全 文 ：园 艺 学 报 2014，41（6）：1245–1256 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2013–11–08；修回日期：2014–04–10
基金项目：中央高校基本科研业务费专项资金项目（2571014EA03）；林木遗传育种国家重点实验室（东北林业大学）创新项目（C201016）；
黑龙江省自然科学基金项目（C201016）；哈尔滨市科技创新人才专项资金项目（2013RFLXJ015）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：qijiangxu@126.com；Tel：0451-82191783）
被子植物开花时间和花器官发育的表观遗传调
控研究进展
李 巍，徐启江*
（东北林业大学林木遗传育种国家重点实验室，生命科学学院，哈尔滨 150040）
摘 要：成花转换是被子植物生活周期中的关键发育过程，植物通过调控基因表达模式而整合多条
内外开花信号实现成花诱导。近几十年来，学者们为阐释植物成花转换的分子机制做了大量的分子遗传
学研究。其中，影响植物生长发育的表观遗传修饰是调控成花转换过程的重要分子机制之一。表观遗传
调控是植物在适宜环境条件下实现开花诱导和花器官发育的决定性因素。综述了有关开花时间和花器官
发育的表观遗传学研究进展，包括染色质重塑、组蛋白甲基化和 miRNAs。
关键词：被子植物；表观遗传；染色质重塑；miRNA；开花时间；花器官发育
中图分类号：S 68；Q 945.6 文献标志码：A 文章编号：0513-353X（2014）06-1245-12

Epigenetic Research Progress on Flowering Time and Flower Organ
Development in Angiosperms
LI Wei and XU Qi-jiang*
（The State Key Laboratory of Tree Genetics and Breeding，College of Life Sciences，Northeast Forestry University，Harbin
150040，China）
Abstract：The floral transition is a critical developmental process in angiosperms life cycle. Plants
integrate multiple endogenous and environmental signals through gene expression pattern changes to result
in flowering. Over the past few decades，extensive molecular genetic studies have elucidated the molecular
mechanisms governing the floral transition. One key molecular mechanism for this transition involves
epigenetic modifications that affect a number of aspects of plant growth and development. Epigenetic
control is determinative in plants for coordinating the switch to flowering under favorable internal and
external conditions and achieving reproductive success. In this review，research progress on the epigenetic
regulation associated with flowering time and floral organ development. These epigenetic modifications
include chromatin remodeling ， histone methylation ， and the miRNAs that mediate epigenetic
modifications.
Key words：angiosperms；epigenetic；chromatin remodeling；miRNAs；flowering time；floral organ
development


1246 园 艺 学 报 41 卷
被子植物，即有花植物，是植物界进化最高级、种类最多、分布最广的类群，约有 35 万种。
植物开花过程是个复合的多步骤过程，适当的开花时间对植物的成功繁殖很重要。植物开花时间和
花器官发育受到众多基因的复杂调控，其中包括花器官特征基因、开花整合因子和一些进化保守的
microRNAs（miRNAs）。随着分子生物学技术不断进步和发展，人们已经从众多模式植物如拟南芥
（Arabidopsis thaliana）、玉米（Zea mays）、水稻（Oryza sativa）、矮牵牛（Petunia hybrida）、金鱼
草（Antirrhinum majus）等分离并鉴定了包括 miRNAs 在内的许多影响植物开花时间和花器官发育
的基因与调控因子。表观遗传学（epigenetics）是指 DNA 序列未发生变化，但是基因表达却发生了
可遗传的改变。不仅是基因组序列包含遗传信息，其修饰也可以记载遗传信息。表观遗传现象包括
DNA 甲基化、RNA 干扰、组蛋白修饰等。近年来在开花基因座 C（FLOWERING LOCUS C，FLC）
表观遗传调控过程中发现两个长链非编码 RNA（long non-coding RNA，lncRNA），即冷诱导的长链
基因内反义 RNA（cold induced long antisense intragenic RNA，COOLAIR）和冷辅助内含子非编码
RNA（cold assisted intronic noncoding RNA，COLDAIR），二者通过寒冷诱导，促进春化过程的发生。
这两个 IncRNAs 的研究为春化作用调控机制提供了新思路。目前发现非编码 RNA 在表观遗传学的
调控中也起到重要作用。同时，作为开花负调控因子，FLC 是调控植物开花时间的关键基因，通过
FLC 染色质修饰而实现对其调控作用。表观遗传是被子植物开花信号通路中的重要机制，对开花及
花器官发育产生关键调控作用，深入解析表观遗传调控开花的机理，将为通过表观遗传途径调控花
发育奠定理论基础。本文中主要综述了染色体重塑、组蛋白甲基化和 miRNA（包括 miRNA172、
miRNA156、miRNA159、miRNA169、miRNA319 及 miRNA167/160）对被子植物开花时间及花器官发
育调控机制的研究进展。
1 染色体重塑对植物春化的影响
在真核生物中，染色质是由 DNA 和组蛋白一起被压缩成的一个高度有序的结构。核小体是染
色质的基本结构单位，其核心是由 H2A、H2B、H3、H4 各两个分子所组成的组蛋白八聚体，每一
个核小体中都有 146 bp 的 DNA 缠绕在组蛋白八聚体上，核小体之间由组蛋白 H1 和 DNA 结合。染
色质重塑（chromatin remodeling）就是基因表达调控过程中出现的一系列染色质结构变化的总称。
春化作用（vernalization）为低温（一般 4 ℃，14 ~ 15 d）诱导开花，它只是诱导植物开花的必
要条件，而不是充分条件，经过春化处理的幼苗在常温下不会立即开花，需要数周以后才能开花，
低温诱导和开花之间这种明显的时间间隔表明植物细胞有记忆功能——经春化处理的植物回到常温
后，FLC mRNA 水平仍然很低，这种低水平不会因有丝分裂而改变。
