全 文 ：348
稠李属三种果实花色苷
对 HepG2 细胞的增殖抑制作用比较
辛 越，刘 荣* ，何 娇，臧 云
(东北林业大学林学院，黑龙江哈尔滨 150040)
摘 要:目的:比较稠李属三种果实花色苷对人肝癌 HepG2 细胞增殖抑制作用。方法:质量浓度为 0.05～1.2mg /mL 的
稠李属三种果实花色苷分别作用于 HepG2 细胞 24、48、72h，采用胎盘蓝染色法和 MTT 法绘制生长曲线以及检测对
HepG2 细胞生长抑制率。结果:0.05mg /mL的紫叶稠李花色苷促进细胞增殖，而山桃稠李、稠李在试选浓度范围内均
对 HepG2 细胞具有抑制作用，且随浓度增加及作用时间延长抑制率增大。在紫叶稠李、山桃稠李、稠李作用 HepG2 细
胞 48h时，IC50值依次为 1.07、0.82、0.64mg /mL，显示抑制 HepG2 细胞增殖的大小关系为:稠李 ＞山桃稠李 ＞紫叶稠李。
结论:稠李属的果实花色苷能够有效抑制肝癌 HepG2 细胞的增殖。
关键词:紫叶稠李，山桃稠李，稠李，花色苷，HepG2 细胞，生长抑制
Effect of anthocyanins extracted from three kinds of
Padus M illfruits on the proliferation of HepG2 cell
XIN Yue，LIU Ｒong* ，HE Jiao，ZANG Yun
(Department of Food Science，College of Forest，Northeast Forest University，Harbin 150040，China)
Abstract:Objective:Ｒesearch the inhibition of anthocyanins extracted from three kinds of Padus M illfruits on the
proliferation of HepG2 cell.Methods:The anthocyanins of different mass concentration extracted from three kinds of
Padus effect on HepG2 cell for 24，48 and 72h，then by placental blue staining method to calculate the number of
active cells，and draw the proliferation curves.Test the inhibition rate of anthocyanins on the proliferation of cell by
the method of MTT. Ｒesult:The anthocyanins of Padus virginianaincreased the cell proliferation at the mass
concentration of 0.05mg /mL.The anthocyanins of Padus racem osaand Prunus m aackiic used the inhibition of cell
proliferation in the selected concentration range，and the inhibition increased as the mass and time increased.After
48 hours，the number of IC50 of the HepG2 cell to the anthocyanins was Padus Virginiana:1.07mg /mL，Prunus
m aackii:0.82mg /mL，Padusracem osa:0.64 g /mL，the order of inhibition wasPadusracem osa＞Prunusm aackii＞
Padus Virginiana. Conclusion:The anthocyanins of three kinds of Padus M illfruits caused inhibition on the
proliferation of HepG2 cell effectively.
