全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2008, 25 (1): 1-13, w w w .chinbullbotany.com
收稿日期: 2007-02-28; 接受日期: 2007-08-20
基金项目: 863计划(No.2006AA100104-9)和国家自然科学基金(No.30471054)
* 通讯作者。E-mail: hantf @mail.caas .net.cn
.综述.
植物茎秆性状形成与发育的分子基础
胡珀, 韩天富 *
中国农业科学院作物科学研究所, 国家农作物基因资源与基因改良重大科学工程, 北京 100081
摘要 株型是作物品种改良的重要目标性状, 其中茎秆是最重要的株型性状。植物发育分子生物学研究表明, 茎秆性状的形
成和发育受多个重要基因的严格调控。本文从茎秆的发生、形状和分枝的形成等方面对茎秆发育的分子机理进行概述, 以期
为植物株型的改良提供理论依据。
关键词 分枝, 基因调控, 株型, 茎端分生组织, 茎秆性状
胡珀 , 韩天富 (2008). 植物茎秆性状形成与发育的分子基础. 植物学通报 25, 1-13.
株型(plant architec ture或plant type)是指植株的
形态特征及其在空间和时间上的分布方式。株型涉及
植株的根、茎、叶和花序等器官的特征及其在不同发
育阶段的变化。
早在 20世纪 50-70年代, 矮秆基因的发现和应用,
使水稻和小麦等禾谷类作物的耐水肥能力明显改善, 倒
伏问题得到基本解决, 产量大幅度提高, 促成了第一次绿
色革命。作物的进化和品种演变在很大程度上也是株
型改良的结果。以往对作物株型的改良和调节是在发
现或创造优异材料的基础上进行常规育种, 或者通过改
变外界环境条件如光周期、温度和水肥等来影响植物
器官的形态建成。近年来, 在模式植物发育分子生物学
研究中克隆了一批控制株型性状的基因, 为通过分子手
段设计和改造作物株型提供了可能。
茎秆不但为植株的生长输送养料与水分, 而且支撑
叶片和花果, 直接决定各器官的空间分布, 是最重要的株
型性状。茎秆性状包括高度、韧性、形状以及分枝的
多少等。
茎秆的形成是茎端分生组织活动的结果。茎端分
生组织外层的细胞参与侧生器官原基及侧芽分生组织的
形成, 而内部细胞群经分裂与分化形成主茎。分生组织
的活动除促进侧生器官的发生外, 其初期的发育状态也
影响植株茎秆的直径。
1 茎秆的高度
降低茎秆高度是解决倒伏问题的重要途径。以往的研
究表明, 赤霉素(gi bbe rel l i n , G A)和油菜素类固醇
(brass inosteroid, BR)参与节间的发育过程。另外, 多
胺也影响植株的高度。
1.1 GA与茎秆高度
GA在植物发育的诸多过程中发挥作用, 其最重要的功能
是调节植株的营养生长, 促进茎秆的伸长。现已确认,
两类基因参与 GA 调节植株高度的过程, 其中一类基因
钝化植物对GA的应答反应, 影响GA的信号通路, 而另
一类基因则调节GA 的生物合成。
对G A 信号通路的研究表明, G A 作用的发挥受
DELLA蛋白的调节, 而 DELLA蛋白是一类抑制 GA 应
答的转录调节因子, 当植物对GA应答时, 受体接受GA
信号, 启动蛋白泛素化降解系统, DELLA蛋白被快速降
解, 而下游本来受到 DE LLA 蛋白抑制的基因被激活。
LUE1(LUCIFERASE SUPER-EXPRESSOR1)就是直
接受 DELLA蛋白抑制的下游基因。在拟南芥中, LUE1
编码一种可以影响微管动态平衡性的ATP酶, 可使微管
切断并解聚。LUE 1 的缺失可导致微管发育方向性改
变, 株高降低, 同时可促进AtGA20ox1的表达, 增强GA
2 植物学通报 25(1) 2008
的合成。这很有可能是 G A 应答的一种反馈机制
(Bouquin et al., 2003)。DELLA 蛋白属于具有高度保
守性的GRAS 蛋白家族(Pysh et al. , 1999)。DELLA
类基因在许多植物中被发现, 包括小麦矮秆基因Rht1和
Rht2(Peng et al. , 1999)、玉米中的 D8基因、水稻
的 SLR1(Ikeda et al . , 2001 )和大麦的 SLN1基因
(Chandler et al., 2002)等, 它们的突变体均表现矮秆且
对GA不敏感。在拟南芥中, 有5个DELLA基因: GAI、
RGA、RGL1、RGL2和 RGL3, 它们均作为 GA 的抑
制因子调控植株的发育, 其中GAI 和 RGA 对植物的营
养生长有很大的调控作用(Olszewski et al. , 2002)。
GA 受体的发现对阐明 GA 信号的转导途径有很大
意义。在水稻中有两种对GA不敏感的矮秆突变体 gid1
和 gid2, 其相关基因分别编码 GA 的细胞核内受体和F-
box蛋白。GID1蛋白与GA 直接结合, 在GID2编码的
泛素连接酶(E3)的作用下形成SCF(Skp1-Cullin-F-box)
蛋白复合体并与 SLR1结合, 启动 SCFGID 2蛋白水解途
径, 降解 DELLA蛋白, 使原本受抑制的 GA应答转录因
子激活, 促进下游基因的转录(Ueguchi-Tanaka et al. ,
2005)。如果 DELLA 基因发生突变, 会导致 DELLA 蛋
白无法与SLR1形成SCF复合体, 难以应答GA信号, 从
而使下游基因转录受阻。在拟南芥中, 与GID2同源的
SLY1基因编码的蛋白同样参与 F-box 蛋白复合物的形
成, 促进GA 抑制因子—— DELLA蛋白的降解, 进而影
响植株茎秆高度的发育(McGinnis et al. , 2003)。而在
s l y1 突变体中, 过量表达 S LY 1 的同源基因 S N E
(SNEEZ Y )可恢复植株茎秆的高度(S trade r et al . ,
2004)。这可能是由于 SNE(SNEEZY)同样具有 F-box
蛋白的功能, 形成 E3 连接酶, 降解抑制因子。这两种
基因可能存在功能冗余, 但 SLY1起主导作用。
在拟南芥中存在3个GID1受体蛋白, 它们共同作用
应答GA 信号, 并且与 SLY1、GAI 和 RGA 蛋白相互
作用。有研究表明, GA受体GID1A只与GAI的DELLA
结构域直接作用(W il lige et al., 2007), 而 RGA 蛋白与
GA 受体作用时除需要DELLA结构域外, 其VHYNP区
也是重要的作用部位(Griffiths et al. , 2006)。当DELLA
蛋白中的DELLA结构域发生突变时, 该家族蛋白无法与
GA 受体GID1以及F-box蛋白 SLY1结合, 从而不能降
解该蛋白。在马铃薯中, 也存在一个GA 应答正向调节
因子——PHOR1(PHOTOPERIOD-RESPONS-IVE1),
它是一个光周期应答基因, 该基因在短日条件下转录水
平升高。当将 PHOR1突变后, 植株变矮且对外源 GA
不敏感。研究表明, 该基因编码 U-box 的 Ub-E3连接
酶蛋白, 但目前尚不清楚该蛋白是否对DELLA蛋白有降
解作用(Monte et al., 2003)。
在GA 信号调节通路中, 除了有众多的基因调控
DELLA蛋白的降解外, 还有一个基因编码GA信号的负
向调节因子SPY(SPINDLY)。该基因对 BR 的生物合
成有调节作用, 还可加强植物对细胞分裂素(cy tok inin,
CK)的反应(Shimada et al., 2006)。如此看来, 这个调
节因子将GA、BR和 CK三者联系起来, 可能在它们之
间发挥桥梁作用。
另一类基因通过影响GA 的生物合成调节株高, 这
种GA 缺陷型的矮秆表型可以通过施加外源 GA得以恢
复。植物内源 G A 牻 牻主要由 牛儿基 牛儿基焦磷酸
