同源异
型结构域为第33~98位的一段氨基酸序列, 与其他
物种同源异型结构域蛋白的同源率较低, 是同源异
型结构域蛋白中一个新的亚型。第 234~241位区
域内成簇排列的酸性氨基酸可形成α-螺旋, 这和已
知转录因子的转录激活区的特点相似。亚细胞定
位显示WUS在表皮细胞的细胞核内发挥功能, 这
进一步说明它有转录因子的特性。WUS的表达首
先在 16-细胞胚胎时期出现, 这时胚胎还处于发育
早期, 茎端分生组织还没有形成。在胚后发育阶
段, WUS始终在茎端分生组织中心区域的干细胞之
下的一个小细胞群中表达, 此细胞群称为干细胞组
织中心(stem cell-organizing center, OC) (Mayer等
199 8)。W US 的表达足以诱导干细胞特征基因
CLV3在其上方的细胞中表达并赋予它们干细胞特
征(Schoof等 2000)。wus突变体不能形成具有正
常功能的茎端分生组织, 它一般在产生第一对真叶
之后就过早地终止器官发生的启动。若茎端分生
组织重新启动最终会形成花分生组织, 但所产生的
花缺失第 4轮器官(Laux等 1996)。WUS的异位表
达会在异位产生干细胞并抑制它们的分化, 甚至还
会产生体细胞胚, 这说明限制WUS发挥功能的区
域是十分重要的(Gallois等 2004)。Baurle和 Laux
(2005)发现WUS启动子包含多个调控区域, 它们控
制着该基因转录的组织特异性及转录水平。其中
在转录起始位点上游550 bp处有一个长度为57 bp
的区域, 它的存在会维持WUS在茎端分生组织中的
正常时空表达模式。Baurle和 Laux (2005)的进一
步研究表明, 这个区域中两个邻近的短序列在WUS
的转录调控过程中起作用。来自于多条通路的调
节信号在反式激活复合物水平上发生整合再和这两
个序列相互结合调控WUS的转录, 且第一个短序列
的前 3个碱基和已知的HD-ZIP (homeodomain-leu-
cine zipper)蛋白的结合序列有重叠, 这说明HD-ZIP
蛋白有可能参与WUS的转录调控。
在茎端分生组织中, WUS的存在能促使其中的
干细胞保持未分化的状态, 并维持茎端分生组织的
结构和功能的完整。但WUS抑制干细胞的分化的
机制是什么? 除了同源异型结构域以外, WUS在C
末端还存在这 3个保守的短序列: 1个酸性区域、1
个WUS框和 1个 EAR (ERF-associated amphiphilic
repression)类区域。酸性区域具有转录激活的功
能, WUS框的功能尚不清楚, EAR类区域参与转录
抑制过程(Ohta等 2001)。在茎端分生组织中存在
2个和WUS相互作用的蛋白WSIP1和WSIP2, 两
者均是拟南芥转录辅阻遏蛋白(transcriptional core-
pressor-like protein)家族的成员, 通过WUS保守 C
末端区域与之相互结合, 而WUS通过和这些转录
共阻遏物结合共同抑制参与干细胞分化过程中的基
因表达, 因而干细胞能保持其多能性的特征(Kieffer
等2006)。此外, WUS在转录过程中还受SPLAYED
(SYD)的调控, SYD是一种 SNF2类染色质重构
(chromatin-remodeling) ATP酶, 这类酶能够促进基
因的顺式调控区域和转录因子的结合。SYD 对
WUS在干细胞组织中心的表达起正调控作用, 从而
引起WUS的高水平表达。这种作用是维持茎端分
生组织中干细胞特征所必需的(Kwon等 2005)。
2.2 CLV WUS在拟南芥茎端分生组织内的干细胞
组织中心表达, 使其上方的细胞维持干细胞特性, 这
些干细胞通过分裂, 将部分子细胞推入周边区域形
成器官原基, 同时维系自身的存在。在这个过程中
CLV (CLV1、CLV2、CLV3)基因起调节作用, 它
们发生突变时所产生的表型十分相似: 茎端分生组
织中积累大量的干细胞并由此导致产生膨大的分生
组织(Clark等 1995; Kayes和 Clark 1998)。CLV1