Key words:Padus racem osa;Prunus m aackii;Padus virginiana;anthocyani s;HepG2;antiproliferative
中图分类号:TS201.4 文献标识码:A 文 章 编 号:1002－0306(2013)09－0348－05
收稿日期:2012－11－20 * 通讯联系人
作者简介:辛越(1986－) ，女，硕士，研究方向:食品营养学与功能性
食品。
基金项目:中央高校基本科研业务费专项资金(DL12CA11)。
稠李 (Padus racemosa)、山桃稠李 (Prunus
maackii)又 名 斑 叶 稠 李，紫 叶 稠 李 (Padus
virginiana) ，为蔷薇科(Ｒosaceae)稠李属的三种植物，
主要分布于北温带，多年生落叶乔木［1］。花期在 4～6
月，总状花序，花瓣密集呈白色，果期在 5～10 月，果
实未成熟时呈绿色，味涩，成熟后呈紫黑色，味甜，肉
多、汁多，果核坚硬［2］。稠李属植物因较耐湿寒，在我
国黑龙江、吉林、辽宁、内蒙古、河北、山西、河南、山
东等地均有分布，树皮、叶、花和果可入药，树干可做
木材，用途广泛，并花香浓郁，为早春观赏植物之
一［3］。近年来，随着人们对保健意识的逐渐增强，逐
渐发现食品中的合成色素对人体具有潜在的危害，
有些甚至能够致癌，已禁止使用。天然色素不但色
泽自然，安全可靠，而且有些还具有一定的保健和药
理作用，已越来越受到人们的关注［4］。植物色素多为
花色苷类、黄酮类化合物、番茄红素类、胡萝卜素类，
具有生物活性，可作为保健食品中的功能性有效成
分［5］。而植物中提取的花色苷因其无毒害而被人们
所关注，较多研究认为花色苷不但具有抗氧化、抗疲
劳的作用，还具有较强的抗癌活性，具有抑制肿瘤增
殖的作用［6］。肿瘤细胞的主要特征是具有无限的增
殖能力，丧失了正常细胞的凋亡功能，以人肿瘤细胞
进行体外细胞毒性实验已成为检测细胞毒性以及筛
选抗肿瘤药物的主要的手段［7］，同时也能为判断植物
提取物是否具有抗肿瘤的潜能提供最基础的数据［8］。
349
稠李属的果实花色苷为天然植物提取物，具有抗氧
化活性［9］，国内对稠李属植物的研究也多为生长特性
及苗木繁育等方面［10－11］，而对稠李属果实花色苷对肿
瘤增殖抑制的研究还未见报道。
1 材料与方法
1.1 材料与仪器
肝癌 HepG2 细胞 哈医大肿瘤医院;小牛血
清 杭州四季青;噻唑蓝 (MTT)、二甲基亚砜
(DMSO) sigma 进口分装;改良型 ＲPMI 1640 培养
基 赛默飞世尔生物化学制品有限公司;胰蛋白
酶 Sigma公司;双抗试剂(100U/mL青霉素、100μg /mL
链霉素) 北京索莱宝试剂公司。
DF－110 电子分析天平 中国轻工业机械总公
司;GL－16G－C高速冷冻离心机 上海科兴仪器有限
公司;低温冰箱 FOＲMA公司美国;SW－CJ－IC 超净
工作台 中国苏州;酶标仪 Biocell公司美国;CO2 培
养箱 Thermo Forma公司;倒置显微镜 Nikon公司。
1.2 实验方法
1.2.1 花色苷的制备 分别取三种稠李果适量，剪
枝、榨汁，同 pH2 的酸化乙醇按照料液比 1∶4(W∶V)
混合，提取 2 次，每次提取 12h，合并提取液，旋转蒸
发除去乙醇后，经 X－5 大孔树脂上柱纯化，减压浓
缩，真空冷冻干燥得到稠李属三种果实花色苷粉末，
－20℃保存。实验时分别将三种果实花色苷用 PBS
缓冲液稀释到一定浓度，0.22μm滤膜过膜备用［12］。
1.2.2 细胞培养液的配制 改良型 ＲPMI 1640 基础
培养基中，加入 1% 的 l00U /mL 青霉素，100μg /mL
链霉，以及 10%的灭活胎牛血清。
1.2.3 细胞的复苏与培养 从液氮中取出冻存的
HepG2 细胞迅速放入 37℃水浴 1min，并不断摇动使
其解冻。1000r /min 离心 5min，吸弃上清液，培养于