(geranylgeranyl pyrophosphate, GGP)在多种酶的作用
下通过 4步催化反应合成。在拟南芥中, 已发现 5个与
GA合成相关的基因, 分别是GA1-GA5, 它们分别编码
不同的酶。在以前的研究中, 对这 5个基因已有很详细
的探讨, 此处不再赘述。以下主要介绍关于 GA 调控植
株茎秆高度的新进展。
在GA合成途径中, GA20-氧化酶和GA3-氧化酶是
形成活性GA4的限速酶, GA2-氧化酶是GA水解的关键
酶。研究表明, GA20-氧化酶和GA3-氧化酶受到 GA
信号途径的转录抑制调节, 而GA2-氧化酶反而受到GA
信号途径的转录促进调节(Olszewsk i et al., 2002), 这
也表明在植物体内, GA合成与应答途径形成一个反馈调
节过程, 保证植株体内的 GA 含量维持在一个相对稳定
的水平。
在拟南芥中, 编码GA20-氧化酶的基因有 5个, 分
别是 AtGA20ox1(GA5)-AtGA20ox5, 其中GA5和
AtGA20ox2基因同时对茎秆的发育和节间的生长有影
响; 编码GA3-氧化酶的基因有 4个, 分别是AtGA3ox1
(GA4)-AtGA3ox4, 其中仅有GA4基因影响植株茎秆的
3胡珀等: 植物茎秆性状形成与发育的分子基础
发育, 其余均对种子萌发有直接作用(K i m e t a l . ,
2005)。在拟南芥中发现了 8个编码GA2-氧化酶的基
因, 其中只有 AtGA2ox1和 AtGA2ox2与茎秆的发育有
关, 过量表达这 2个基因会降低植株节间的长度和茎秆
的高度(Schomberg et al. , 2003)。有证据表明, 转录
因子 AGL15(Wang et al. , 2004)和 DDF1(Magome et
al., 2004)的过表达同样表现出GA 缺陷型的矮秆表型。
染色体免疫共沉淀结果显示, AGL15可与 AtGA2ox6的
启动子相互结合, 表明 AGL15可能调节GA的水平。虽
然目前尚无确切证据表明 DDF1与GA的水平有直接关
系, 但在DDF1过表达的植株中, GA的水平明显下降, 说
明 DDF1可能对GA 的合成有影响。Wang等(2007)发
现一个显性的获得性矮秆突变体, 分析发现该突变表型是
因 AtOFP1转录因子的表达增强引起的。免疫共沉淀实
验结果显示, 该转录因子直接调控AtGA20ox1基因的表
达, 因此可以认为AtOFP1是一个转录抑制因子, 通过调
节GA的合成抑制细胞的生长, 进而影响植株茎秆高度。
在其它一些植物中也克隆出调控GA 合成的基因。
在豌豆中 , 编码 G A 合成酶的基因 L S 、L H 、
PSGA20ox1、PsGA3ox1(LE )和 NA 突变后, 表现出
GA 缺陷型矮秆表型。此外, 编码调控GA 分解的GA2-
氧化酶的 2个基因 PsGA2ox1和 PsGA2ox2也影响株
高。研究表明, 在豌豆中由温度调控的茎秆伸长在很大
程度上是由于导致 GA失活的转录调节引起的(Stavang
et al., 2005), 也就是说温度调控PsGA2ox2的表达, 提
高GA2-氧化酶的水平, 降低活化GA1的水平, 进而影响
植株茎秆的伸长。在水稻中, 编码GA20-氧化酶的Sd1
基因也是通过调节 G A 的生物合成而影响株高的
(Sasak i et al. , 2002)。
由以上结果可以看出, GA作为调控植物发育的主要
激素, 在很大程度上调节了植株茎秆的发育, 特别是促进
植株茎秆的伸长。在作物育种中, 可以利用分子手段调
节GA的合成和信号应答途径, 培育矮秆品种, 为作物抗
倒伏性的改良提供新的手段。
1.2 BR与茎秆高度
BR对节间细胞的伸长也起重要作用。通过 BR改变株
高的基因可分为2类: 一类影响BR信号的转导, 另一类
则调节 B R 的生物合成。
拟南芥的 bri1是一个对 BR不敏感的突变体, 具有
与 BR缺失突变体一样的表型, 该突变体在光下植株表
现矮化, 且外源BR无法使其恢复到野生型表型, 这表明
该突变体缺失对BR 信号应答的元件。序列分析表明,
拟南芥的BRI1基因(Kinoshita et al. , 2005)编码富含亮
氨酸的受体激酶(LRR-RLK), 是BR跨膜受体的组分, 通
过BR的信号转导途径来影响植株高度, 其成员BRL1和
BRL3编码有活性的BR受体, 可以完全或部分恢复bri1
突变体的表型(Cano-Delgado et al. , 2004)。Nam 和
Li(2002)利用酵母双杂交方法克隆到与BRI1相互作用的
BAK1蛋白, 二者形成异源二聚体, 提高对BR的感知能
力, 促进下游底物的磷酸化。突变体 bak 1-1D同样呈
现植株矮小的特征, 但过量表达 BAK1不能互补bri1-5/
det2双突变体的表型, 这表明BAK1基因对bri1-5的恢
复需要 BR的合成。对 BAK1家族蛋白 SERK1的研究
发现, SERK1同样可以与 BRI1作用形成复合体, 其突
变体 serk1-1对BR不敏感, bri1/serk1-1双突变体能增
强 bri1的矮秆表型, 进一步说明BAK1与 BRI1共同调
节 BR信号的感知, 并启动下游的信号传递(Karlova et
al. , 2006)。近年来, 利用酵母双杂交方法筛选到一系
列 BR信号的负调控因子, 如 TTL(Nam and Li, 2004)、
TRIP-1(Ehsan et al., 2005)和BKL1(Wang and Chory,
2006)等。研究显示, BKL1蛋白在细胞中BR水平低时,
与 BRI1蛋白相互作用, 抑制BRI1与 BAK1异源二聚体
的形成, 相应抑制BR 的信号转导途径。反之, 高水平
的 BR诱导 BRI1的磷酸化, 与 BKL1解离, 激活 BR途
径。这在一定程度上为BR的生物合成与信号转导途径
的反馈调节提供了依据。
在 BR信号转导途径中, BRI1作为膜表面的受体激
酶, 主要负责接受 BR信号, 并进一步与 BAK1作用, 将
BR信号传递到核内。Wang等(2002)发现一个调控下
游底物的蛋白—— B IN2 , 细胞内定位实验结果显示
BIN2在细胞膜、细胞质与细胞核中均有存在, 并且在
BR水平低时直接作用于核内的底物BES1和BZR1, 激
活下游基因的表达(Yin et al. , 2002)。
4 植物学通报 25(1) 2008
作为细胞内部BR信号的直接底物, BZR1和BES1
各自行使不同的功能, 调节植株的发育。BZR1是 DNA
结合抑制因子, 负向调控与 BR合成有关的基因如CPD
和 DWF4。 BZR1对 CPD和DWF4的启动子进行调节,
反馈调节 BR的生物合成, 导致bzr1-D突变体在暗中生
长时, 表现出不依赖于BR的细胞伸长表型, 而在光下培
养时, 则因 BR亏缺而导致矮秆。当细胞内 BR水平高
时, BIN2的活性受到抑制, 使得 BZR1以去磷酸化的形
式积累, 紧密地与BR 合成基因的启动子结合, 抑制转
录。而 BIN2激活可以使BZR1磷酸化, 使之形成蛋白
泛素化复合体而被降解, 进一步活化BR合成基因。另
有证据显示, BZR1过量表达时可部分抑制 bri1的矮秆
表型, 这可能是因为BZR1也可作为转录激活因子促进
下游控制茎秆高度的基因表达(Fujioka and Yokota,
2003; Li, 2005)。BES1编码核内的转录激活因子, 其
突变体在光照和黑暗条件下均对 BR信号敏感, 表现出
细胞伸长的表型。BES1蛋白水平不受 BR影响, 不会
被降解, 但BIN2的磷酸化可能影响BES1与下游被调控
基因启动子的结合活性, 从而改变其转录调控活性(Yin
et al. , 2002)。
在豌豆和番茄中, 已克隆到BRI1的同源基因 LKA
(Nomura et al. , 1999)和tBRI1(Montoya et al. , 2002),
