全 文 ：作物学报 ACTA AGRONOMICA SINICA 2010, 36(11): 1941−1949 http://www.chinacrops.org/zwxb/
ISSN 0496-3490; CODEN TSHPA9 E-mail: xbzw@chinajournal.net.cn

本研究由国家自然科学基金项目(30770223和 30871455)和作物生物学国家重点实验室开放基金(2010KF04)资助。
*
通讯作者(Corresponding author): 姜闯道, E-mail: jcdao@ibcas.ac.cn, Tel: 010-62836657
第一作者联系方式: E-mail: xx840910@sina.com
Received(收稿日期): 2010-04-06; Accepted(接受日期): 2010-06-27.
DOI: 10.3724/SP.J.1006.2010.01941
盐胁迫下高粱新生叶片结构和光合特性的系统调控
王 鑫 1,2 李志强 3 谷卫彬 1 石 雷 1 唐宇丹 1 高辉远 2 赵世杰 2
姜闯道 1,*
1中国科学院植物研究所, 北京 100093; 2山东农业大学生命科学学院, 山东泰安 271018; 3北京农业职业技术学院, 北京 102442
摘 要: 以 C4作物高粱为材料, 研究了盐胁迫下新生叶片结构和光合特性的系统调控。结果表明: (1)盐胁迫导致成
熟叶和新生叶水势、光合速率、气孔导度明显下降, 光抑制程度略有增强; 并且新生叶片上下表面气孔密度均增加。
(2)非盐胁迫条件下, 成熟叶遮阴对其自身和新生叶水势影响不显著, 但两者光合速率、气孔导度和叶片可溶性糖含
量降低, 对强光敏感性增强; 同时, 降低成熟叶光强还显著降低新生叶的叶片厚度、气孔密度和维管束鞘细胞表面
积。(3)盐胁迫下成熟叶遮阴诱导的新生叶结构和光合功能变化与非盐胁迫条件下趋势相似。双因素方差分析显示, 盐
胁迫下成熟叶遮阴能明显加剧高粱成熟叶和新生叶两者光合速率和气孔导度的下降并增强对强光的敏感性。因此认
为, 盐胁迫下高粱新生叶片的结构和光合功能均受到系统信号调控; 提高成熟叶所处环境光强有助于改善盐胁迫下
新生叶发育和碳同化能力, 并一定程度上缓解光抑制。这对理解盐胁迫下高粱抗盐性具有重要意义。
关键词: 盐胁迫; 光合特性; 系统调控; 光抑制; 高粱
Systemic Regulation of Anatomic Structure and Photosynthetic Characteristics
of Developing Leaves in Sorghum Seedlings under Salt Stress
WANG Xin1,2, LI Zhi-Qiang3, GU Wei-Bin1, SHI Lei1, TANG Yu-Dan1, GAO Hui-Yuan2, ZHAO Shi-Jie2, and
JIANG Chuang-Dao1,*
1 Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China; 2 College of Life Sciences, Shandong Agricultural University, Tai’an
271018, China; 3 Beijing Vocational College of Agriculture, Beijing 102442, China
Abstract: The influences of systemic signal, from mature leaves, on the photosynthetic characteristics of developing leaves in
sorghum seedlings under salt stress were carefully investigated. Salt stress significantly decreased water potential, net photosyn-
thetic rate, stomatal conductance and slightly increased extent of photoinhibition both in mature and newly developed leaves. In
newly developed leaves, stomatal density of both adaxial and abaxial surfaces increased. Under non-salt stress condition, water
potential both in mature and newly developed leaves was hardly affected when mature leaves exposed to weak light. However,
carbon assimilation, stomatal conductance, soluble sugar content decreased markedly and the extent of photoinhibition increased
largely in mature leaves and newly developed leaves due to the shading of mature leaves. Meanwhile, stomatal density, mesophyll
thickness and surface area of bundle sheath decreased in newly developed leaves when light intensity decreased for mature leaves.
In salt-stressed group, changes in photosynthetic structure and function had a similar tendency with those in non-salt stress group,
but a further decline in photosynthesis was observed. Two-way ANOVA among these four treatments showed that there was a
synergistic effect between salt stress and high irradiance which impaired the photosynthetic ability more heavily and enhanced
photoinhibition. Accordingly, we concluded that there is a systemic regulation on the photosynthetic structure and performance of
newly developed leaves under salt stress. The enhancement of light intensity of mature leaves is very important for the improve-
ment of development, carbon assimilation and the alleviation of photoinhibition in newly developed leaves under salt stress.
Keywords: Salt stress; Photosynthetic characteristics; Systemic regulation; Photoinhibition; Sorghum
土壤盐渍化是目前世界面临的主要环境问题之
一。全球盐渍化土壤大约 9.55×108 hm2, 次生盐渍化
土壤约 0.77×108 hm2, 而且还在不断增加。我国拥有
各种盐渍化土地面积约 1亿 hm2; 另外, 由于灌溉不
1942 作 物 学 报 第 36卷