在干细胞组织中心的上方表达, 编码一个富亮氨酸
受体蛋白激酶, 其胞外域由N末端信号序列和21个
重复排列的亮氨酸组成。此外, 它还含有一个疏水
性的跨膜域和一个存在于胞质内的激酶域(Clark等
1997; Williams等 1997; Stone等 1998)。
单外显子基因CLV2编码一个由720个氨基酸
组成的受体样蛋白, 具有由富亮氨酸重复序列组成
的胞外域和一个存在于细胞质内的较短尾部, 但缺
少激酶域。CLV2可能与CLV1以二硫键联结形成
异二聚体。在 CLV2的跨膜区域含有带电荷的氨
基酸, 它与受体激酶跨膜区域之间的电荷作用能促
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使异二聚体的形成。虽然在 CLV1的跨膜区域不
存在带电荷的氨基酸, 但CLV2可以和其他受体激
酶通过此作用而相互结合, 在调节器官发育的过程
中发挥功能。以前的研究表明, 胞质域不完整的受
体蛋白不参与信号的转导, CLV2与受体激酶形成
一个具有受体域和胞质域的异二聚体可能是这类蛋
白参与信号转导的机制。CLV2除了能够和CLV1
形成具有功能的复合物以外, 同时也是CLV1积累
所必需的(Jeong等1999)。虽然clv2突变体中CLV1
的转录水平是正常的(Kayes和Clark 1998), 但CLV1
蛋白的量却很少, 这是由于转录后调节作用所引起
的。在许多其他的信号系统中, 当异源二聚体的其
中一个组分含量不足时, 另一个组分即退化成内质
网(Hurtley和 Helenius 1989)。
CLV1可以在植物体内形成两种不同形式的复
合物: 一种是分子量为 185 kDa的无活性蛋白复合
物, 可能是由CLV1和CLV2组成的异二聚体; 另一
种复合物分子量为 450 kDa, 包括 185 kDa的复合
物、与激酶结合的蛋白磷酸酶(kinase-associated
protein phosphatase, KAPP)和Rho GTPase (Rop), 还
可能包含一个配体或者连接蛋白。在信号转导通
路中, CLV1主要以这种具有活性的复合物的形式
存在。有实验表明, 这种活性复合物的形成可能需
要 CLV3的参与。CLV3编码一个能够与 CLV1相
互作用的配体, 当 CLV3和分子量为 185 kDa的复
合物相互结合时就会激活CLV1, 促使CLV1自身发
生磷酸化作用。在磷酸化作用发生之后, CLV1才
会和 K A P P 等其他信号分子结合组成复合物
(Trotochaud等 1999)。KAPP是 Stone等(1994)在
研究富含亮氨酸一类受体激酶(RLK5)时鉴定出的
一种能够和它相互作用的蛋白, KAPP具有 3个功
能域: 1个 N末端 I型锚定信号、1个参与相互作
用的KI区域和 1个 2C型蛋白磷酸酶接触反应区。
随后的研究又发现, KAPP能够与CLV1在体外发生
相互结合(Williams等1997)并在分生组织提取物中
发生免疫共沉淀反应(Stone等 1998)。转 35S : :
KAPP拟南芥的表型和clv1的表型相似(Williams等
1997)。KAPP表达量下降时 clv1的表型受抑制, 其
抑制程度与 K A P P 的表达量成反比( S t o n e 等
1998)。这些结果说明KAPP是 CLV1的负调控因
子。当 CLV1被激活发生磷酸化作用以后, KAPP
可以和它结合并使之去磷酸化, 从而阻止下游分子
物质接受信号(Williams等 1997)。Rho GTPase也
是在CLV1发生活化以后才结合上去的, 蛋白复合
物有可能是通过它向下游传导信号(Trotochaud等
1999)。
CLV3属于 CLE家族基因(CLAVATA3/ESR-
related), 这个家族成员的共同特征是在C末端存在
着由 14个氨基酸组成的保守的基本序列(Cock和
McCormick 2001)。CLV3编码的蛋白由 96个氨基
酸组成, 该蛋白在N末端具有一个长度为 18个氨
