全 文 ：植物病理学报
ＡＣＴＡ ＰＨＹＴＯＰＡＴＨＯＬＯＧＩＣＡ ＳＩＮＩＣＡ　 ４４(２): １６３￣１７２(２０１４)
收稿日期: ２０１３￣０６￣０４ꎻ 修回日期: ２０１３￣１０￣０９
基金项目: 国家重点基础研究发展计划(２０１３ＣＢ１２７８０３)ꎻ国家自然科学基金(３１１７１７９９ꎻ ３１２００１１３)
通讯作者: 戴小枫ꎬ研究员ꎬＴｅｌ: ０１０￣６２８１５９７６ꎻ Ｅ￣ｍａｉｌ: ｄａｉｘｉａｏｆｅｎｇ＠ｃａａｓ.ｃｎ
第一作者: 陈相永ꎬ男ꎬ安徽萧县人ꎬ博士研究生ꎬ研究方向为植物病原菌基因组学ꎻＥ￣ｍａｉｌ: ｘｙ＿ｃｈ＠１６３.ｃｏｍꎮ
植物病原真菌寄生性与分泌蛋白组
ＣＡＺｙｍｅｓ的比较分析
陈相永ꎬ 陈捷胤ꎬ 肖红利ꎬ 桂月靖ꎬ 李 蕾ꎬ 戴小枫∗
(中国农业科学院农产品加工研究所ꎬ北京 １００１９３)
摘要:通过信息学方法对植物病原真菌分泌蛋白组进行预测以及对碳水化合物酶类 ＣＡＺｙｍｅｓ注释和比较ꎬ分析病原真菌寄
生性与 ＣＡＺｙｍｅｓ家族功能的关系ꎮ 结果显示非专性寄生(半活体营养型和死体营养型)真菌编码的分泌蛋白占基因组编码
基因的比例较专性寄生真菌(活体营养型)的偏高ꎻＣＡＺｙｍｅｓ家族中ꎬ非专性寄生真菌的糖基水解酶家族 ＧＨ和多糖裂解酶家
族 ＰＬ较专性寄生真菌显著扩增ꎻ功能聚类分析发现ꎬ非专性寄生真菌参与纤维素、果胶、木聚糖等植物细胞壁组分降解相关
的基因较专性寄生真菌明显增多ꎮ 结果表明了 ＣＡＺｙｍｅｓ与寄生类型的高度关联性ꎬ揭示了其在非专性寄生真菌致病过程中
可能的关键作用ꎮ
关键词:植物病原真菌ꎻ寄生性ꎻ分泌蛋白组ꎻ碳水化合物酶类ꎻ植物细胞壁降解
Ｔｈｅ ｃｏｍｐａｒａｔｉｖｅ ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ｓｅｃｒｅｔｅｄ ＣＡＺｙｍｅｓ ｉｎ ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｇｅｎｉｃ ｆｕｎｇｉ ｗｉｔｈ ｄｉｆｆｅ￣
ｒｅｎｔ ｌｉｆｅｓｔｙｌｅ　 ＣＨＥＮ Ｘｉａｎｇ￣ｙｏｎｇꎬ ＣＨＥＮ Ｊｉｅ￣ｙｉｎꎬ ＸＩＡＯ Ｈｏｎｇ￣ｌｉꎬ ＧＵＩ Ｙｕｅ￣ｊｉｎｇꎬ ＬＩ Ｌｅｉꎬ ＤＡＩ Ｘｉａｏ￣ｆｅｎｇ
(Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅ ｏｆ Ａｇｒｏ￣Ｐｒｏｄｕｃｔｓ Ｐｒｏｃｅｓｓｉｎｇ Ｓｃｉｅｎｃｅ ａｎｄ Ｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙꎬ Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅｓꎬ Ｂｅｉｊｉｎｇ １００１９３ꎬ
Ｃｈｉｎａ)
Ａｂｓｔｒａｃｔ: Ｔｏ ｕｎｄｅｒｓｔａｎｄ ｔｈｅ ｃｏｒｒｅｌａｔｉｏｎ ｂｅｔｗｅｅｎ ｌｉｆｅｓｔｙｌｅ ａｎｄ ｅｘｔｒａｃｅｌｌｕｌａｒ ＣＡＺｙｍｅｓꎬ ｓｅｃｒｅｔｏｍｅｓ ａｎｄ
ＣＡＺｙｍｅｓ ｗｅｒｅ ｐｒｅｄｉｃｔｅｄ ａｎｄ ａｎｎｏｔａｔｅｄ ｉｎ ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｇｅｎｉｃ ｆｕｎｇｉꎬ ｆｏｌｌｏｗｅｄ ｂｙ ｃｏｍｐａｒａｔｉｖｅ ａｎａｌｙｓｉｓ. Ｔｈｅ ｒｅｓｕｌｔｓ
ｉｎｄｉｃａｔｅｄ ｔｈａｔ ｔｈｅ ｒａｔｉｏ ｏｆ ｓｅｃｒｅｔｅｄ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｔｏ ｔｏｔａｌ ｐｕｔａｔｉｖｅ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｉｎ ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈｉｃ ａｎｄ ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈｉｃ ｆｕｎｇｉ ｗａｓ
ｈｉｇｈｅｒ ｔｈａｎ ｔｈａｔ ｉｎ ｂｉｏｔｒｏｐｈｉｃ ｆｕｎｇｉ. Ｔｈｅ ＣＡＺｙｍｅｓ ｅｓｐｅｃｉａｌｌｙ ｇｌｙｃｏｓｉｄｅ ｈｙｄｒｏｌａｓｅｓ (ＧＨ) ａｎｄ ｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ
ｌｙａｓｅｓ ( ＰＬ) ｓｕｂｆａｍｉｌｉｅｓ ｗｅｒｅ ｅｘｐａｎｄｅｄ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙ ｉｎ ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈｉｃ ａｎｄ ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈｉｃ ｆｕｎｇｉ. Ｆｕｎｃｔｉｏｎａｌ
ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ｓｅｃｒｅｔｅｄ ＣＡＺｙｍｅｓ ｉｎｄｉｃａｔｅｄ ｔｈａｔ ｔｈｅ ｐｌａｎｔ ｃｅｌｌ ｗａｌｌ ( ＰＣＷ) ｄｅｇｒａｄｉｎｇ ｅｎｚｙｍｅｓ ｉｎｖｏｌｖｅｄ ｉｎ
ｄｅｇｒａｄａｔｉｏｎ ｏｆ ｃｅｌｌｕｌｏｓｅꎬ ｐｅｃｔｉｎ ａｎｄ ｘｙｌａｎꎬ ｗｅｒｅ ｍｏｒｅ ａｂｕｎｄａｎｔ ｉｎ ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈｉｃ ａｎｄ ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈｉｃ ｆｕｎｇｉ. Ｔｈｅ
ｄｉｓｔｉｎｃｔ ｅｘｐａｎｓｉｏｎ ｏｆ ＰＣＷ ｄｅｇｒａｄｉｎｇ ｅｎｚｙｍｅｓ ｉｎｄｉｃａｔｅｄ ｔｈｅ ｈｉｇｈ ｃｏｒｒｅｌａｔｉｏｎ ｂｅｔｗｅｅｎ ｆｕｎｇａｌ ｌｉｆｅｓｔｙｌｅ ａｎｄ
ＣＡＺｙｍｅｓꎬ ｍｅａｎｗｈｉｌｅ ｒｅｖｅａｌｉｎｇ ｔｈｅｉｒ ｐｏｔｅｎｔｉａｌ ｒｏｌｅｓ ｉｎ ｐａｔｈｏｇｅｎｅｓｉｓ ｉｎ ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈｉｃ ａｎｄ ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈｉｃ ｆｕｎｇｉ.