当等还造成大量耕地的次生盐渍化。因此, 研究盐
胁迫对作物的影响及适应机制是合理利用我国盐渍
化土地的一项紧迫任务。研究表明盐胁迫主要通过
影响光合作用抑制植物生长发育并最终致使作物减
产。盐胁迫导致的渗透胁迫和离子胁迫使植物细胞
结构破坏, 长时间高浓度盐胁迫会抑制气孔开度、
光合电子传递、碳同化关键酶活性等, 并使一些相
关过程发生不可逆伤害[1-4]。进一步的研究证明当盐
胁迫与强光胁迫交互作用时, 光系统 II (PSII)会迅
速失活, 从而发生光抑制、光破坏, 甚至致使植株个
体死亡[5-6]。近期, Allakhverdiev 等[7]和 Murata 等[8]
的研究指出盐胁迫主要通过抑制受损的 PSII的修复
从而加剧光抑制。迄今, 前人已经就盐胁迫对光合
作用的影响及机制进行了广泛的探讨。但多数只针
对胁迫条件下的单叶结构和功能, 很少涉及盐胁迫
条件下不同叶片或光合器官之间的关系。
越来越多的研究表明盐胁迫单独作用不会导致
PSII 光抑制, 强光是盐胁迫条件下植物发生光抑制
的直接诱因[5-6]。实际上, 田间条件下盐胁迫往往与
强光共同作用, 因此强光是作物抗盐栽培过程中不
得不考虑的一个重要问题。对于弱光下生长的植物
来说, 由于植物叶片结构和功能的适应性, 其叶片
光合能力较低, 过剩激发能的耗散能力也较差 [9-12],
这些特征决定了弱光条件下生长的叶片突然暴露于
强光下时, 其光抑制程度不可避免地比强光下生长
的叶片严重[13-14]。不过, 以往研究多集中在植物个
体完全处于弱光环境下时其结构和功能的变化以及
相应的调控机制。事实上, 田间条件下相邻植株间
的相互遮阴通常导致中下部叶片(成熟叶)处于弱光
环境, 而新生叶片则仍然暴露在强光下。这种植株
个体局部弱光环境对作物生长发育和光合特性的影
响很可能与植株整体处于弱光环境下的研究有一定
差异。最近, Lake等[15]、Thomas等[16]和 Yano等[17]
证明在成熟叶和未成熟叶片之间存在长距离的信号
传递; 植物新生叶片的气孔密度、大小、解剖结构,
尤其是栅栏组织的分化和层数等是由成熟叶而非其
自身所处光环境决定。这种成熟叶片远距离调控新
生叶片发育的信号被称为系统信号[15,18]。迄今为止
关于系统信号的研究多集中于烟草和拟南芥等C3植
物, 关于 C4植物报道很少。显然, 与 C3植物不同, C4
植物多数为等面叶, 即叶片上下两侧形态和结构相
似。因此, 我们希望理解盐胁迫下系统信号是否影
响C4作物叶片的结构, 及与C4作物叶片的结构变化
相适应其光合功能如何变化。
高粱(Sorghum bicolor L.)属于碳四(C4)植物, 是
目前生物量最高的作物之一, 具有很高的单叶净光
合速率, 因此作为绿色能源作物越来越引起人们的
关注[19-20]。高粱具有抗旱、耐盐碱等特性, 利用盐
渍化土地进行高粱栽培对确保我国粮食安全和缓解
能源危机具有双重意义。本试验改变成熟叶所处的
光强环境, 研究盐胁迫对高粱成熟叶和新生叶光合
特性的影响, 以及该条件下新生叶光合特性与成熟
叶光环境的关系, 从而理解盐胁迫下作物光合作用的
系统调控, 并探讨其在高粱抗盐栽培中的可能应用。
1 材料与方法
1.1 材料种植与试验设计
以高粱品种辽杂 10 号为材料。2009 年 5~9 月
于中国科学院植物研究所试验地进行试验。将高粱
种在蛭石中, 发芽期正常浇水。当幼苗长到二叶期
时, 每周浇 2 次营养液。待小苗长出 4 片叶子后移
至盛有 Hoagland 营养液的塑料桶(15 cm×20 cm)中
培养。每桶 1株, 每 3 d更换 1次营养液, 当幼苗长
到具有两片较大功能叶时, 挑选生长状态相对一致
的植株同时进行盐处理和遮阴处理。
处理分为非盐胁迫组和盐胁迫组(分别以 non-
NaCl 和 NaCl 表示), 盐胁迫组 NaCl 浓度为 100
mmol L−1。非盐胁迫组包括全光照(A)、成熟叶遮阴
(MS) 2个处理; 盐胁迫组同样包括全光照(A-s)和成
熟叶遮阴(MS-s)两个处理。全光照的植株暴露在自
然光下(午间光强约为 1 200 μmol m–2 s–1)正常生长,
成熟叶遮阴处理以遮阴网遮住植株成熟叶, 使网内
的午间最大光强保持在 300 μmol m–2 s–1左右, 实验
处理图示见图 1。处理 2 周后分别选取成熟叶和新
生叶片(待成熟后)进行各项生理指标的测定。以上每
个处理设 6个重复。
1.2 叶片水势的测定
采用 HR-33T 露点微伏压计测量(Wescor, USA)
测定叶片水势, 用打孔器打下叶圆片(直径 6 mm),
立即放入叶室中, 拧紧叶室, 平衡 1 h后测量。同时
记录电压值和温度 , 用公式校正读数=实际测定读
数/(0.325+0.027T), 校正为 25℃时的读数 , 然后除
以–0.75得到水势值(MPa)。每个处理测 5个重复。
1.3 气体交换参数的测定
选择 6~7 月份晴朗的天气进行气体交换参数的
测定, 用 CIRAS-2 型便携式光合作用测定系统(PP-
第 11期 王 鑫等: 盐胁迫下高粱新生叶片结构和光合特性的系统调控 1943




图 1 试验处理图示
Fig. 1 Experimental design
非盐胁迫组: 植株在全光照条件下生长(A)和成熟叶遮阴处理(MS); NaCl组: 植株在盐胁迫全光照条件下生长(A-s)及其成熟叶遮阴处
理(MS-s)。
Non-NaCl group: plant grew in ambient light conditions (A), mature leaves shaded (MS); NaCl group: plant grew in ambient light conditions
(A-s), mature leaves shaded (MS-s).