在春化之前 FLC 位点的染色质是有强转录活性的，在冷处理之前 FLC 的表达水平和激活型组
蛋白修饰 H3K4 三甲基化水平很高。催化 H3K4 甲基化的甲基转移酶 Set1/COMPASS（complex of
proteins associated with Set1）复合体与启动子和转录早期的 RNA 聚合酶复合物结合，给 FLC 染色
体打上“活性”标签，而且这个标签会被 RNA 聚合酶Ⅱ相关因子 1（RNA-polymeraseⅡ associated
factor 1，PAF1）识别进行激活转录。在寒冷环境下，FLC 染色质从“激活”到“抑制”状态发生明
显转变，并伴随着抑制型组蛋白的修饰 H3K9 和 H3K27 甲基化的增加。在这个过程中有 3 个重要因
子VERNALIZATION INSENSITIVE 3（VIN3）、VERNALIZATION 1（VRN1）和VRN2起作用（Gendall
et al.，2001；Levy et al.，2002；Sung & Amasino，2004），并推测 VRN1、VRN2 和 VIN3 对 FLC 基
因表达调控是通过调节 FLC 基因染色质中组蛋白不同化学修饰状态实现的。人们普遍认为植物同
源结构域（plant homeodomain，PHD）参与蛋白质—蛋白质相互作用，常见于染色质重塑复合体各
个成员的分子结构中（Sung & Amasino，2004）。VIN3 编码的 PHD 结构域蛋白与染色质空间结构的
6 期 李 巍等：被子植物开花时间和花器官发育的表观遗传调控研究进展 1247

变化有关（Sung & Amasino，2004）。在 vin3 突变体中 FLC 含量没有下降，证明了 VIN3 在形成 FLC
染色质抑制状态起到了重要作用。VRN1 和 VRN2 蛋白通过维持由 VIN3 引起的 H3K9 和 H3K27 甲
基化来维持 FLC 的抑制状态。VRN2 编码锌指结构蛋白，通过对组蛋白氨基端特异氨基酸脱乙酰化
和甲基化修饰使染色质保持沉默状态。VRN1 编码一种植物特有的 DNA 结合蛋白（Levy et al.，2002），
改变染色质结构。
春化过程中，FLC 的表达活性逐渐减弱，植物同源域多梳蛋白抑制复合体 2（plant homeodomain-
polycomb repressive complex 2，PHD-PRC2）结合到 FLC 上。最近的研究表明，PRC2 作为一种组蛋
白甲基转移酶，主要促进 H3K27 三甲基化。除了 PRC2 的核心部分，PHD-PRC2 还含有植物特异性
组分，可以提高 PRC2 组蛋白甲基转移酶活性。同时在冷处理过程中，FLC 位点的 H3K27me3 水平
不断上升。虽然 H3K27me3 对于维持 FLC 沉默是必要的，但是还不够，在 vernalization1（vrn1）突
变体中，春化结束后 FLC 活性得到恢复，即使高甲基化水平的 H3K27 仍然存在（Bastow et al.，2004）。
H3K27me3 不能直接引起染色体的压缩或者抑制转录，但是可以抑制起始 FLC 转录的蛋白因子对
FLC 启动子序列的识别。PRC2 自身结合 H3K27me3，可以对未修饰的新合成蛋白质进行甲基化处
理，从而使这个标记在整个细胞分裂过程中稳定遗传。但是，PcG（polycomb group）蛋白复合体缺
乏与 DNA 结合的能力，那么它们是如何结合到 FLC 这样的靶基因上的？大量试验证明，两个非编
码的 RNA 参与了春化诱导的 PHD-PRC2 与 FLC 结合。调节 FLC 表观沉默的 lncRNA COLDAIR，
其转录本长 1.1 kb，由 FLC 正义链第 1 个内含子形成，具有 5′帽子结构，但是缺少 3′多聚腺苷酸（poly
A）结构。研究显示 PHD-PRC2 复合体的催化亚基卷叶蛋白（CURLY LEAF，CLF）可以结合到
COLDAIR RNA 上（Heo & Sung，2011）。这个过程可以帮助 PHD-PRC2 与 FLC 结合。对 COLDAIR
进行 RNA 干涉会减少 CLF 与 FLC 的结合，最终损害冷处理后 FLC 沉默的维持。第 2 个非编码 RNA
即 COOLAIR，也来自于 FLC（Swiezewski et al.，2009），由 RNA 聚合酶Ⅱ（RNA polymeraseⅡ，
PolⅡ）转录，是植物体内天然存在的 FLC 反向转录本，具有典型的 5′帽子结构和 3′ poly A 结构。
像 COLDAIR 一样，COOLAIR 的表达也会在冷处理后显著上调。在春化过程中，FLC 编码区 3′端下
游启动子启动 COOLAIR 表达。根据剪切方式的不同，COOLAIR 分为近端和远端两种类型。COOLAIR
转录本在近端和远端分别有两个多聚腺苷酸化位点。在 COOLAIR 远 3′端的聚腺苷酸化与 FLC 的高
丰度表达相关。在近 3′端与 FLC 的低丰度表达相关。两个自主途径基因 FCA 和 FPA 编码 RNA 结
合蛋白，促进了 COOLAIR 转录本近多聚腺苷酸化位点 3′端的形成，清除了激活型组蛋白修饰（FLC
的 H3K4me3）（Hornyik et al.，2010；Liu et al.，2010a），最终引起 FLC 转录水平下调促进开花。
2 miRNA 调控植物开花时间
2.1 miRNA 的合成
miRNA 是由内源基因编码、长度约 21 ~ 23 nt 的非编码小 RNA 分子，作为负调控因子主要在
转录后水平上调节基因的活性（Hüttenhofer et al.，2002），通过与靶基因的互补位点结合而降解或
抑制靶 mRNA 的翻译。植物存在大量的 miRNAs 家族，miRNA 在调控植物发育方面发挥着广泛的
作用。从成花诱导到花器官特征属性的形成，miRNA 在整个花发育过程均发挥着关键作用（Llave et
al.，2002；Park et al.，2002；Reinhart et al.，2002）。miRNA 通常由独立的转录单位编码，由核酸
内切酶Dicer加工而成，Dicer酶特异性的对具有发夹结构的 70 ~ 90 nt的双链RNA前体（pre-miRNA）
进行剪切，产生 miRNA/miRNA*二聚体，而后 miRNA 选择性的整合到 AGO（argonaute）等蛋白质
上而形成 RNA 诱导沉默复合体（RNA induced silencing complex，RISC）。此时 miRNA*从 AGO 复
1248 园 艺 学 报 41 卷
合物中脱离，RISC 通过抑制靶基因的翻译或者对靶基因进行切割，从而调控基因的表达。在拟南芥
中的 10 个 AGO 家族蛋白，其中 AGO1 是 miRNA 合成途径中最重要的因子。
2.2 miRNA172 调控拟南芥开花时间
拟南芥 MIR172 基因组包含 5 类：MIR172a、MIR172b、MIR172c、MIR172d 和 MIR172e。基于
miR172 对开花调控机理的研究，miR172 已成为翻译抑制最好的例子（Chen，2004）。最近的研究显
示 miR172 可以通过降解靶基因 mRNA（Jung et al.，2007；Wollmann et al.，2011）来进行调控。在
拟南芥中，miR172 调控具有 miR172 结合位点的 APETALA2（AP2）类转录因子基因，包括 AP2、
TARGET OF EAT1（TOE1）、TOE2、TOE3、SCHLAFMUTZE（SMZ）和 SCHNARCHZAPFEN（SNZ）。
Aukerman 和 Sakai（2003）首次发现 miR172 对于开花时间的调控作用。miR172b 过表达突变体
植株（eat-D）是早花突变体。与 35S：：miR172 早花表型相比，miR172 的靶基因 TOE1 过表达导致
了晚花表型。这个观察证明了 TOE1 是控制开花时间的抑制因子。与此相同，toe1 的缺失突变体导
