全 文 ：植物保护学报 Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｐｒｏｔｅｃｔｉｏｎ， ２０１６， ４３（１）： ２４ － ３１ ＤＯＩ： １０􀆰 １３８０２ ／ ｊ． ｃｎｋｉ． ｚｗｂｈｘｂ． ２０１６􀆰 ０１􀆰 ００４
基金项目：国家“９７３”计划（２０１３ＣＢ１２７６００），国家现代农业（大宗蔬菜）产业技术体系（ＣＡＲＳ⁃２５⁃Ｂ⁃０８）
∗通讯作者（Ａｕｔｈｏｒ ｆｏｒ ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｅｎｃｅ）， Ｅ⁃ｍａｉｌ： ｙｑｌｉｕ＠ ｚｊｕ． ｅｄｕ． ｃｎ
收稿日期： ２０１５ － ０８ － ２７
昆虫共生体对不利温度的响应
单红伟　 刘树生　 刘银泉∗
（浙江大学昆虫科学研究所， 农业部农业昆虫学重点实验室， 杭州 ３１００５８）
摘要： 昆虫及其体内所包含的共生菌组成了昆虫共生体。 温度是影响昆虫及其体内共生菌最为明
显的一个环境因子，不仅可以直接影响昆虫，还通过其体内的共生菌间接影响寄主昆虫。 昆虫共生
菌种类多样，功能不一，其对不利温度的响应具有复杂性。 有些共生菌能够协助寄主昆虫抵抗不利
温度，增强寄主对环境的适应性；但也有共生菌在不利温度胁迫下含量会降低甚至消失，进而导致
寄主昆虫对不利温度的抵抗力下降。 本文综述了蚜虫、粉虱等昆虫体内各种共生菌对不利温度的
不同响应，重点探讨了共生菌在高温下对寄主昆虫的保护作用与机理，以及某些共生菌对高温敏感
并削弱寄主昆虫适应性的内在原因。 昆虫与其体内共生菌共同应对环境的变化，今后应当将其作
为一个多生物组成的整体进行研究。
关键词： 蚜虫； 粉虱； 共生菌； 温度胁迫； 适应性
Ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ ｉｎｓｅｃｔ ｈｏｌｏｂｉｏｎｔｓ ｔｏ ｕｎｆａｖｏｒａｂｌｅ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ
Ｓｈａｎ Ｈｏｎｇｗｅｉ　 Ｌｉｕ Ｓｈｕｓｈｅｎｇ　 Ｌｉｕ Ｙｉｎｑｕａｎ∗
（Ｋｅｙ Ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｅｎｔｏｍｏｌｏｇｙ， Ｍｉｎｉｓｔｒｙ ｏｆ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒｅ； Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅ ｏｆ Ｉｎｓｅｃｔ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ，
Ｚｈｅｊｉａｎｇ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ， Ｈａｎｇｚｈｏｕ ３１００５８， Ｚｈｅｊｉａｎｇ Ｐｒｏｖｉｎｃｅ， Ｃｈｉｎａ）
Ａｂｓｔｒａｃｔ： Ｉｎｓｅｃｔｓ ａｎｄ ｔｈｅｉｒ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｃｏｍｐｏｓｅ ｈｏｌｏｂｉｏｎｔｓ． Ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ ｉｓ ｏｎｅ ｏｆ ｔｈｅ ｍｏｓｔ ｉｎｆｌｕｅｎｔｉａｌ
ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌ ｆａｃｔｏｒｓ ａｆｆｅｃｔｉｎｇ ｉｎｓｅｃｔｓ ａｎｄ ｔｈｅｉｒ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ， ａｃｔｉｎｇ ｂｏｔｈ ｄｉｒｅｃｔｌｙ ｏｎ ｔｈｅ ｈｏｓｔ ｉｎｓｅｃｔｓ ａｎｄ
ｉｎｄｉｒｅｃｔｌｙ ｖｉａ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ． Ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ ｉｎｓｅｃｔ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｔｏ ｕｎｆａｖｏｒａｂｌｅ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ ａｒｅ ｃｏｍｐｌｅｘ ａｎｄ
ｄｉｖｅｒｓｅ ｏｎ ａｃｃｏｕｎｔ ｏｆ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｒｏｌｅｓ ａｎｄ ｔｈｅ ｖａｒｉｅｔｙ ｏｆ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ． Ｓｏｍｅ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｍａｙ ｆａｃｉｌｉｔａｔｅ ｈｏｓｔ
ａｄａｐｔａｔｉｏｎ ｔｏ ｓｅｖｅｒｅ ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔ ｔｈｒｏｕｇｈ ｔｈｅ ｉｎｃｒｅａｓｅ ｏｆ ｔｏｌｅｒａｎｃｅ ｔｏ ｕｎｆａｖｏｒａｂｌｅ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ． Ｏｔｈｅｒ
ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｍａｙ ｄｅｃｒｅａｓｅ ｏｒ ｅｖｅｎ ｄｉｓａｐｐｅａｒ ｕｎｄｅｒ ｕｎｆａｖｏｒａｂｌｅ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ， ａｎｄ ｉｎ ｔｕｒｎ ｔｈｅ ｃａｐａｃｉｔｙ ｏｆ