Systems, UK)在 1 200 μmol m–2 s–1的光强下分别测定
成熟叶和遮阴处理后新生叶片(成熟后)的净光合速
率(Pn)、气孔导度(Gs)等参数。每个处理设 6个重复。
1.4 叶绿素荧光参数的测定
使用 Handy-PEA 连续激发式荧光仪(Hansatech,
英国)测定荧光参数。破晓前叶片经过一晚的暗适应,
在弱调制光下诱导测定 Fo, 此时 PSII反应中心全部
处于开放状态。然后以饱和脉冲光激发, 使原初电
子受体 QA 全部处于还原状态, 得到最大荧光 Fm。
根据以上荧光参数计算 PSII 最大光化学效率
(Fv/Fm)[21], 作为黎明时刻(6:00)的最大光化学效率。
上午 8:00 之后将植株置于自然强光下, 拉平叶片进
行光照处理, 使其接受最大程度的光照。中午 14:00
测定最大光化学效率, 测定前暗适应 15 min。参照
姜闯道等的方法[22-23]。每个处理设 10个重复。
1.5 气孔密度和长度的测定
参照 Coupe 等[24]的方法, 用无色透明指甲油涂
于叶片上, 待其干透后撕下, 制成临时装片于光学
显微镜(Nikon-E800)下放大 40倍(目镜×4, 物镜×10)
拍照, 在 Photoshop软件中清点气孔数目, 同时度量
气孔长度。每个处理 6个重复。
1.6 叶片解剖结构的观察及相关数据统计
选取各处理新生叶片, 在靠近主脉基部的 1/3
处取材(2 mm×2 mm左右)用标准固定液(FAA)固定
保存 , 用乙醇系列脱水 , 中性树脂封片 , 甲苯胺蓝
染色 , 横切片厚度为 1 μm, 在光学显微镜(Nikon-
E800)下进行显微照相。在 Photoshop 软件中测量叶
片厚度、近轴侧与远轴侧叶肉细胞厚度。每个处理
观测 6个视野, 取均值。参照 Thain[25]的方法计算维
管束鞘细胞表面积(Sb)。
1.7 可溶性糖含量的测定
处理 2 周后分别选取各处理的成熟叶和新生叶
片(成熟后), 于上午 10:00取材, 称取 0.5 g叶片, 迅
速冻存于液氮中, 用于可溶性糖含量的测定。参照
赵世杰等[26]的方法测定总可溶性糖含量。每个处理
5个重复。
1.8 数据分析
数据通过 SPSS (Version 13.0)进行方差分析
(One-way ANOVA)检验其差异显著性(P = 0.05)。双
重胁迫下利用双因素方差分析(Two-way ANOVA)
检验数据是否具有统计学意义(P = 0.05)。
2 结果与分析
2.1 盐胁迫下光强对叶片水势的影响
如图 2 所示, 在非盐胁迫条件下成熟叶遮阴对
其自身和新生叶片的水势影响很小。经过 2 周的盐
处理后, 无论是成熟叶片还是新生叶片, 水势均呈
下降趋势。其中, 成熟叶片中, 盐处理组叶片水势与
非盐胁迫组相比分别降低了 0.24 MPa和 0.25 MPa;
而新生叶片的水势与成熟叶相比降低幅度增大, 盐
处理导致的水势降低幅度达到 0.34 MPa 和 0.31
MPa。以上结果说明盐胁迫下高粱幼苗水势降低, 成
熟叶所处光强环境对其本身和新生叶片水势影响不
显著。
1944 作 物 学 报 第 36卷



图 2 盐胁迫和成熟叶遮阴对成熟叶(i)和新生叶(ii)水势的影响
Fig. 2 Effects of salt stress and shading mature leaves on water potential in mature (i) and newly developed leaves (ii)
大、小写字母分别代表 NaCl和成熟叶遮阴处理后叶片水势的差异显著性(P=0.05)。平均值±SE, n=5。A: 全日照处理; MS: 成熟叶遮阴处理。
Capital letters and lowercase letters represent the significant difference of water potential in NaCl and shading mature leaves treatments,
respectively, based on One-way ANOVA (P=0.05), Mean±SE, n=5. A: ambient light conditions; MS: mature leaves shaded.