致开花稍微提前，这个表型在 TOE2 基因的缺失突变体中加强了。然而 toe1 toe2 双突变体开花时间
仍然比 miR172 过表达突变体晚，意味着除了 TOE1 和 TOE2 还有其他因子抑制开花。最近的研究表
明 SMZ 和 SNZ 过表达突变体开花比野生型晚，虽然 smz snz 双突变体的开花时间没有受到显著影响
（Mathieu et al.，2009），但是 toe1 toe2 smz snz 四突变体开花比 toe1 toe2 双突变体早很多。但是四
突变体开花却比 35S：：miR172 株系晚，证明除了 AP2 家族，仍然有其他基因起到抑制作用。
AP2 家族基因通过编码转录抑制子来控制开花时间。AP2 可以直接结合到开花途径的整合因子
SUPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CO1（SOC1）和花分生组织决定基因 APETALA1（AP1）启
动子上（Yant et al.，2010）。染色质免疫沉淀—测序（chromatin immunoprecipitation-sequencing，
ChIP-Seq）分析发现 AP2 蛋白也结合到 TOE3 启动子上（Yant et al.，2010），证明在 AP2 家族基因
之间存在反馈调节环。另一个 AP2 家族蛋白 SMZ 直接结合到光周期途径开花时间调控因子
FLOWERING LOCUS T （FT）下游 1.5 kb 处，并抑制其转录。在茎尖分生组织中，除了 SOC1 和
FT，SMZ 也直接结合到 AP1 上（Mathieu et al.，2009）。由于在 toe1 toe2 双突变体中 FT 的表达上调，
所以 FT 被认为是 TOE1 和 TOE2 蛋白的靶基因（Jung et al.，2007）。
除了 TOE3，AP2 家族基因的转录水平随着种子萌发不断下降（Aukerman & Sakai，2003；Jung
et al.，2007；Mathieu et al.，2009）。这种时空表达模式可能是由于 miR172 活性的增加。miR172 随
着植物生长其表达量不断增加，主要受到 SBP（SQUAMOSA promoter binding protein）盒转录因子
的转录调控，而且 miR172 自身也受到 miR156 的调控（Wu et al.，2009）。通过抑制 AP2 家族基因
的活性，SBP 转录因子调控 MIR172b 的转录促使植物开花。
Jung 等（2007）研究表明日照长度也可以影响拟南芥中 miR172 的表达水平。在长日照（long day，
LD）条件下，miR172 的积累比短日照（short day，SD）条件下多。相比光周期途径 constans（co）
突变体中 miR172 水平在 gigantea（gi）突变体中有所下降。虽然 GI 作用在 CO 上游，但是 miR172
积累量的减少不依赖于 CO 作用。这个事实表明 CO 可能通过独立于 miR172 的作用途径调控开花时
间。
温度是另一个影响开花时间的重要环境因素，同时也影响 miR172 的表达水平。Lee 等（2010）
检测植物 16 ℃时 miRNA 水平，发现 miR172 是一个应答环境温度的 miRNA。最近的报道显示，拟
南芥的 RNA 结合蛋白 FCA 对环境温度产生应答并促进 pre-miR172 的加工过程从而大量合成
miR172，合成的 miR172 进而作用于开花调节因子 FT 诱导开花（Jung et al.，2012b）。FCA-miR172 调
节子为植物提供了一个在变动的环境温度条件下对开花时间进行微调的自适应策略。
6 期 李 巍等：被子植物开花时间和花器官发育的表观遗传调控研究进展 1249

2.3 miR156 对植物开花时间的调控
植物的生长发育分为两个阶段：营养生长时期和生殖生长时期。营养生长时期主要是叶片的产
生，生殖生长时期主要是开花和结果。营养生长时期又包括幼年期和成年期。miR156 是植物生长周
期转变的主要调控基因，控制营养生长期到生殖生长期、幼年期到成年期的转变。在拟南芥和玉米
中，miR156 被证明是最为保守的 miRNA，主要调控植物幼年期的生长。
在拟南芥基因组中，有 10 个等位基因编码 miR156，包括最新发现的 MIR156i 和 MIR156j
（Breakfield et al.，2012）。miR156 直接抑制转录因子 SQUAMOSAPROMOTER BINDING PROTEIN
LIKE（SPL）家族成员的表达。Klein 等（1996）首次在金鱼草中发现了这些植物中特有转录因子，
随后证实这类蛋白均含有一个对结合 DNA 所必需的高度保守结构域（SBP-box）。几乎所有的植物
都含有 SBP-box，其中有些含有 miR156 靶作用位点，这表明植物界中 miR156 和 SBP-box 靶基因对
营养器的生长周期转变起着重要的调控作用。拟南芥中 17 个家族成员 SPL1 到 SPL16（包括两个编
码相同蛋白的基因 SPL13A 和 SPL13B），其中 11 个基因含有 miR156 的靶作用位点。SPL3 过表达突
变体的早花表型是第一个证据，证明了 SPL 基因参与开花时间调控（Cardon et al.，1999）。随着植
物的生长，SPL3 表达水平在不断上升（Cardon et al.，1999）。此外，Schmid 等（2003）证明光诱
导引起了 SPL 基因的上调。
miR156 的表达量在胚胎和幼苗早期很高（Wu & Poethig，2006；Nodine & Bartel，2010），随着
植物的生长而表达量逐渐下降（Schmid et al.，2003；Wu & Poethig，2006；Wang et al.，2009；Wu et
al.，2009）。到目前为止，在几个具有开花表型的突变体和转基因植株中均检测到 miR156 的表达
（Wang et al.，2009）。然而在这些突变体中 miR156 的表达量都没有受到影响，而且赤霉素和生长
素也没有影响 miR156 的表达（Wang et al.，2009）。这些研究结果表明，miR156 的表达水平并不受
影响植物开花时间的因子调控，miR156 的表达水平主要依赖于植物的年龄。
长日照条件下，miR156 的过量表达会引起幼年期的延长，延迟成年期的起始，同时下调 SPL
基因家族的表达（Klein et al.，1996）。大多数 miR156 靶基因 SPL 的表达量随着植物的生长逐渐增
加（Cardon et al.，1999；Schmid et al.，2003；Wu & Poethig，2006；Wang et al.，2009；Wu et al.，
2009；Yamaguchi et al.，2009），当靶基因的表达量积累到一定丰度就会启动下游基因表达，从而诱
导开花。这种表达模式反映了 miR156 对于植物的正常生长尤其是对开花时间很重要。当 miR156 的
调控受到 SPL 基因上 miR156 靶位点突变的干扰，植物可以提早开花，同时 SPL 大量表达（Wu &
Poethig，2006；Wang et al.，2009）。SPL3 的过表达可以促使植物提前开花，同时 SPL3 mRNA 在向
开花转变的过程中上升（Cardon et al.，2002）。SPL3 有两个同源基因 SPL4 和 SPL5，SPL3 过表达
没有导致花序分生组织基因 LEAFY（LFY），APETALA1（AP1）和 FRUITFULL（FUL）表达的上调，
但是 SPL4 或者 SPL5 过表达导致了这 3 个基因表达量的增加。说明虽然 SPL3、SPL4、SPL5 基因序
列相似，均调控花分生组织形成基因，但是作用是不一致的（Yamaguchi et al.，2009）。SPL9 的表