Ｋｅｙ ｗｏｒｄｓ: ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｇｅｎｉｃ ｆｕｎｇｉꎻ ｐａｔｈｏｇｅｎｉｃ ｌｉｆｅｓｔｙｌｅꎻ ｓｅｃｒｅｔｏｍｅꎻ ＣＡＺｙｍｅｓꎻ ｐｌａｎｔ ｃｅｌｌ ｗａｌｌ ｄｅｇｒａｄａｔｉｏｎ
中图分类号: Ｓ４３２.４　 　 　 　 　 文献标识码: Ａ　 　 　 　 　 文章编号: ０４１２￣０９１４(２０１４)０２￣０１６３￣１０
　 　 植物病原真菌依据寄生的程度可以分为专性寄
生物和非专性寄生物ꎮ 专性寄生物的营养方式为活
体营养型(ｂｉｏｔｒｏｐｈ)ꎻ非专性寄生物除了寄生生活
外ꎬ还可以在死的植物组织上生活ꎬ营养方式包括半
活体营养型(ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ)和死体营养型(ｎｅｃｒｏｔｒｏ￣
ｐｈ) [１]ꎮ 病原菌不同寄生性反映了其对寄主植物侵
染策略或致病机制的多样性ꎬ而对寄主植物成功侵
染的前提是侵入的病原菌必须适应寄主植物并从中
获取生长、发育以及繁殖所必须的各种营养物质ꎬ在
这个过程中ꎬ与寄主植物直接互作的胞外蛋白具有
　
植物病理学报 ４４卷
重要的作用[２~４]ꎮ
　 　 胞外分泌蛋白是病原菌在细胞内合成后通过各
种分泌途径转运到细胞表面和质膜空间感知周围环
境并做出各种适应性反应的蛋白ꎬ它们可与寄主细胞
中的相关蛋白互作引发寄主一系列与病害发展相关
的生理生化反应并最终形成病害ꎮ 分泌的胞外蛋白
除了作为效应物参与侵染寄主过程外ꎬ还可以作为毒
力因子或者毒素改变寄主细胞的结构或者功能ꎬ或者
作为无毒因子或者激发子引发寄主防卫反应[２ꎬ ５]ꎮ 还
存在大量的碳水化合物酶类(ｃａｒｂｏｈｙｄｒａｔｅ ａｃｔｉｖｅ ｅｎ￣
ＺＹｍｅｓꎬ ＣＡＺｙｍｅｓ)参与了寄主植物细胞壁的降解作
用ꎬ包括酯酶、纤维素酶、果胶酶、葡聚糖酶、木葡聚糖
酶等ꎬ促进病原菌在寄主植物细胞中的附着、侵入、定
殖以及营养吸收等过程ꎮ 因此ꎬ胞外分泌蛋白中的碳
水化合物酶类尤其是植物细胞壁降解酶对病原菌的
侵染能力和特性具有重要作用[６]ꎮ
　 　 随着大量植物病原菌基因组测序的完成ꎬ通过
比较基因组学分析病原菌的寄生性与基因组变异
的关系已经成为研究热点[７]ꎬ尤其是胞外分泌蛋
白 ＣＡＺｙｍｅｓꎮ ＣＡＺｙｍｅｓ 参与碳水化合物的合成
与降解ꎬ包括 ５ 大类:(１)糖基水解酶( ｇｌｙｃｏｓｉｄｅ
ｈｙｄｒｏｌａｓｅｓꎬＧＨ) [８]ꎻ(２)糖基转移酶(ｇｌｙｃｏｓｙｌｔｒａｎｓ￣
ｆｅｒａｓｅｓꎬＧＴ) [９]ꎻ ( ３) 多糖裂解酶 ( ｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ
ｌｙａｓｅｓꎬＰＬ) [１０]ꎻ(４)碳水化合物酯酶( ｃａｒｂｏｈｙｄｒａｔｅ
ｅｓｔｅｒａｓｅｓꎬＣＥ) [１０]ꎻ(５)碳水化合物绑定结构( ｃａｒ￣
ｂｏｈｙｄｒａｔｅ ｂｉｎｄｉｎｇ ｍｏｄｕｌｅｓꎬＣＢＭ) [１１]ꎮ 不同种类
ＣＡＺｙｍｅｓ都包含了较多的亚家族ꎬ针对不同结构
的碳水化合物行使相关催化功能ꎬ其中部分亚家族
直接参与了寄主植物细胞壁组分(纤维素、果胶、
木聚糖等) 的降解ꎬ如 ＧＨ２８、 ＧＨ４３、 ＰＬ１、 ＰＬ３、
ＰＬ９、ＣＥ８、ＣＥ１２等ꎬ以利于病原菌对寄主植物的成
功侵染[１２ꎬ １３]ꎮ 已有研究表明非活体营养型病原菌
基因组较活体营养型编码更多的碳水化合物水解
酶[１４~１６]ꎮ 通过黄萎病菌 ( Ｖｅｒｔｉｃｉｌｌｉｕｍ ｄａｈｌｉａｅ 和
Ｖ. ａｌｂｏ－ａｔｒｕｍ)和稻瘟病菌(Ｍａｇｎａｐｏｒｔｈｅ ｏｒｙｚａｅ)
分泌蛋白组的 ＣＡＺｙｍｅｓ 比较分析发现ꎬ黄萎病菌
编码的碳水化合物结合模块 ＣＢＭ１(ｃａｒｂｏｈｙｄｒａｔｅ－
ｂｉｎｄｉｎｇ ｍｏｄｕｌｅｓ １)亚家族明显扩增ꎬ推测其与黄萎
病菌死体营养型的广谱寄生相关[１３]ꎮ 因此ꎬ在基
因组层面上分析比较分泌到胞外的 ＣＡＺｙｍｅｓ对理
解病原菌寄生性差异和侵染特性有重要意义ꎮ
　 　 本研究以不同寄生性的 １２个植物病原真菌为
研究对象ꎬ包括 ３ 个活体营养型、５ 个死体营养型
和 ４个半活体营养型ꎬ通过全基因组编码蛋白的分
泌特性预测获得分泌蛋白组ꎬ对分泌蛋白组的
ＣＡＺｙｍｅｓ进行注释和比较分析ꎬ进而阐明病原菌
编码的植物细胞壁降解酶类差异与其寄生性(营
养型)的关系ꎮ
１　 材料与方法
１.１　 植物病原菌及其基因组数据　
　 　 本研究对 １２种不同寄生性的植物病原真菌分泌
蛋白组的细胞壁降解酶类进行了比较分析ꎬ包括 ３种
活体营养型真菌:玉米黑粉病菌(Ｕｓｔｉｌａｇｏ ｍａｙｄｉｓ)、玉
米丝黑穗病菌(Ｓｐｏｒｉｓｏｒｉｕｍ ｒｅｉｌｉａｎｕｍ)和杨树叶锈病
菌(Ｍｅｌａｍｐｓｏｒａ ｌａｒｉｃｉｓ￣ｐｏｐｕｌｉｎａ)ꎻ４种半活体营养型
真菌:稻瘟病菌(Ｍａｇｎａｐｏｒｔｈｅ ｇｒｉｓｅａ)、小麦白斑病菌
(Ｍｙｃｏｓｐｈａｅｒｅｌｌａ ｇｒａｍｉｎｉｃｏｌａ)、禾谷镰孢菌(Ｆｕｓａｒｉｕｍ
ｇｒａｍｉｎｅａｒｕｍ)和禾生炭疽菌(Ｃｏｌｌｅｔｏｔｒｉｃｈｕｍ ｇｒａｍｉｎｉ￣
ｃｏｌａ)ꎻ５ 种死体营养型真菌:玉米小斑病菌(Ｃｏｃｈ￣
ｌｉｏｂｏｌｕｓ ｈｅｔｅｒｏｔｒｏｐｈｕｓ)、小麦叶斑病菌(Ｓｔａｇｏｎｏｓｐｏｒａ
ｎｏｄｏｒｕｍ)、核盘菌(Ｓｃｌｅｒｏｔｉｎｉａ ｓｃｌｅｒｏｔｉｏｒｕｍ)、灰霉菌
(Ｂｏｔｒｙｔｉｓ ｃｉｎｅｒｅａ)和大丽轮枝菌(Ｖｅｒｔｉｃｉｌｌｉｕｍ ｄａｈｌｉ￣
ａｅ)ꎮ 其中玉米丝黑穗病菌基因组编码蛋白数据下载
自 ＮＣＢＩ 数据库(ｈｔｔｐ: / / ｗｗｗ􀆰 ｎｃｂｉ􀆰 ｎｌｍ􀆰 ｎｉｈ􀆰 ｇｏｖ / ｇｅ￣
ｎｏｍｅ)ꎻ灰霉菌、禾生炭疽菌、玉米黑粉病菌、稻瘟病
菌、核盘菌、禾谷廉孢菌和大丽轮枝菌基因组编码蛋
白序列下载自美国布罗德研究所真菌基因组数据库
(Ｂｒｏａｄ Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅꎬｈｔｔｐ: / / ｗｗｗ􀆰 ｂｒｏａｄｉｎｓｔｉｔｕｔｅ􀆰 ｏｒｇ / / ｓｃｉ￣
ｅｎｔｉｆｉｃ￣ｃｏｍｍｕｎｉｔｙ / ｄａｔａ)ꎻ其他真菌基因组编码蛋白下