2.2 盐胁迫下光强对新生叶片气孔密度的影响
从表 1 可以看出, A-s处理与 A 相比、MS-s 处
理与 MS 相比 , 上表面气孔密度分别增加 41%和
57%, 下表面气孔密度分别增加 18%和 7%。而成熟
叶遮阴导致新生叶片气孔密度降低, 其中未进行盐
胁迫的 MS 处理与 A 处理相比, 新生叶片上表面气
孔密度降低 30%, 下表面气孔密度降低 15%; 盐胁
迫的MS-s和 A-s处理中, 前者新生叶片上表面气孔
密度降低 22%, 下表面气孔密度降低 23%。在两组
处理中, 成熟叶遮阴都导致了新生叶片气孔长度的
降低。以上数据说明盐胁迫条件下, 叶片气孔密度
呈增大趋势; 但成熟叶遮阴处理后新生叶片两侧的
气孔密度和长度显著降低。
2.3 盐胁迫下光强对新生叶片解剖结构的影响
从表 2 看出, 盐胁迫后高粱叶片厚度有所降低,
其中近轴侧叶肉厚度变化显著。遮阴处理后, MS与
A处理相比, 叶片厚度减小了 12 μm, 且差异极显著
(P<0.01); 在盐处理组中, 成熟叶遮阴后同样导致叶
片厚度的大幅度降低。统计结果显示, 在两组处理
中遮阴后叶片近轴侧叶肉细胞厚度显著降低, 远轴
侧叶肉细胞厚度差异不显著, 说明近轴侧叶肉细胞
厚度变化是导致MS和MS-s叶片厚度变化的原因之
一。盐处理后, 维管束鞘细胞表面积略有增加, 但不
显著。而成熟叶遮阴处理导致新生叶片维管束鞘细
胞表面积显著降低, MS 与 A 相比、MS-s 与 A-s 相
比均降低了 10%左右。
2.4 盐胁迫下光强对净光合速率和气孔导度的
影响
如图 4-i, 5-i所示, 100 mmol L–1 NaCl处理的植
株成熟叶净光合速率和气孔导度明显小于非盐胁迫
组, 说明盐处理明显降低了高粱的碳同化能力。非
盐胁迫组中成熟叶遮阴导致其净光合速率、气孔导

表 1 盐胁迫和成熟叶遮阴处理对新生叶片上下表面气孔密度和长度的影响
Table 1 Effects of salt stress and shading mature leaves on stomatal density and length on adaxial and abaxial surfaces in newly developed
leaves
处理
Treatment
上表面气孔密度
Stomatal density on adaxial
surface (No. mm−2)
下表面气孔密度
Stomatal density on abaxial
surface (No. mm−2)
上表面气孔长度
Stomatal length on
adaxial surface (μm)
下表面气孔长度
Stomatal length on
abaxial surface (μm)
A 85.5±2.6 aB 137.5±3.3 aB 36.5±0.3 aA 39.3±0.6 aA
MS 60.6±2.8 bB 116.6±3.7 bB 34.8±0.5 bA 36.4±0.4 bA
A-s 120.3±6.9 aA 162.7±7.0 aA 36.3±0.5 aA 38.3±0.4 aA
MS-s 94.5±4.8 bA 124.6±4.7 bA 32.0±0.7 bB 34.5±0.3 bB
A: 非盐胁迫组全日照处理; MS: 非盐胁迫组成熟叶遮阴处理; AS-s: NaCl组全日照处理; MS-s: NaCl组成熟叶遮阴处理。大、小
写字母分别代表 NaCl和成熟叶遮阴处理后各参数的差异显著性(P=0.05)。平均值±SE, n=6。
A: non-NaCl group, ambient light conditions; MS: non-NaCl group, mature leaves shaded; A-s: NaCl group, ambient light conditions;
MS-s: NaCl group, mature leaves shaded. Capital letters and lowercase letters represent the significance of parameters’ difference in NaCl and
shading mature leaves treatments, respectively, based on One-way ANOVA (P=0.05). Mean±SE, n=6.
第 11期 王 鑫等: 盐胁迫下高粱新生叶片结构和光合特性的系统调控 1945


度与A处理相比都降低了 1/3, 说明成熟叶所处的光
强环境对其气体交换有显著的影响。而成熟叶遮阴
和盐胁迫同时存在时, 叶片的净光合速率和气孔导
度均进一步降低, 仅为 A处理的 55%和 50%。新生
叶片的光合速率和气孔导度与成熟叶呈现出一致的
变化规律(图 4-ii, 5-ii)。



图 3 新生叶横切面光学显微照片(目镜×4, 物镜×20)
Fig. 3 Light micrographs of cross-sections of newly developed leaves
图中标尺代表 50 μm。Bar=50 μm.

表 2 盐胁迫和成熟叶遮阴处理对新生叶厚度、维管束两侧叶肉细胞厚度及维管束鞘细胞表面积(Sb)的影响
Table 2 Effects of salt stress and shading mature leaves on leaf thickness, adaxial and abaxial mesophyll thickness, surface area of
bundle sheath cell (Sb) in newly developed leaves
处理
Treatment
厚度
Leaf thickness
(μm)
近轴侧叶肉细胞厚度
Adaxial mesophyll thickness
(μm)
远轴侧叶肉细胞厚度
Abaxial mesophyll thickness
(μm)
维管束鞘细胞表面积
Surface area of bundle sheath
cell
A 128.1±0.8 aA 29.0±0.6 aA 19.1±0.7 aA 4.77±0.05 aA
MS 116.1±0.8 bA 24.4±0.7 bA 17.0±0.7 aA 4.26±0.02 bA
A-s 124.4±0.9 aB 26.8±1.0 aA 17.7±0.6 aA 4.80±0.08 aA
MS-s 110.5±0.8 bB 22.5±0.8 bA 17.2±0.6 aA 4.31±0.06 bA
A: 非盐胁迫组全日照处理; MS: 非盐胁迫组成熟叶遮阴处理; AS-s: NaCl组全日照处理; MS-s: NaCl组成熟叶遮阴处理。大、小
写字母分别代表 NaCl和成熟叶遮阴处理后各参数的差异显著性(P=0.05)。平均值±SE, n=6。
A: non-NaCl group, ambient light conditions; MS: non-NaCl group, mature leaves shaded; A-s: NaCl group, ambient light conditions;
MS-s: NaCl group, mature leaves shaded. Capital letters and lower-case letters represent the significance of parameters’ difference in NaCl
and shading mature leaves treatments, respectively, based on One-way ANOVA (P=0.05). Mean±SE, n=6.