并发现番茄中的受体激酶 tBRI1/SR160具有双重角色,
既可以结合甾醇类激素, 又可以结合多肽激素——系统
素。Nakamura 等(2006)克隆了水稻的 OsBRI1及其同
源基因OsBRL1和OsBRL3, 发现其突变体同样呈现矮
秆表型。他们认为这些性状均是由于细胞的伸长和分
裂受阻所致。在该突变体中, BR的活性产物油菜素甾
酮(castasterone, CS)在茎中大量积累, 表明BR的信号
转导途径被抑制。可以看出, OsBRI1虽然不决定植株
器官的发生, 但可通过调节细胞的伸长和分裂影响植株
器官的发育。
BR的合成调控受到很多酶的影响。同GA 的合成
途径一样, 早期 BR缺陷型矮秆突变体如 det2、cpd和
dwf4, 大多数是由于相关合成酶的编码基因发生突变引
起的, 这些BR缺陷型突变体均可通过外源施加BR恢复
正常株高。大多数 BR合成酶和水解酶均属于细胞色素
P450家族, 该家族的基因对植株茎秆的发育有很大影
响。近几年对 B R 合成途径的研究主要集中在 2 个方
面: 一是BAS1介导的BR分解反应, 二是与BR合成有
关的基因。
BAS1编码导致 BR失活的关键酶, 并调控植株的
光形态发生, 其过表达突变体 bas1-D表现为 BR缺失
矮秆表型。近年的研究发现, BAS1的同源基因 SOB7
(CY P72C1)的过表达突变体(shk 1-D, c hi 2)具有和
bas1-D相同的表型。实验证明这 2个基因存在功能冗
余, 其双突变体对 BR活性形式BL和CS的降解能力是
单突变体的 2倍(Turk et al. , 2005; Nakamura et al. ,
2005), 它们通过相同的机制降低体内的BR水平, 调节
植株的正常生长。
在水稻中, 2个与株高相关的基因D2和D11就是通
过抑制 BR的生物合成来影响茎秆发育的。D2与 D11
分别编码细胞色素 P 4 5 0 家族蛋白 C Y P 9 0 D 2 和
CYP724B1, 它们与BR合成酶具有高度同源性(Hong et
al. , 2003; Tanabe et al., 2005)。在番茄中, BR合成
途径的最后一步是BR的活化, 只有活性形式的BL或
CS 才能被 BRI1所感知, 而编码 BR活化关键酶的基因
属于 CYP85A基因家族。番茄中的矮秆基因CYP85A1
编码使 BR活化的关键酶, 其在番茄营养生长阶段起主
要作用, 在体内产生活化的 CS。最近在研究CYP85A1
的一个无义突变体(dx)时发现, 该突变体因缺失BR而极
度矮小, 但果实发育基本正常。对果实的分析发现, BR
的另一种活化形式 BL在果实内积累, 表明在番茄体内
CS是主要的BR活化形式, 但当植株从营养生长向生殖
生长转变时, 活化形式CS可能经由CYP85A3编码的酶
向油菜素内酯(brass inolide, BL)转变(Nomura et al. ,
2005)。可见, 在利用分子手段改造植株表型时, 要注
意到 CYP85A1和 CYP85A3之间的关系。拟南芥中同
样存在 CYP85A1/ CYP85A2的动态平衡。
1.3 多胺类分子与茎秆高度
除上述两类重要的激素GA 和 BR 外, 多胺对植株的茎
秆高度也有调节作用。多胺类分子对植株茎秆的伸长
有促进作用。在拟南芥中, ACL5(ACAULIS5)基因就是
5胡珀等: 植物茎秆性状形成与发育的分子基础
通过调控多胺类分子的合成来影响植株茎秆伸长的
(Hanzawa et al. , 2000)。ACL5编码亚精胺合酶和精
胺合酶的同源蛋白, 其突变体由于茎秆节间细胞延伸程
度的降低而表现为矮秆。Imai 等(2006)发现, acl5的矮
秆表型与受GA 等激素调节的表型一样, 但调节机制可
能不同, sac/ac l5双突变体可以恢复野生型表型, 但将
gai和bri1等受激素调节的突变体植株中的SAC基因突
变时, 这些双突变体不能恢复野生型表型, 说明ACL5调
节植株矮秆的机制有别于激素调节途径, 而 S A C
(SUPPRESSOR OF ACAULIS)基因可能作为ACL5途
径中的特异调节因子发挥作用。进一步分析发现,
SAC51的上游开放阅读框(uORF)编码bHLH转录因子,
sac51-d由于 uORF 的突变, 增加自身的转录水平。由
此推测, ACL5可能是在翻译水平上激活SAC51的主要
因子, 而SAC51则在下游负责激活调控茎秆伸长的基因
表达。当 ACL5突变时, SAC51的表达受到抑制, 进而
影响下游基因的表达, 植株呈现矮秆。而当 ACL5与
SAC51同时突变时, ACL5突变固然抑制了SAC51的
表达, 但SAC51自身uORF的突变, 反而促进了SAC51
的表达, 激活下游基因, 恢复 acl5的矮秆表型, 这也说
明 SA C51作为 ACL5 的抑制因子调节植株的茎秆伸
长。研究中还发现, SAC52编码核糖体蛋白 L10, 它的
突变可以部分恢复 ac l5的矮秆表型, 携带 SAC51启动
子的GUS报告基因在ac l5/sac52双突变体中的表达量
要高于在 ac l 5中的表达强度(Im ai e t al . , unpub li-
shed)。这也表明, SAC52作为一个翻译调节因子, 可
部分促进 SAC51的翻译。由此可以看出, ACL5可能
是在翻译水平上激活 SAC51的主要因子, 而SAC52则
起辅助作用。
2 茎秆的韧性
提高茎秆的韧性或机械强度是解决倒伏问题的另一重要
途径。茎秆的机械强度主要体现在次生细胞壁的强度
上。次生细胞壁主要由木质素和纤维素构成。一般来
说, 木质素含量上升和纤维素含量下降会使茎秆的机械
强度下降, 但也有证据表明, BR通过调节维管束的形成
也可调节茎秆的发育, 影响茎秆的韧性。
Li 等(2003b)将籼稻品种双科早经 g射线辐射后, 筛
选到表型稳定的脆秆突变体 bc1-101。该突变体除了茎
秆、叶片和叶鞘表现出脆性外, 其它表型均与野生型相
似。他们分离到 B C1 基因, 并证明该基因编码一个
COBRA 相似蛋白。BC1基因影响水稻茎秆、叶片和
叶鞘中负责机械支撑作用的组织, 其功能缺失会造成这
些组织细胞壁中纤维素含量降低、木质素含量升高和
机械强度下降(Li et al. , 2003b)。基因定位结果显示,
水稻中 5个隐性脆秆突变体 bc1-bc5的突变位点分别
位于第 3、5、2、6 和 2 连锁群, 显示出脆秆性状的
复杂性。COBRA 是一个大基因家族, 编码植物特异性
的GPI-锚定蛋白, 主要调节细胞壁的合成和细胞的延
伸。COBRA (COB )基因的缺失会导致细胞延伸的无向
性以及纤维素水平的降低。在拟南芥中有12个COBRA
家族基因, 其中与水稻BC1同源的为AtCOBL4, 在玉米
中为 B K2 , 该基因主要负责纤维素的合成。但无论是
atcob l4、bk 2还是 bc1突变体, 它们的表型都基本一
致, 表现为植物组织的机械强度下降。研究发现, COB
蛋白通过微管固定在细胞外周, 表明COB蛋白最先调节
微纤维的发生, 也就是说, COB蛋白共同调节纤维素微
纤维的发生与合成(Brady et al., 2007)。
在拟南芥中还存在其它脆性相关基因。H u 等
(2003)研究证明, 在 fra4(f ragile f iber)突变体中, 由于
RHD3基因的突变, 导致茎秆的机械强度降低。RHD3
在发育的纤维细胞和木质部细胞中表达很强 , 显示
RHD3的主要功能是促进细胞壁的生物合成及肌动蛋白
聚合形成微管。Zhong 等(2004 )证明, 在拟南芥中
FRAGILE FIBER3(FRA3)编码 2型的 5-磷酸酶, 是纤
维化细胞和木质化细胞次生细胞壁合成的主要因子, 其
突变体表现为细胞壁薄且机械强度差。最新研究表明,
拟南芥中的转录因子家族NST1-3(NAC secondary wall