改良型 ＲPMI 1640 培养基中加入 l00U /mL 青霉素，
100μg /mL链霉素以及 10%的灭活胎牛血清的培养
液中。将细胞置于 37℃，5% CO2 培养箱中培养，
HepG2 细胞在细胞培养瓶贴壁生长，每种培养液培
养细胞均大于 3 次，每 3～4d传代一次。
1.2.4 细胞生长抑制曲线 依据文献［13］方法并有
所改动，将 HepG2 以 1.0 × 105 个细胞 /mL的密度，每
孔 1mL，接种于 96 孔培养板，放入 37℃、5% CO2 的
细胞培养箱中，培养 6h 待细胞贴壁生长良好后，加
入不同质量浓度(0.05～1.2mg /mL)的花色苷培养，收
集培养 24、48、72h 的细胞，胎盘蓝染色，在 3min 内，
用血细胞计数板在普通光学显微镜下记数活细胞和
死细胞。实验重复五次，并绘制细胞生长曲线。
1.2.5 MTT法检测 HepG2 细胞生长抑制率 参照文
献［14］，取对数生长期的 HepG2 细胞，经胰酶消化后，
调整细胞密度为 1 × 105 个细胞 /mL，接种于 96 孔培
养板，每孔 100μL，将未经处理的细胞作为对照组，加
入不同浓度花色苷的细胞作为处理组，只加花色苷
和培养液而不含细胞的为空白组。其中处理组、对
照组、处理组及空白组每个浓度各设 3 个复孔。培
养 24、48、72h后，每孔加入 10μL MTT，继续培养 4h，
弃上清液，每孔加入 150μL DMSO，利用酶标仪在
490nm 测 A 值，并计算细胞的生长抑制率。公式
如下:
细胞生长抑制率(%)=［1－(处理组 A值－空白
组 A值)/(对照组 A值－空白组 A值) ］× 100
以花色苷浓度为横轴，细胞抑制率为纵轴，绘制
生长抑制曲线，并计算半数抑制浓度 (median
inhibitory concentration，IC50)。
1.3 数据分析
作图采用 Origin8.0 软件，统计学处理实验数据
采用 SPSS 13.0 统计软件，One－Way ANOVA 进行处
理和显著性分析检验，在 p ＞ 0.05 水平上差异不显
著;在 p ＜ 0.05 水平上差异显著。
2 结果与分析
2.1 细胞生长抑制曲线结果
HepG2 细胞是高度分化的人肝癌细胞株，保存
了很多正常人肝细胞的代谢特点，其生物学特性也
与正常肝细胞相近，易于培养，比较稳定［15］，所以本
实验使用 HepG2 细胞作为受试细胞。在实验中，胎
盘蓝将死细胞被染为蓝色，而活细胞拒染。
2.1.1 紫叶稠李果花色苷对 HpG2 细胞生长曲线的
影响 紫叶稠李的不同浓度花色苷作用人肝癌
HepG2 细胞 24h后，各组的活细胞数量产生差异，并
且随着时间的延长各组的活细胞数目差异逐渐增
大，与时间呈依赖性效应关系。由图 1 可知，0.4、0.8、
1.2mg /mL处理组活细胞数量与对照组相比显著减
少，显示出细胞大量死亡;而 0.1、0.2mg /mL处理组虽
较对照组生长缓慢，但活细胞依然呈现增长的状态，与
对照组相比抑制细胞的增殖程度并不大;从图中还可
以看出 0.05mg /mL 处理组活细胞数量递增，且在 24、
48、72h均大于对照组活细胞数，提示 0.05mg /mL的紫
叶稠李果实花色苷对 HepG2 细胞具有一定的增殖
作用。
图 1 紫叶稠李果花色苷对 HpG2 细胞生长曲线的影响
Fig.1 The effect of anthocyanin extracted from
Padus Virginiana on the proliferation curve of HepG2 cell
2.1.2 山桃稠李果花色苷对 HpG2 细胞生长曲线的
影响 由图 2 可知，在山桃稠李的不同浓度花色苷
作用人肝癌 HepG2 细胞 24h 后，各处理组细胞增殖
均低于对照组，呈现出浓度依赖性和时间依赖性效
应关系。质量浓度大于 0.2mg /mL 处理组与对照组
相比具有显著性差异，能够显著降低 HepG2 细胞活