ｉｎｓｅｃｔｓ ｔｏ ｔｏｌｅｒａｔｅ ｕｎｆａｖｏｒａｂｌｅ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ ｍａｙ ｂｅ ｒｅｄｕｃｅｄ． Ｉｎ ｔｈｉｓ ａｒｔｉｃｌｅ， ｔｈｅ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｌ ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ
ｖａｒｉｏｕｓ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｔｏ ｕｎｆａｖｏｒａｂｌｅ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ ｉｎ ａｐｈｉｄｓ， ｗｈｉｔｅｆｌｉｅｓ ａｎｄ ｏｔｈｅｒ ｉｎｓｅｃｔ ｈｏｌｏｂｉｏｎｔｓ ｗｅｒｅ
ｒｅｖｉｅｗｅｄ． Ｔｈｅ ｐｒｏｔｅｃｔｉｖｅ ｅｆｆｅｃｔ ａｎｄ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｏｆ ｓｏｍｅ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｔｏ ｈｏｓｔ ｉｎｓｅｃｔｓ ｕｎｄｅｒ ｈｉｇｈ
ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ， ａｎｄ ｔｈｅ ｕｎｄｅｒｌｙｉｎｇ ｃａｕｓｅｓ ｏｆ ｈｅａｔ ｓｅｎｓｉｔｉｖｉｔｙ ｏｆ ｃｅｒｔａｉｎ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｗｈｉｃｈ ｉｎ ｔｕｒｎ ｒｅｄｕｃｅｄ ｔｈｅ
ａｄａｐｔａｔｉｏｎ ｏｆ ｈｏｓｔ ｉｎｓｅｃｔｓ ｗｅｒｅ ｄｉｓｃｕｓｓｅｄ ｅｍｐｈａｔｉｃａｌｌｙ． Ｔｈｉｓ ｒｅｖｉｅｗ ｉｎｄｉｃａｔｅｓ ｔｈａｔ ｉｎｓｅｃｔｓ ａｎｄ ｔｈｅｉｒ
ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｈａｖｅ ｃｌｏｓｅ ｒｅｌａｔｉｏｎｓｈｉｐｓ ａｎｄ ｃｏｎｆｒｏｎｔ ｔｈｅ ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔ ｔｏｇｅｔｈｅｒ， ａｎｄ ｔｈｕｓ ｉｎｓｅｃｔｓ ａｒｅ ｂｅｔｔｅｒ ｔｏ ｂｅ
ｅｘｐｌｏｒｅｄ ａｓ ｍｕｌｔｉ⁃ｏｒｇａｎｉｓｍｓ ｉｎ ｆｕｔｕｒｅ ｓｔｕｄｉｅｓ．
Ｋｅｙ ｗｏｒｄｓ： ａｐｈｉｄ； ｗｈｉｔｅｆｌｙ； ｓｙｍｂｉｏｎｔ； ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ ｓｔｒｅｓｓ； ａｄａｐｔａｔｉｏｎ
　 　 昆虫属于变温动物，对温度变化敏感，当温度变
化超过一定范围时可引起昆虫各种生理变化，进而
造成其死亡（杜尧等，２００７；Ｃｕｉ ｅｔ ａｌ． ，２００８）。 昆虫
面对温度胁迫时，可通过调控一些生理或代谢途径，
增加抗性物质的表达等进行应对。 如高温下昆虫细
胞骨架基因、热激蛋白基因表达上调，可增强昆虫的
抗逆性（Ｐａｒｓｅｌｌ ＆ Ｌｉｎｄｑｕｉｓｔ，１９９３；Ｌü ＆ Ｗａｎ，２００８；
Ｍａｈａｄａｖ ｅｔ ａｌ． ，２００９）；代谢物如山梨醇的积累也能
提高昆虫的耐热性（Ｓａｌｖｕｃｃｉ，２０００；Ｓａｌｖｕｃｃｉ ｅｔ ａｌ． ，
２０００）。 昆虫除了通过自身的生理或代谢调节功能
对不利温度予以应对外，其体内的共生菌（ ｓｙｍｂｉ⁃
ｏｎｔ）也扮演着不可忽略的角色 （ Ｆｅｌｄｈａａｒ， ２０１１；
Ｗｅｒｎｅｇｒｅｅｎ，２０１２）。 由于共生菌等微生物在昆虫生
存和环境适应中与寄主互惠共生，关系紧密，近年来
有学者提出了昆虫共生体（ｈｏｌｏｂｉｏｎｔ）的概念，即把
寄主昆虫及其体内的共生微生物作为进化选择的一
个整体对待（Ｆｅｌｄｈａａｒ，２０１１）。 目前，不利温度对昆
虫影响的研究主要集中于环境温度变化对昆虫的适
应性（陈兵和康乐，２００５）、发生和分布的影响（陈瑜
和马春森，２０１０；董兆克和戈峰，２０１１；Ｃｏｌｉｎｅｔ ｅｔ ａｌ． ，
２０１５），以及昆虫在温度胁迫下体内发生一定的生
理变化加以应对等（王艳敏等，２０１０；Ｍａｃｍｉｌｌａｎ ＆
Ｓｉｎｃｌａｉｒ，２０１１；Ｔｅｅｔｓ ＆ Ｄｅｎｌｉｎｇｅｒ，２０１３）。 在应对温
度胁迫的研究中，关于昆虫体内共生微生物的作用
还少有阐述。 因此，本文综述了近年来有关共生菌
功能方面的一些文献，重点探讨了昆虫和共生菌这
一共生体系对不利温度胁迫的响应，尤其是共生菌
在昆虫适应温度变化过程中所起的作用，旨在加深
了解把寄主昆虫与其体内共生微生物作为多生物组
成的整体进行研究的必要性。
１ 昆虫共生菌的种类、功能与体内分布
１􀆰 １ 昆虫共生菌的种类和功能
共生菌广泛存在于鞘翅目、半翅目、蜚蠊目、虱
目、膜翅目、双翅目等昆虫的体内，它们与寄主经过
长期的进化而形成互利共生关系（Ｂａｕｍａｎｎ，２００５；
Ｍｏｒａｎ ｅｔ ａｌ． ，２００８；Ｄｏｕｇｌａｓ，２０１５）。 昆虫体内的共
生菌大多是细菌，也有一些为真菌（Ｓｉｘ，２０１２）。 绝
大多数共生菌目前还不能进行体外培养。 共生菌可
分为原生共生菌（ ｐｒｉｍａｒｙ ｓｙｍｂｉｏｎｔ）和次生共生菌
（ｓｅｃｏｎｄａｒｙ ｓｙｍｂｉｏｎｔ）２ 大类。 原生共生菌与寄主昆
虫关系紧密，为寄主提供必需的营养物质，以卵垂直
传播，该类共生菌是保证寄主昆虫正常生存和生长
发育所必需的 （Ｄｏｕｇｌａｓ，１９９８；Ｍｏｒａｎ ｅｔ ａｌ． ，２００８；
Ｋｏｇａ ｅｔ ａｌ． ，２０１２）。 例如蚜虫的原生共生细菌为肠
杆菌科的布赫纳氏菌 Ｂｕｃｈｎｅｒａ ａｐｈｉｄｉｃｏｌａ，该菌能够
为寄主提供必需氨基酸等植物韧皮部汁液中缺乏或
含量严重偏低的营养物质，维持寄主昆虫的正常生
长发育（Ｄｏｕｇｌａｓ，１９９６）。 而次生共生菌并不一定是
寄主生存所必需的，该类共生菌有些可随卵垂直传
播，有些也可在不同个体间水平传播 （ Ｂｒｕｍｉｎ ｅｔ
