全 文 ：园 艺 学 报 2011，38（2）：335–342 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2010–09–03；修回日期：2011–01–25
基金项目：国家自然科学基金项目（30770073）；江苏省滩涂生物资源与环境保护重点实验室开放项目（JLCBE07005）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：daichuanchao@njnu.edu.cn）
内生真菌对菊花幼苗干旱胁迫生理的影响
刘晓珍，宋文玲，张 凯，叶宇成，戴传超*
（江苏省微生物资源产业化工程技术研究中心，江苏省微生物与功能基因组学重点实验室，南京师范大学生命科学
学院，南京 210046）
摘 要：比较了内生葡萄孢菌（C1）和球毛壳菌（C4）菌株诱导下的菊花苗和对照菊花苗，经 30 %
PEG6000 胁迫不同天数后，叶片超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、苯丙氨酸解氨酶（PAL）
活性，叶片丙二醛（MDA）、可溶性蛋白含量，根系活力，以及胁迫 15 d 后菊花的总生物量。结果表明：
PEG 胁迫 15 d 后，C1、C4 处理和对照的生物量分别为 4.1、4.4 和 3.3 g，差异达到显著水平。对照根系
活力、PAL 活性在胁迫前期迅速变化，接菌处理在胁迫前期均基本稳定，延缓了胁迫反应，但随着胁迫
时间的延长，各处理差异不显著； MDA 含量接菌处理 3 d 后达到峰值，随后稳定而对照则继续增加，6 d
时达峰值，随后逐渐降低，胁迫后期接菌处理和对照无显著差异；各处理 POD 活性、可溶性蛋白含量都
随着胁迫时间的延长先增加后降低，但各处理之间差异不显著。短期干旱条件下，内生真菌有利于菊花
耐旱性的提高。
关键词：菊花；PEG6000；葡萄孢菌；球毛壳菌；抗旱性；抗氧化
中图分类号：S 682.1 文献标识码：A 文章编号：0513-353X（2011）02-0335-08

Effects of Two Kinds of Endophytic Fungi Infection on Water Stress of
Seedlings of Chrysanthemum morifolium
LIU Xiao-zhen，SONG Wen-ling，Zhang Kai，Ye Yu-cheng，and DAI Chuan-chao*
（Jiangsu Engineering and Technology Research Center for Industrialization of Microbial Resources，Jiangsu Key
Laboratory for microbes and functional genomics，College of Life Science，Nanjing Normal University，Nanjing 210046，
China）
Abstract：The water stress was simulated to study the effect of the endophytic fungi Botrytis sp.（C1）
or Chaetomium globosum（C4）on Chrysanthemum morifolium in the adverse circumstance. C. morifolium
plantlets which were inoculated with C1，C4 and cultured 60 days in the pots were stressed by 30%
PEG6000 solution. SOD activity，POD activity，PAL activity，root activity，MDA content and soluble
protein content were determined at 0，3，6，9，12，15 days after treatments，and the biomass of C.
morifolium were also determined at 15 days after treatment. The results showed that the biomass of C1，C4
group and the control reached 4.1，4.4 and 3.3 g respectively，and all treatments got significant deviation
（P < 0.05）. With PEG treatment，the root activity and PAL activity of the control were more sensitive at
the first period of PEG stress，while fungi treatment groups were stabled，and stress reactions were delayed
by fungi treatment. MDA content of the two fungi treatments reached the peak values with PEG stress for

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3 days，while the control continues increased and got the peak at 6 days with PEG treatment. When at the
later period of the stress，root activity，PAL activity，and MDA content of all treatments had no significant
deviation. POD activity and soluble protein content of all treatments were increased firstly and decreased
then，but all treatments had no siginificant deviation. Endophytic fungi can increase the drought resistance
of C. morifolium in a short period of water stress.
Key words：Chrysanthemum morifolium；PEG6000；Botrytis sp.；Chaetomium globosum；drought
resistance；antioxidation