thickening promoting factor1-3)是调节次生细胞壁形成
的关键因素。NST1和 NST3在茎秆的木质部中表达,
其双突变体没有次生细胞壁的形成, 仅有维管束的发
育。而过表达这2个基因则使众多地上组织形成次生细
胞壁。由此可见, NST转录因子正向调控下游负责合成
6 植物学通报 25(1) 2008
次生细胞壁的基因的表达(Mitsuda et al. , 2007)。次
生细胞壁的形成与发育在很大程度上调节着植株茎秆的
强 度 。
除了改变次生细胞壁的纤维素水平外, 通过改变木
质部、韧皮部之间的关系及维管束的发育也可以改变
植株茎秆的机械强度。Cano-Delgado等(2004)发现,
b ri 1突变体芽的维管束发育与野生型有很大差异。在
突变体植株中, 韧皮部的细胞数要远远多于木质部, 这表
明, BR可能对韧皮部的细胞分化具有抑制作用, 同时也
显示, 在维管束发育过程中, 韧皮部与木质部的分化是紧
密相连的, 一方的减少必然导致另一方的变化, 而两者之
间的平衡是维持茎秆韧性的关键。在对鱼尾菊茎秆维
管束结构的研究中发现, 其茎秆韧皮部中编码RING蛋白
的基因ZeRH2.1介导细胞之间的物质转运, 并具有运输
细胞的功能(Dahiya et al. , 2005)。而这种调节维管束
中细胞转运的功能对维持木质部与韧皮部细胞发育的平
衡有重要作用。
3 茎秆的形状
在植物生活周期中, 孢子体世代所产生的各种侧生器官
都是由茎端分生组织(shoot apical meris tem, SAM)分
化而来的, 茎秆的形状也在很大程度上由茎端分生组织
决 定 。
在拟南芥中陆续发现的影响茎端分生组织形成的基
因有: SHOOTMERISTEMLESS (STM)、WUSCHEL
(W U S )、CLA V A T A (CLA V )和 CUP -S HA P E D
COTYLEDONE (CUC)等。
STM特异表达于茎端分生组织及发育早期的胚珠
中。根据该突变体茎顶生长异常和没有正常幼叶等特
点, Barton 和 Poethig(1993)认为, 该基因可能决定茎
端分生组织的发生以及其结构和功能的保持。STM是
植株胚胎发育过程中最早表达的基因之一, 所编码的蛋
白属 KNO X家族, 该类蛋白是叶片发育的重要调控因
子。ST M主要在 SA M 的中心区域表达, 但所编码的
KNOX蛋白可以在SA M 的 4层细胞(L1、L2、L3 和
OC)之间移动, 这有利于KNOX蛋白调节SAM各层细胞
发育, 保证 SAM 的正常大小(Kim et al. , 2003)。
WUS 和 CLAV对茎端分生组织结构和功能的维持
有重要作用。WUS 是目前已知的在茎端分生组织形成
区域最早表达的基因, 它编码WOX家族的一个蛋白, 仅
在 SAM 中心层细胞(OC)中表达, 可保持茎端分生组织
细胞分裂和分化的能力(Mayer et al., 1998)。该基因
突变后会提高SAM细胞分裂的能力, 增加细胞数量, 使
得 SAM 膨大。CLAV 编码一类蛋白激酶, 它的缺失使
茎端分生组织的发育失去控制而变得异常庞大(Clark et
a l . , 1997 )。在拟南芥中, 当 Cl ava t a l (Cl a v1 )、
Fasciatal(Fas1)和 Fasc iata2(Fas2)3个基因位点发生
突变时, 植株茎秆宽而扁平, 叶序混乱。扁化的直接原
因是顶端分生组织变大, 花发育的方式改变(Clark et al.,
1993)。吴存祥等(2004)推测, 大豆的扁茎现象也可能
与 CLAV 功能的变化有关。
CLAV-WUS 反馈环是控制茎端分生组织发育的主
要途径之一, 这两类基因对 S A M 的大小都有影响。
WUS 在 SAM 的中心层细胞(OC)中表达, 其突变导致
SAM膨大。CLAV途径主要调节未分化细胞的尺寸, 其
中CLAV1编码跨膜的受体激酶; CLAV2编码与CLAV1
类似的受体蛋白, 但缺少细胞膜信号域; CLAV3编码一
段肽链, 该基因主要在SAM的外层(L1)细胞中表达。当
CLAV3在外层细胞与受体 CLAV1结合时, 激活 CLAV
信号途径, 使相关信号传递到 S AM 中心区域, 导致
WUS基因的表达受到抑制; 但WUS本身对 CLAV3的
表达有促进作用, WUS水平的降低会影响CLAV3的表
达。这种互相制约的反馈环可以控制 SAM中心区域的
尺寸, 维持干细胞的数量, 影响 SAM 的大小(Brand et
al. , 2000)。
CUC属于NAC基因家族, 编码一类转录因子, 其功
能是建立和维持茎端分生组织细胞与子叶原基细胞之间
的界限(Takada et al. , 2001), 该基因也参与叶腋特性和
侧生分生组织的发育。
4 分枝的发育
分枝性状包括其数目及与主茎的夹角等。分枝多的植
7胡珀等: 植物茎秆性状形成与发育的分子基础
株结实部位多, 但影响群体通风透光状况; 分枝与主茎的
夹角直接影响群体透光性和对光能的利用。因此, 在构
建高产株型时, 分枝性状也很重要。
枝条的发生由侧芽分生组织决定, 而侧芽分生组织
在发育时期与活性上的多样性决定了植物分枝数目和形
态的多样性(Sussex and Kerk, 2001)。侧芽分生组织
发生于胚胎发育后期, 存在于叶腋处。
侧芽形成过程大致分为3个步骤: 首先, 叶腋特性基
因表达; 其次, 腋生分生组织活动; 最后形成侧芽。在
此过程中, 存在很多促进侧芽发生的基因, 它们的缺失会
造成侧芽无法形成。利用突变体技术与传统嫁接方法
相结合, 在几种植物中陆续发现了控制芽原基与枝条发
生的基因。这些基因主要分成两类: 一类促进侧芽的形
成; 另一类抑制侧芽的生长。
4.1 促进侧芽形成的基因
叶腋特性基因主要有CUC、LO B 和 LA S 等。众所周
知, 侧生分生组织来源于SAM, 在 SAM 外缘上表达的
一些基因决定了侧芽的发育方向。顶端分生组织在形
成每个节时都要进行一次分化方向的抉择。作为繁殖
单位(phytomers), 每个节上都可产生叶片、分枝和花
序, 或继续生长形成茎秆。这些次生器官的产生取决于
当时 S AM 的发育状态。在此过程中, 形态素(mo rp -
hogen)起到重要作用。形态素主要由一些转录因子及
小分子mRNA等组成, 大都在 SAM与发育器官边缘区
域表达, 它们的表达与迁移启动了下游决定发育方向的
基因的表达(Zambryski, 2004)。
拟南芥的 CUC编码一个转录因子。该基因在茎秆
发育过程中不但决定SAM与发育器官的边界, 保证各器
官发育的独立性, 而且作为转录因子编码基因, 决定
S AM 的发育方向, 它的突变会抑制次生器官的形成
(Vroemen et al. , 2003)。CUC的表达受其它基因调节,
例如, 生长素转运蛋白基因PIN1与 PID(Gälweiler et
al., 1998)和维持SAM分生组织状态的STM基因就可抑
制 CUC的表达(Takada et al., 2001); miRNA164也通
过与 CUC序列结合而抑制其表达。还有一些基因促进
CUC的表达, 这些基因包括 LOB (LATERAL ORGAN
BOUNDARIES)和LAS(Takada et al., 2001; Vroemen
et al. , 2003)。
在水稻中, Li 等(2003a)克隆了控制分蘖的基因
MO C1 , 该基因与拟南芥的 LAS 和番茄的 LS 同源。
LAS/LS/MOC1编码植物特有的 GRAS蛋白家族, 这类
蛋白是侧生分生组织发生的关键调控因子, 控制植物侧
枝形成、根毛发育方向、植株器官的结构分布、光信
号转导、赤霉素信号转导和植株高度调控等多种重要
的生理和发育过程。在拟南芥中, LAS受 STM的影响,
它们在叶腋处共同表达, 促进侧生分生组织形成(Greb et