ａｌ． ，２０１２；Ｃａｓｐｉ⁃Ｆｌｕｇｅｒ ｅｔ ａｌ． ，２０１２）。 次生共生菌的
种类和功能是多样的，不同的共生菌对寄主具有不
同的作用（杨义婷等，２０１４）。 已知的一些次生共生
菌的功能包括参与寄主昆虫对天敌的防御（Ｆｅｒｒａｒｉ
ｅｔ ａｌ． ，２００４；Ｖｏｒｂｕｒｇｅｒ ｅｔ ａｌ． ，２０１０）、抵御病原物对
寄主的侵染（Ｓｃａｒｂｏｒｏｕｇｈ ｅｔ ａｌ． ，２００５；Ｈｅｎｄｒｙ ｅｔ ａｌ． ，
２０１４）、为寄主提供营养（Ｈｏｓｏｋａｗａ ｅｔ ａｌ． ，２０１０）、提
高寄主的抗热性（Ｍｏｎｔｌｌｏｒ ｅｔ ａｌ． ，２００２）、协助寄主传
播病毒 （ Ｇｏｔｔｌｉｅｂ ｅｔ ａｌ． ，２０１０）、调控寄主的生殖
（Ｓｔｏｕｔｈａｍｅｒ ｅｔ ａｌ． ，１９９９；Ｇｉｏｒｇｉｎｉ ｅｔ ａｌ． ，２００９；Ｗｈｉｔｅ
ｅｔ ａｌ． ，２００９）和提高寄主的适应能力（Ｈｉｍｌｅｒ ｅｔ ａｌ． ，
２０１１） 等。 但许多次生共生菌的作用目前还不
明确。
１􀆰 ２ 昆虫共生菌在寄主体内的分布
共生菌在寄主昆虫体内的分布也不尽相同，原
生共生菌一般分布于昆虫体内的一类特化细胞，即
含菌体细胞内（Ｄｏｕｇｌａｓ，２０１５），如蚜虫类的原生共
生菌布赫纳氏菌、烟粉虱 Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ 物种复合体
的原生共生细菌 Ｐｏｒｔｉｅｒａ ａｌｅｙｒｏｄｉｄａｒｕｍ 都分布于含
菌体细胞内（ Ｂｒａｅｎｄｌｅ ｅｔ ａｌ． ，２００３；Ｇｏｔｔｌｉｅｂ ｅｔ ａｌ． ，
２００８）。 一些次生共生菌也存在于含菌体细胞内或
与含菌体细胞束缚在一起的边鞘细胞内，如烟粉虱
的共生细菌 Ｈａｍｉｌｔｏｎｅｌｌａ ｄｅｆｅｎｓａ 分布于含菌体细胞
内（Ｓｈａｎ ｅｔ ａｌ． ，２０１４；Ｄｏｕｇｌａｓ，２０１５）。 有些共生菌
分布于寄主体腔内，如烟粉虱物种复合体的 Ｍｉｄｄｌｅ
Ｅａｓｔ⁃Ａｓｉａ Ｍｉｎｏｒ １（ＭＥＡＭ１）隐种体内的次生共生菌
立克次氏体 Ｒｉｃｋｅｔｔｓｉａ ｓｐ． （Ｃａｓｐｉ⁃Ｆｌｕｇｅｒ ｅｔ ａｌ． ，２０１１；
Ｓｈａｎ ｅｔ ａｌ． ，２０１４）。 还有些共生菌则分布于昆虫的
肠道里，如凹斑豆龟蝽 Ｍｅｇａｃｏｐｔａ ｐｕｎｃｔａｔｉｓｓｉｍａ 的一
种 γ⁃变形菌纲的共生细菌分布于寄主的中肠内
（Ｆｕｋａｔｓｕ ＆ Ｈｏｓｏｋａｗａ，２００２；Ｈｏｓｏｋａｗａ ｅｔ ａｌ． ，２００６）。
昆虫的其它组织内，如卵巢、精巢、唾液腺、脂肪体及
伴卵囊状结构等，也有共生菌的分布 （ Ｆｕｋａｔｓｕ ＆
Ｈｏｓｏｋａｗａ，２００２；Ｂｒｕｍｉｎ ｅｔ ａｌ． ，２０１２）。
２ 昆虫共生体对不利高温的响应
２􀆰 １ 共生菌协助寄主昆虫抵御高温
昆虫共生体对高温的适应性是影响昆虫地理分
布与扩散的重要因素。 在昆虫适应高温的过程中，
有些昆虫体内的共生菌在高温下能够提高寄主的抗
热性，协助寄主度过高温环境。 如豌豆蚜 Ａｃｙｒｔｈｏｓｉ⁃
５２１ 期 单红伟等： 昆虫共生体对不利温度的响应
ｐｈｏｎ ｐｉｓｕｍ适宜生长温度在 ２０℃左右，而在相对不
适宜的 ２５℃条件下，其体内的 ２ 种次生共生菌豌豆
蚜沙雷氏菌（Ｐｅａ ａｐｈｉｄ Ｓｅｒｒａｔｉａ ｓｙｍｂｉｏｔｉｃａ，ＰＡＳＳ）与
豌豆蚜立克次氏体（Ｐｅａ ａｐｈｉｄ Ｒｉｃｋｅｔｔｓｉａ，ＰＡＲ）能提
高其繁殖力 （ Ｃｈｅｎ ｅｔ ａｌ． ， ２０００ ）； Ｍｏｎｔｌｌｏｒ ｅｔ ａｌ．
（２００２）进一步研究表明，将这 ２ 种次生共生菌 ＰＡＳＳ
与 ＰＡＲ人工注射到豌豆蚜体内能协助寄主适应极
端高温逆境，并能在高温下维持寄主的基本生物学
特性；在该蚜虫若虫期 １ 日龄时，不含这 ２ 种共生菌
的种群在 ３９℃下 ４ ｈ 处理后不能产生后代，而含有
ＰＡＳＳ的同龄豌豆蚜经同样高温处理后，产生的后代
数量可达未经高温处理对照组的 ４８％ ，仅有 ＰＡＲ的
豌豆蚜经高温处理后也能产下后代，但数量比含
ＰＡＳＳ的豌豆蚜要少；同样处理若虫期 ５ 日龄的蚜虫
也得到类似结果，但影响程度没有对 １ 日龄蚜虫明
显。 Ｒｕｓｓｅｌｌ ＆ Ｍｏｒａｎ（２００６）同样也用人工注射共生
菌的方法进行研究，发现 ３ 种次生共生菌对豌豆蚜
的抗热性影响不一，其中沙雷氏菌能够显著提高寄
主的抗热性，豌豆蚜的存活率、生殖力和发育时间在
处理后显著优于未接菌对照组，而共生细菌 Ｈ． ｄｅ⁃
ｆｅｎｓａ只提高了豌豆蚜的存活率，另一种共生细菌
Ｒｅｇｉｅｌｌａ ｉｎｓｅｃｔｉｃｏｌａ注射后反而使得豌豆蚜在高温下
的存活率下降。 此外，Ｂｒｕｍｉｎ ｅｔ ａｌ． （２０１１）发现，以
色列 ＭＥＡＭ１ 隐种烟粉虱体内散布的一种次生共生
菌立克次氏体能在短时间内提高寄主的耐高温能
力，对降低其死亡率有一定作用。
共生菌如何协助寄主昆虫抵御高温的具体机制
还不是很清楚，本文根据相关文献的一些研究结果，
并基于共生菌对寄主昆虫的重要作用及共生生存方
式作出一些推论。 首先，有些昆虫的共生菌可能通
过调节昆虫的代谢来增强对高温环境的适应。 如高
温下含有次生共生菌沙雷氏菌的豌豆蚜体内的一些
代谢产物，即果糖、甘露糖⁃６⁃磷酸、Ｎ⁃乙酰葡糖胺等
的含量会有所增加，这些代谢物的增加可能有利于
昆虫抵御高温的不利影响（Ｂｕｒｋｅ ｅｔ ａｌ． ，２０１０ａ）。 其
次，共生菌的一些基因可能直接表达或调控寄主与
抗逆相关的物质，以提高寄主的抗热性。 如 Ｄｕｎｂａｒ
ｅｔ ａｌ． （２００７）研究表明，豌豆蚜的原生共生菌布赫纳
氏菌的一些基因参与了寄主昆虫抗热相关蛋白的表
达，即布赫纳氏菌中的一个热激相关基因 ｉｂｐＡ 编码
一种热激蛋白，在高温激发下该基因的表达量迅速
增加，当 ｉｂｐＡ基因发生突变后，高温下该基因的表
达极低，突变体蚜虫也不能产生后代或产生后代数
量很少。 据推测，这种突变体对高温的不适应性可
能是其在田间时有发生，但频率一直不高的一个根
本原因（Ｄｕｎｂａｒ ｅｔ ａｌ． ，２００７；Ｂｕｒｋｅ ｅｔ ａｌ． ，２０１０ｂ）。
此后，研究者通过高温处理以除去或减少突变体中