菊花（Chrysanthemum morifolium Ramat.）是我国重要的中药材，江苏省盐城市是我国药用菊花
的主要产地，盐城市地处海边，土壤保水保肥性差（梁珍海 等，1994，1998）。提高菊花的抗旱能
力有利于药用菊花的生产。张常青等（2005）曾对地被菊苗期抗旱性做了鉴定，但利用内生真菌提
高菊科植物耐旱性的研究鲜见报道。
钮旭光等（2006）研究发现，某些内生真菌可以增强植物对生物胁迫和非生物胁迫（干旱、高
温、矿物质失调和高盐等）的耐受性。在有限的资源下，内生真菌感染的植株比未感染的植株更有
竞争力，生长得更好。关于牧草和草坪草上的内生真菌—植物共生体抗旱性的研究较多，目前普遍
认为内生真菌的侵染有助于提高植物对干旱胁迫的耐受性（Siegel，1993；梁宇 等，2002；Redman
et al.，2002）。Arachevaleta 等（1989）和 Malinowski 等（2005）研究发现，内生菌感染的高羊茅比
未受感染的植株对干旱的耐受能力强，能够在较强的干旱条件下存活，并且产量较高。
本实验室的前期研究（宋文玲 等，2010）发现，内生真菌能够提高中药材的品质，增加中药材
的产量，本试验中利用筛选到的两株有益菊花内生真菌，用 PEG6000 模拟干旱，研究内生真菌对菊
花抗旱能力的影响，希望为植物的抗旱性研究提供新的思路。
1 材料与方法
1.1 材料
多年生黄菊（Chrysanthemum morifolium Ramat.）引自江苏省射阳县洋马百药园，经人工组织培
养出脱毒苗，2008 年 4 月接种内生真菌后炼苗（宋文玲 等，2010），于 2008 年 5 月移栽至花盆中，
放置于温室培养。
供试内生真菌为葡萄孢菌（Botrytis sp.）C1 菌株和球毛壳菌（Chaetomium globosum Kunze ex Fr）
C4 菌株，均由本实验室提供。
1.2 接种内生菌株
组培苗转接培养约 60 d 后分别接种供试内生菌株 C1 和 C4 菌株，每菌株接种 50 盆，每盆
3 株组培苗，以不接种的为对照。
在接种 60 d 后对处理和对照的菊花幼苗进行胁迫处理，即浇水 48 h 后，用 30% PEG6000 溶液
灌根，每盆组培苗灌 500 mL，分别在胁迫 0、3、6、9、12 和 15 d 后取出 3 株，冼净，吸干水分后
进行各项指标测定。设接种内生菌株 C1、接种内生菌株 C4 和不接菌（对照）3 个处理，每处理重
复 3 次，每重复 1 盆苗。
1.3 生理指标测定
用 30% PEG6000 模拟干旱胁迫，将胁迫 15 d 的各处理幼苗用蒸馏水冲洗干净，吸水纸吸干水
2 期 刘晓珍等：内生真菌对菊花幼苗干旱胁迫生理的影响 337

分后，75 ℃烘干，称量生物量。
分别取各处理组的新鲜菊花叶片或根，测定各生理指标。根系活力的测定用 TTC 法（邹琦，
1995），超氧化物歧化酶（SOD）活力测定用氮蓝四唑法（李合生，2000），过氧化物酶（POD）活
力测定用愈创木酚氧化法（李合生 ，2000），丙二醛（MDA）含量的测定用硫代巴比妥酸（TBA）
法（李合生，2000），苯丙氨酸解氨酶（PAL）活力的测定用紫外分光光度测定法（薛应龙，1985），
可溶性蛋白的测定用分光光度法（邹琦，1995）。
所有数据使用统计软件 SPSS V13.0 进行处理和方差分析。
2 结果与分析
2.1 不同处理对菊花幼苗生物量的影响
30% PEG6000 胁迫处理菊花 15 d 后，C1、C4 株系和对照菊花的生物量分别是 4.1、4.4 和 3.3 g，
差异显著（表 1）。
表 1 30% PEG6000 处理对菊花生物量的影响
Table 1 The effect of 30% PEG6000 treatments on C. morifolium biomass
处理
Treatment
15 d 前生物量/ g
Biomass before 15 days
15 d 后生物量/ g
Biomass after 15 days
生物量增长量/ %
Biomass growth rate
C1 3.7 ± 0.3 a 4.1 ± 0.4 b 10.8
C4 3.9 ± 0.1 a 4.4 ± 0.2 a 12.8
对照 Control 3.0 ± 0.1 a 3.3 ± 0.4 c 10.0
注：平均值 ± 标准差；表中同一列数值后缀不同字母表示差异显著（P < 0. 05），同行标有相同字幕表示差异不显著（P < 0.05）。
Note：The data were expressed as mean ± SD；Values suffixed with a different letter indicate significant difference at P < 0.05.