图 4 盐胁迫和成熟叶遮阴对成熟叶(i)和新生叶(ii)净光合速率的影响
Fig. 4 Effects of salt stress and mature leaves shading treatments on photosynthetic rate (Pn) in mature (i) and newly developed leaves (ii)
大、小写字母分别代表 NaCl和成熟叶遮阴处理后叶片净光合速率的差异显著性(P=0.05)。平均值±SE, n=6。A: 全日照处理; MS: 成
熟叶遮阴处理。
Capital letters and lower-case letters represent the effects of NaCl and shading treatments on mature leaves, respectively, based on One-way
ANOVA (P=0.05). Mean±SE, n=6. A: ambient light conditions; MS: mature leaves shaded.
1946 作 物 学 报 第 36卷

2.5 盐胁迫下光强对最大光化学效率的影响
如图 6-i, ii 所示, 充分暗适应下 PSII 最大光化
学效率(Fv/Fm)在各处理间没有显著差异, 都维持在
0.8 左右。上午 8:00 后将植株置于自然强光下并拉
平叶片, 经过大约 6 h的强光处理后, 接受全光照的
A-s 与 A 相比, 成熟叶片的最大光化学效率略有下
降; 非盐胁迫组中, 遮阴的成熟叶中午最大光化学
效率 Fv/Fm降低了 0.25左右, 而在MS-s处理的成熟
叶中, Fv/Fm降低了 0.3 左右。新生叶片与成熟叶降
低程度相似(图 6-ii)。以上结果说明强光下成熟叶遮
阴处理植株的成熟叶和新生叶都容易发生光抑制 ,
并且在强光与盐胁迫交互作用条件下, PSII 的光化
学活性进一步降低。
2.6 盐胁迫下光强对可溶性糖含量的影响
如图 7-i 所示, 盐胁迫后各处理成熟叶片中可
溶性糖含量有所升高但并不显著; 在非盐胁迫和盐
胁迫两组处理中, 暴露在自然光下的成熟叶可溶性
糖含量较高, 成熟叶遮阴导致其叶片内可溶性糖含
量降低。新生叶片可溶性糖含量的变化趋势与成熟
叶一致, 即成熟叶遮阴处理植株的新生叶片可溶性
糖含量也较低(图 7-ii)。这一结果说明遮阴处理导致
同化物积累的差异。



图 5 盐胁迫和成熟叶遮阴对成熟叶(i)和新生叶(ii)气孔导度的影响
Fig. 5 Effects of salt stress and shading mature leaves on stomatal conductance (Gs) in mature (i) and newly developed leaves (ii)
大、小写字母分别代表 NaCl和成熟叶遮阴处理后叶片气孔导度的差异显著性(P=0.05)。平均值±SE, n=6。A: 全日照处理; MS: 成熟
叶遮阴处理。
Capital letters and lower-case letters represent the significance of Gs difference in NaCl and shading mature leaves treatments, respectively,
based on One-way ANOVA (P=0.05). Mean±SE, n=6. A: ambient light conditions; MS: mature leaves shaded.



图 6 盐胁迫和成熟叶遮阴对成熟叶(i)和新生叶(ii)最大光化学效率的影响
Fig. 6 Effects of salt stress and shading mature leaves on the maximum quantum yield of photosystem II photochemistry (Fv/Fm) in
mature (i) and newly developed leaves (ii)
大、小写字母分别代表 NaCl和成熟叶遮阴处理后叶片最大光化学效率的差异显著性(P=0.05)。平均值±SE, n=10。A: 非盐胁迫组全
日照处理; MS: 非盐胁迫组成熟叶遮阴处理; AS-s: NaCl组全日照处理; MS-s: NaCl组成熟叶遮阴处理。
Capital letters and lower-case letters represent the significant difference of maximum quantum yield of photosystem II photochemistry in
NaCl and shading mature leaves treatments, respectively, based on One-way ANOVA (P=0.05). Mean±SE, n=10. A: non-NaCl group, ambient light
conditions; MS: non-NaCl group, mature leaves shaded; AS-s: NaCl group, ambient light conditions; MS-s: NaCl group, mature leaves shaded.
第 11期 王 鑫等: 盐胁迫下高粱新生叶片结构和光合特性的系统调控 1947




图 7 盐胁迫和成熟叶遮阴对成熟叶(i)和新生叶(ii)可溶性糖含量的影响
Fig. 7 Effects of salt stress and shading mature leaves on soluble sugar content in mature (i) and newly developed leaves (ii)
大、小写字母分别代表 NaCl和成熟叶遮阴处理后叶片可溶性糖含量的差异显著性(P=0.05)。平均值±SE, n=5。A: 全日照处理; MS: 成
熟叶遮阴处理。
Capital letters and lower-case letters represent the significant difference of soluble sugar content in NaCl and shading mature leaves treat-
ments, respectively, based on One-way ANOVA (P=0.05). Mean±SE, n=5. A: ambient light conditions; MS: mature leaves shaded.