的布赫纳氏菌，然后通过人工注射方式将正常的布
赫纳氏菌转移到 ｉｂｐＡ 突变的蚜虫体内以替换突变
的布赫纳氏菌，替换共生菌后的蚜虫也表现出较强
的抗热性，再次验证了共生菌的 ｉｂｐＡ 基因在寄主昆
虫抗热中的功能（Ｍｏｒａｎ ＆ Ｙｕｎ，２０１５）。 Ｂｒｕｍｉｎ ｅｔ
ａｌ． （２０１１）研究证明，含共生菌立克次氏体的烟粉虱
种群在常温下一些微丝和细胞骨架基因表达量较
高，如肌动蛋白基因（ａｃｔｉｎ）、原肌球蛋白基因（ ｔｒｏｐｏ⁃
ｍｙｏｓｉｎ）、肌凝蛋白基因（ｍｙｏｓｉｎ），胃动素轻链基因
（ｍｙｏｆｉｌｉｎ ｌｉｇｈｔ ｃｈａｉｎ）、胃动素重链基因 （ｍｙｏｆｉｌｉｎ
ｈｅａｖｙ ｃｈａｉｎ）、副肌球蛋白基因（ｐａｒａｍｙｏｓｉｎ）等，而这
些基因的表达对烟粉虱抵御高温有着潜在的作用。
另外，一些次生菌可能在高温下通过保护原生菌而
间接维持寄主昆虫对高温的适应性。 如 Ｍｏｎｔｌｌｏｒ ｅｔ
ａｌ． （２００２）研究表明，豌豆蚜的含菌体细胞易受温度
的影响，而次生共生菌 ＰＡＳＳ 与 ＰＡＲ 的存在能够减
轻高温对含菌体细胞的伤害，不含有这 ２ 种共生菌
的豌豆蚜种群经热激处理后，其含菌体细胞数量减
少为对照的 ７％ ，含 ＰＡＳＳ 的则为对照的 ７０％ ，含
ＰＡＲ的为对照的 ４２％ ，而豌豆蚜的原生共生菌布赫
纳氏菌就存在于含菌体细胞内；Ｂｕｒｋｅ ｅｔ ａｌ． （２０１０ａ）
研究也表明，豌豆蚜的次生共生菌沙雷氏菌能减轻
高温对寄主体内原生共生菌布赫纳氏菌的伤害，即
使经过一定程度热处理，其体内的原生菌也能大量
保留，而无该次生共生菌沙雷氏菌的种群在高温下
布赫纳氏菌则明显下降。
２􀆰 ２ 共生菌受高温影响而削弱昆虫的耐热性
温度对昆虫及其共生菌的影响是多层次的，不
同程度的温度压力以及不同共生关系中的表现不尽
相同。 高温不仅能直接对昆虫造成影响，也可能通
过影响昆虫的共生菌来间接改变寄主昆虫的适应性
（Ｗｅｒｎｅｇｒｅｅｎ，２０１２）。 在一些昆虫体内共生细菌对
高温的忍受能力低于昆虫本身，这样高温下会首先
导致共生菌减少或消失，而共生菌解体后会严重影
响到寄主本身的功能和生物学特性，从而降低昆虫
的适应性。 如 Ｇｕｒｕｐｒａｓａｄ ｅｔ ａｌ． （２０１１）研究发现，家
蚕追寄蝇 Ｅｘｏｒｉｓｔａ ｓｏｒｂｉｌｌａｎｓ在 ３３℃高温下饲养 ６ 代
后其体内的共生菌沃尔巴克氏体 Ｗｏｌｂａｃｈｉａ ｓｐ．会消
失，进而会影响到寄主的适应性；家蚕追寄蝇在
２６℃下正交和反交试验的数据表明，经高温处理后
丢失沃尔巴克氏体的雌蝇产卵量与卵孵化率都明显
６２ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４３ 卷
下降，但雄蝇是否丢失沃尔巴克氏体对其后代的卵
量及卵孵化率无显著影响；且 ２ 年的田间调查数据
也表明，在高温季节的 ５—６ 月份，寄生蝇的产卵量
和卵孵化率也较其它月份显著降低，推测可能与共
生菌沃尔巴克氏体的含量降低有关。 Ｐｒａｄｏ ｅｔ ａｌ．
（２０１０）在蝽象类昆虫上也发现类似的现象，如喜绿
蝽 Ａｃｒｏｓｔｅｒｎｕｍ ｈｉｌａｒｅ和卷心菜炑蝽 Ｍｕｒｇａｎｔｉａ ｈｉｓｔｒｉ⁃
ｏｎｉｃａ在 ３０℃下饲养过程中，其肠道共生菌的感染率
会逐渐下降，连续饲养 ２ 代后它们各自的肠道共生
菌则消失，导致寄主存活率与生殖力都有所下降，２
代后便难以继续繁殖下一代。 这一结果也与 Ｐｒａｄｏ
＆ Ａｌｍｅｉｄａ（２００９）用抗生素处理卵块表面抑制共生
菌所产生的效果相似，因此他们推测产生这种现象
的原因可能是通过高温使共生菌受损而间接对昆虫
产生的影响，并不是高温直接影响虫体所致。
间歇性高温也可导致一些共生菌含量显著下
降。 如木蚁 Ｃａｍｐｏｎｏｔｕｓ ｓｐ． 的原生共生细菌 Ｂｌｏｃｈ⁃
ｍａｎｎｉａ ｆｌｏｒｉｄａｎｕｓ位于寄主的中肠含菌体细胞内，参
与寄主营养的合成，在模拟日间温度 ３７􀆰 ７℃高温下
饲养 ４ 周后，对工蚁与蚁后体内的该共生菌通过定
量 ＰＣＲ检测发现，与常温 ２４ ～ ２５℃饲养的种群比
较，该共生菌的含量下降幅度均高于 ９９％ ；然而 １６
周长期高温下饲养的结果表明，随着时间的延长，该
共生菌的含量虽然受到明显抑制，但并未完全消失，
这可能与试验中间歇性高温处理的方式有关，该处
理设定白天高温，但在夜间又降低到 ２２ ～ ２３℃常
温，这种间歇性高温处理可能给共生菌的恢复提供
了机会；而且这种间歇高温处理对木蚁虽未造成死
亡率的明显上升，但是受热处理后工蚁喜欢聚集在
表面湿润的地方，有翅蚁更倾向于脱翅，显示昆虫受
到热胁迫的迹象（Ｆａｎ ＆ Ｗｅｒｎｅｇｒｅｅｎ，２０１３）。
高温减少昆虫体内共生菌的现象在许多其它昆
虫中也有报道，如灰暗果蝇 Ｄｒｏｓｏｐｈｉｌａ ｎｅｂｕｌｏｓａ 和黑
腹果蝇 Ｄ． ｍｅｌａｎｏｇａｓｔｅｒ中的杀雄菌螺原体 Ｓｐｉｒｏｐｌａｓ⁃
ｍａ（Ａｎｂｕｔｓｕ ｅｔ ａｌ． ，２００８）、烟粉虱中的立克次氏体
（Ｂｒｕｍｉｎ ｅｔ ａｌ． ，２０１１），以及丽蝇蛹集金小蜂 Ｎａｓｏｎｉａ
ｖｉｔｒｉｐｅｎｎｉｓ（Ｂｏｒｄｅｎｓｔｅｉｎ ＆ Ｂｏｒｄｅｎｓｔｅｉｎ，２０１１）、赤眼蜂
（Ｐｉｎｔｕｒｅａｕ ＆ Ｂｏｌｌａｎｄ，２００１）、三色书虱 Ｌｉｐｏｓｃｅｌｉｓ ｔｒｉ⁃
ｃｏｌｏｒ中的沃尔巴克氏体（Ｊｉａ ｅｔ ａｌ． ，２００９）等。 昆虫
的一些共生真菌也受到温度的影响，如山松大小蠹
Ｄｅｎｄｒｏｃｔｏｎｕｓ ｐｏｎｄｅｒｏｓａｅ体内共生的蓝菌属真菌 Ｇｒ⁃
ｏｓｍａｎｎｉａ ｃｌａｖｉｇｅｒａ在达到或超过 ３２℃高温下几乎全
部消失（Ｓｉｘ ＆ Ｂｅｎｔｚ，２００７）。 相应地，体内含有上述
这些受抑制的共生菌的寄主昆虫的抗热性或其它生
物学特性也不同程度地受到了影响。
共生菌对高温的敏感特性对寄主的适应性是一
种不利因素。 哪些因子可能导致共生菌易受温度的
影响并间接影响寄主的适应性呢？ 首先，共生菌的
共生方式使得其长期生存在昆虫体内，在长期的进
化过程中共生菌的基因在不断减少、退化，基因交流
受限，逐渐造成其基因组比自由生活的细菌小许多，