达量远远低于 SPL3，SPL9 促进了成年期的形态特征形成。SPL10 也调控营养生长阶段的变化，但
是其过表达的表现型与 SPL9 不同，因此可能与 SPL9 有不同的功能。
miR156/SPL 模型以两种不同方式调控开花时间：一是通过 miR172 调控消除 AP2 家族基因产生
的开花抑制；二是通过直接促进开花整合因子和分生组织形成调控因子。SPL9 直接结合到 MIR172b
的调控区域并诱导 MIR172b 表达（Wu et al.，2009）。miR172 抑制 AP2 家族转录因子的表达，使植
物应答适当的刺激从而诱导开花。除了 miR172，开花整合因子 SOC1 和它的同源基因
AGAMOUS-LIKE 24（AGL24）也是 SPL9 的直接靶基因（Wang et al.，2009）。虽然 FUL 调节开花时
间的作用还不明确，但是 FUL 受到 SPL9 和 SPL3 的调控，也是 SPL9 和 SPL3 过表达突变体产生早
1250 园 艺 学 报 41 卷
花表型的原因（Wang et al.，2009；Yamaguchi et al.，2009）。最近也发现 FT 启动子与 SPL3 之间的
联系，染色质免疫沉淀技术证明了 SPL3 蛋白可以直接结合到 FT 启动子的 GTAC 基序上（Kim et al.，
2012）。
因为 pri-miR156a 的表达量随着植物的发育而逐渐下降（Wang et al.，2009），所以 miR156 积累
水平的下降是由于其转录水平下降引起的。如果把已经形成的叶片去掉，miR156 的水平反而上升
（Yang et al.，2011）。证明叶原基是调控 miR156 积累量的信号之源。此外，环境温度会影响 miR156
和 miR172 的积累量（Lee et al.，2010；Kim et al.，2012），证明环境因子通过影响这两个 miRNAs
的积累量进而调节植物生长。
SPL 积累的时空模式对于理解年龄途径及植物生长与环境因子之间的复杂关系很重要。通过提
高光周期途径因子 CO 或 FT 活性从而促进 SPL 基因的表达，与 miR156 对 SPL 的调控途径不同
（Schmid et al.，2003；Wang et al.，2009）。这种作用模式可能直接受到花开整合因子 SOC1 和 FT
的调控（Jung et al.，2012a）。在长日照条件下，FT 和转录因子 FD 一起直接或通过 SOC1 调控 SPL
基因的表达，促进光周期途径诱导植物开花。在短日照条件下，SOC1 通过结合到 SPL 基因启动子
上，促进赤霉素途径诱导植物开花（Jung et al.，2012a）。作为对环境温度的应答，miR156-SPL3 相
互作用模块和 FT 基因共同调控温敏植物的开花时间（Kim et al.，2012）。因此，miR156 对于开花
植物的阶段转变、开花时机、花的形成起着重要的调节作用，同时也可以调控 miR172 等其他 miRNA。
2.4 miRNA159 对植物开花时间的调控
第 3 类小 RNA miR159 在赤霉素途径中起着重要作用。拟南芥中，由于在长日照条件下的
Gibberellic Acid（GA）缺失突变体 ga1 没有表现出显著的开花表型，所以 GA 对于开花时间的影响
一直被人们忽略了。但是在短日照条件下，ga1 缺失突变体却需要 GA 来促进开花（Wilson et al.，
1992）。GA 受体 GIBBERELLIC INSENSITIVE DWARF1（GID1）的发现，引起了研究者对 GA 影响
开花时间的重视。在长日照条件下，3 个 GID1 受体功能冗余拷贝的三突变体表现出晚花表型
（Griffiths et al.，2006；Willige et al.，2007），证明 GA 是长日照条件下调控开花时间的重要线索。
花序分生组织基因 LFY 参与赤霉素途径。GA 信号受到 LFY 启动子上 GAMYB 结合因子的调控，
在短日照条件下 GA 提高了 LFY 启动子活性（Blazquez et al.，1998；Blazquez & Weigel，2000）。在
拟南芥 GAMYBs 家族中，MYB33 结合到 LFY 启动子的 GAMYB 结合域上，MYB33 的表达可以导
致 GA 外源性或内源性水平的增加，证明了 GAMYBs 对于 GA 调控的开花促进起到重要的作用
（Gocal et al.，2001）。
在拟南芥中，MIR159a、MIR159b 和 MIR159c 构成了 miR159 家族。这些 miRNAs 主要作用于
GAMYB 类转录因子，包括MYB33、MYB65和 MYB101。在植物分生组织中 MYB33 表达受到miR159
强烈的抑制（Alonso-Peral et al.，2010）。短日照条件下，miR159 过表达，植物开花延迟，而且 MYB33
和 LFY 水平降低（Achard et al.，2004）。这些观察至少证明有一部分 miR159 通过赤霉素途径调控开
花时间。但是 miR159 表达量和 GA 之间的关系还不是很明确，需要进一步研究 miR159 与 GA 之间
的调控模式。
3 miRNAs 调控花器官的形成
3.1 miRNA159 调控花药的生长
被子植物中对于花药的调控是保守的。在拟南芥、水稻和大麦（Hordeum vulgare）中，MIR159
6 期 李 巍等：被子植物开花时间和花器官发育的表观遗传调控研究进展 1251

及其靶基因 GAMYB-相关的基因对于花药的正常生长是必须的（Achard et al.，2004）。GAMYB 首次
在大麦糊粉细胞中作为种子发育阶段 GA 信号途径的正调节因子被发现（Gubler et al.，1999）。随后
的研究揭示了 GAMYB 也作用在花发育阶段（Murray et al.，2003）。在大麦中，HvGAMYB 的过表达
导致花药长度的减少，并引起雄性不育（Murray et al.，2003）。GAMYB 基因也在其它物种中被发现，
例如拟南芥、水稻、燕麦（Avena sativa）等（Woodger et al.，2003；Achard et al.，2004；Tsuji et al.，
2006），其作用和表达是高度保守的，而且都有保守的 miR159–结合位点。
拟南芥 MYB33 和 MYB65 都属于 GAMYB–家族。AtMYB33 的表达限制在小的花药中。拟南芥
中 myb33/myb65 双突变体导致绒毡层肥大和花粉不育。miR159 过表达减少了 AtMYB33 的表达量，
引起花药败育，雄性不育并延迟了开花时间（Achard et al.，2004；Schwab et al.，2005）。Alonso-Peral
等（2010）发现 miR159 作为一个分子开关可以限制 MYB33 和 MYB65 在花药中表达。
在水稻中，OsGAMYB 表达也具有花药特异性，并与 miR159 表达呈负相关（Tsuji et al.，2006；
Aya et al.，2009）。OsGAMYB 的缺失突变体引起花药和花粉的败育（Kaneko et al.，2004）。OsGAMYB
也可以直接调控小孢子的发育（Aya et al.，2009）。最近的研究发现了 miR159 与 GAMYB 在草莓
（Fragaria × ananassa）中的作用（Csukasi et al.，2012），两类草莓的 miR159 家族成员 Fa-miR159a
和 Fa-miR159b 与 Fa-GAMYB 基因在果托的生长中相互作用，共同应答 GA 内源水平的变化。
3.2 miRNA319 对花瓣生长的调控
miR319 基因家族是由 3 个成员（miR319a、miR319b 和 miR319c）组成。Li 等（2011）发现，
拟南芥 miR159 与 miR319 有 17 个相同的核苷酸，而且这两个 miRNA 是由一个共同的祖先基因进化