力，但 0.05、0.1mg /mL对活细胞的作用依然较低，表
明 0.1mg /mL以下浓度的山桃稠李花色苷虽能抑制
350
HepG2 细胞快速增殖，但细胞增殖率降低程度不大。
图 2 山桃稠李果花色苷对 HpG2 细胞生长曲线的影响
Fig.2 The effect of anthocyanin extracted from
Prunus maackii on the proliferation curve of HepG2 cell
2.1.3 稠李果花色苷对 HpG2 细胞生长曲线的影响
由图 3 可知，稠李的不同浓度花色苷作用人肝癌
HepG2细胞 24h后，各处理组细胞增殖均低于对照组，
与对照组相比，活细胞数量花色苷浓度的增大以及时
间的延长呈下降的趋势。质量浓度大于 0.1mg /mL 的
处理组对 HpG2 细胞生长抑制显著，而质量浓度为
0.05mg /mL的处理组，对细胞增殖抑制相对较低。
图 3 稠李果花色苷对 HpG2 细胞生长曲线的影响
Fig.3 The effect of anthocyanin extracted from
Padus racemosa on the proliferation curve of HepG2 cell
肿瘤细胞生长的显著特点是快速增殖且不受控
制，但当细胞所处的环境发生改变时，细胞形态也会
发生的相应变化甚至引起细胞凋亡［16］。本实验探讨
不同浓度的花色苷作用于人肝癌 HepG2 细胞 24、
48、72h后，胎盘蓝染色，在倒置显微镜下观察并计
数，发现相对高的浓度(0.1～1.2mg /mL)的三种果实
花色苷均能抑制细胞生长，而低浓度(0.05mg /mL)的
紫叶稠李果花色苷能够促进细胞生长。而本实验探
讨的是三种果实花色苷对 HepG2 细胞的增殖抑制作
用，由此实验结果，下述实验去除质量浓度为
0.05mg /mL的处理组。
2.2 MTT法检测花色苷对 HepG2 细胞生长抑制率
四甲基偶氮唑盐比色法(MTT法)的原理是在活
细胞内的线粒体琥珀酸脱氢酶可将 MTT还原成蓝紫
色甲瓒，而其形成的量与活细胞数量成正比关系。
该法已被应用于细胞系的体外抗癌药物筛选，由于
MTT是比色测定，故花色苷本身的颜色也会干扰结
果的准确性［17］，所以必须排除花色苷本身的颜色对
MTT实验结果的干扰。
2.2.1 紫叶稠李果实花色苷对 HepG2 细胞生长抑制
率 紫叶稠李果实花色苷分别作用 HepG2 细胞后，
结果如表 1 所示。随着花色苷浓度的升高，以及作
用时间的延长，对 HepG2 细胞增殖的抑制作用都逐
渐增强，表现出明显的剂量效应和时间效应。与对
照组(未经处理的细胞)相比差异性显著(p ＜ 0.05) ，
表明紫叶稠李花色苷能抑制 HepG2 细胞生长增殖，
降低细胞活性。并且当质量浓度为 1.2mg /mL 紫叶
稠李果实花色苷处理 HepG2 细胞 24、48、72h 后，抑
制率分别为(40.97 ± 4.92)%、(52.76 ± 3.36)%、
(57.22 ± 2.29)%。
表 1 MTT法检测紫叶稠李果实花色苷
对 HepG2 细胞抑制率
Table 1 Inhibition of the anthocyanin extracted from
Padus Virginiana on the proliferation
of HepG2 cell tested by MIT
质量浓度
(mg /mL)
抑制率(%)
24h 48h 72h
0.1 2.19 ± 0.74 7.18 ± 3.63 8.34 ± 2.57
0.2 7.94 ± 2.15 15.69 ± 1.67 17.53 ± 2.68
0.4 18.95 ± 1.59 23.72 ± 4.52 30.15 ± 4.55
0.8 33.16 ± 2.56 40.68 ± 4.99 45.41 ± 3.14
1.2 40.97 ± 4.92 52.76 ± 3.36 57.22 ± 2.29