仅保留少量其生存所必需的一些基因，且很多共生
菌基因中 ＡＴ 含量都较高，也可能造成基因的热稳
定性降低（Ｈｅｒｓｈｂｅｒｇ ＆ Ｐｅｔｒｏｖ，２０１０；ＭｃＣｕｔｃｈｅｏｎ ＆
Ｍｏｒａｎ，２０１２；Ｗｅｒｎｅｇｒｅｅｎ，２０１２）。 这些进化使得共
生菌本身难以独立生存，丧失了许多抵抗不良环境
的能力，对极端高温等环境压力的敏感性增加。 另
外，高温除直接减少共生菌外，还能影响共生菌的功
能。 如豌豆蚜体内的一种共生细菌 Ｈ． ｄｅｆｅｎｓａ 具有
协助寄主抵御寄生蜂的作用，而在高温下豌豆蚜中
该共生细菌丧失了防御寄生蜂的功能（Ｂｅｎｓａｄｉａ ｅｔ
ａｌ． ，２００６）；在丽蝇蛹集金小蜂中存在一种共生菌沃
尔巴克氏体，该菌通过细胞质不亲和的方式调控寄
主的生殖，高温也影响该共生菌的这一功能（Ｂｏｒｄｅ⁃
ｎｓｔｅｉｎ ＆ Ｂｏｒｄｅｎｓｔｅｉｎ，２０１１）。 高温下这些次生共生
菌功能的丧失也可能是限制寄主适应性的一个重要
因素。 除此之外，高温还可以抑制共生菌的垂直传
播，从而减少昆虫后代中携带共生菌个体的比例。
如在高温条件下连续多代饲养的灰暗果蝇中，杀雄
菌螺原体逐代减少（Ａｎｂｕｔｓｕ ｅｔ ａｌ． ，２００８）。
３ 昆虫共生体对不利低温的响应
低温环境除了直接影响寄主昆虫外，也会对昆
虫体内的一些共生菌造成影响。 灰暗果蝇和黑腹果
蝇体内有一种具有杀雄特性的共生菌螺原体，这种
共生菌以垂直传播的方式从母代传到子代。 但在
１８℃低温条件下，２ 种果蝇中的螺原体侵染率和垂
直传播均受到显著抑制（Ａｎｂｕｔｓｕ ｅｔ ａｌ． ，２００８），进而
对后代性比造成明显影响。 同样， Ｏｓａｋａ ｅｔ ａｌ．
（２００８）在日本也发现海德氏果蝇 Ｄ． ｈｙｄｅｉ 中存在
一种不具杀雄特性但也属于螺原体的共生菌，在低
温条件下这种共生菌的传播也受到了影响，在 ２８℃
和 ２５℃下该共生菌能正常进行垂直传播，而在 １８℃
低温下垂直传播受到一定影响，１５℃下不能传播到
后代；通过定量 ＰＣＲ 检测 １８℃下果蝇的后代，发现
其螺原体的含量与 ２５℃和 ２８℃下的后代相比明显
减少。 由于该螺原体共生菌的功能尚不清楚，其含
量减少对寄主海德氏果蝇的影响也属未知。
７２１ 期 单红伟等： 昆虫共生体对不利温度的响应
有些共生菌的存在也可以增强寄主对低温的适
应性。 例如，大部分切叶蚁生活在温暖湿润的热带
地区，通过培养与切叶蚁共生的伞菌科真菌 Ａｔｔａｍｙ⁃
ｃｅｓ为其提供食物，该共生真菌对温、湿度要求苛刻，
一般低于 ２０℃ 以下生长迟滞，但 Ｍｕｅｌｌｅｒ ｅｔ ａｌ．
（２０１１）研究发现，在美国北部生活的得州切叶蚁
Ａｔｔａ ｔｅｘａｎａ所携带的该共生菌株系有较强的耐寒
性，切叶蚁在冬季能维持该菌的生长，从而提高其对
低温的适应性。
４ 昆虫共生体对不利温度响应的复杂性
　 　 昆虫与其体内的共生菌经过漫长的进化演变形
成了互利共生关系，这种高度依存的共生关系对于
昆虫和微生物共生体有着重要影响。 这是因为进化
选择的压力可以作用于寄主昆虫，也可以作用于其
体内的共生菌，甚至可以作用于二者的互作关系
（Ｆｅｌｄｈａａｒ，２０１１）。 昆虫和共生菌共生体对不利温
度的复杂响应与此有关。
不同的昆虫所含共生菌种类各异，但这些共生
菌中只有部分种类对昆虫适应温度变化起着重要作
用。 如沙雷氏菌能够大幅提高豌豆蚜的抗热性，共
生细菌 Ｈ． ｄｅｆｅｎｓａ只能有限度地提高豌豆蚜的耐热
能力，而另一种共生细菌 Ｒ． ｉｎｓｅｃｔｉｃｏｌａ 反而使得豌
豆蚜对高温更为敏感（Ｒｕｓｓｅｌｌ ＆ Ｍｏｒａｎ，２００６）。 此
外，同一种昆虫不同的地理种群中共生菌对高温响
应也会存在差异。 如烟粉虱 ＭＥＡＭ１ 隐种在全球广
泛分布，但其以色列种群的立克次氏体数量在高温
作用下显著降低（Ｂｒｕｍｉｎ ｅｔ ａｌ． ，２０１１），而中国浙江
种群在高温处理后其体内立克次氏体数量下降不显
著（Ｓｈａｎ ｅｔ ａｌ． ，２０１４）。 即便是在同一昆虫体内，不
同的共生菌对高温响应也可能不同。 如 Ｓｈａｎ ｅｔ ａｌ．
（２０１４）研究发现，烟粉虱体内的不同共生菌对高温
的敏感性差异明显，所测 ２ 种入侵隐种 ＭＥＡＭ１ 与
Ｍｅｄｉｔｅｒｒａｎｅａｎ（ＭＥＤ）中，前者含有原生共生细菌 Ｐ．
ａｌｅｙｒｏｄｉｄａｒｕｍ以及 ２ 种次生共生细菌 Ｈ． ｄｅｆｅｎｓａ 和
立克次氏体，后者只含有原生共生细菌 Ｐ． ａｌｅｙｒｏｄｉ⁃
ｄａｒｕｍ和次生共生细菌 Ｈ． ｄｅｆｅｎｓａ，当 ４０℃处理 １ ｄ
后 ２ 种烟粉虱体内次生共生菌 Ｈ． ｄｅｆｅｎｓａ 的含量显
著下降，原生共生菌 Ｐ． ａｌｅｙｒｏｄｉｄａｒｕｍ的含量变化不
明显，当处理时间延长到 ３ ｄ时，Ｐ． ａｌｅｙｒｏｄｉｄａｒｕｍ的
含量才显著下降，处理 ５ ｄ 后，２ 种烟粉虱的 Ｐ． ａｌ⁃
ｅｙｒｏｄｉｄａｒｕｍ与 Ｈ． ｄｅｆｅｎｓａ 都下降到更低的水平，而
ＭＥＡＭ１ 隐种中的另一种共生菌立克次氏体的含量
仍未受到显著影响。 另有研究推测，在高温下含菌
体细胞可能对共生菌起到一定的保护作用。 如 Ｂｒｕ⁃
ｍｉｎ ｅｔ ａｌ． （２０１１）研究发现，在以色列 ＭＥＡＭ１ 烟粉
虱隐种中共生菌立克次氏体有 ２ 种分布方式，一种
是聚集在含菌体细胞内，另一种则散布体腔各处，短
期高温处理后发现分散分布的立克次氏体含量显著
下降，而聚集在含菌体细胞内的则变化不明显，同样
分布于含菌体细胞内的共生菌 Ｐ． ａｌｅｙｒｏｄｉｄａｒｕｍ 和
Ｈ． ｄｅｆｅｎｓａ 受温度的影响也不明显。 但 Ｓｈａｎ ｅｔ ａｌ．
（２０１４）对采自中国浙江的 ＭＥＡＭ１ 烟粉虱种群进行
研究发现，同样是位于含菌体细胞内的共生菌 Ｐ．
ａｌｅｙｒｏｄｉｄａｒｕｍ和 Ｈ． ｄｅｆｅｎｓａ，在高温处理 １ ～ ３ ｄ 后
下降显著，反而是分散分布的立克次氏体受高温影
响不明显。 这说明共生菌对温度变化的复杂响应可
能具有物种及种群特异性，但是其响应机制目前还
不清楚。
５ 展望
当前全球气候变暖，而昆虫作为变温动物更易
受到温度的影响 （ Ｄｕｋｅｓ ｅｔ ａｌ． ，２００９； Ｄｉａｍｏｎｄ ｅｔ