载自联合基因组研究所真菌基因组数据库(Ｊｏｉｎｔ Ｇｅ￣
ｎｏｍｅ Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅꎬｈｔｔｐ: / / ｇｅｎｏｍｅ􀆰 ｊｇｉ􀆰 ｄｏｅ􀆰 ｇｏｖ / ｐｒｏｇｒａｍｓ /
ｆｕｎｇｉ / ｉｎｄｅｘ.ｊｓｆꎮ
１.２　 分泌蛋白预测
　 　 分泌蛋白预测按如下流程进行:利用 ＷｏＬＦ
ＰＳＯＲＴ程序对 １２ 个真菌基因组的编码蛋白进行
细胞亚定位预测ꎬ获得定位于胞外的蛋白基因集ꎬ
ｅｘｔｒ≥１８[１７]ꎻ通过 Ｓｉｇｎａｌ Ｐ４.１ 预测蛋白集的信号
肽ꎬＤ－ｓｃｏｒｅ≥０.５[１８]ꎻ利用跨膜结构预测软件 ＴＭ￣
ＨＭＭ２.０分析编码蛋白的跨膜结构域[１９]ꎬ应用跨
膜拓扑学和信号肽预测软件 Ｐｈｏｂｉｕｓ 预测蛋白的
跨膜结构域和信号肽[２０]ꎮ 分泌蛋白要求满足下列
条件:亚细胞定位于胞外ꎬ具有信号肽ꎬ无跨膜结构
４６１
　
　 ２期 陈相永ꎬ等:植物病原真菌寄生性与分泌蛋白组 ＣＡＺｙｍｅｓ的比较分析
域ꎮ 获得的分泌蛋白组用于 ＣＡＺｙｍｅｓ的注释ꎮ
１.３　 ＣＡＺｙｍｅｓ注释与功能聚类　
　 　 从 ＣＡＺｙ 网站( ｈｔｔｐ: / / ｗｗｗ. ｃａｚｙ. ｏｒｇ / )下载
ＣＡＺｙｍｅｓ数据库[２１]ꎬ通过 ＢＬＡＳＴＰ 方法分别比较
１２个基因组分泌蛋白组与数据库 ＣＡＺｙｍｅｓ 序列
的同源性[２２]ꎬＥ 值≤１０－５ꎬ序列一致性≥３０％ꎬ取
最佳匹配结果ꎬ得到 １２ 个真菌分泌蛋白组的
ＣＡＺｙｍｅｓꎮ 根据 ＣＡＺｙｍｅ家族的功能进行统计分
析ꎬ并对参与植物细胞壁组分降解的 ＣＡＺｙｍｅｓ 进
行分类统计[２１ꎬ ２３]ꎮ
１.４　 ＣＡＺｙｍｅｓ 亚家族进化分析　
　 　 利用 ＭＥＧＡ５.２ 软件中的 ＭＵＳＣＬＥ 程序将建
树需要的同源序列进行联配( ａｌｉｇｎｍｅｎｔ)ꎬ用邻近
法(Ｎｅｉｇｈｂｏｒ－Ｊｏｉｎｉｎｇ)构建进化树ꎬ选择泊松修正
方法(Ｐｏｉｓｓｏｎ ｃｏｒｒｅｃｔｉｏｎ ｍｅｔｈｏｄ)计算进化距离ꎬ
Ｂｏｏｔｓｔｒａｐ＝ １ ０００[２４]ꎮ
２　 结果与分析
２.１　 不同寄生性植物病原菌分泌蛋白预测和比较
分析
　 　 本研究对 １２个不同寄生性的植物病原真菌的
编码基因统计发现ꎬ总编码基因数量在 ６ ５２２ ~ １６
６９４之间ꎬ玉米黑粉病菌最少ꎬ为 ６ ５２２ 个ꎮ 类似于
玉米黑粉病菌ꎬ另一活体营养型玉米丝黑穗病菌编
码的基因也相对较少ꎬ为 ６ ６７３个ꎬ但同样为活体营
养型真菌杨树叶锈病菌则编码 １６ ６９４个基因ꎻ半活
体营养型和死体营养型真菌基因组编码的基因均在
１０ ０００个以上ꎬ说明植物病原菌寄生特性与其全基
因组编码基因数目之间没有必然的联系(图 １Ａ)ꎮ
　 　 综合亚细胞定位预测程序 ＷｏＬＦ ＰＳＯＲＴ、信
号肽预测程序 Ｓｉｇｎａｌ Ｐ４.１、跨膜结构域及其拓扑结
构预测程序 ＴＭＨＭＭ２.０ 和 Ｐｈｏｂｉｕｓ 分析结果ꎬ获
得了 １２ 个植物病原真菌的分泌蛋白集ꎮ 结果表
明ꎬ不同寄生性病原真菌编码的分泌蛋白数量在
３０３~１ ０５９ 之间ꎬ且编码分泌蛋白的数量和基因组
总编码基因无显著相关性ꎬ如稻瘟病菌共编码
１１ ０５４个基因ꎬ含有潜在分泌蛋白 １ ０５９个ꎬ死体营
养型病原菌核盘菌编码 １４ ５２２ 个基因ꎬ仅含有潜
在分泌蛋白 ５３０ 个(图 １Ａ)ꎮ 进一步研究发现ꎬ半
活体营养型和死体营养型真菌中ꎬ除了核盘菌外ꎬ
预测分泌蛋白占总编码蛋白的比例为 ４. ８％ ~
９.６％ꎬ均高于活体营养型真菌 ４. ５％ ~ ４. ６％ (图
１Ｂ)ꎬ一定程度上表现为非专性寄生菌编码分泌蛋
白的比例高于专性寄生物的特征ꎮ
２.２　 分泌蛋白组的 ＣＡＺｙｍｅｓ　
　 　 结果表明ꎬ兼性寄生真菌编码的分泌的
ＣＡＺｙｍｅｓ的数量显著高于专性寄生真菌ꎬ半活体
营养型真菌编码 ＣＡＺｙｍｅ 的基因为 １２８ ~ ４３８ 个ꎬ
死体营养型真菌编码的 ＣＡＺｙｍｅｓ 的数量为 １７６ ~
２８９个ꎬ而活体营养型真菌编码的 ＣＡＺｙｍｅｓ 的数
量仅为６４ ~ １１９个(图２Ａ) ꎮ另一方面ꎬ不同寄生
Ｆｉｇ. １　 Ｔｈｅ ｇｅｎｏｍｉｃ ｇｅｎｅ ｓｅｔｓ ａｎｄ ｓｅｃｒｅｔｏｍｅ ｏｆ ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｇｅｎ
５６１
　
植物病理学报 ４４卷
性病原真菌编码 ＣＡＺｙｍｅｓ基因占分泌蛋白基因的
比例也存在较大差异ꎬ除小麦白斑病菌外ꎬ半活体
营养型和死体营养型真菌 ＣＡＺｙｍｅｓ占分泌蛋白基
因的比例均达到 ２６.０％以上ꎬ对禾本科植物危害严
重的禾生炭疽菌的 ＣＡＺｙｍｅｓ 所占的比例高达
４１.０１％ꎻ而活体营养型真菌中 ＣＡＺｙｍｅｓ 占分泌蛋
白的比例均偏低ꎬ尤其是杨树叶锈病菌编码的
ＣＡＺｙｍｅｓ 仅占分泌蛋白集的 １５.０％(图 ２Ｂ)ꎮ 结
果说明ꎬ真菌编码的分泌型 ＣＡＺｙｍｅｓ 和其寄生性
存在关联ꎬ相对于活体营养型真菌ꎬ非专性寄生真
菌的 ＣＡＺｙｍｅｓ无论是数量还是占分泌蛋白组的比
例均得到显著增强ꎮ
　 　 对分泌型 ＣＡＺｙｍｅｓ 的 ５ 个家族(ＣＢＭ、ＣＥ、
ＧＨ、ＧＴ和 ＰＬ)的比较分析发现ꎬ非专性寄生真菌
的糖基水解酶家族 ＧＨ和多糖裂解酶家族 ＰＬ相对
于专性寄生真菌发生了扩增ꎮ 活体营养型真菌中ꎬ
杨树叶锈病菌编码的 ＧＨ 家族最多为 ６１ 个ꎻ但在
半活体营养型和死体营养型真菌中ꎬ编码 ＧＨ家族
基因最少的真菌小麦白斑病菌也达到了 ８１ 个ꎬ禾
生炭疽菌更是高达 ２１２个ꎮ 类似地ꎬ活体营养型真
菌几乎不编码 ＰＬ家族基因ꎬ但在非专性寄生类型
真菌中则普遍存在ꎬ多数病原编码 ５ 个以上的 ＰＬ
家族基因ꎬ尤其是大丽轮枝菌ꎬ编码的分泌型 ＰＬ
家族基因高达 ３０个(图 ２Ａ)ꎮ ＧＨ和 ＰＬ家族中多
个亚家族参与了植物细胞组分(纤维素、果胶、木
聚糖等)的降解作用ꎬ而病原真菌 ＧＨ 和 ＰＬ 家族
的扩增现象呈现出和寄生性相关的特性ꎬ暗示着植
物细胞壁降解酶类可能参与影响了病原菌对寄主
的寄生性ꎮ
２.３ 　 纤维素降解酶与寄生性　
　 　 纤维素降解酶类主要降解植物细胞壁组分纤