2.2 不同处理对菊花幼苗根系活力的影响
在 30% PEG6000 胁迫的 6 d 内，两个接菌处理的根系活力基本保持不变，而未接种对照根系活
力降低较快；胁迫 6 d 后，对照根系活力下降比较缓慢，基本保持平稳，两个接菌处理根系活力开
始逐渐降低；胁迫 15 d 时各处理根系活力无显著差异（图 1）。

图 1 30% PEG6000 处理和接种 C1 和 C4 株系对菊花根系活力的影响
Fig. 1 Effects of 30% PEG6000-treatment on root activity in chrysanthemum plantlets inoculated
with or without strains of C1 and C4

2.3 不同处理对菊花幼苗 PAL 活性的影响
30% PEG6000 胁迫后，对照的 PAL 活性在最初 3 d 迅速上升，达到峰值后逐渐下降。接菌处理
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在胁迫前期，变化均较平缓，C1 处理 3 d 后迅速增加，6 d 时达到最大值，之后迅速降低；C4 处理
6 d 后迅速增加，9 d 时达最大值，之后迅速降低，15 d 时各处理无显著差异（图 2）。总体来说，PEG6000
胁迫菊花后，各处理 PAL 活性高于胁迫前酶活性，且接种内生真菌可延缓菊花对 PAL 酶活性的反
应时间。

图 2 30% PEG6000 处理和接种 C1 和 C4 株系对菊花 PAL 活性的影响
Fig. 2 Effects of 30% PEG6000-treatment on PAL activity in leaves of chrysanthemum plantlets inoculated
with or without strains of C1 and C4

2.4 不同处理对菊花幼苗 SOD、POD 活性的影响
30% PEG6000 胁迫不同时间后对各处理 SOD 酶活性影响见图 3，A。胁迫前期，各处理 SOD
酶活均不断上升，胁迫 6 d 后均有个回落的过程，9 d 后均逐步回升。PEG6000 胁迫菊花后，各处理
SOD 酶活性基本均高于胁迫前酶活性，但接菌处理和对照差异不显著。
PEG6000 胁迫前期，各处理 POD 酶活性均迅速上升，且均在胁迫 6 d 后达到最大值，随后逐渐
降低。各处理 POD 酶活性均高于胁迫前酶活性，但接菌处理和对照差异不显著（图 3，B）。
图 3 30% PEG6000 处理和接种 C1 和 C4 株系对菊花 SOD 和 POD 活性的影响
Fig. 3 Effects of 30% PEG6000-treatment on SOD and POD activity in leaves of chrysanthemum plantlets inoculated
with or without strains of C1 and C4

2.5 不同处理对菊花幼苗 MDA 含量的影响
从图 4 可以看出，30% PEG6000 胁迫后，各处理 MDA 含量均有一个快速上升的过程，接菌处
理在胁迫 3 d 时达到最大值后基本保持平稳，对照持续上升，胁迫 6 d 达到最大值后快速下降，9 d
后趋于平稳，基本和接菌处理相近。PEG6000 胁迫菊花后，各处理 MDA 含量均高于胁迫前，接菌
处理始终低于对照，且接菌处理显著降低了 MDA 的峰值，但胁迫 9 d 后各处理无显著差异。
2 期 刘晓珍等：内生真菌对菊花幼苗干旱胁迫生理的影响 339

图 4 30% PEG6000 处理和接种 C1 和 C4 株系对菊花 MDA 含量的影响
Fig. 4 Effects of 30% PEG6000-treatment on MDA content in leaves of chrysanthemum plantlets
inoculated with or without strains of C1 and C4
2.6 不同处理对菊花幼苗可溶性蛋白含量的影响
由图 5 可知，30 % PEG6000 胁迫后，各处理可溶性蛋白含量均迅速增加，胁迫 6 d 时达到峰值，
随后逐渐降低。PEG6000 胁迫后各处理可溶性蛋白均高于胁迫前蛋白含量，接菌处理和对照可溶性
蛋白含量差异不显著。