ａｌ． ，２０１２）。 昆虫与其体内共生菌形成关联紧密的
共生体，而环境的变化可能会对其中的一方或多方
产生影响并对这种共生关系造成破坏，对共生体、昆
虫本身以及其所处的生态系统也可能造成一定的影
响（Ｂｅｒｇ ｅｔ ａｌ． ，２０１０；Ｋｉｅｒｓ ｅｔ ａｌ． ，２０１０）。 昆虫与其
体内共生菌的长期进化共存已与生态环境形成一种
平衡关系。 如 Ｔｏｊｕ ＆ Ｆｕｋａｔｓｕ（２０１１）对野外自然发
生的蒙栗象甲 Ｃｕｒｃｕｌｉｏ ｓｉｋｋｉｍｅｎｓｉｓ 种群与其体内 ６
种共生菌的共存情况调查发现，它们的感染情况与
当地的气候有明显的相关性，高温区域昆虫种群中
的共生细菌 Ｓｏｄａｌｉｓ、沃尔巴克氏体和立克次氏体的
感染率高，而降雪量大的区域昆虫种群中沃尔巴克
氏体和立克次氏体的感染率明显要低。 昆虫与其体
内的共生菌形成一个密不可分的生物群落，它们之
间相互作用，共同应对环境的影响。 在气候变化加
剧的今天，生态平衡的维持需要考虑共生菌的因素
（Ｔｈｏｍａｓ ＆ Ｂｌａｎｆｏｒｄ，２００３；Ｈａｎｃｅ ｅｔ ａｌ． ，２００７）。 当
一些昆虫体内的共生菌对高温忍受能力较低时，如
赤眼蜂中的沃尔巴克氏体对高温的忍受力低于寄主
昆虫本身（Ｐｉｎｔｕｒｅａｕ ＆ Ｂｏｌｌａｎｄ，２００１），这样高温下
会首先导致共生菌减少或消失，进而影响昆虫的适
应性，对生态平衡造成潜在的威胁。 不同的共生关
系以及不同程度的温度变化对昆虫及共生菌的影响
有所不同（Ｆｅｌｄｈａａｒ，２０１１；Ｗｅｒｎｅｇｒｅｅｎ，２０１２）。 对于
经常处于不利温度等环境选择压力下的昆虫种类，
８２ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４３ 卷
共生菌可能会通过自身代谢或通过调控昆虫代谢合
成一些抗逆相关物质，进而增强昆虫对不利温度的
适应，这类昆虫与共生菌形成的共生体具有逆境条
件下的进化优势。 另一方面，如果昆虫和微生物共
生体所面临不利温度等环境选择压力较小时，共生
菌的抗逆性可能会退化而对不利温度更加敏感。 总
之，今后在研究昆虫对不利高、低温的适应性时，不
应忽视共生菌的作用。 加强有关共生菌作用的研
究，有利于全面、深入地了解昆虫对环境的适应能
力，在害虫防治、生态系统评估方面都具有重要意义
（Ｆｅｌｄｈａａｒ，２０１１；Ｗｅｒｎｅｇｒｅｅｎ，２０１２）。
参 考 文 献 （Ｒｅｆｅｒｅｎｃｅｓ）
Ａｎｂｕｔｓｕ Ｈ， Ｇｏｔｏ Ｓ， Ｆｕｋａｔｓｕ Ｔ． ２００８． Ｈｉｇｈ ａｎｄ ｌｏｗ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ
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Ｔａｂａｓｈｎｉｋ ＢＥ， Ｃｈｉｅｌ Ｅ， Ｄｕｃｋｗｏｒｔｈ ＶＥ， Ｄｅｎｎｅｈｙ ＴＪ， Ｚｃｈｏｒｉ⁃
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ｂｉｏｎｔ ａｔ ｔｈｅ ｂａｃｔｅｒｉｏｃｙｔｅ⁃ｅｍｂｒｙｏ ｉｎｔｅｒｆａｃｅ． Ｐｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓ ｏｆ ｔｈｅ
Ｎａｔｉｏｎａｌ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｕｎｉｔｅｄ Ｓｔａｔｅｓ ｏｆ Ａｍｅｒｉｃａ，
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Ｍａｃｍｉｌｌａｎ ＨＡ， Ｓｉｎｃｌａｉｒ ＢＪ． ２０１１． Ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｕｎｄｅｒｌｙｉｎｇ ｉｎｓｅｃｔ
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Ｍａｈａｄａｖ Ａ， Ｋｏｎｔｓｅｄａｌｏｖ Ｓ， Ｃｚｏｓｎｅｋ Ｈ， Ｇｈａｎｉｍ Ｍ． ２００９． Ｔｈｅｒｍｏ⁃
ｔｏｌｅｒａｎｃｅ ａｎｄ ｇｅｎｅ ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎ ｆｏｌｌｏｗｉｎｇ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ ｉｎ ｔｈｅ ｗｈｉｔｅ⁃
ｆｌｙ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ Ｂ ａｎｄ Ｑ ｂｉｏｔｙｐｅｓ． Ｉｎｓｅｃｔ Ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ ａｎｄ
Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ Ｂｉｏｌｏｇｙ， ３９（１０）： ６６８ － ６７６
ＭｃＣｕｔｃｈｅｏｎ ＪＰ， Ｍｏｒａｎ ＮＡ． ２０１２． Ｅｘｔｒｅｍｅ ｇｅｎｏｍｅ ｒｅｄｕｃｔｉｏｎ ｉｎ
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１３ － ２６
Ｍｏｎｔｌｌｏｒ ＣＢ， Ｍａｘｍｅｎ Ａ， Ｐｕｒｃｅｌｌ ＡＨ． ２００２． Ｆａｃｕｌｔａｔｉｖｅ ｂａｃｔｅｒｉａｌ
ｅｎｄｏｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｂｅｎｅｆｉｔ ｐｅａ ａｐｈｉｄｓ Ａｃｙｒｔｈｏｓｉｐｈｏｎ ｐｉｓｕｍ ｕｎｄｅｒ
ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ． Ｅｃｏｌｏｇｉｃａｌ Ｅｎｔｏｍｏｌｏｇｙ， ２７（２）： １８９ － １９５
Ｍｏｒａｎ ＮＡ， ＭｃＣｕｔｃｈｅｏｎ ＪＰ， Ｎａｋａｂａｃｈｉ Ａ． ２００８． Ｇｅｎｏｍｉｃｓ ａｎｄ
ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｏｆ ｈｅｒｉｔａｂｌｅ ｂａｃｔｅｒｉａｌ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ． Ａｎｎｕａｌ Ｒｅｖｉｅｗ ｏｆ
Ｇｅｎｅｔｉｃｓ， ４２： １６５ － １９０
Ｍｏｒａｎ ＮＡ， Ｙｕｎ Ｙ． ２０１５． Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ ｒｅｐｌａｃｅｍｅｎｔ ｏｆ ａｎ ｏｂｌｉｇａｔｅ
ｉｎｓｅｃｔ ｓｙｍｂｉｏｎｔ． Ｐｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｎａｔｉｏｎａｌ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ｓｃｉ⁃
ｅｎｃｅｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｕｎｉｔｅｄ Ｓｔａｔｅｓ ｏｆ Ａｍｅｒｉｃａ， １１２（７）： ２０９３ － ２０９６
Ｍｕｅｌｌｅｒ ＵＧ， Ｍｉｋｈｅｙｅｖ ＡＳ， Ｈｏｎｇ Ｅ， Ｓｅｎ Ｒ， Ｗａｒｒｅｎ ＤＬ， Ｓｏｌｏｍｏｎ
ＳＥ， Ｉｓｈａｋ ＨＤ， Ｃｏｏｐｅｒ Ｍ， Ｍｉｌｌｅｒ ＪＬ， Ｓｈａｆｆｅｒ ＫＡ， ｅｔ ａｌ． ２０１１．
０３ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４３ 卷
Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ ｏｆ ｃｏｌｄ⁃ｔｏｌｅｒａｎｔ ｆｕｎｇａｌ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｐｅｒｍｉｔｓ ｗｉｎｔｅｒ ｆｕｎｇｉ⁃
ｃｕｌｔｕｒｅ ｂｙ ｌｅａｆｃｕｔｔｅｒ ａｎｔｓ ａｔ ｔｈｅ ｎｏｒｔｈｅｒｎ ｆｒｏｎｔｉｅｒ ｏｆ ａ ｔｒｏｐｉｃａｌ
ａｎｔ⁃ｆｕｎｇｕｓ ｓｙｍｂｉｏｓｉｓ． Ｐｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｎａｔｉｏｎａｌ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ
Ｓｃｉｅｎｃｅｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｕｎｉｔｅｄ Ｓｔａｔｅｓ ｏｆ Ａｍｅｒｉｃａ， １０８ （ １０ ）：
４０５３ － ４０５６
Ｏｓａｋａ Ｒ， Ｎｏｍｕｒａ Ｍ， Ｗａｔａｄａ Ｍ， Ｋａｇｅｙａｍａ Ｄ． ２００８． Ｎｅｇａｔｉｖｅ
ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ ｌｏｗ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ ｏｎ ｔｈｅ ｖｅｒｔｉｃａｌ ｔｒａｎｓｍｉｓｓｉｏｎ ａｎｄ
ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ ｄｅｎｓｉｔｙ ｏｆ ａ ｓｐｉｒｏｐｌａｓｍａ ｅｎｄｏｓｙｍｂｉｏｎｔ ｉｎ Ｄｒｏｓｏｐｈｉｌａ
ｈｙｄｅｉ． Ｃｕｒｒｅｎｔ Ｍｉｃｒｏｂｉｏｌｏｇｙ， ５７（４）： ３３５ － ３３９
Ｐａｒｓｅｌｌ Ｄ， Ｌｉｎｄｑｕｉｓｔ Ｓ． １９９３． Ｔｈｅ ｆｕｎｃｔｉｏｎ ｏｆ ｈｅａｔ⁃ｓｈｏｃｋ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｉｎ
ｓｔｒｅｓｓ ｔｏｌｅｒａｎｃｅ： ｄｅｇｒａｄａｔｉｏｎ ａｎｄ ｒｅａｃｔｉｖａｔｉｏｎ ｏｆ ｄａｍａｇｅｄ ｐｒｏ⁃
ｔｅｉｎｓ． Ａｎｎｕａｌ Ｒｅｖｉｅｗ ｏｆ Ｇｅｎｅｔｉｃｓ， ２７： ４３７ － ４９６
Ｐｉｎｔｕｒｅａｕ Ｂ， Ｂｏｌｌａｎｄ Ｐ． ２００１． Ａ Ｔｒｉｃｈｏｇｒａｍｍａ ｓｐｅｃｉｅｓ ｓｈｏｗｉｎｇ ａ
ｂｅｔｔｅｒ ａｄａｐｔａｔｉｏｎ ｔｏ ｈｉｇｈ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ ｔｈａｎ ｉｔｓ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ． Ｂｉｏ⁃
ｃｏｎｔｒｏｌ Ｓｃｉｅｎｃｅ ａｎｄ Ｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙ， １１（１）： １３ － ２０
Ｐｒａｄｏ ＳＳ， Ａｌｍｅｉｄａ ＲＰＰ． ２００９． Ｒｏｌｅ ｏｆ ｓｙｍｂｉｏｔｉｃ ｇｕｔ ｂａｃｔｅｒｉａ ｉｎ ｔｈｅ
ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ ｏｆ Ａｃｒｏｓｔｅｒｎｕｍ ｈｉｌａｒｅ ａｎｄ Ｍｕｒｇａｎｔｉａ ｈｉｓｔｒｉｏｎｉｃａ．
Ｅｎｔｏｍｏｌｏｇｉａ Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌｉｓ ｅｔ Ａｐｐｌｉｃａｔａ， １３２（１）： ２１ － ２９
Ｐｒａｄｏ ＳＳ， Ｈｕｎｇ ＫＹ， Ｄａｕｇｈｅｒｔｙ ＭＰ， Ａｌｍｅｉｄａ ＲＰ． ２０１０． Ｉｎｄｉｒｅｃｔ
ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ ｏｎ ｓｔｉｎｋ ｂｕｇ ｆｉｔｎｅｓｓ， ｖｉａ ｍａｉｎｔｅｎａｎｃｅ ｏｆ
ｇｕｔ⁃ａｓｓｏｃｉａｔｅｄ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ． Ａｐｐｌｉｅｄ ａｎｄ Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌ Ｍｉｃｒｏｂｉ⁃