维素ꎬ通常具有 β－Ｄ－１ꎬ４－葡萄糖酶和纤维二糖酶
功能ꎬ主要包括糖基水解酶的 ８ 个亚家族(ＧＨ１、
ＧＨ３、ＧＨ５、ＧＨ６、ＧＨ７、ＧＨ９、ＧＨ４５ 和 ＧＨ６１) [２１ꎬ ２３]ꎮ
本研究发现ꎬ不同植物寄生性真菌编码的纤维素降
解酶存在较大差异ꎬ活体营养型真菌编码的纤维素
降解酶类相对较少(８~ １６ 个)ꎬ而非专性寄生类型
真菌中则显著增多ꎬ共有 ６个真菌编码的纤维素降
解酶类超过了 ３０ 个(３２ ~ ６２ 个) (表 １)ꎮ 尤其是
ＧＨ３ ( β￣ｇｌｕｃｏｓｉｄａｓｅ)和 ＧＨ６１ ( ｃｏｐｐｅｒ － ｄｅｐｅｎｄｅｎｔ
ｌｙｔｉｃ ｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ ｍｏｎｏｏｘｙｇｅｎａｓｅｓ)亚家族基因
在非活体营养型真菌中发生了显著的扩增ꎮ ３ 个
活体营养型真菌中各编码 １个 ＧＨ３亚家族基因ꎬ４
个半活体营养型真菌编码 ９~ １２ 个ꎬ死体营养型真
菌编码 ３~８个ꎮ 活体营养型真菌没有预测出编码
ＧＨ６１亚家族的基因ꎬ４ 个半活体营养型真菌编码
ＧＨ６１亚家族基因差异较大ꎬ小麦白斑病菌编码 １
个ꎬ其它 ３种病原真菌分别编码 １２ ~ ２８ 个ꎬ５ 种死
体营养型真菌编码的 ＧＨ６１亚家族基因扩增明显ꎬ
分别为 ７~２７个(表 １)ꎮ 结果说明ꎬ参与纤维素降
解的 ＧＨ３家族和 ＧＨ６１家族的扩增可能增强了病
Ｆｉｇ. ２　 Ａｎｎｏｔａｔｉｏｎ ｔｈｅ ＣＡＺｙｍｅｓ ｏｆ ｓｅｃｒｅｔｏｍｅ ｉｎ ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｇｅｎｓ
Ａ: Ｃｌａｓｓｉｆｉｃａｔｉｏｎ ｏｆ ＣＡｚｙｍｅｓ ｐｒｅｄｉｃｔｅｄ ｉｎ ｆｕｎｇａｌ ｇｅｎｏｍｅｓꎻＢ: Ｔｈｅ ｒａｔｉｏｓ ｏｆ ｓｅｃｒｅｔｅｄ ＣＡＺｙｍｅｓ ｔｏ ｆｕｎｇａｌ ｓｅｃｒｅｔｏｍｅｓ ｒｅｓｐｅｃｔｉｖｅｌｙ.
６６１
　
　 ２期 陈相永ꎬ等:植物病原真菌寄生性与分泌蛋白组 ＣＡＺｙｍｅｓ的比较分析
Ｔａｂｌｅ １　 Ｃｏｍｐａｒｉｓｏｎ ｏｆ ｔｈｅ ｓｕｂｆａｍｉｌｉｅｓ ｏｆ ｃｅｌｌｕｌｏｓｅ ｄｅｇｒａｄｉｎｇ ｅｎｚｙｍｅｓ
Ｐａｔｈｏｇｅｎｉｃ ｌｉｆｅｓｔｙｌｅ Ｓｐｅｃｉｅｓ ＧＨ１ ＧＨ３ ＧＨ５ ＧＨ６ ＧＨ７ ＧＨ９ ＧＨ４５ ＧＨ６１ Ｔｏｔａｌ
Ｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｓｐｏｒｉｓｏｒｉｕｍ ｒｅｉｌｉａｎｕｍ ０ １ ５ ０ ０ ０ ２ ０ ８
Ｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｕｓｔｉｌａｇｏ ｍａｙｄｉｓ ０ １ ６ ０ ０ ０ ３ ０ １０
Ｂｉｏｔｒｏｐｈｙ Ｍｅｌａｍｐｓｏｒａ ｌａｒｉｃｉｓ￣ｐｏｐｕｌｉｎａ ０ １ ７ ０ ７ １ ０ ０ １６
Ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｍａｇｎａｐｏｒｔｈｅ ｇｒｉｓｅａ １ １２ ７ ３ ３ ０ １ １５ ４２
Ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｍｙｃｏｓｐｈａｅｒｅｌｌａ ｇｒａｍｉｎｉｃｏｌａ １ ９ ４ ０ １ ０ １ １ １７
Ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｃｏｌｌｅｔｏｔｒｉｃｈｕｍ ｇｒａｍｉｎｉｃｏｌａ ０ １０ １３ ３ ６ ０ ２ ２８ ６２
Ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｆｕｓａｒｉｕｍ ｇｒａｍｉｎｅａｒｕｍ １ ９ ７ １ １ ０ １ １２ ３２
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｂｏｔｒｙｔｉｓ ｃｉｎｅｒｅａ ０ ６ ５ １ ３ ０ １ １０ ２６
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｃｏｃｈｌｉｏｂｏｌｕｓ ｈｅｔｅｒｏｔｒｏｐｈｕｓ ２ ８ ８ ３ ５ ０ ３ １８ ４７
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｓｔａｇｏｎｏｓｐｏｒａ ｎｏｄｏｒｕｍ ０ ３ １３ ４ ２ ０ ２ ２７ ５１
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｓｃｌｅｒｏｔｉｎｉａ ｓｃｌｅｒｏｔｉｏｒｕｍ ２ ４ ８ １ ３ ０ ２ ７ ２７
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｖｅｒｔｉｃｉｌｌｉｕｍ ｄａｈｌｉａｅ １ ６ ８ ４ ６ ０ ２ １９ ４６
　
原菌由活体营养转向为半活体营养或者死体营养ꎮ
２.４ 　 果胶降解酶与寄生性　
　 　 ＧＨ和 ＰＬ家族中多个亚家族参与了植物细胞
壁果胶组分的降解作用ꎬ包括 ＧＨ２、ＧＨ２８、ＧＨ３５、
ＧＨ４３、ＧＨ５１、ＧＨ５３、ＧＨ５４、ＧＨ７８、ＧＨ９３、ＧＨ１０５、
ＰＬ１、ＰＬ３、ＰＬ４、ＰＬ９、ＰＬ１１等ꎬ以及碳水化合物酯酶
ＣＥ１、ＣＥ８和 ＣＥ１２[２１ꎬ ２３]ꎮ 对不同寄生性植物病原
菌编码的果胶降解酶比较分析同样发现ꎬ非专性寄
生类型真菌编码的果胶降解酶类相对于活体营养
型病原真菌发生了显著扩增ꎬ小麦白斑病菌相对较
少ꎬ共编码 １８个果胶降解酶类ꎬ其它非专性寄生物
编码 ３６ ~ ８４ 个ꎬ而 ３ 个活体营养型真菌则只编码
１０ ~ １４ 个(表 ２)ꎮ 对个别亚家族比较分析发现ꎬ
ＧＨ２８( ｐｏｌｙｇａｌａｃｔｕｒｏｎａｓｅ)、ＧＨ４３ ( β －ｘｙｌｏｓｉｄａｓｅ)、
ＰＬ１( ｐｅｃｔａｔｅｌｙａｓｅ)和 ＣＥ１ ( ａｃｅｔｙｌ ｘｙｌａｎ ｅｓｔｅｒａｓｅ)
４个亚家族的扩增最为明显ꎬ部分非专性寄生菌编
码的基因数量远高于活体营养型真菌ꎬ如玉米黑粉