基酸的信号序列(Fletcher 等 1999)。Kondo等
(2006)用基质辅助激光解析 /电离飞行时间质谱
(matrix assisted laser desorption/ionization time-of-
flight mass spectrometry, MALDI-TOF MS)技术, 以
转35S::CLV3植株的愈伤组织作为材料, 研究CLV3
编码的多肽结构时, 发现在转基因植株的愈伤组织
中存在一个由12个氨基酸组成的多肽, 这个多肽来
自于 CLV3编码的蛋白的 C末端保守序列, 包含两
个羟基化的脯氨酸。此肽可以诱导茎端分生组织
的细胞分化为器官, 这和过量表达 CLV3的转基因
植株十分相似, 说明它是 CLV3所编码的蛋白中的
功能性肽段。用这个十二肽和其他具有相似结构
的多肽作功能对比时发现, 十二肽是行使功能所需
的最短也是活性最高的多肽。在木纤维培养系统
分离转分化细胞的实验中, 发现TDIF (tracheary el-
ement differentiation inhibitory factor)也是一个十二
肽, 可能来自于 CLE41或者 CLE44的 C末端保守
序列, 其中的两个脯氨酸残基发生羟基化修饰。脯
氨酸羟基化修饰可以提高蛋白质的亲水性, 利于蛋
白质迁移(Ito等 2006)。此外, 还影响蛋白质和受
体之间的亲和性及蛋白质的稳定性( K o n d o 等
2006)。
2.3 WUS和CLV 野生型拟南芥中茎端分生组织是
由分生组织细胞组成的一个凸出的结构。clv1和
clv3在胚胎发育时期形成比野生型更大的分生组
织, 而在wus胚胎的顶部形成扁平而没有分生组织
细胞的结构。wus/clv1、wus/clv3双突变体的胚胎
和wus单突变体一样不能够形成正常的分生组织。
wus、wus/clv1和 wus/clv3三种突变体的茎端分生
组织和花分生组织都过早终止活动而且在结构上也
难以分辨(Schoof等 2000), 说明WUS在 CLV上游
发挥作用, 调控 CLV的表达; 一旦WUS功能丧失,
不论下游基因正常与否, 都表现出wus的表型(徐云
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远和种康 2005)。wus/clv双突变体和 clv单突变体
表现出相反的表型, 这说明 CLV很可能是WUS的
负调节因子。ANT是一种在器官原基和正在发育
的器官中表达的基因, 转ANT::WUS的拟南芥植株
无叶片形成而是出现一群呈凸出状类似于分生组织
细胞的细胞。原位杂交结果显示该处有 CLV3的
表达信号, 说明WUS可以诱导CLV3在正确的位置
上表达进而促使干细胞的形成, CLV3是WUS的下
游基因(Schoof等 2000)。将 35S::CLV3转入 clv1
和 clv2时, 尽管 CLV3能够高水平表达, 但具有与
clv类似的表型, 这说明 CLV3信号转导需要 CLV1
和 CLV2的参与(Brand等 2000)。
WUS可以诱导CLV3的表达, 而CLV3与CLV1
及 CLV2一起负调节WUS的表达。在野生型拟南
芥的茎和花序分生组织中, WUS在最外3层细胞之
下的一小群细胞中表达, 在花分生组织中WUS在第
二层细胞之下表达, 而在 clv1和 clv3突变体中,
WUS的表达范围则向上扩展了一层细胞。此外,
在茎和花分生组织中WUS的表达区域都不同程度
地向侧面扩展。在 clv突变体中WUS的表达区域
和CLV1的正常表达区域相同。当用CLV1启动子
控制WUS表达时, 即产生膨大的分生组织而其他方
面则表现正常, 与 clv突变体表型相似。这些结果
说明CLV信号能够限定WUS的表达位置(Schoof等
2000)。
综上所述, 在茎端分生组织中, 干细胞的自我
更新和分化细胞产生之间平衡的维持有赖于WUS
与CLV间的反馈调节信号通路的运行(Williams和
Fletcher 2005)。WUS在由一小群细胞组成的干细