而来。然而，miR159 和 miR319 有不同的表达模式并且作用于不同的基因，所以有不同的作用。miR159
作用于几个调控开花和花药生长的 GAMYB 转录因子，但是 miR319 作用于调控叶片和花生长的 TCP
转录因子（Palatnik et al.，2007；Nag et al.，2009）。在花序中过量表达和沉默 miR319a 基因，TCP
（TEOSINTE BRANCHED/CYCLOIDEA/PCF）类转录因子的 mRNA 水平相对于野生型花序中的
mRNA 水平表现为下调表达和上调表达，表明 miR319a 可能通过结合并调节 TCP 类转录因子而在
花发育过程中起作用。其中 miR319a 功能缺失突变体的花瓣宽度变小，花瓣和雄蕊长度减小（Koyama
et al.，2007；Nag et al.，2009；Sarvepalli & Nath，2011）。
3.3 miRNA167 和 miRNA160 通过调控 ARFs 而控制花器官形成
生长素应答因子 ARF（AUXIN RESPONSE FACTORS）通过结合到植物激素应答元件的启动子
上从而调控大量激素应答基因（Mockaitis & Estelle，2008）。一些 ARF 蛋白已经被证明调控花器官
的形成，受到 miRNAs 的调控（Mallory et al.，2005；Wu & Poethig，2006；Wu et al.，2006；Chapman
& Estelle，2009）。在已知的 ARF 基因中，ARF6 和 ARF8 是 miR167 的靶基因，ARF10、ARF16 和
ARF17 是 miR160 的靶基因（Mallory et al.，2005；Wu et al.，2006）。
ARF6 和 ARF8 对胚珠和花药的生长是必要的（Nagpal et al.，2005；Wu & Poethig，2006；Wu et
al.，2006）。arf6 arf8 双缺失突变体导致了花药和雌蕊的败育，如雄蕊变短，花药不开裂和胚珠珠被
败育。miR167 的过表达导致 ARF6 和 ARF8 转录本水平下降，出现与 arf6/arf8 双突变体相似的表型，
花药不开裂，不能释放花粉。说明生长素应答因子 ARF6 和 ARF8 基因是 miR167 的直接靶点，miR167
下调 ARF6/ARF8 对花粉发育很重要。水稻中，在花药生长的晚期 miR167 含量达到很高水平，证明
miR167 调控花药生长是保守的（Fujioka et al.，2008）。miR167 界定 ARF6 和 ARF8 在雄蕊和胚珠中
的正确表达区域（Wu et al.，2006），确保萼片、花瓣、花药、雌蕊和胚珠的正常发育，包括其外在
形状、内部细胞大小、花粉粒萌发率以及柱头、胚轴的长短等性状（Ru et al.，2006）。
1252 园 艺 学 报 41 卷
试验证明 miR160 负调控 ARF10、ARF16 和 ARF17（Mallory et al.，2005；Liu et al.，2010b）。
一个 Ds 转座子插入在 miR160 的 3′调控区域的心皮缺失突变体（floral organs in carpels，foc）导致
形成不规则形状的花，育性下降（Mallory et al.，2005；Liu et al.，2010b）。在 foc 突变体中，由于
miR160 表达水平下降，导致 ARF1、ARF16 和 ARF17 转录水平比野生型高。
3.4 miRNA169 控制植物生殖器官的发育
被子植物花器官发育的 ABCE 模型指出，C 功能基因在第 3、4 轮中表达，分别决定雄蕊和心
皮的特征属性。C 功能基因的表达活性受到 miR169 的抑制。Cartolano 等（2007）的研究发现，金
鱼草的 FISTULATA（FIS）基因和矮牵牛的 BLIND（BL）基因编码 miR169。FIS 和 BL 将 C 类基因
的活性限制在内两轮花器官而调控雄蕊和心皮的发育。FIS 和 BL 的缺失突变体导致在第 2 轮花器官
中出现雄蕊化的花瓣。miR169 调控 NF-YA 转录因子基因家族（Jones-Rhoades & Bartel，2004）。由
于 NF-YA 转录因子可以促进 C 类基因的表达，miR169 被认为是通过对 NF-YA 转录后抑制从而抑制
C 类基因的活性。此外，Zhang 等（2011）发现 miR169 的过表达转基因番茄植株 Sly-miR169c 的气
孔开张度减少，降低叶片水分流失，从而增强抗旱性。
miR169 的靶基因是 NF-YA 类转录因子家族成员（此类转录因子与 C 功能基因 PLE/pMADS3 的
CCAAT 盒结合）（Cartolano et al.，2007）。在拟南芥中，尽管 miR169 也调控 NFYA5 基因，却不能
进一步抑制 C 功能基因的活性。由此推测，miR169 主要在金鱼草和矮牵牛中通过抑制 C 功能基因
活性维持花的正常发育。
4 结论与展望
植物发育表观遗传机制是表观遗传学的一个重要分支，近些年来发展迅速，成为当前植物学研
究领域的一个热点，主要是指在 DNA 序列未发生改变的情况下，DNA 甲基化、染色质结构状态、
非编码 RNA 等因素的改变，使基因功能发生可遗传的变化，并最终导致表型变异的遗传现象。染
色质的修饰作用对于获得稳定的基因表达，进而形成长期的分子记忆很关键。春化途径对植物开花
时间的调节是通过改变开花抑制基因 FLC 的染色质结构来抑制其表达而促进开花，近期研究发现
lncRNA COOLAIR 和 COLDAIR 在染色质重塑方面的作用，为进一步研究春化途径提供新的思路。
同时，miRNAs 也参与了对植物开花时间以及花器官发育的调控。
花发育是被子植物生命周期中一个重要的综合发育过程，涉及不同发育方式的转换，包括开花
诱导、信号传递、属性决定、器官发生，既受环境因子（如光周期、温度等）的诱导，又受到自身
内部因素的调节，经过一系列信号转导过程，启动成花决定过程中的控制基因。在复杂的基因互作
网络调控下，营养茎端分生组织（vegetative meristem，VM）转变为花序分生组织（inflorescence
meristem，IM），然后在 IM 的侧翼形成花分生组织（floral meristem，FM），分化出花器官。从拟南
芥（Arabidopsis thaliana）中鉴定出了 180 多个参与调控开花的基因，并确定存在 6 条调控开花的信
号途径：即光周期途径（photoperiod pathway）、春化途径（vernalization pathway）、自主途径
（autonomous pathway）、赤霉素途径（gibberellin pathway）、温敏途径（thermosensory pathway）和
年龄途径（aging pathway）（Fornara et al.，2010）。表观遗传是开花信号通路中的重要机制，对开花
及花器官发育产生关键调控作用。miRNAs 的表观遗传调控机制是植物分子发育生物研究的重要领
域，例如 miR172、miR156、miR159 参与了开花诱导的信号转导途径，共同开启花的发育过程（图
1）。

6 期 李 巍等：被子植物开花时间和花器官发育的表观遗传调控研究进展 1253



图 1 拟南芥 miRNAs 调控成花转换的分子机制
带箭头的直线表示激活作用，带垂直短线的直线表示抑制作用。
Fig. 1 The molecular mechanisms of miRNAs regulating floral transition in Arabidopsis
Lines with arrowheads represent activation，and with perpendicular bars represent repression.