病菌仅编码 １个 ＧＨ２８亚家族基因ꎬ而死体营养型
的灰霉菌编码的 ＧＨ２８ 亚家族基因高达 １８ 个ꎻ此
外ꎬ部分果胶降解酶亚家族(ＧＨ５３、ＧＨ７８、ＧＨ９３、
ＧＨ１０５、ＰＬ３、ＰＬ４ 和 ＣＥ１２)在活体营养型真菌中
未发现同源基因ꎬ但在多数非专性寄生菌中均有发
现(表 ２)ꎮ 结果同样说明病原真菌的寄生性和果
胶降解酶相关ꎬ其通过增强对植物细胞壁组分果胶
降解的能力增强了对寄主的兼性寄生能力ꎮ
　 　 通过在非专性寄生真菌中扩增明显的 ＰＬ１ 家
族的系统发育树可以看出ꎬ除了与活体营养病原真
菌编码的 ２ 个 ＰＬ１ 基因 Ｓｐｒｅ ＿ ＣＢＱ６９６６５. １ 和
Ｍｅｌｌｐ＿７２４３６近缘 Ｃｌａｄｅ１ 分枝ꎬ非活体营养类型的
植物致病真菌的 ＰＬ１基因出现扩增外(图 ３)ꎬ还在
其他进化分枝出现大量的扩增ꎮ 如黄萎病菌在
Ｃｌａｄｅ１具有 ４ 个 ＰＬ１ 基因ꎬ在其他进化分支出现
具有多糖裂解功能的 １２ 个 ＰＬ１ 基因ꎮ 这意味着
黄萎病菌降解植物细胞壁果胶成分能力的增强ꎬ以
及适应(降解)更多类型的植物细胞壁结构ꎬ进一
步适应更多的植物寄主范围ꎮ 可以推测果胶降解
相关 ＣＡＺｙｍｅｓ 亚家族 ＧＨ２８、ＧＨ４３、ＣＥ１ 等在进
化上也出现类似情况ꎬ以增强病原真菌适应其非专
性寄生的能力ꎮ
２.５　 木聚糖降解酶与寄生性
　 　 除了纤维素和果胶之外ꎬ由 β－Ｄ－１ꎬ４ 木糖苷
键链接的木聚糖也是植物细胞壁的重要组分ꎮ 参
与木聚糖降解酶的亚家族包括 ＧＨ３ꎬＧＨ１０ꎬＧＨ１１ꎬ
ＧＨ４３ꎬＧＨ６２ꎬＧＨ６７ꎬＧＨ１１５ 和 ＣＥ１ꎬ其中 ＧＨ３ 也
同时参与了纤维素的降解ꎬＧＨ４３和 ＣＥ１ 则同时参
与果胶的降解作用[２１ꎬ ２３]ꎮ 相对于活体营养型真
菌ꎬ非专性寄生真菌中 ＧＨ３、ＧＨ４３ 和 ＣＥ１ 亚家族
的扩增除了增强对纤维素和果胶的降解之外(表
１ꎬ表 ２)ꎬ同样也对木聚糖的降解有正向作用(表
３) ꎻ除此之外ꎬ部分非专性寄生真菌的ＧＨ１０和
７６１
　
植物病理学报 ４４卷
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２　
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４
８４
８６１
　
　 ２期 陈相永ꎬ等:植物病原真菌寄生性与分泌蛋白组 ＣＡＺｙｍｅｓ的比较分析
Ｆｉｇ. ３　 Ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃ ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ ｌｙａｓｅｓ ｆａｍｉｌｙ １
ＧＨ１１ 亚家族相对于活体营养型真菌也发生了一
定程度的扩增ꎮ 因此ꎬ非专性寄生寄生真菌可能通
过增强木聚糖降解酶类家族基因来影响其对植物
的寄生性ꎮ
３　 讨论
　 　 病原菌从寄主植物体内夺取养分和水分等生
活物质的能力存在差异ꎬ形成了活体营养、半活体
营养和死体营养等不同的寄生特性[１]ꎬ然而对寄
生性遗传基础的研究尚不清楚ꎮ 近年来通过比较
基因组学研究发现ꎬ病原菌的胞外分泌蛋白尤其是
碳水化合物酶类 ＣＡＺｙｍｅｓ 和寄生性有相关
性[１４~１６]ꎬ因此ꎬ本研究聚焦于不同寄生性病原真菌
分泌蛋白组的 ＣＡＺｙｍｅｓ 的比较分析ꎬ有助于解析
胞外碳水化合物酶类与植物病原菌寄生性的关系ꎮ
　 　 分泌蛋白组预测发现ꎬ尽管 １２ 个病原菌基因
组编码基因的数量存在较大差异ꎬ但多数半活体营
养型和死体营养型真菌编码的分泌蛋白占总基因
的比例高于活体营养型真菌(图 １)ꎮ 非专性寄生
物需要更多的胞外酶类或者毒素物质与寄主互作ꎬ
进而杀死寄主的细胞和组织ꎬ而后以死亡的植物组
织作为营养来源[４ꎬ ２５]ꎬ而专性寄生物侵入后需要
保持寄主植物的活性[２６]ꎬ因此ꎬ非活体病原菌可能
需要编码更多的分泌蛋白来完成半活体营养或死
体营养的特性ꎮ 病原菌编码的胞外分泌蛋白中含
有大量的碳水化合物活性酶ꎬ参与对寄主植物细胞
９６１
　
植物病理学报 ４４卷
Ｔａｂｌｅ ３　 Ｃｏｍｐａｒｉｓｏｎ ｏｆ ｔｈｅ ｓｕｂｆａｍｉｌｉｅｓ ｏｆ ｘｙｌａｎ ｄｅｇｒａｄｉｎｇ ｅｎｚｙｍｅｓ
Ｐａｔｈｏｇｅｎｉｃ ｌｉｆｅｓｔｙｌｅ Ｓｐｅｃｉｅｓ ＧＨ３ ＧＨ１０ ＧＨ１１ ＧＨ４３ ＧＨ６２ ＧＨ６７ ＧＨ１１５ ＣＥ１ Ｔｏｔａｌ
Ｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｓｐｏｒｉｓｏｒｉｕｍ ｒｅｉｌｉａｎｕｍ １ １ ０ ２ １ ０ １ １ ７
Ｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｕｓｔｉｌａｇｏ ｍａｙｄｉｓ １ １ １ ４ １ ０ １ １ １０
Ｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｍｅｌａｍｐｓｏｒａ ｌａｒｉｃｉｓ－ｐｏｐｕｌｉｎａ １ １ ０ ４ ０ ０ ０ ０ ６
Ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｍａｇｎａｐｏｒｔｈｅ ｇｒｉｓｅａ １２ ５ ４ １２ ４ １ １ ８ ４７
Ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｍｙｃｏｓｐｈａｅｒｅｌｌａ ｇｒａｍｉｎｉｃｏｌａ ９ １ １ ５ １ ０ １ ２ ２０
Ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｃｏｌｌｅｔｏｔｒｉｃｈｕｍ ｇｒａｍｉｎｉｃｏｌａ １０ １０ ６ １１ ２ １ １ ６ ４７
Ｈｅｍｉｂｉｏｔｒｏｐｈ Ｆｕｓａｒｉｕｍ ｇｒａｍｉｎｅａｒｕｍ ９ ４ ３ １４ １ １ １ ３ ３６
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｂｏｔｒｙｔｉｓ ｃｉｎｅｒｅａ ６ ２ ２ ４ １ ０ １ １ １７