al. , 2003)。在水稻中, MOC1控制侧芽分生组织的起
始和分蘖的形成, 同时还具有促进分蘖伸长的功能。在
moc1突变体中, 由于MOC1的缺失, 导致控制分生组织
特异性的OSH1和控制侧枝伸长的 OSTB1的表达水平
降低。因此推测, MOC1可能通过调控 OSH1等分生组
织特性基因的表达来促进腋生分生组织的起始, 通过调
控OSTB1等基因影响分蘖的生长发育。上述结果表明,
LAS/MOC1基因通过保持叶腋细胞的分生能力, 决定侧
生分生组织的形成(Li et al. , 2003a)。
侧生分生组织的发生受两条独立的途径调控, 一条
受 LAS/LS/MOC1基因控制, 此类基因无论在营养生长
期还是在生殖生长期都在分生组织的边缘表达, 直接影
响侧芽发育(Greb et al., 2003; Li et al. , 2003a); 另一
条受 LAX控制。当水稻从营养生长向生殖生长转变时,
LAX表达产生的蛋白作为转录因子可以远程运输到其它
部位, 控制下游基因的表达(Gallavotti et al. , 2004)。一
些下游基因对侧芽的发育也有影响。在拟南芥中,
REVOLUTA(REV)是 LAS的下游基因, 编码 HD-ZIP转
录因子。该基因家族中还有PHB和 PHV等成员, 决定
叶片的发育, 如果它们发生突变, 会降低叶片细胞的增
殖能力, 将叶原基转变为侧芽分生组织(McConnell et
al., 2001; Otsuga et al. , 2001)。
4.2 抑制侧芽生长的基因
玉米的 TEOSINTE BRANCHED 1(TB1)可抑制基部节
位上侧芽的生长。该基因具有维持玉米顶端优势的作
用。tb1 突变株分蘖成倍增长并在分蘖顶端产生雄穗,
8 植物学通报 25(1) 2008
而野生型植株的侧芽停止发育或形成雌穗(Doebley et
al. , 1997)。可见, TB1基因有抑制侧枝生长和促进雌
花形成的功能。在拟南芥中, 突变体 s upe rs hoo t /
bus hy的每个节上均可着生大量侧芽。相关基因被认
为是细胞色素P450基因家族的成员, 并控制侧芽分生组
织的产生与发育(Reintanz et al., 2001; Tant ikanjana
et al. , 2001)。
还有一个基因家族对侧芽的发生具有抑制作用, 该
家族基因突变后会导致侧芽发生。矮牵牛的3种dad突
变体(Napoli and Ruehle, 1996)和豌豆的 5种 rms突变
体(Arumingtyas et al., 1992)均与该家族基因有关。这
些突变体的特点是分枝增加。RMS 家族基因主要控制
植物体内抑制分枝的信号由根部向植株顶部的长距离转
导。RMS1与 RMS 5合成该抑制信号并使之从根部向
植株顶端转导(Foo et al., 2001; Morris et al. , 2001);
RMS2编码一种可移动的信号前体(Morris et al., 2001),
其作为植株生长的反馈信号, 被传递到 RMS3和RMS4
的作用部位; RMS3、RMS4及 RMS6则作为信号的受
体基因来控制分枝的形成与发育(Beve ridge, 2000)。
在拟南芥中, Booker 等(2005)研究了MAX家族基因, 发
现该基因家族对侧芽发生有选择性抑制作用(主要抑制侧
芽原基的形成)。MAX1编码的细胞色素P450家族蛋白
与 RMS2作用类似, 是可移动的信号前体, 负责传递反
馈信号(Booker et al. , 2005)。MAX2与 RMS3同源,
编码 F-box蛋白, 作为信号的受体编码基因负责信号转
导, 这种信号传递作用涉及蛋白的泛素化降解。MAX3
和MAX4负责信号的产生, 它们编码双氧化酶的亚基,
定位在植物的质体上, 其氧化产物13-阿卜 -b-类胡萝卜
酮可能是抑制分枝的信号或信号前体(Schwartz et al.,
2004 )。
5 茎秆向花序的转变
茎秆发育的最终状态是形成花和花序。不同植物从营
养生长向生殖生长转变的形式不同, 有的直接形成花, 有
的则形成花序。总之, 顶端开花可以作为茎秆发育终止
的标志。在茎秆向花序转变的过程中, 有 2个调控基因
至关重要: LFY促进花序分化, 而TFL1则决定花序分生
组织状态的维持, 使花序分化不至于过快结束。因此,
在花序发育过程中, 始终存在 LFY与 TFL1表达的相对
平衡问题, 其它各种基因在这个中心环节的上游或下游
起着调节作用。
LFY基因编码转录因子, 在茎端分生组织和叶原基
专一性表达, 其编码的蛋白可以在细胞之间移动, 结合下
游的基因调控序列并启动其表达(Wu et al., 2003)。当
LFY基因突变后, 该突变体只能形成叶而基本不形成花
器官; 而在 LFY 过量表达的情况下, 转基因植株开花提
前。因此认为 LF Y 基因可能是通过其表达量的变化来
决定营养器官向花器官的转变。
TFL1是开花抑制基因, 并可影响花序的结构, 该基
因的突变体表现为花序发育提前, 即伴有早花的特征, 说
明该基因在花序发育早期是抑制花序发育的; 而在后期,
TFL1又起着维持花序顶端分生组织特性的作用。该基
因突变后顶端花序分生组织直接转变为花分生组织, 使
花序分生组织的特性丧失, 导致正常的无限花序成为有
限花序。TFL1的功能是通过对 LFY 与 AP1等基因表
达的抑制来实现的。由此可见, TFL1是植株由茎秆向
花序发育转变的关键基因。
在茎秆向花序转变的过程中, 其它一些基因与LFY
和 TFL1有密切关系。例如, FT 直接控制 LFY 的表达
并促进开花, 但这种作用很有可能是通过SOC作为调节
因子来实现的(Yoo et al., 2005)。在叶片中, FT 的表
达受 CO诱导, 其mRNA 在整个维管束中存在, 有实验
证明该mRNA 被运输到幼芽顶端, 并促进开花, 这表明
FT 的mRNA 可能作为整体植株开花的起始因子, 而不
是促进顶端分生组织开花的诱导因子(L u e t a l . ,
unpublished)。真正促进开花的因子是 FT蛋白, 该蛋
白被运输到顶端分生组织, 作为 FD 的转录因子促进
LFY和AP1的表达(Mathieu et al. , 2007)。LFY与AP1
协同作用, 在 CAL、UFO与 AP2的参与下, 促进花发
育, 同时 AP1和 CAL对维持 LFY 的表达也有影响。而
LFY对CAL和AP1的调节作用在很大程度上依赖于FT/
FD的作用(Abe et al. , 2005; W igge et al., 2005)。
LFY、AP1和 CAL基因都对 TFL1在花分生组织中的
9胡珀等: 植物茎秆性状形成与发育的分子基础
表达有抑制作用, 目前还不知道它们是否作为转录因子
直接抑制 TFL1的表达。但有证据显示, LFY 可能对
TFL1有直接抑制作用(Parcy et al., 2002)。大豆结荚
习性的遗传差异是否由 LFY 和 TFL1等基因共同控制,
是值得深入研究的问题。
6 结束语
随着对植物发育生物学研究的不断深入, 调控植物茎秆
发育的分子机制逐步被揭示。已有的研究表明, 植物的
茎秆性状受到多种基因的严格调控。这些基因主要是
通过影响茎顶端分生组织的活动, 决定茎秆的形成与发
育以及植物侧生器官的数目和形态。从分子生物学角
度研究植物茎秆的发育, 可以深入了解植物茎秆性状形
成的原因。本文介绍了影响茎秆发育的众多分子调控
机制, 展示了通过基因操作手段改良植物茎秆性状的可
能途径。
株型改良对作物产量的提高有重大意义。在传统
株型改良的基础上对茎秆的性状开展分子设计, 将开辟
植物育种的新途径, 实现株型的分子设计, 不断提高作物
的产量潜力。
参考文献
吴存祥 , 刘金 , 李兴宗 , 苗以农, 杨华 , 韩天富 (2004). 扁茎大豆的
花序形态受光周期调控. 中国油料作物学报 13, 37-41.