除了 miR156、miR172 和 miR159，还有其他 miRNAs 在调控植物开花时间上起到重要作用。水
稻的 miR393 靶基因编码生长素受体 OsTIR1 和 OsAFB2（Xia et al.，2012）。miR393 含量增加不仅
显示出对生长素的低敏感性，也可以促进植物开花，证明生长素信号在开花时间的作用。miR399 和
它的靶基因 PHOSPHATE2（PHO2）参与调控植物开花时间（Kim et al.，2011）。在拟南芥中，在常
温 23 ℃和 16 ℃时，miR399 过表达突变体和 pho2 突变体呈现早花表型，可能是由于 TWIN SISTER
OF FT（TSF）的大量表达。近年来，组蛋白甲基化对于植物开花时间的调控作用受到更多的关注，
Sui 等（2013）发现 H3K36 甲基化修饰参与了对水稻开花时间的调控。Sun 等（2013）通过转基因
手段研究发现苹果 Md-miRNA156h 在生长阶段转变、开花时间、育性及种子萌发等方面的作用。
目前对植物 miRNA 等表观遗传学的研究主要局限于几种模式植物，例如拟南芥、矮牵牛、玉
米、金鱼草等，应该不断拓宽植物花发育表观遗传学研究的领域，在园艺作物中进行更为深入的研
究，了解染色质修饰特征和 miRNA 表达谱，鉴定与基因表达有关的转录因子、调控因子以及维持
表观遗传状态的调控通路，获取 DNA 甲基化修饰、组蛋白修饰以及非编码 RNA 等信息，帮助研究
者更好地理解表观遗传学在园艺植物花发育中的作用机制，并了解这些调控基因表达的表观遗传机
制如何对细胞分化发挥调控作用，以期为通过分子生物学手段调控园艺植物花期奠定理论基础。

References
Achard P，Herr A，Baulcombe D C，Harberd N P. 2004. Modulation of floral development by a gibberellin-regulated microRNA. Development，
131 (14)：3357–3365.
Alonso-Peral M M，Li J，Li Y，Allen R S，Chnippenkoetter W，Ohms S，White R G，Millar A A. 2010. The microRNA159-regulated GAMYB-like
genes inhibit growth and promote programmed cell death in Arabidopsis. Plant Physiology，154 (2)：757–771.
Aukerman M J，Sakai H. 2003. Regulation of flowering time and floral organ identity by a MicroRNA and its APETALA2-like target genes. Plant
Cell，15 (11)：2730–2741.
Aya K，Ueguchi-Tanaka M，Kondo M，Hamada K，Yano K，Nishimura M，Matsuoka M. 2009. Gibberellin modulates anther development in rice
1254 园 艺 学 报 41 卷
via the transcriptional regulation of GAMYB. Plant Cell，21 (5)：1453–1472.
Bastow R，Mylne J S，Lister C，Lippman Z，Martienssen R A，Dean C. 2004. Vernalization requires epigenetic silencing of FLC by histone
methylation. Nature，427 (6970)：164–167.
Blazquez M A，Green R，Nilsson O，Sussman M R，Weigel D. 1998. Gibberellins promote flowering of Arabidopsis by activating the LEAFY
promoter. Plant Cell，10 (5)：791–800.
Blazquez M A，Weigel D. 2000. Integration of floral inductive signals in Arabidopsis. Nature，404 (6780)：889–892.
Breakfield N W，Corcoran D L，Petricka J J，Shen J，Sae-Seaw J，Rubio-Somoza I，Weigel D，Ohler U，Benfey P N. 2012. High-resolution
experimental and computational profiling of tissue specific known and novel miRNAs in Arabidopsis. Genome Research，22 (1)：163–176.
Cardon G H，Höhmann S，Nettesheim K，Saedler H，Huijser P. 2002. Functional analysis of the Arabidopsis thaliana SBP-box gene SPL3：A novel
gene involved in the floral transition. The Plant Journal，12 (2)：367–377.
Cardon G，Höhmann S，Klein J，Nettesheim K，Saedler H，Huijser P. 1999. Molecular characterisation of the Arabidopsis SBP-box genes. Gene，
237 (1)：91–104.
Cartolano M，Castillo R，Efremova N，Kuckenberg M，Zethof J，Gerats T，Schwarz-Sommer Z，Vandenbussche M. 2007. A conserved microRNA
module exerts homeotic control over Petunia hybrida and Antirrhinum majus floral organ identity. Nature Genetics，39 (7)：901–905.
Chapman E，Estelle M. 2009. Mechanism of auxin-related gene expression in plants. Annual Review of Genetics，43 (1)：265–285.
Chen X. 2004. A microRNA as a translational repressor of APETALA2 in Arabidopsis flower development. Science，303 (5666)：2022–2025.