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｃｏｃｈｌｉｏｂｏｌｕｓ ｈｅｔｅｒｏｔｒｏｐｈｕｓ ８ ５ ５ ６ ２ １ ０ ７ ３４
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｓｔａｇｏｎｏｓｐｏｒａ ｎｏｄｏｒｕｍ ３ ６ ７ ６ ３ １ １ １０ ３７
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｓｃｌｅｒｏｔｉｎｉａ ｓｃｌｅｒｏｔｉｏｒｕｍ ４ ２ ３ １ ０ ０ １ ０ １１
Ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈ Ｖｅｒｔｉｃｉｌｌｉｕｍ ｄａｈｌｉａｅ ６ ３ ５ １５ ０ １ ０ ５ ３５
　
壁的降解作用ꎬ促进病原菌在寄主植物细胞中的附
着、侵入、定殖以及营养吸收等过程[４ꎬ ６]ꎮ 本研究
发现ꎬ病原真菌编码的 ＣＡＺｙｍｅｓ与寄生性相关ꎬ非
专性寄生真菌编码的 ＣＡＺｙｍｅｓ的数量和占分泌蛋
白组的比例显著高于专性寄生真菌ꎬ尤其是参与植
物细胞壁降解的糖基水解酶家族 ＧＨ 和多糖裂解
酶家族 ＰＬ发生了显著扩增(图 ２)ꎮ 因此ꎬ非专性
寄生真菌编码植物细胞壁降解酶能力的强化可能
与其通过降解更复杂的植物细胞壁组份来完成死
体营养的生活史密切相关ꎬ而专性寄生真菌胞外分
泌蛋白的功能则更集中于营养的摄取ꎬ而非强制性
的降解植物细胞壁组织[２７]ꎮ
　 　 病原菌侵染寄主植物的过程首先需要突破植
物的表皮和细胞壁障碍ꎬ分泌到胞外的 ＣＡＺｙｍｅｓ
扮演着重要的角色ꎬ尤其是参与植物细胞壁组份降
解的亚家族[７ꎬ １４ꎬ ２３ꎬ ２６]ꎬ特别是 ＧＨ、ＰＬ 和 ＣＥ 家族
参与了植物多糖组分的降解作用ꎬ是病原菌成功侵
染寄主的重要因素[２８ꎬ ２９]ꎮ 本研究发现ꎬ参与细胞
壁组份纤维素、果胶和木聚糖降解的亚家族在不同
寄生真菌中发生了显著分化ꎬ相对于活体营养型真
菌仅编码少量的细胞壁组份降解酶类ꎬ半活体营养
和死体营养编码的细胞壁降解酶得到强化ꎬ如纤维
素降解酶类 ＧＨ３、 ＧＨ６１ 等 (表 １ )ꎬ果胶酶类
ＧＨ２８、ＰＬ１ 等 (表 ２ )ꎮ 不同营养类型真菌间
ＣＡＺｙｍｅｓ亚家族的进化分析也表明ꎬ非活体寄生
真菌不仅具有活体寄生近缘的编码基因出现扩增ꎬ
同时衍生出多拷贝的 ＣＡＺｙｍｅｓ 同源基因(图 ３)ꎬ
以适应非专性寄生菌扩大寄主范围的特点(图 ３)ꎮ
一般认为ꎬ死体营养型真菌较活体营养型真菌编码
更多的胞外碳水化合物酶类ꎬ通过植物细胞系的降
解来实现广谱侵染的特性[３０]ꎬ而活体营养型真菌
编码植物细胞壁降解酶的能力退化[３１]ꎬ如玉米黑
粉病菌通过弱化编码 ＣＡＺｙｍｅｓ的能力来适应在寄
主植物体内进行活体营养的生活方式[３２]ꎮ 因此ꎬ
推测病原菌的寄生性和其编码的植物细胞壁降解
酶类能力相关ꎬ相对于专性寄生菌ꎬ非专性寄生菌
需要编码更多的植物细胞壁降解酶来适应其摄取
营养的生活方式ꎮ
　 　 本研究对不同寄生性的 １２种植物病原真菌分
泌蛋白组的 ＣＡＺｙｍｅｓ 进行了比较分析ꎬ发现兼性
寄生物编码的 ＣＡＺｙｍｅｓ相对于专性寄生菌发生了
扩增ꎬ特别是参与植物细胞壁组分(纤维素、果胶
和木聚糖)降解的亚家族在兼性寄生菌中得到明
显强化ꎬ而专性寄生菌则弱化编码植物细胞壁降解
酶类ꎬ研究结果为解释植物病原菌寄生性的遗传基
础提供了理论依据ꎮ
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ｇｌｙｃｏｓｙｌｔｒａｎｓｆｅｒａｓｅｓ. Ｆａｍｉｌｉｅｓꎬ ｍｏｄｕｌｅｓꎬ ａｎｄ ｉｍｐｌｉｃａ￣
ｔｉｏｎｓ ｆｏｒ ｇｅｎｏｍｉｃｓ [Ｊ] . Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙꎬ ２０００ꎬ １２４:
１５１５－１５１９.
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ｃｌａｓｓｉｆｉｃａｔｉｏｎ ｏｆ ｎｕｃｌｅｏｔｉｄｅ￣ｄｉｐｈｏｓｐｈｏ￣ｓｕｇａｒ ｇｌｙｃｏｓｙｌ￣
ｔｒａｎｓｆｅｒａｓｅｓ ｂａｓｅｄ ｏｎ ａｍｉｎｏ ａｃｉｄ ｓｅｑｕｅｎｃｅ ｓｉｍｉｌａｒｉｔｉｅｓ
[Ｊ] . Ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ Ｊｏｕｒｎａｌꎬ １９９７ꎬ ３２６: ９２９－９４２.
[１０] Ｌｏｍｂａｒｄ Ｖꎬ Ｂｅｒｎａｒｄ Ｔꎬ Ｒａｎｃｕｒｅｌ Ｃꎬ ｅｔ ａｌ. Ａ ｈｉｅｒａｒ￣
ｃｈｉｃａｌ ｃｌａｓｓｉｆｉｃａｔｉｏｎ ｏｆ ｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ ｌｙａｓｅｓ ｆｏｒ
ｇｌｙｃｏｇｅｎｏｍｉｃｓ. Ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ Ｊｏｕｒｎａｌꎬ ２０１０ꎬ ４３２: ４３７
－４４４.
[１１] Ｂｏｒａｓｔｏｎ Ａ Ｂꎬ Ｂｏｌａｍ Ｄ Ｎꎬ Ｇｉｌｂｅｒｔ Ｈ Ｊꎬ ｅｔ ａｌ. Ｃａｒｂｏ￣
ｈｙｄｒａｔｅ￣ｂｉｎｄｉｎｇ ｍｏｄｕｌｅｓ: ｆｉｎｅ￣ｔｕｎｉｎｇ ｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ
ｒｅｃｏｇｎｉｔｉｏｎ [ Ｊ] . Ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ Ｊｏｕｒｎａｌꎬ ２００４ꎬ ３８２:
７６９－７８１.
[１２] ｖａｎ ｄｅｎ Ｂｒｉｎｋ Ｊꎬ ｄｅ Ｖｒｉｅｓ Ｒ Ｐ. Ｆｕｎｇａｌ ｅｎｚｙｍｅ ｓｅｔｓ ｆｏｒ
ｐｌａｎｔ ｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ ｄｅｇｒａｄａｔｉｏｎ. Ａｐｐｌｉｅｄ Ｍｉｃｒｏｂｉｏｌｏｇｙ
ａｎｄ Ｂｉｏｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙꎬ ２０１１ꎬ ９１(６): １４７７－１４９２.