Abe M, Kobayashi Y, Yam amoto S, Daimon Y, Yamaguchi
A, Ikeda Y, Ichinok i H, Notaguchi M, Goto K, Araki T
(2005). FD, a bZIP protein mediating s ignals from the f loral
pathw ay integrator FT at the shoot apex. Science 309, 1052-
1056.
Arumingtyas EL, Floyd RS, Gre gory MJ, Murfet IC (1992).
Branching in Pisum: inheritance and allelism tests w ith 17
ramosus mutants. Pisum Genet 24, 17-31.
Bar ton M K, Poe thig RS (1993) . Formation of the shoot apical
meristem in Arabidopsis thaliana: an analysis of development
in the w ild type and in the shoot meristemless mutant. Devel-
opment 119, 823-831.
Beveridge CA (2000). Long distance signaling and a mutational
analysis of branching in pea. Plant Growth Regul 32, 193-
203.
Booker J, Sie ber er T, Wright W, Williams on L, Willett B,
Stirnbe rg P, Tur nbull C, Sr in ivas an M , Goddard P,
Leyse r O (2005). MAX1 encodes a cytochrome P450 family
member that acts dow nstream of MAX3/4 to produce a caro-
tenoid-derived branch-inhibiting hormone. Dev Cel l 8, 443-
449.
Bouquin T, Mattsson O, Naested H, Foster R, Mundy J (2003).
The Arabidopsis lue1 mutant defines a katanin p60 ortholog
involved in hormonal control of mic rotubule orientation during
cell grow th. J Cell Sci 116, 791-801.
Brady SM, Song S, Dhugga KS, Rafalski JA, Benfey PN (2007).
Combining expression and comparative evolutionary analysis.
The COBRA gene family. Plant Physi ol 143, 172-187.
Br and U, Fle tche r JC, Hobe M, Meyerowitz EM , Simon R
(2000). Dependence of stem cell fate in Arabidopsis on a feed-
back loop regulated by CLV3 activity. Science 289, 617-619.
Cano-Delgado A, Yin Y, Yu C, Vafeados D, M ora-Garcia S,
Cheng JC, Nam KH, Li J, Chory J (2004). BRL1 and BRL3
are novel brassinosteroid receptors that function in vascular
differentiation in Arabidopsis. Development 131, 5341-5351.
Chandle r PM, Mar ion-Poll A, Ellis M, Gubler F (2002). Mu-
tants at the Slender1 locus of ‘Himalaya’ barley: molecular and
physiological characterization. Plant Physi ol 129, 181-190.
Clark SE, Running MP, Meyerowitz EM (1993). CLAVATA1, a
regulator of meristem and f low er development in Arabidopsis.
Development 119, 397-418.
Clark SE, Williams RW, Meyerowitz EM (1997). The CLAVATA1
gene encodes a putative receptor kinase that controls shoot
and meristem size in A rabidops is. Cel l 89, 575-585.
Dahiya P, Milioni D, Wells B, Stacey N, Roberts K, McCann
MC (2005). A RING domain gene is expressed in different cell
types of leaf trace, stem, and juvenile bundles in the stem
vascular system of Zinnia. Plant Physiol 138, 1383-1395.
Doebley J, Stec A, Hubbard L (1997). The evolution of apical
dominance in maize. Nature 386, 485-488.
Ehsan H, Ray WK, Phinney B, Wang X, Huber SC, Clouse SD
10 植物学通报 25(1) 2008
(2005). Interaction of Arabidopsis BRASSINOSTEROID-INSEN-
SITIVE 1 receptor kinase w ith a homolog of mammalian TGF
receptor interac ting protein. Plant J 43, 252-261.
Foo E, Turnbull CGN, Beve ridge CA (2001). Long-distance
signaling and control of branching in the rms1 mutant of pea.
Plant Physiol 126, 203-209.
Fujioka S, Yokota T (2003). Biosynthesis and metabolism of
brass inosteroids. Annu Rev Plant Biol 54, 137-164.
Gallavott i A, Zhao Q, Kyozuka J, M ee ley RB, Ritter M K,
Doeble y JF, Pe M E, Schmidt RJ (2004). The role of barren
stalk1 in the architecture of maize. Nature 432, 630-635.
Gälw eile r L, Guan C, Muller A, Wis man E, Me ndge n K,
Yephremov A, Palme K (1998) . Regulation of polar auxin
transport by AtPIN1 in Arabidopsis vascular tissue. Sc ience
282, 2226-2230.
Greb T, Clarenz O, Schafer E, Muller D, Ruben H, Schmitz G,
There s K (2003). Molecular analys is of the LATERAL SUP-
PRESSOR gene in Arabidopsis reveals a conserved control
mechanism for axillary meristem formation. Genes Dev 17,
1175-1187.
Griffiths J, Murase K, Rieu I, Zentella R, Zhang ZL, Powers
SJ, Gong F, Phillips AL, Hedden P, Sun TP, Thomas SG
(2006). Genetic characterization and functional analysis of
the GID1 gibberellin receptors in Arabidopsis . Plant Cell 18,
3399-3414.
Hanzawa Y, Tak ahashi T , Michael AJ, Bur tin D, Long D,
Pineiro M, Coupland G, Komeda Y (2000). ACAULIS5, an
Arabidops is gene required for s tem elongation, encodes a
spermine synthase. EMBO J 19, 4248-4256.
Hong Z, Ueguchi-Tanak a M, Umemura K, Uozu S, Fujioka S,
Takatsuto S, Yoshida S, Ashikari M, Kitano H, Matsuoka
MA (2003). A rice brassinosteroid-deficient mutant, Ebi su
Dwarf (D2), is caused by loss of function of a new member of
cytochrome P450. Plant Cell 15, 2900-2910.
Hu Y, Zhong R, Morrison WH, Ye ZH (2003). The Arabidopsis
RHD3 gene is required for cell w all biosynthesis and actin
organization. Planta 217, 912-921.
Ikeda A, Ueguchi-Tanaka M, Sonoda Y, Kitano H, Kos hioka
M, Futsuhara Y, Matsuoka M , Yamaguchi J (2001). Slen-
der rice, a cons titutive gibberellin response mutant, is caused
by a null mutation of the SLR1 gene, an ortholog of the height-
regulating gene GAI/RGA/RHT/D8. Plant Cell 13, 999-1010.