2.2.2 山桃稠李果实花色苷对 HepG2 细胞生长抑制
率 山桃稠李果实花色苷分别作用 HepG2 细胞后，
结果如表 2 所示。随着花色苷浓度的升高，以及作
用时间的延长，对 HepG2 细胞增殖的抑制作用都逐
渐增强，并称浓度依赖与时间依赖。与对照组(未经
处理的细胞)相比差异性显著(p ＜ 0.05) ，并且在同
一时间点各浓度之间，同一浓度各时间点之间，山桃
稠李果实花色苷对 HepG2 细胞的抑制率均有显著差
异(p ＜ 0.05)。当质量浓度为 1.2mg /mL 山桃稠李果
实花色苷处理 HepG2 细胞 24、48、72h 后，抑制率分
别为(45.77 ± 3.68)%、(58.23 ± 2.21)%、(61.19 ±
4.65)%，抑制率均大于紫叶稠李。
表 2 MTT法检测山桃稠李果实花色苷
对 HepG2 细胞抑制率
Table 2 Inhibition of the anthocyanin extracted from
Prunus maackii on the proliferation
of HepG2 cell tested by MIT
质量浓度
(mg /mL)
抑制率(%)
24h 48h 72h
0.1 6.67 ± 2.35 10.41 ± 4.55 14.22 ± 2.19
0.2 14.22 ± 4.18 21.68 ± 3.49 26.79 ± 4.76
0.4 24.56 ± 2.63 39.54 ± 4.74 39.81 ± 4.38
0.8 30.79 ± 4.38 47.77 ± 2.61 54.11 ± 3.47
1.2 45.77 ± 3.68 58.23 ± 2.21 61.19 ± 4.65
2.2.3 稠李果实花色苷对 HepG2 细胞生长抑制
率 稠李果实花色苷分别作用 HepG2 细胞后，结果
如表 3 所示。在 0.1～1.2mg /mL 浓度范围内，随着花
色苷浓度的增加，其抑制率逐渐增大。且随着时间
的延长，抑制率也逐渐升高。抑制规律与前两种花
色苷一样，在同一时间点各浓度之间，同一浓度各时
间点之间，稠李果实花色苷对 HepG2 细胞的抑制率
351
均有显著差异(p ＜ 0.05)。当质量浓度为 1.2mg /mL
稠李果实花色苷处理 HepG2 细胞 24、48、72h 后，抑
制率分别为(47.73 ± 1.67)%、(67.92 ± 2.78)%、
(78.82 ± 4.13)%，抑制率均大于紫叶稠李、山桃
稠李。
表 3 MTT法检测稠李果实花色苷对 HepG2 细胞抑制率
Table 3 Inhibition of the anthocyanin extracted from
Padus racemosa on the proliferation
of HepG2 cell tested by MIT
质量浓度
(mg /mL)
抑制率(%)
24h 48h 72h
0.1 10.83 ± 2.67 12.25 ± 5.46 18.45 ± 4.89
0.2 17.79 ± 4.58 21.78 ± 1.68 29.99 ± 4.91
0.4 27.45 ± 3.66 38.13 ± 4.78 43.64 ± 2.74
0.8 39.27 ± 4.14 53.05 ± 2.42 60.27 ± 2.67
1.2 47.73 ± 1.67 67.92 ± 2.78 78.82 ± 4.13
2.2.4 稠李属三种果实花色苷对 HepG2 细胞增殖抑
制作用比较 选取在质量浓度为 0.1～1.2mg /mL 范
围的三种果实花色苷分别作用 HepG2 细胞 48h 后的
结果作图，由图 4 所示，随着三种果实花色苷浓度的
升高对 HepG2 细胞的增殖抑制作用都逐渐增强，表
现出明显的剂量效应关系。通过计算得到的紫叶稠
李、山桃稠李、以及稠李的 IC50值分别为:1.07、0.82、
0.64mg /mL。并且，在质量浓度小于 0.4mg /mL 时稠