[１３] Ｋｌｏｓｔｅｒｍａｎ１ Ｓ Ｊꎬ Ｓｕｂｂａｒａｏ Ｋ Ｖꎬ Ｋａｎｇ Ｓꎬ ｅｔ ａｌ. Ｃｏｍ￣
ｐａｒａｔｉｖｅ ｇｅｎｏｍｉｃｓ ｙｉｅｌｄｓ ｉｎｓｉｇｈｔｓ ｉｎｔｏ ｎｉｃｈｅ ａｄａｐｔａｔｉｏｎ
ｏｆ ｐｌａｎｔ ｖａｓｃｕｌａｒ ｗｉｌｔ ｐａｔｈｏｇｅｎｓ [ Ｊ] . ＰＬｏＳ Ｐａｔｈｏｇｅｎꎬ
２０１１ꎬ ７(７): ｅ１００２１３７.
[１４] Ｌéｖｅｓｑｕｅ Ｃ Ａꎬ Ｂｒｏｕｗｅｒ Ｈꎬ Ｃａｎｏ Ｌꎬ ｅｔ ａｌ. Ｇｅｎｏｍｅ
ｓｅｑｕｅｎｃｅ ｏｆ ｔｈｅ ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈｉｃ ｐｌａｎｔ ｐａｔｈｏｇｅｎ Ｐｙｔｈｉｕｍ
ｕｌｔｉｍｕｍ ｒｅｖｅａｌｓ ｏｒｉｇｉｎａｌ ｐａｔｈｏｇｅｎｉｃｉｔｙ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ａｎｄ
ｅｆｆｅｃｔｏｒ ｒｅｐｅｒｔｏｉｒｅ [ Ｊ] . Ｇｅｎｏｍｅ Ｂｉｏｌｏｇｙꎬ ２０１０ꎬ １１:
Ｒ７３.
[１５] Ｈａｎｅ Ｊ Ｋꎬ Ｌｏｗｅ Ｒ Ｇꎬ Ｓｏｌｏｍｏｎ Ｐ Ｓꎬ ｅｔ ａｌ. Ｄｏｔｈｉｄｅｏ￣
ｍｙｃｅｔｅ － ｐｌａｎｔ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ ｉｌｌｕｍｉｎａｔｅｄ ｂｙ ｇｅｎｏｍｅ
ｓｅｑｕｅｎｃｉｎｇ ａｎｄ ＥＳＴ ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ｔｈｅ ｗｈｅａｔ ｐａｔｈｏｇｅｎ
Ｓｔａｇｏｎｏｓｐｏｒａ ｎｏｄｏｒｕｍ [ Ｊ] . Ｔｈｅ Ｐｌａｎｔ Ｃｅｌｌꎬ ２００７ꎬ
１９: ３３４７－３３６８.
[１６] Ｅｌｌｗｏｏｄ Ｓ Ｒꎬ Ｌｉｕ Ｚ Ｈꎬ Ｓｙｍｅ Ｒ Ａꎬ ｅｔ ａｌ. Ａ fiｒｓｔ
ｇｅｎｏｍｅ ａｓｓｅｍｂｌｙ ｏｆ ｔｈｅ ｂａｒｌｅｙ ｆｕｎｇａｌ ｐａｔｈｏｇｅｎ
Ｐｙｒｅｎｏｐｈｏｒａ ｔｅｒｅｓ ｆ. ｔｅｒｅｓ [ Ｊ ] . Ｇｅｎｏｍｅ Ｂｉｏｌｏｇｙꎬ
２０１０ꎬ １１: Ｒ１０９.
[１７] Ｈｏｒｔｏｎ Ｐꎬ Ｐａｒｋ Ｋ Ｊꎬ Ｏｂａｙａｓｈｉ Ｔꎬ ｅｔ ａｌ. ＷｏＬＦ
ＰＳＯＲＴ: ｐｒｏｔｅｉｎ ｌｏｃａｌｉｚａｔｉｏｎ ｐｒｅｄｉｃｔｏｒ [ Ｊ] . Ｎｕｃｌｅｉｃ
Ａｃｉｄｓ Ｒｅｓｅａｒｃｈꎬ ２００７ꎬ ３５: Ｗ５８５－５８７.
[１８] Ｅｍａｎｕｅｌｓｓｏｎ Ｏꎬ Ｂｒｕｎａｋ Ｓꎬ ｖｏｎ Ｈｅｉｊｎｅ Ｇꎬ ｅｔ ａｌ.
Ｌｏｃａｔｉｎｇ ｐｒｏｔｅｉｎｓ ｉｎ ｔｈｅ ｃｅｌｌ ｕｓｉｎｇ ＴａｒｇｅｔＰꎬ ＳｉｇｎａｌＰ
ａｎｄ ｒｅｌａｔｅｄ ｔｏｏｌｓ [Ｊ] . Ｎａｔｕｒｅ Ｐｒｏｔｏｃｏｌꎬ ２００７ꎬ ２: ９５３－
９７１.
[１９] Ｅ Ｌꎬ ｖｏｎ Ｈｅｉｊｎｅ Ｇꎬ Ｋｒｏｇｈ Ａ. Ａ ｈｉｄｄｅｎ Ｍａｒｋｏｖ ｍｏｄｅｌ
ｆｏｒ ｐｒｅｄｉｃｔｉｎｇ ｔｒａｎｓｍｅｍｂｒａｎｅ ｈｅｌｉｃｅｓ ｉｎ ｐｒｏｔｅｉｎ
ｓｅｑｕｅｎｃｅｓ [ Ｊ ] . Ｐｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｉｎｔｅｒｎａｔｉｏｎａｌ
Ｃｏｎｆｅｒｅｎｃｅ ｏｎ Ｉｎｔｅｌｌｉｇｅｎｔ Ｓｙｓｔｅｍｓ ｆｏｒ Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ Ｂｉｏｌｏ￣
ｇｙꎬ １９９８ꎬ ６: １７５－１８２.
[２０] Ｋäｌｌ Ｌꎬ Ｋｒｏｇｈ Ａꎬ Ｓｏｎｎｈａｍｍｅｒ Ｅ Ｌ Ｌ. Ａｄｖａｎｔａｇｅｓ ｏｆ
ｃｏｍｂｉｎｅｄ ｔｒａｎｓｍｅｍｂｒａｎｅ ｔｏｐｏｌｏｇｙ ａｎｄ ｓｉｇｎａｌ ｐｅｐｔｉｄｅ
ｐｒｅｄｉｃｔｉｏｎ—ｔｈｅ Ｐｈｏｂｉｕｓ ｗｅｂ ｓｅｒｖｅｒ [Ｊ] . Ｎｕｃｌｅｉｃ Ａｃｉｄｓ
Ｒｅｓｅａｒｃｈꎬ ２００７ꎬ ３５: Ｗ４２９－４３２.
[２１] Ｃａｎｔａｒｅｌ Ｂ Ｌꎬ Ｃｏｕｔｉｎｈｏ Ｐ Ｍꎬ Ｒａｎｃｕｒｅｌ Ｃꎬ ｅｔ ａｌ. Ｔｈｅ
ｃａｒｂｏｈｙｄｒａｔｅ￣ａｃｔｉｖｅ ｅｎｚｙｍｅｓ ｄａｔａｂａｓｅ (ＣＡＺｙ): ａｎ ｅｘ￣
ｐｅｒｔ ｒｅｓｏｕｒｃｅ ｆｏｒ ｇｌｙｃｏｇｅｎｏｍｉｃｓ [ Ｊ] . Ｎｕｃｌｅｉｃ Ａｃｉｄｓ
Ｒｅｓｅａｒｃｈꎬ ２００９ꎬ ３７(Ｄａｔａｂａｓｅ ｉｓｓｕｅ): ２３３－２３８.
[２２] Ａｌｔｓｃｈｕｌ Ｓ Ｆꎬ Ｍａｄｄｅｎ Ｔ Ｌꎬ Ｓｃｈäｆｆｅｒ Ａ Ａꎬ ｅｔ ａｌ.
Ｇａｐｐｅｄ ＢＬＡＳＴ ａｎｄ ＰＳＩ￣ＢＬＡＳＴ: ａ ｎｅｗ ｇｅｎｅｒａｔｉｏｎ ｏｆ
ｐｒｏｔｅｉｎ ｄａｔａｂａｓｅ ｓｅａｒｃｈ ｐｒｏｇｒａｍｓ [ Ｊ] . Ｎｕｃｌｅｉｃ Ａｃｉｄｓ
Ｒｅｓｅａｒｃｈꎬ １９９７ꎬ ２５(１７): ３３８９－３４０２.