图 5 30% PEG6000 处理和接种 C1 和 C4 株系对菊花可溶性蛋白含量的影响
Fig. 5 Effects of 30% PEG6000-treatment on soluble protein content in leaves of chrysanthemum plantlets
inoculated with or without strains of C1 and C4
3 讨论
本研究中，30% PEG6000 胁迫菊花 15 d 后，内生真菌组菊花生物量显著高于对照，且 C4 组高
于 C1 组。研究发现，内生真菌的感染可以促进宿主的生物量累积，如 Clay（1987）、Bacon 和 Siegel
（1988）对高羊茅和黑麦草的研究。袁志林等（2004）也发现大戟科植物内生真菌 B3 能合成 IAA
和 ABA，促进水稻的生长。故推测内生真菌促进菊花生长的机理可能是内生真菌 C1、C4 合成了菊
花生长所需的生长调节物质，改变了植物体内的激素代谢，从而影响了作物的生长。Latch 等（1985）
也认为黑麦草感染植株生物量的增加可能与赤霉素（GA）的作用有关。
根系对土壤水分的反应非常敏感。根系活性能反映根系吸收水分、养分能力的大小。本研究中
发现 PEG6000 胁迫后，菊花根系生长受到一定的抑制，这和前人的报道一致（谢一青 等，2006；
吴银明 等，2007）。但接种内生真菌后，短期的干旱胁迫不影响菊花的根系活力，而随着胁迫时间
的延长，接菌组根系活性也会降低，和对照无显著差异。菊花接种内生真菌后，短期的干旱胁迫内
可维持较高的根系活性，便于更好地吸收水分和养分抵御不良环境。这对盐碱化耕地乃至干旱地区
上作物种植有重要的参考价值。
植物细胞壁在逆境条件下会出现增厚现象，以抵御不良环境，有研究认为这是由于细胞壁内木
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质素的沉积形成的（金丽萍 等，2009）。PAL 酶在木质素合成中有重要作用，PAL 酶活性和植物的
抗旱性呈正相关。本试验中 30% PEG6000 胁迫初期，对照 PAL 酶活性变化比较敏感，说明 PEG6000
胁迫后，立即引起了菊花的防御反应，使 PAL 酶活性迅速增加以抵御干旱胁迫。而接菌处理 PAL
酶活性初期比较平稳，可能是接菌处理可耐受短期的干旱胁迫，随着胁迫时间的延长，接菌处理 PAL
酶活性也迅速增加，以抵御不良环境，即接菌组对干旱有一定的耐受性，C4 组耐旱性强于 C1 组，
但随着胁迫时间的延长，各处理组无显著差异。
植物在干旱胁迫下体内活性氧增加能启动膜脂过氧化反应，MDA 是膜脂过氧化作用的主要产
物之一，其含量愈高，脂质过氧化作用愈强（吴银明 等，2007）。陈世苹等（2001）研究发现，随
着干旱胁迫强度和胁迫时间的增加，感染内生真菌的黑麦草叶片 MDA 含量大大低于非感染植株。
本试验中，PEG6000 胁迫后各处理 MDA 含量明显增加，即膜脂过氧化作用加剧，膜受到不同程度
的损伤，但接菌处理显著降低了 MDA 含量的峰值，胁迫 3 d 后 MDA 含量基本稳定，对照 6 d 后才
达到峰值，胁迫后期各处理 MDA 含量无显著差异。说明内生真菌在短期内能够缓解干旱胁迫对菊
花细胞膜脂的氧化程度，减轻因干旱胁迫导致的伤害，随着胁迫时间的延长，和对照无显著差异。
这可能与植株体内接种内生菌增加了抗氧化剂如抗坏血酸、类胡萝卜素等有关，因而增加了植株的
耐旱特性（郭建华 等，2007；吴银明 等，2007）。
本研究中发现，30% PEG6000 胁迫后，接菌处理和对照 SOD、POD 酶活性和可溶性蛋白含量
无显著性差异，这可能是由于内生真菌侵染的菊花对干旱胁迫有其它的防御途径，与 SOD、POD
酶活性、可溶性蛋白含量关系不大。如可能通过提高光合产物的积累（梁宇 等，2001）、促进叶片
的增长，调节气孔开闭、渗透调节（Malinowski & Belesky，2000)、抑制土壤线虫（Elmi et al.，2000）
等提高防御能力。
本研究结果表明，接种内生真菌的菊花提高了生物量，通过根系活性、PAL 酶活性和 MDA 含
量的变化缓解短期干旱胁迫对菊花的影响，且 C4 菌优于 C1 菌。但随着胁迫时间的延长，接菌处理
逐渐失去以上优势，和对照无显著差异。
综上，利用内生真菌提高菊科植物耐旱性为菊花等作物种植提供了有效的技术手段和方法依据，
并为提高我国大部分干旱地区的作物生长提供了新的思路。内生真菌在短期内降低了干旱胁迫对菊
花的影响，这是否和以上所述其他因素有关，还有待进一步研究。

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(作者单位，城市名 邮编) （宋体，小 5 号字）（□□□□□□□□□□□）
目的与意义（宋体，5 号字）□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□
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材料与方法（宋体，5 号字）□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□
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结果与分析（宋体，5 号字）□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□□
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关键词：
中图分类号：（由编辑部填写） 文献标识码：A 文章编号：0513-353X
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中国园艺学会
2011 年 1 月 10 日