Csukasi F，Donaire L，Casañal A，Martínez-Priego L，Botella M A，Medina-Escobar N，Llave C，Valpuesta V. 2012. Two strawberry miR159 family
members display developmental-specific expression patterns in the fruit receptacle and cooperatively regulate Fa-GAMYB. New Phytologist，
195 (1)：47–57.
Fornara F，de Montaigu A，Coupland G. 2010. SnapShot：Control of flowering in Arabidopsis. Cell，141 (3)：550–550.
Fujioka T，Kaneko F，Kazama T，Suwabe K，Suzuki G，Makino A，Mae T，Endo M，Kawagishi-Kobayashi M，Watanabe M. 2008. Identification
of small RNAs in late developmental stage of rice anthers. Genes & Genetic Systems，83 (3)：281–284.
Gendall A R，Levy Y Y，Wilson A，Dean C. 2001. The VERNALIZATION 2 gene mediates the epigenetic regulation of vernalization in Arabidopsis.
Cell，107 (4)：525–535.
Gocal G F，Sheldon C C，Gubler F，Moritz T，Bagnall D J，MacMillanC P，Li S F，Parish R W，Dennis E S，Weigel D，King R W. 2001. GAMYB-like
genes，flowering，and gibberellin signaling in Arabidopsis. Plant Physiology，127 (4)：1682–1693.
Griffiths J，Murase K，Rieu I，Zentella R，Zhang Z L，Powers S J，Gong F，Phillips A L，Hedden P，Sun T P，Thomas S G. 2006. Genetic
characterization and functional analysis of the GID1 gibberellin receptors in Arabidopsis. Plant Cell，18 (12)：3399–3414.
Gubler F，Raventos N，Keys M，Watts R，Mundy J，Jacobsen J V. 1999. Target genes and regulatory domains of the GAMYB transcriptional activator
in cereal aleurone. The Plant Journal，17 (1)：1–9.
Heo J B，Sung S. 2011. Vernalization-mediated epigenetic silencing by a long intronic noncoding RNA. Science，331 (6013)：76–79.
Hornyik C，Terzi L C，Simpson G G. 2010. The spen family protein FPA controls alternative cleavage and polyadenylation of RNA. Developmental
Cell，18 (2)：203–213.
Hüttenhofer A，Brosius J，Bachellerie J P. 2002. RNomics：Identification and function of small，non-messenger RNAs. Current Opinion in Chemical
Biology，6 (6)：835–843.
Jones-Rhoades M W，Bartel D P. 2004. Computational identification of plant microRNAs and their targets，including a stress-induced miRNA.
Molecular Cell，14 (6)：787–799.
Jung J H，Ju Y，Seo P J，Lee J H，Park C M. 2012a. The SOC1-SPL module integrates photoperiod and gibberellic acid signals to control flowering
time in Arabidopsis. The Plant Journal，69 (4)：577–588.
Jung J H，Seo P J，Ahn J H，Park C M. 2012b. The Arabidopsis RNA binding protein FCA regulates microRNA172 processing in the thermosensory
flowering. The Journal of Biological Chemistry，287 (19)：16007–16018.
Jung J H，Seo Y H，Seo P J，Reyes J L，Yun J，Chua N H，Park C M. 2007. The GIGANTEA-regulated microRNA172 mediates photoperiodic
flowering independent of CONSTANS in Arabidopsis. Plant Cell，19 (9)：2736–2748.
Kaneko M，Inukai Y，Ueguchi-Tanaka M，Itoh H，Izawa T，Kobayashi Y，Hattori T，Miyao A，Hirochika H，Ashikari M，Matsuoka M. 2004.
6 期 李 巍等：被子植物开花时间和花器官发育的表观遗传调控研究进展 1255

Loss-of-function mutations of the rice GAMYB gene impair a-amylase expression in aleurone and flower development. Plant Cell，16 (1)：33–
44.
Kim J J，Lee J H，Kim W，Jung H S，Huijser P，Ahn J H. 2012. The miR156-SPL3 module regulates ambient temperature-responsive flowering via
FT in Arabidopsis thaliana. Plant Physiology，159 (1)：461–478.
Kim W，Ahn H J，Chiou T J，Ahn J H. 2011. The role of the miR399-PHO2 module in the regulation of flowering time in response todifferent
ambient temperatures in Arabidopsis thaliana. Molecules and Cells，32 (1)：83–88.
Klein J，Saedler H，Huijser P. 1996. A new family of DNA binding proteins includes putative transcriptional regulators of the Antirrhinum majus
floral meristem identity gene SQUAMOSA. Molecular Gen Genet，250 (1)：7–16.
Koyama T，Furutani M，Tasaka M，Ohme-Takagi M. 2007. TCP transcription factors control the morphology of shoot lateral organs via negative
regulation of the expression of boundary specific genes in Arabidopsis. Plant Cell，19 (2)：473–484.
Lee H，Yoo S J，Lee J H，Kim W，Yoo S K，Fitzgerald H，Carrington J C，Ahn J H. 2010. Genetic framework for flowering-time regulation by
ambient temperature-responsive miRNAs in Arabidopsis. Nucleic Acids Research，38 (9)：3081–3093.
Levy Y Y，Mesnage S，Mylne J S，Gendall A R，Dean C. 2002. Multiple roles of Arabidopsis VRN1 in vernalization and flowering time control.
Science，297 (5579)：243–246.
Li Y，Li C，Ding G，Jin Y. 2011. Evolution of MIR159/319 microRNA genes and their posttranscriptional regulatory link to siRNA pathways. BMC
Evolutionary Biology，11 (1)：122.
Liu F，Marquardt S，Lister C，Swiezewski S，Dean C. 2010a. Targeted 3′ processing of antisense transcripts triggers Arabidopsis FLC chromatin
silencing. Science，327 (5961)：94–97.
Liu X，Huang J，Wang Y，Khanna K，Xie Z，Owen H A，Zhao D. 2010b. The role of floral organs in carpels，an Arabidopsis loss-of-function mutation
in MicroRNA160a，in organogenesis and the mechanism regulating its expression. The Plant Journal，62 (3)：416–428.
Llave C，Kasschau K D，Rector M A，Carrington J C. 2002. Endogenous and silencing-associated small RNAs in plants. Plant Cell，14 (7)：1605–1619.
Mallory A C，Bartel D P，Bartel B. 2005. MicroRNA-directed regulation of Arabidopsis AUXIN RESPONSE FACTOR17 is essential for proper
development and modulates expression of early auxin response genes. Plant Cell，17 (5)：1360–1375.
Mathieu J，Yant L J，Murdter F，Kuttner F，Schmid M. 2009. Repression of flowering by the miR172 target SMZ. PLoS Biology，7 (7)：e1000148.
Mockaitis K，Estelle M. 2008. Auxin receptors and plant development：A new signaling paradigm. Annual review of cell and Developmental
Biology，24 (1)：55–80.