[２３] Ｂａｔｔａｇｌｉａ Ｅꎬ Ｂｅｎｏｉｔ Ｉꎬ ｖａｎ ｄｅｎ Ｂｒｉｎｋ Ｊꎬ ｅｔ ａｌ. Ｃａｒｂｏｈｙ￣
ｄｒａｔｅ￣ａｃｔｉｖｅ ｅｎｚｙｍｅｓ ｆｒｏｍ ｔｈｅ ｚｙｇｏｍｙｃｅｔｅ ｆｕｎｇｕｓ
Ｒｈｉｚｏｐｕｓ ｏｒｙｚａｅ: ａ ｈｉｇｈｌｙ ｓｐｅｃｉａｌｉｚｅｄ ａｐｐｒｏａｃｈ ｔｏ ｃａｒ￣
ｂｏｈｙｄｒａｔｅ ｄｅｇｒａｄａｔｉｏｎ ｄｅｐｉｃｔｅｄ ａｔ ｇｅｎｏｍｅ ｌｅｖｅｌ [ Ｊ] .
１７１
　
植物病理学报 ４４卷
ＢＭＣ Ｇｅｎｏｍｉｃｓꎬ ２０１１ꎬ １２: ３８.
[２４] Ｔａｍｕｒａ Ｋꎬ Ｐｅｔｅｒｓｏｎ Ｄꎬ Ｐｅｔｅｒｓｏｎ Ｎꎬ ｅｔ ａｌ. ＭＥＧＡ５:
Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ｇｅｎｅｔｉｃｓ ａｎａｌｙｓｉｓ ｕｓｉｎｇ
ｍａｘｉｍｕｍ ｌｉｋｅｌｉｈｏｏｄꎬ ｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ ｄｉｓｔａｎｃｅꎬ ａｎｄ ｍａｘｉ￣
ｍｕｍ ｐａｒｓｉｍｏｎｙ ｍｅｔｈｏｄｓ [ Ｊ] . Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ Ｂｉｏｌｏｇｙ ａｎｄ
Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎꎬ ２０１１ꎬ ２８: ２７３１－２７３９.
[２５] Ｐｅｇｇ Ｇ Ｆꎬ Ｂｒａｄｙ Ｂ Ｌ. Ｖｅｒｔｉｃｉｌｌｉｕｍ ｗｉｌｔｓ. Ｎｅｗ Ｙｏｒｋ:
ＣＡＢＩ Ｐｕｂｌｉｓｈｉｎｇꎬ ２００２.
[２６] Ｓｃｈｉｒａｗｓｋｉ Ｊꎬ Ｍａｎｎｈａｕｐｔ Ｇꎬ Ｍｕｎｃｈ Ｋꎬ ｅｔ ａｌ. Ｐａｔｈｏ￣
ｇｅｎｉｃｉｔｙ ｄｅｔｅｒｍｉｎａｎｔｓ ｉｎ ｓｍｕｔ ｆｕｎｇｉ ｒｅｖｅａｌｅｄ ｂｙ ｇｅｎｏｍｅ
ｃｏｍｐａｒｉｓｏｎ [Ｊ] . Ｓｃｉｅｎｃｅꎬ ２０１０ꎬ ３３０(６０１０): １５４６－
１５４８.
[２７] Ｍｕｅｌｌｅｒ Ｏꎬ Ｋａｈｍａｎｎ Ｒꎬ Ａｇｕｉｌａｒ Ｇꎬ ｅｔ ａｌ. Ｔｈｅ ｓｅｃｒｅ￣
ｔｏｍｅ ｏｆ ｔｈｅ ｍａｉｚｅ ｐａｔｈｏｇｅｎ Ｕｓｔｉｌａｇｏ ｍａｙｄｉｓ [Ｊ] . Ｆｕｎ￣
ｇａｌ Ｇｅｎｅｔｉｃ ａｎｄ Ｂｉｏｌｏｇｙꎬ ２００８ꎬ ４５ Ｓｕｐｐｌ. １: Ｓ６３－７０.
[２８] Ｏｓｐｉｎａ－Ｇｉｒａｌｄｏ Ｍ Ｄꎬ Ｇｒｉｆｆｉｔｈ Ｊ Ｇꎬ Ｌａｉｒｄ Ｅ Ｗꎬ ｅｔ ａｌ.
Ｔｈｅ ＣＡＺｙｏｍｅ ｏｆ Ｐｈｙｔｏｐｈｔｈｏｒａ ｓｐｐ.: ａ ｃｏｍｐｒｅｈｅｎｓｉｖｅ
ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ｔｈｅ ｇｅｎｅ ｃｏｍｐｌｅｍｅｎｔ ｃｏｄｉｎｇ ｆｏｒ ｃａｒｂｏｈｙ￣
ｄｒａｔｅ￣ａｃｔｉｖｅ ｅｎｚｙｍｅｓ ｉｎ ｓｐｅｃｉｅｓ ｏｆ ｔｈｅ ｇｅｎｕｓ Ｐｈｙｔｏｐｈ￣
ｔｈｏｒａ [Ｊ] . ＢＭＣ Ｇｅｎｏｍｉｃｓꎬ ２０１０ꎬ １１: ５２５.
[２９] Ａｍｓｅｌｅｍ Ｊꎬ Ｃｕｏｍｏ Ｃ Ａꎬ ｖａｎ Ｋａｎ Ｊ Ａꎬ ｅｔ ａｌ. Ｇｅｎｏｍｉｃ
ａｎａｌｙｓｉｓ ｏｆ ｔｈｅ ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈｉｃ ｆｕｎｇａｌ ｐａｔｈｏｇｅｎｓ Ｓｃｌｅｒｏｔｉｎｉａ
ｓｃｌｅｒｏｔｉｏｒｕｍ ａｎｄ Ｂｏｔｒｙｔｉｓ ｃｉｎｅｒｅａ [ Ｊ] . ＰＬｏＳ Ｇｅｎｅｔｉｃｓꎬ
２０１１ꎬ ７(８): ｅ１００２２３０.
[３０] Ｏｌｉｖｅｒ Ｒ Ｐꎬ Ｉｐｃｈｏ Ｓ Ｖ Ｓ. Ａｒａｂｉｄｏｐｓｉｓ ｐａｔｈｏｌｏｇｙ
ｂｒｅａｔｈｅｓ ｎｅｗ ｌｉｆｅ ｉｎｔｏ ｔｈｅ ｎｅｃｒｏｔｒｏｐｈｓ￣ｖｓ.￣ｂｉｏｔｒｏｐｈｓ
ｃｌａｓｓｉｆｉｃａｔｉｏｎ ｏｆ ｆｕｎｇａｌ ｐａｔｈｏｇｅｎｓ [Ｊ] . Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ Ｐｌａｎｔ
Ｐａｔｈｏｌｏｇｙꎬ ２００４ꎬ ５: ３４７－３５２.
[３１] Ｋｅｍｅｎ Ｅꎬ Ｊｏｎｅｓ Ｊ Ｄ. Ｏｂｌｉｇａｔｅ ｂｉｏｔｒｏｐｈ ｐａｒａｓｉｔｉｓｍ: ｃａｎ
ｗｅ ｌｉｎｋ ｇｅｎｏｍｅｓ ｔｏ ｌｉｆｅｓｔｙｌｅｓ [Ｊ] . Ｔｒｅｎｄｓ ｉｎ Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉ￣
ｅｎｃｅꎬ ２０１２ꎬ １７ (８): ４４８－５７.
[３２] Ｋäｍｐｅｒ Ｊꎬ Ｋａｈｍａｎｎ Ｒꎬ Ｂöｌｋｅｒ Ｍꎬ ｅｔ ａｌ. Ｉｎｓｉｇｈｔｓ
ｆｒｏｍ ｔｈｅ ｇｅｎｏｍｅ ｏｆ ｔｈｅ ｂｉｏｔｒｏｐｈｉｃ ｆｕｎｇａｌ ｐｌａｎｔ ｐａｔｈｏ￣
ｇｅｎ Ｕｓｔｉｌａｇｏ ｍａｙｄｉｓ [ Ｊ] . Ｎａｔｕｒｅꎬ ２００６ꎬ ４４４(７１１５):
９７－１０１.
责任编辑:李晖
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