Imai A, Hanzaw a Y, Komura M, Yamamoto KT, Komeda Y,
Takahashi T (2006).The dw arf phenotype of the Arabidopsis
acl 5 mutant is suppressed by a mutation in an upstream ORF
of a bHLH gene. Development 133, 3575-3585.
Kar lova R, Boeren S, Russinova E, Aker J, V ervoort J, de
Vrie s S (2006). The Arabidopsis SOMATIC EMBRYOGENESIS
RECEPTOR-LIKE KINA SE1 p rotein complex inc ludes
BRASSINOSTEROID- INSENSITIV E 1. Plant Cell 18, 626-638.
Kim JY, Yuan Z, Jackson D (2003). Developmental regulation
and signif icance of KNOX protein traf f icking in Arabidops is.
Development 130, 4351-4362.
Kim YC, Nakajima M, Nakayama A, Yamaguchi I (2005). Con-
tribution of gibberellins to the formation of Arabidopsis seed
coat through starch degradation. Plant Cell Physiol 46, 1317-
1325.
Kinos hita T, Cano-Delgado A, Seto H, Hiranuma S, Fujioka
S, Yoshida S, Chory J (2005). Binding of brassinosteroids to
the extracellular domain of plant receptor kinase BRI1. Nature
433, 167-171.
Li J (2005). Brassinos teroid signaling, f rom receptor kinases to
transcription factors. Curr Opin Plant Biol 8, 526-531.
Li X, Qian Q, Fu Z, Wang Y, Xiong G, Zeng D, Wang X, L iu X,
Te ng S, Hiros hi F, Yuan M, Luo D, Han B, Li J (2003a).
Control of tillering in rice. Nature 422, 618-621.
Li Y, Qian Q, Zhou Y, Yan M, Sun L, Zhang M , Fu Z, Wang Y,
Han B, Pang X, Chen M , Li J (2003b). BRITTLE CULM 1,
w hich encodes a COBRA-like protein, affects the mechanical
properties of rice plants. Plant Cell 15, 2020-2031.
Magome H, Yamaguchi S, Hanada A, Kamiya Y, Oda K (2004).
dwarf and delayed-flowering 1, a novel Arabidops is mutant
deficient in gibberellin biosynthesis because of overexpression
of a putative AP2 transcription factor. Plant J 37, 720-729.
Mathieu J, Warthmann N, Küttner F, Schmid M (2007). Ex-
port of FT protein from phloem companion cells is suff icient for
f loral induction in A rabidops is. Curr Biol 17, 1055-1060.
Mayer KF, Schoof H, Haecker A, Lenhar d M , Jurge ns G,
11胡珀等: 植物茎秆性状形成与发育的分子基础
Laux T (1998). Role of WUSCHEL in regulating stem cell fate
in the Arabidopsis shoot meristem. Cell 95, 805-815.
McConne ll JR, Emery J, Eshed Y, Bao N, Bowman J, Barton
MK (2001). Role of PHABULOSA and PHAVOLUTA in deter-
mining radial patterning in shoots. Nature 411, 709-713.
McGinnis KM, Thomas SG, Soule JD, Strader LC, Zale JM,
Sun TP, Steber CM (2003). The Arabidopsis SLEEPY1 gene
encodes a putative F-box subunit of an SCF E3 ubiquitin ligase.
Plant Cell 15, 1120-1130.
Mits uda N, Iw as e A, Yamamoto H, Yos hida M, Sek i M,
Shinozaki K, Ohm e-Takagi M (2007) . NA C transc ription
factors NST1, NST2 and NST3 are key regulators of second-
ary w all formation in Arabidops is. Plant Cell 19, 270-280.
Monte E, Am ador V, Rus so E, Gar cia-Martine z J, Prat S
(2003). PHOR1: a U-box GA signaling component w ith a role in
proteasome degradation？ J Plant Growth Regul 22, 152-
162.
Montoya T, Nomura T, Farrar K, Kaneta T, Yokota T, Bishop
GJ (2002). Cloning the tomato Cur l3 gene highlights the puta-
tive dual role of the leucine-rich repeat receptor kinase tBRI1/
SR160 in plant steroid hormone and peptide hormone signaling.
Plant Cell 14, 3163-3176.
Mor ris SE, Turnbull CG, Mur fet IC, Beve ridge CA (2001).
Mutational analysis of branching in pea (Pisum sativum L.):
evidence that Rms1 and Rms5 regulate the same novel signal.
Plant Physiol 126, 1205-1213.
Nakamura A, Fujioka S, Sunohara H, Kamiya N, Hong Z, Inukai
Y, Miura K, Takatsuto S, Yoshida S, Ueguchi-Tanaka M,
Hasegawa Y, Kitano H, Matsuoka M (2006). The role of
OsBRI1 and its homologous genes, OsBRL1 and OsBRL3, in
rice. Plant Physiol 140, 580-590.
Nakamura M , Satoh T, Tanaka S, M ochizuki N, Yok ota T,
Nagatani A (2005). Activation of the cytochrome P450 gene,
CYP72C1, reduces the levels of active brassinosteroids i n
vivo. J Exp Bot 56, 833-840.
Nam KH, Li J (2002). BRI1/BAK1, a receptor kinase pair mediat-
ing brassinosteroid signaling. Cell 10, 203-212.
Nam KH, Li J (2004).The Arabidops is transthyretin-like protein is
a potential subs trate of BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 1.
Plant Cell 16, 2406-2417.
Napoli CA, Ruehle J (1996). New mutations aff ecting mer istem
grow th and potential in Petunia hyb rida V ilm. J Hered 87,
371-377.
Nomur a T, Kitasaka Y, Tak ats uto S, Re id JB, Fukami M,
Yokota T (1999). Brass inosteroid/sterol synthesis and plant
grow th as af fected by lka and lkb mutations of pea1. Plant
Phys iol 119, 1517-1526.
Nomura T, Kushir o T, Yok ota T, Kam iya Y, Bis hop GJ,
Yamaguchi S (2005). The last reaction producing brassinolide
is catalyzed by cytochrome P450s, CYP85A3 in tomato and
CYP85A2 in Arabidopsis. J Biol Chem 280, 17873-17879.
Ols zewsk i N, Sun TP, Gubler F (2002). Gibberellin signaling:
biosynthesis, catabolism, and response pathw ays. Plant Cell
14, S61-S80.
Otsuga D, de Guzm an B, Prigge M J, Drews GN, Clark SE
(2001). REVOLUTA regulates meristem initiation at lateral
positions. Plant J 25, 223-236.
Par cy F, Bomblies K, Weigel D (2002). Interac tion of LEAFY,
AGAMOUS and TERMINAL FLOWER1 in maintaining f loral
meristem identity in Arabidopsis. Development 129, 2519-2527.
Peng JR, Richards DE, Hartley NM, M urphy JP, Devos KM,
Flintham JE, Beales J, Fish LJ, Worland AJ, Pelica F,
Sudhakar D, Chr istou P, Snape JW, Gale MD, Harberd
NP (1999). ‘Green revolution’ genes encode mutant gibberel-
lin response modulators. Nature 400, 256-261.
Pysh LD, Wysocka-Diller JW, Camilleri C, Bouchez D, Benfey
PN (1999). The GRAS gene f amily in Arabidopsis : sequence
characterization and basic expression analysis of the SCARE-
CROW-LIKE genes. Plant J 18, 111-119.
Reintanz B, Lehnen M, Reichelt M, Gershenzon J, Kowalczyk
M, Sandber g G, Godde M, Uhl R, Palm e K (2001). bus, a
bushy Arabidopsis CYP79F1 knockout mutant w ith abolished
synthesis of short-chain aliphatic glucosinolates . Plant Cell
13, 351-367.