Murray F，Kalla R，Jacobsen J V，Gubler F. 2003. A role for HvGAMYB in anther development. Plant Journal，33 (3)：481–491.
Nag A，King S，Jack T. 2009. miR319a targeting of TCP4 is critical for petal growth and development in Arabidopsis. Proceeding of the National
Academy of Sciences of the United States of America，106 (52)：22534–22539.
Nagpal P，Ellis C M，Weber H，Ploense S E，Barkawi L S，Guilfoyle T J，Hagen G，Alonso J M，Cohen J D，Farmer E E，Ecker J R，Reed
J W. 2005. Auxin response factors ARF6 and ARF8 promote jasmonic acid production and flower maturation. Development，132 (18)：4107–
4118.
Nodine M D，Bartel D P. 2010. MicroRNAs prevent precocious gene expression and enable pattern formation during plant embryogenesis. Genes
Development，24 (23)：2678–2692.
Palatnik J F，Wollmann H，Schommer C，Schwab R，Boisbouvier J，Rodriguez R，Warthmann N，Allen E，Dezulian T，Huson D，Carrington
J C，Weigel D. 2007. Sequence and expression differences underlie functional specialization of Arabidopsis microRNAs miR159 and miR319.
Developmental Cell，13 (1)：115–125.
Park W，Li J，Song R，Messing J，Chen X. 2002. CARPEL FACTORY，a Dicer homolog，and HEN1，a novel protein，act in microRNA metabolism
in Arabidopsis thaliana. Current Biology，12 (17)：1484–1495.
Reinhart B J，Weinstein E G，Rhoades M W，Bartel B，Bartel D P. 2002. MicroRNAs in plants. Genes Development，16 (13)：1616–1626.
Ru P，Xu L，Ma H，Huang H. 2006. Plant fertility defects induced by the enhanced expression of microRNA167. Cell Research，16 (5)：457–465.
Sarvepalli K，Nat U. 2011. Hyper-activation of the TCP4 transcription factor in Arabidopsis thaliana accelerates multiple aspects of plant maturation.
The Plant Journal，67 (4)：595–607.
Schmid M，Uhlenhaut N H，Godard F，Demar M，Bressan R，Weigel D，Lohmann J U. 2003. Dissection of floral induction pathways using global
1256 园 艺 学 报 41 卷
expression analysis. Development，130 (24)：6001–6012.
Schwab R，Palatnik J F，Riester M，Schommer C，Schmid M，Weigel D. 2005. Specific effects of microRNAs on the plant transcriptome.
Developmental Cell，8 (4)：517–527.
Sui P，Shi J，Gao X，Shen W H，Dong A. 2013. H3K36 methylation is involved in promoting rice flowering. Molecular Plant，6 (3)：975–977.
Sun C，Zhao Q，Liu D D，You C X，Hao Y J. 2013. Ectopic expression of the apple Md-miRNA156h gene regulates flower and fruit development in
Arabidopsis. Plant Cell Tissue and Organ Culture，112：343–351.
Sung S，Amasino R. 2004. Vernalization in Arabidopsis thaliana is mediated by the PHD2 finger protein VIN3. Nature，427 (6970)：159–164.
Swiezewski S，Liu F，Magusin A，Dean C. 2009. Cold-induced silencing by long antisense transcripts of an Arabidopsis polycomb target. Nature，
462 (7274)：799–802.
Tsuji H，Aya K，Ueguchi-Tanaka M，Shimada Y，Nakazono M，Watanabe R，Nishizawa N K，Gomi K，Shimada A，Kitano H，Ashikari M，
Matsuoka M. 2006. GAMYB controls different sets of genes and is differentially regulated by microRNA in aleurone cells and anthers. Plant
Journal，47 (3)：427–444.
Wang J W，Czech B，Weigel D. 2009. MIR156-regulated SPL transcription factors define an endogenous flowering pathway in Arabidopsis thaliana.
Cell，138 (4)：738–749.
Willige B C，Ghosh S，Nill C，Zourelidou M，Dohmann E M，Maier A，Schwechheimer C. 2007. The DELLA domain of GA INSENSITIVE mediates
the interaction with the GA INSENSITIVE DWARF1A gibberellin receptor of Arabidopsis. Plant Cell，19 (4)：1209–1220.
Wilson R N，Heckman J W，Somerville C R. 1992. Gibberellin is required for flowering in Arabidopsis thaliana under short days. Plant Physiology，
100 (1)：403–408.
Wollmann H，Mica E，Todesco M，Long J A，Weigel D. 2011. On reconciling the interactions between APETALA2，miR172 and AGAMOUS with
the ABC model of flower development. Development，137 (21)：3633–3642.
Woodger F J，Millar A，Murray F，Jacobsen J V，Gubler F. 2003. The role of GAMYB transcription factors in GA-regulated gene expression. Journal
of Plant Growth Regulation，22 (2)：176–184.
Wu G，Park M Y，Conway S R，Wang J W，Weigel D，Poethig R S. 2009. The sequential action of miR156 and miR172 regulates developmental
timing in Arabidopsis. Cell，138 (4)：750–759.
Wu G，Poethig R S. 2006. Temporal regulation of shoot development in Arabidopsis thaliana by miR156 and its target SPL3. Development，133
(18)：3539–3547.
Wu M F，Tian Q，Reed J W. 2006. Arabidopsis microRNA167 controls patterns of ARF6 and ARF8 expression，and regulates both female and male
reproduction. Development，133 (21)：4211–4218.
Xia K，Wang R，Ou X，Fang Z，Tian C，Duan J，Wang Y，Zhang M. 2012. OsTIR1 and OsAFB2 down regulation via OsmiR393 overexpression
leads to more tillers，early flowering and less tolerance to salt and drought in rice. PLoS One，7 (1)：e30039.
Yamaguchi A，Wu M F，Yang L，Wu G，Poethig R S，Wagner D. 2009. The microRNA-regulated SBP-Box transcription factor SPL3 is a direct
upstream activator of LEAFY，FRUITFULL，and APETALA1. Developmental Cell，17 (2)：268–278.
Yang L，Conway S R，Poethig R S. 2011. Vegetative phase change is mediated by a leaf-derived signal that represses the transcription of miR156.
Development，138 (2)：245–249.
Yant L，Mathieu J，Dinh T T，Ott F，Lanz C，Wollmann H，Chen X，Schmid M. 2010. Orchestration of the floral transition and floral development
in Arabidopsis by the bifunctional transcription factor APETALA2. Plant Cell，22 (7)：2156–2170.
Zhang X，Zou Z，Gong P，Zhang J，Ziaf K，Li H，Xiao F，Ye Z. 2011. Over-expression of microRNA169 confers enhanced drought tolerance to
tomato. Biotechnology，33 (2)：403–409.