3 讨论
土壤盐渍化作为一种限制作物生长的重要因素
而受到广泛关注, 而光合作用是受盐害影响的主要
生命过程之一。多年以来从单叶光合作用角度研究
抗盐性尽管有不少进展, 但一直没有关键性突破。
事实上, 盐胁迫下新生叶光合能力的形成和维持对
其个体生长和抗盐性有着非常重要的意义。最新的研
究证明 C3 植物个体不同光合器官之间存在系统信号,
该信号可以调节新生光合器官的结构和功能[15-18]。因
此, 从系统信号角度研究光合作用调控可能有助于
理解个体抗盐性。
首先, 本研究中非盐胁迫条件下保持高粱新生
叶片光环境不变而改变成熟叶片的生长光强可以很
明显地改变新生叶气孔密度(表 1)、叶肉组织厚度(表
2)、维管束鞘细胞表面积(表 2)、光合速率(图 4-ii)、
气孔导度(图 5-ii)、可溶性糖含量(图 7-ii)以及对强光
的敏感性(图 6-ii)。表明 C4 植物同一个体中新生叶
片的结构和光合功能受其成熟叶及成熟叶所处光强
环境的影响, 而不是自身所处光环境, 即在 C4 作物
中存在系统信号。其次, 研究还揭示盐胁迫会导致
成熟叶和新生叶光合速率、气孔导度均发生一定程
度的下降, 这说明盐胁迫同时影响了两者的光合功
能。当盐胁迫条件下将成熟叶置于弱光环境中生长
时不仅其光合速率和气孔导度进一步降低, 而且新
生叶的结构发生明显变化, 同时其光合功能也随之
大幅下降(表 3)。这说明盐胁迫条件下改变成熟叶光
环境同样会影响新生叶结构和光合性能。更重要的
是, 尽管盐胁迫和成熟叶遮阴条件下新生叶暴露在
强光下生长, 但在系统调控作用下也与成熟叶表现
出一致的强光敏感性(图 6-ii, 表 3)。因此, 笔者认为
盐胁迫没有影响高粱个体内系统信号对光合作用的
调节功能。基于以上分析, 在盐渍化土地种植高粱
时保持下部叶片的良好照光状态对新生叶片光合器
官的发育、光合能力形成和强光敏感性十分重要。

表 3 盐胁迫、成熟叶遮阴及其交互作用对成熟叶片和新生叶片净光合速率、气孔导度、最大光化学效率的双因素方差分析结果
Table 3 Results of a two-way ANOVA for variation in photosynthetic rate (Pn), stomatal conductance (Gs) and the maxium quantum
yield of PSII photochemistry (Fv/Fm) in mature and newly developed leaves, under light (L) and salt (S) stress as fixed factors, with
their interaction (L×S)
成熟叶 Mature leaves 新生叶 Newly developed leaves
参数
Flight Fsalt Flight×salt Flight Fsalt Flight×salt
Pn 120.3* 60.9* 11.2* 151.3* 126.5* 24.8*
Gs 105.6* 113.5* 16.9* 103.2* 127.6* 22.3*
Fv/Fm 903.3* 1.8 ns 43.7* 1413.5* 0.1 ns 70.8*
平均值±SE。*: 差异在 P<0.05水平显著; ns: 差异不显著。
Mean±SE. *: significant at P<0.05; ns: not significant.
1948 作 物 学 报 第 36卷