ｏｌｏｇｙ， ７６（４）： １２６１ － １２６６
Ｒｕｓｓｅｌｌ ＪＡ， Ｍｏｒａｎ ＮＡ． ２００６． Ｃｏｓｔｓ ａｎｄ ｂｅｎｅｆｉｔｓ ｏｆ ｓｙｍｂｉｏｎｔ ｉｎｆｅｃ⁃
ｔｉｏｎ ｉｎ ａｐｈｉｄｓ： ｖａｒｉａｔｉｏｎ ａｍｏｎｇ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ａｎｄ ａｃｒｏｓｓ ｔｅｍｐｅｒａ⁃
ｔｕｒｅｓ． Ｐｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｒｏｙａｌ Ｓｏｃｉｅｔｙ Ｂ⁃Ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅ，
２７３（１５８６）： ６０３ － ６１０
Ｓａｌｖｕｃｃｉ ＭＥ． ２０００． Ｓｏｒｂｉｔｏｌ ａｃｃｕｍｕｌａｔｉｏｎ ｉｎ ｗｈｉｔｅｆｌｉｅｓ： ｅｖｉｄｅｎｃｅ ｆｏｒ
ａ ｒｏｌｅ ｉｎ ｐｒｏｔｅｃｔｉｎｇ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｄｕｒｉｎｇ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｔｈｅｒ⁃
ｍａｌ Ｂｉｏｌｏｇｙ， ２５（５）： ３５３ － ３６１
Ｓａｌｖｕｃｃｉ ＭＥ， Ｓｔｅｃｈｅｒ ＤＳ， Ｈｅｎｎｅｂｅｒｒｙ ＴＪ． ２０００． Ｈｅａｔ ｓｈｏｃｋ
ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｉｎ ｗｈｉｔｅｆｌｉｅｓ， ａｎ ｉｎｓｅｃｔ ｔｈａｔ ａｃｃｕｍｕｌａｔｅｓ ｓｏｒｂｉｔｏｌ ｉｎ
ｒｅｓｐｏｎｓｅ ｔｏ ｈｅａｔ ｓｔｒｅｓｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｔｈｅｒｍａｌ Ｂｉｏｌｏｇｙ， ２５
（５）： ３６３ － ３７１
Ｓｃａｒｂｏｒｏｕｇｈ ＣＬ， Ｆｅｒｒａｒｉ Ｊ， Ｇｏｄｆｒａｙ ＨＣＪ． ２００５． Ａｐｈｉｄ ｐｒｏｔｅｃｔｅｄ
ｆｒｏｍ ｐａｔｈｏｇｅｎ ｂｙ ｅｎｄｏｓｙｍｂｉｏｎｔ． Ｓｃｉｅｎｃｅ， ３１０（５７５５）： １７８１
Ｓｈａｎ ＨＷ， Ｌｕ ＹＨ， Ｂｉｎｇ ＸＬ， Ｌｉｕ ＳＳ， Ｌｉｕ ＹＱ． ２０１４． Ｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｌ
ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ ｔｈｅ ｗｈｉｔｅｆｌｙ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｔｏ ｕｎｆａｖｏｒａｂｌｅ
ｌｏｗ ａｎｄ ｈｉｇｈ ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅｓ． Ｍｉｃｒｏｂｉａｌ Ｅｃｏｌｏｇｙ， ６８（３）：
４７２ － ４８２
Ｓｉｘ ＤＬ． ２０１２． Ｅｃｏｌｏｇｉｃａｌ ａｎｄ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ｄｅｔｅｒｍｉｎａｎｔｓ ｏｆ ｂａｒｋ ｂｅｅ⁃
ｔｌｅ⁃ｆｕｎｇｕｓ ｓｙｍｂｉｏｓｅｓ． Ｉｎｓｅｃｔｓ， ３（１）： ３３９ － ３６６
Ｓｉｘ ＤＬ， Ｂｅｎｔｚ ＢＪ． ２００７． Ｔｅｍｐｅｒａｔｕｒｅ ｄｅｔｅｒｍｉｎｅｓ ｓｙｍｂｉｏｎｔ ａｂｕｎ⁃
ｄａｎｃｅ ｉｎ ａ ｍｕｌｔｉｐａｒｔｉｔｅ ｂａｒｋ ｂｅｅｔｌｅ⁃ｆｕｎｇｕｓ ｅｃｔｏｓｙｍｂｉｏｓｉｓ． Ｍｉｃｒｏ⁃
ｂｉａｌ Ｅｃｏｌｏｇｙ， ５４（１）： １１２ － １１８
Ｓｔｏｕｔｈａｍｅｒ Ｒ， Ｂｒｅｅｕｗｅｒ ＪＡ， Ｈｕｒｓｔ ＧＤ． １９９９． Ｗｏｌｂａｃｈｉａ ｐｉｐｉｅｎｔｉｓ：
ｍｉｃｒｏｂｉａｌ ｍａｎｉｐｕｌａｔｏｒ ｏｆ ａｒｔｈｒｏｐｏｄ ｒｅｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎ． Ａｎｎｕａｌ Ｒｅ⁃
ｖｉｅｗｓ ｏｆ Ｍｉｃｒｏｂｉｏｌｏｇｙ， ５３： ７１ － １０２
Ｔｅｅｔｓ ＮＭ， Ｄｅｎｌｉｎｇｅｒ ＤＬ． ２０１３． Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｏｆ ｓｅａ⁃
ｓｏｎａｌ ａｎｄ ｒａｐｉｄ ｃｏｌｄ⁃ｈａｒｄｅｎｉｎｇ ｉｎ ｉｎｓｅｃｔｓ． Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ Ｅｎｔｏ⁃
ｍｏｌｏｇｙ， ３８（２）： １０５ － １１６
Ｔｈｏｍａｓ ＭＢ， Ｂｌａｎｆｏｒｄ Ｓ． ２００３． Ｔｈｅｒｍａｌ ｂｉｏｌｏｇｙ ｉｎ ｉｎｓｅｃｔ⁃ｐａｒａｓｉｔｅ
ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ． Ｔｒｅｎｄｓ ｉｎ Ｅｃｏｌｏｇｙ ＆ Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ， １８（７）： ３４４ － ３５０
Ｔｏｊｕ Ｈ， Ｆｕｋａｔｓｕ Ｔ． ２０１１． Ｄｉｖｅｒｓｉｔｙ ａｎｄ ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ ｐｒｅｖａｌｅｎｃｅ ｏｆ ｅｎ⁃
ｄｏｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｉｎ ｎａｔｕｒａｌ ｐｏｐｕｌａｔｉｏｎｓ ｏｆ ｔｈｅ ｃｈｅｓｔｎｕｔ ｗｅｅｖｉｌ： ｒｅｌｅ⁃
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（责任编辑：李美娟）
１３１ 期 单红伟等： 昆虫共生体对不利温度的响应