胞组织中心表达(Mayer等 1998), 它能诱导干细胞
特征基因 CLV3在分生组织中央区域的顶部表达,
并决定该位置的细胞成为干细胞( S c h o o f 等
2000)。CLV1在WUS表达区域的上方表达, 它编
码一个受体蛋白激酶(Clark等 1997); CLV2编码一
个缺少激酶域的受体类似的蛋白(Jeong等 1999);
CLV3编码一个分泌型蛋白, 它在分生组织顶端的
干细胞中产生之后激活CLV1/CLV2复合物, 并通过
信号级联转导而抑制WUS的表达(Fletcher等1999;
Trotochaud等 1999; Carles和 Fletcher 2003), 其中
丝裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated protein
kinases, MAPK)有可能在 Rop下游发挥作用(图 1)
(Asai等2002)。CLV3可以经过蛋白水解作用转为
由12个氨基酸组成的多肽(Kondo等2006), 体外试
验表明, 多肽可以依靠序列特异性地与CLV1的胞
外域结合(Ogawa等 2008)。CLV3信号增强会快速
抑制WUS的表达, 并伴随着WUS信号的减弱, 分
生组织生长受限, 周边分生组织细胞转换为器官原
基(Muller等 2006), 干细胞数目减少并导致抑制
WUS的 CLV3信号减弱, WUS高效表达而引起 CZ
区域的增大, 干细胞数目增多; 随着WUS信号的不
断增强, 干细胞产生的 CLV3信号也随之增强, 进
而抑制WUS表达, 干细胞数目随之减少(Schoof等
2000), 从而维持分生组织CZ的大小和干细胞数目
的稳定, 致使分生组织具有正常的生理功能, 这一
信号途径在被子植物中具有一定的保守性
(Nardmann和Werr 2006)。
此外, CLV反馈环可能并不是调控WUS的唯
一途径, 因为在低于或高于 3倍正常 CLV3水平的
条件下, 茎端分生组织仍处于正常状态(Muller等
2006)。ULTRAPETALA (ULT) (Carles等 2004)以
图 1 WUS基因和CLV基因之间反馈调节示意
参考文献(Carles和 Fletcher 2003)并略有改动。
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及HD-ZIPIII 基因CORONA (CNA)、PHABULOSA
(PHAB)、PHAVOLUTA (PHAV) (Prigge等 2005;
Williams等2005)能够限定WUS的表达区域, 而HD-
ZIPIII基因的表达又受miRNA165/166的调控(Jung
和Park 2007); 染色质重塑因子能够直接激活WUS
在其正常区域内表达(Kwon等 2005), 同时又能抑
制WUS在其正常区域外表达(Takeda等 2004); 在
分生组织中, 维持细胞分裂的 STIMPY (STIP)是
WUS表达所必需的(Wu等 2005)。
3 结语
虽然植物茎端组织中干细胞基因调控机制的
研究已取得了一定的进展, 但还有一些问题值得进
一步深入探索。如: 在茎端分生组织中多种调节信
号汇聚在WUS启动子的两个邻近的元件上, 控制着
它的时空表达(Baurle和Laux 2005), 这个过程是如
何实现的? 有一种假设认为, CLV3可以激活受体
激酶信号通路进而促使特异转录因子发生磷酸化,
然后再和两个元件相结合(Clark 2001), 但到目前为
止, 这个信号通路的下游目的基因还未见有报道。
此外, CLV3的产物是以哪种形式与蛋白复合物结
合的? 它是在哪个阶段受水解形成多肽的? Rho
GTPase转导信号的具体机制是什么? 干细胞和
WUS之间是否还存在着反馈正调节关系? 相信随着
研究的不断深入, 高等植物茎端分生组织干细胞同
时进行自我更新和分化的机制将会得到阐明。
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