Sasaki A, Ashik ar i M , Ue guchi-Tanak a M (2002). Green
revolution: a mutant gibberellinsynthesis gene in rice-new in-
sight into the rice variant that helped to avert f amine over thirty
years ago. Nature 416, 701-702.
12 植物学通报 25(1) 2008
Schombe rg FM, Bizzell CM, Lee DJ, Zeevaart JA, Amasino
RA (2003). Overexpression of a novel class of gibberellin 2-
ox idases dec reases gibberellin levels and c reates dw arf
plants. Plant Cell 15, 151-163.
Schwartz SH, Qin X, Loewen MC (2004). The biochemical char-
acter ization of tw o carotenoid c leavage enzymes f rom
Arabidopsis indicates that a carotenoid-derived compound in-
hibits lateral branching. J Biol Chem 279, 46940-46945.
Shim ada A, Ueguchi-Tanak a M , Sak am oto T, Fujiok a S,
Takatsuto S, Yoshida S, Sazuka T, Ashikari M, Matsuoka
M (2006) . The rice SPINDLY gene functions as a negative
regulator of gibberellin signaling by controlling the suppres-
sive function of the DELLA protein, SLR1, and modulating
brass inosteroid synthesis. Plant J 48, 390-402.
Stavang JA, Lindgard B, Erntsen A, Lid SE, Moe R, Olsen JE
(2005). Stem elongation involves transcriptional regulation of
gibberellin deactivation in pea. Plant Physi ol 138, 2344-2353.
Strader LC, Ritchie S, Soule JD, McGinnis KM, Steber CM
(2004). Recessive-interfering mutations in the gibberellin signal-
ing gene SLEEPY1 are rescued by overexpress ion of its
homologue, SNEEZY. Proc Natl Acad Sci USA 101, 12771-12776.
Sussex IM , Kerk NM (2001). The evolution of plant architecture.
Curr Opin Plant Biol 4, 33-37.
Takada S, Hibara K, Ishida T, Tasak a M (2001). The CUP-
SHAPED COTYLEDON1 gene of Arabidopsis regulates shoot
apical meristem formation. Development 128, 1127-1135.
Tanabe S, Ashikar i M, Fujioka S, Takatsuto S, Yoshida S,
Yano M, Yoshimura A, Kitano H, Matsuok a M, Fujisawa
Y, Kato H, Iwas aki Y (2005) . A novel cytochrome P450 is
implicated in brassinosteroid biosynthes is via the character-
ization of a rice dw arf mutant, dwarf11, w ith reduced seed
length. Plant Cell 17, 776-790.
Tantikanjana T, Yong JH, Letham DS, Griffith M, Hussain M,
Ljung K, Sandberg G, Sundare san V (2001). Control of
ax illary bud initiat ion and shoot architecture in Arabidops is
through the SUPERSHOOT gene. Genes Dev 15, 1577-1588.
Turk EM, Fujioka S, Seto H, Shimada Y, Takatsuto S, Yoshida
S, Wang H, Torres QI, Ward JM, Murthy G, Zhang J, Walker
JC, Neff MM (2005). BA S1 and SOB7 act redundantly to
modulate A rabidops is photomorphogenesis via unique
brass inosteroid inactivation mechanisms. Plant J 42, 23-34.
Ueguchi-Tanaka M, Ashikari M, Nakajima M, Itoh H, Katoh
E, Kobayashi M, Chow TY, Hsing YC, Kitano H, Yamaguchi
I, M atsuok a M (2005) . GIBBERELLIN INSENSITIVE
DWARF1 encodes a soluble receptor for gibberellin. Nature
437, 693-698.
Vr oeme n CW, Mordhorst AP, Albrecht C, Kwaaitaal M A,
de Vrie s SC (2003). The CUP-SHAPED COTYLEDON3 gene
is required for boundary and shoot meristem formation in
Arabidopsis. Plant Cell 15, 1563-1577.
Wang H, Caruso LV, Downie AB, Perry SE (2004). The embryo
MA DS domain protein A GAMOUS-like 15 directly regulates
expression of a gene encoding an enzyme involved in gibber-
ellin metabolism. Plant Cell 16, 1206-1219.
Wang S, Chang Y, Guo J, Chen JG (2007). Arabidopsis Ovate
Family Protein 1 is a transcriptional repressor that suppresses
cell elongation. Plant J 50, 858-872.
Wang X, Chory J (2006). Brassinosteroids regulate dissociation
of BKI1, a negative regulator of BRI1 signaling, from the plasma
membrane. Science 313, 1118-1122.
Wang ZY, Nakano T, Gendron J, He JX, Chen M, Vafeados D,
Asami T, Chor y J (2002). Nuclear-localized BZR1 mediates
brass inosteroids-induced grow th and feedback suppression
of brassinosteroids biosynthes is. Dev Cell 2, 505-513.
Wigge PA, Kim M C, Jae ger KE, Bus ch W, Schmid M ,
Lohmann JU, Weigel D (2005). Integration of spatial and
temporal information dur ing f loral induction in A rabidopsis.
Science 309, 1056-1059.
Willige BC, Ghos h S, Nill C, Zoure lidou M , Dohmann EM,
Maier A, Schw echheime r C (2007). The DELLA domain of
GA INSENSITIVE mediates the interaction w ith the GA INSENSI-
TIVE DWARF1A gibberellin receptor of A rabidopsis. Plant Cell
19, 1209-1220.
Wu X, Dinne ny JR, Cr aw ford KM, Rhee Y, Citovs ky V ,
Zambryski PC, Weigel D (2003). Modes of intercellular tran-
scription fac tor movement in the Arabidopsis apex. Develop-
ment 130, 3735-3745.
Yin Y, Wang ZY, Mora-Gar cia S, L i J, Yoshida S, Asami T,
13胡珀等: 植物茎秆性状形成与发育的分子基础
Molecular Basis of Stem Trait Formation and Development in Plants
Po Hu, Tianfu Han*
Th e Natio nal Ke y Facil ity fo r Crop Gen e Resou rce s a nd Gene tic Impro veme nt(NFCRI), In sti tute of Crop Sci ence s, Chi nese Acade my
of Ag ricu ltu ral Sci ences, Be ijin g 1 000 81, Chi na
Abs tract Plant architecture or plant type is one of the key target traits for crop improvement, and the s tem traits play leading roles
in the formation of plant architecture. Prev ious studies of plant developmental molecular biology show ed that the f ormation and
development of stem traits are controlled by many key genes . This review summar izes the approaches to the molecular mechanism
of s tem development, including its init iation, shaping and branching, to provide a theoretical bas is for the modif ication of plant
architec ture.
Ke y w ords branch, g ene tic re gul atio n, pla nt archite ctu re, sh oot api cal me ristem , stem tra it
Hu P, Ha n TF (200 8). Mol ecu lar ba sis of ste m t rai t form ati on a nd develo pme nt in p lan ts. Ch in Bull Bo t 25 , 1-13 .
* Author for correspondence. E-mail: hantf @mail.caas.net.cn
(责任编辑: 刘慧君)
Chor y J (2002). BES1 accumulates in the nucleus in response
to brassinosteroids to regulate gene express ion and promote
stem elongation. Cell 109, 181-191.
Yoo SK, Chung KS, Kim J, Lee JH, Hong SM, Yoo SJ, Yoo SY,
Le e JS, Ahn JH (2005) . CONSTA NS activates SUPPRES-
SOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1 through
FLOWERING LOCUS T to promote f low ering in Arabidopsis.
Plant Physiol 139, 770-778.
Zambrys ki P (2004). Cell-to-cell transport of proteins and f luo-
rescent tracers via plasmodesmata during plant development.
J Cell Biol 162, 165-168.
Zhong R, Bur k DH, M orr ison WH, Ye ZH (2004) . FRAGILE
FIBER3, an A rabidopsis gene encoding a Type II inos itol
polyphosphate 5-phosphatase, is required for secondary w all
synthesis and actin organization in f iber cells. Plant Cell 16,
3242-3259.