与 C3植物不同, C4植物叶片的气孔在叶片近轴
侧和远轴侧均有分布; 栅栏组织与海绵组织分化不
明显; 维管束密集, 周围有发达的维管束鞘细胞形
成的花环状结构。维管束鞘细胞作为光合作用暗反
应发生的场所, 其 CO2 固定具有浓缩机制; 同时维
管束鞘细胞与叶肉细胞间存在大量胞间连丝, 有利
于两者之间的物质交换和运输。以上特征是 C4植物
高光效的结构基础。本研究中, 盐胁迫导致新生叶
片上下表面气孔密度增加, 但是对叶片两侧叶肉厚
度和维管束鞘细胞表面积的影响并不显著。然而 ,
不管盐胁迫是否存在, 在系统信号作用下高粱新生
叶片的结构变化都不仅表现为气孔密度的变化, 而
且近轴侧叶肉组织解剖结构以及维管束鞘细胞表面
积也都表现出明显下降。因此, C4作物高粱系统信号
调控的叶片结构涉及气孔密度、近轴侧叶肉厚度和
维管束鞘细胞表面积。笔者证明盐胁迫未改变系统
信号对高粱幼苗叶片结构的调控及趋势。
本研究中, 盐胁迫导致的成熟叶光合速率降低
可能主要与气孔限制、渗透胁迫、离子毒害、光合
活性下降以及碳同化关键酶失活等有关[1-4]; 而成熟
叶遮阴处理后其自身的光合能力下降可能是长期处
于弱光环境中发生生理生化适应的结果[27]。盐胁迫
下, 成熟叶如何通过系统信号调节新生叶光合性能
功能？众所周知, 气孔大小和密度的变化可以直接
影响进入单位叶面积组织内的 CO2 量, 因此其气孔
大小和密度减小将可能通过影响细胞间隙 CO2浓度
而导致光合速率的降低。另一方面, 变薄的叶片和
叶肉组织意味着单位面积内参与碳同化的光合机构
的量减少, 所以也会使得叶片光合能力下降。此外,
C4植物的维管束鞘细胞表面积的降低使维管束鞘细
胞与周围叶肉细胞之间物质交换减少, 所以新生叶
片维管束鞘细胞表面积的降低可能也会导致叶片光
合能力降低。系统信号调控下新生叶片气孔密度、
叶肉厚度以及维管束鞘细胞表面积均发生明显变化,
而且该变化与光合功能变化一致。因此, 系统信号
的作用下新生叶片光合速率和气孔导度的降低则很
可能与其结构改变有关。由于本研究中盐胁迫未改
变系统信号对叶片结构的调控趋势, 所以盐胁迫下
系统信号很可能也是通过影响新生叶片气孔密度、
叶肉厚度以及维管束鞘细胞表面积进而调控其光合
功能。不过, 盐胁迫使高粱遮阴成熟叶自身及其新
生叶碳同化能力均发生更大幅度的下降, 所以两者
在强光下都更容易积累更多的过剩光能, 从而发生
更严重的光抑制(图 6-ii)。因此, 高粱成熟叶和新生
叶的强光敏感性也与系统调控有关。
盐胁迫下作物叶片水势会发生明显变化, 但我
们的研究证明系统信号未影响高粱的水势(图 1)。不
过, 盐胁迫会诱导植物细胞内会主动积累一些可溶
性物质来提高渗透调节能力, 包括可溶性糖和一些
小分子物质, 如脯氨酸、甜菜碱和无机离子等。本
研究中, 高粱叶片在盐胁迫条件下水势降低, 但可
溶性糖含量并未明显升高(图 7), 这说明高粱叶片中
除可溶性糖以外其他的渗调物质参与了渗透调节过
程, 导致植物水势的降低。然而, 无论是对照组还是
盐处理组, 成熟叶遮阴后叶片中可溶性糖含量显著
降低(图 7-i), 这可能是由于成熟叶片处于弱光环境
中导致同化物合成和积累减少。由于成熟叶片中可
溶性糖含量的降低直接影响糖类通过韧皮部由源向
库的输出[23], 这可能是导致新生叶片中同化产物减
少的一个原因。从新生叶片自身来看, 成熟叶遮阴
条件下系统信号的作用使新生叶片光合能力降低 ,
同化物合成也会减少(图 7-ii)。因此, 新生叶片中可
溶性糖含量输入和自身合成的减少可能是盐胁迫和
非盐胁迫两种条件下新生叶片中可溶性糖含量降低
的主要原因。
碳同化能力和同化产物积累是作物产量形成的
基础。对于在盐碱地上种植的作物来说, 盐胁迫本
身就是产量的限制因子, 要避免其他不利因素才可
达到较高的产量。适当调整植株间距减少成熟叶片
相互遮阴, 既可以提高其自身光合能力, 也有助于
新生叶片光合机构的发育和较高碳同化能力的形成,
还可以减轻新生叶片的光抑制, 从而在抗盐栽培中
有效提高植株整体碳同化和产量。
4 结论
盐胁迫条件下, 高粱新生叶片的结构和功能均
受到系统信号的调控; 提高成熟叶所处环境光强有
助于改善盐胁迫下新生叶叶片发育和碳同化能力 ,
并一定程度上缓解光抑制。这对理解盐胁迫下高粱
抗盐性和合理密植具有重要意义。

致谢: 感谢辽宁省农业科学院作物研究所国家高粱
改良中心朱凯老师提供高粱种子。
References
[1] Bongi G, Loreto F. Gas-exchange properties of salt-stressed olive
(Olea europea L.) leaves. Plant Physiol, 1989, 90: 1408–1416
第 11期 王 鑫等: 盐胁迫下高粱新生叶片结构和光合特性的系统调控 1949


[2] Mishra S K, Subrahmanyam D, Singhal G S. Interactionship be-
tween salt and light stress on the primary process of photosynthe-
sis. J Plant Physiol, 1991, 138: 92–96
[3] Sharma P K, Hall D O. Interaction of salt stress and photoinhibi-
tion on photosynthesis in barley and sorghum. J Plant Physiol,
1991, 138: 614–619
[4] Belkhodja R, Morales F, Abadia A, Gomez-Aparisi J, Abadia J.
Chlorophyll fluorescence as a possible tool for salinity tolerance
screening in barley (Hordeum vulgare L.). Plant Physiol, 1994,
104: 667–673
[5] Masojidek J, Hall D O. Salinity and drought stresses are ampli-
fied by high irradiance in sorghum. Photosynthetica, 1992, 27:
159–171
[6] Melgar J C, Guidi L, Remorini D, Agati G, Degl’Innocenti E,
Castelli S, Baratto M C, Faraoni C, Tattini M. Antioxidant de-
fenses and oxidative damage in salt-treated olive plants under
contrasting sunlight irradiance. Tree Physiol, 2009, DOI:10.1093/
treephys/tpp047
[7] Allakhverdiev S I, Nishiyama Y, Miyairi S, Yamamoto H, Ina-
gaki N, Kanesaki Y, Murata N. Salt stress inhibits the repair of
photodamaged photosystem II by suppressing the transcription
and translation of psbA genes in Synechocystis. Plant Physiol,
2002, 130: 1443–1453
[8] Murata N, Takahashi S, Nishiyama Y, Allakhverdiev S I.
Photoinhibition of photosystem II under environmental stress.
Biochim Biophys Acta, 2007, 1767: 414–421
[9] Xu D-Q(许大全), Zhang Y-Z(张玉忠), Zhang R-X(张荣铣).
Photoinhibition of photosynthesis in plants. Plant Physiol Com-
mun (植物生理学通讯), 1992, 28(4): 237–243 (in Chinese)
[10] Demmig-Adams B, Adams W W. Photoprotection and other re-
sponses of plants to high light stress. Annu Rev Plant Physiol
Plant Mol Biol, 1992, 43: 599–626
[11] Wu Z-F(吴正锋), Wang C-B(王才斌), Li X-G(李新国), Wang
F-H (王法宏), Wan S-B(万书波), Liu J-H(刘俊华), Zheng
Y-P(郑亚萍), Sun K-X(孙奎香). Effects of shading at seedling
stage on photosynthetic characteristic of Arachis hypoaea L.
leaves. Acta Ecol Sin (生态学报), 2009, 29(3): 1366–1373 (in
Chinese with English abstract)
[12] Guo F(郭峰), Qu Y-Y(曲妍妍), Xin C-P(信长朋), Liang Y(梁燕),
Liang X(梁雪), Tian J-C(田纪春), Meng Q-W(孟庆伟), Zhao
S-J(赵世杰). Response of photosynthetic apparatus to different
irradiance in flag leaves of high-yielding winter wheat PH01-35
grown under low light conditions. Acta Agron Sin (作物学报),
2009, 35(1): 179−184 (in Chinese with English abstract)
[13] Yang X-H(杨兴洪), Zou Q(邹琦), Zhao S-J(赵世杰). Photosyn-
thetic characteristics and chlorophyll fluorescence in leaves of
cotton plants grown in full light and 40% sunlight. Acta Phy-
toecol Sin (植物生态学报), 2005, 29(1): 8–15 (in Chinese with
English abstract)
[14] Bongi G, Long S P. Light dependent damage to photosynthesis in
olive leaves during chilling and high temperature stress. Plant,
Cell Environ, 1987, 10: 241–249
[15] Lake J A, Quick W P, Beerling D J, Woodward F I. Plant deve-
lopment: signals from mature to new leaves. Nature, 2001, 411:
154
[16] Thomas P W, Woodward F I, Quick W P. Systemic irradiance
signalling in tobacco. New Phytol, 2004, 161: 193–198
[17] Yano S, Terashima I. Separate localization of light signal percep-
tion for sun or shade type chloroplast and palisade tissue differ-
entiation in Chenopodium album. Plant Cell Physiol, 2001, 42:
1303–1310
[18] Karpinski S, Reynolds H, Karpinska B, Creissen G, Wingsle G,
Mullineaux P. Systemic signalling and acclimation in response to
excess excitation energy in Arabidopsis. Science, 1999, 284:
654–657
[19] Li D-J(黎大爵), Liao F-S(廖馥荪). Sweet Sorghum and Util-
ity(甜高粱及其应用). Beijing: Science Press, 1992. p 17
[20] Ge J-L(葛江丽), Shi L(石雷), Gu W-B(谷卫彬), Tang Y-D(唐宇
丹), Zhang J-Z(张金政), Jiang C-D(姜闯道), Ren D-M(任大明).
Photosynthetic characteristics and the regulation of photosystem
II function in salt-stressed sweet sorghum seedlings. Acta Agron
Sin (作物学报), 2007, 33(8): 1272–1278 (in Chinese with Eng-
lish abstract)
[21] Li P-M(李鹏民), Gao H-Y(高辉远), Strasser R J. Application of
the chlorophyll fluorescence induction dynamics in photosynthe-
sis study. J Plant Physiol Mol Biol, 2005, 31: 559–566 (in Chi-
nese with English abstract)
[22] Jiang C D, Li P M, Gao H Y, Qi Z, Jiang G M, Li L H. Enhanced
photoprotection at the early stages of leaf expansion in
field-grown soybean plants. Plant Sci, 2005, 168: 911–919
[23] Jiang C D, Jiang G M, Wang X Z, Li L H, Biswas D K, Li Y G.
Increased photosynthetic activities and thermostability of photo-
system II with leaf development of Elm seedlings (Ulmus punila)
probed by the fast fluorescence rise OJIP. Environ Exp Bot, 2006,
58: 261–268
[24] Coupe S A, Palmer B G, Lake J A, Overy S A, Oxborough K,
Woodward F I, Gray J E, Quick W. Systemic signalling of envi-
ronmental cues in Arabidopsis leaves. J Exp Bot, 2006, 57:
329–341
[25] Thain J F. Curvature correction factors in the measurement of cell
surface areas in plant tissues. J Exp Bot, 1983, 34: 87–94
[26] Zhao S-J(赵世杰), Shi G-A(史国安), Dong X-C(董新纯). Labo-
ratory Guide for Plant Physiology (植物生理学实验指导). Bei-
jing: Beijing Science & Technology Press, 2002. pp 84–85(in
Chinese)
[27] Gregoriou K, Pontikis K, Vemmos S. Effects of reduced irradi-
ance on leaf morphology, photosynthetic capacity, and fruit yield
in olive (Olea europaea L.). Photosynthetica, 2007, 45: 172–181