李、山桃稠两种果实花色苷对 HepG2 细胞抑制率高
于紫叶稠李，差异显著(p ＜ 0.05) ，而稠李、山桃稠李
差异不显著(p ＞ 0.05)。在质量浓度大于 0.4mg /mL
时稠李果实花色苷对 HepG2 细胞抑制率明显高于山
桃稠李，且稠李属的三种果实花色苷均差异显著
(p ＜ 0.05)。
图 4 三种果实花色苷对 HepG2 细胞生长抑制率对比
Fig.4 The inhibition of three kinds of anthocyanins effect
on the proliferation of HepG2 cell
3 结论与讨论
抑制癌细胞增殖被认为是药物具备抗癌效果的
一个主要标准，而药物对恶性肿瘤细胞的毒作用又
通常与它们抑制细胞增殖的能力有关，所以通过药
物对细胞的毒性检测对评估一种天然产物是否具有
抗癌潜能有重要意义［18］。
通过对本实验的研究有如下分析:
3.1 由图 1～图 3 显示三种果实花色苷对 HepG2 细
胞的生长都具有一定的影响。0.05mg /mL 的紫叶稠
李果实花色苷能够促进 HepG2 细胞的生长，其原因
可能是紫叶稠李花色苷在低浓度时作为 HepG2 细胞
的营养物质，而当浓度提高到 0.1mg /mL 才能够对
HepG2 细胞的增殖产生影响。
3.2 通过胎盘蓝染色法和 MTT方法研究发现，0.1～
1.2mg /mL的花色苷处理 HepG2 细胞 24、48、72h 后，
稠李属三种果实花色苷对 HepG2 细胞均具有较强的
细胞毒性，且与浓度和时间具有依赖性。三种果实
花色苷对 HepG2 细胞生长抑制率的大小为:稠李 ＞
山桃稠李 ＞紫叶稠李。说明 HepG2 细胞对稠李属的
三种果实花色苷均比较敏感。
上述结果表明紫叶稠李、山桃稠李、稠李对
HepG2 细胞具有潜在抗癌活性，可能与其改变细胞
的抗氧化活性系统、诱导细胞凋亡、抗血管生成等活
性有关［19－20］，机制尚不明确，有待进一步的研究。
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(下转第 355 页)
355
图 3 菊苣仔根对仓鼠肝脏中 MDA含量的影响
Fig.3 Effect of Chicory root on MDA in liver of hamster
无显著影响。醇提物高剂量组生殖器指数较模型组
显著升高，水提物高剂量组的肾周脂肪指数较模型
组则极显著降低。
3.2 血清中高 TC、TG含量是高脂血症的主要指标，
菊苣仔根水提物低、高剂量组以及醇提物低、高剂量
组中 TC、TG含量较高脂模型组极显著降低，并伴随
添加剂量的增加效果逐渐显著，说明两者均具有较
好的降血脂效果。HDL－C 对动脉血管壁有直接的
保护作用，能使动脉粥样硬化病变消退，较高脂模型
组，醇提物高剂量组的 HDL－C 的含量有显著升高，
而水提物高剂量组则有极显著性升高，说明两者对
高脂血症的发生均有一定的预防作用，且水提物的
效果更好。
3.3 水提物以及醇提物均在不用程度上抑制脂质过
氧化产物丙二醛 MDA的生成，保护机体免受脂质过
氧化引起的损伤，且无论是在水提物组仓鼠的血清
还是肝脏中，脂质过氧化产物丙二醛 MDA 的含量均
显著降低。
4 结论
综上所述，本实验证明了菊苣仔根水提物以及
醇提物具有显著的降血脂功效，并且均在一定程度
上抑制脂质过氧化。水提物与醇提物的摄入使得仓
鼠体内总胆固醇、甘油三酯和非高密度脂蛋白胆固
醇水平有所下降，并且影响高密度脂蛋白胆固醇水
平，推测其可能由于提高高密度脂蛋白的含量，从而
有效的转运动脉壁胆固醇到肝脏分解为胆酸，并且
大大降低了动脉粥样硬化的风险。此结果与苗兴
军［7］、鲁友均［8］、张冰［9］等的研究基本一致，但降低或
升高幅度不完全相同，可能与实验动物、菊苣品种以
及菊苣提取物的提取工艺不同有关。国内外研究发
现，菊苣仔根中含多种化学成分，如三萜类、倍半萜
内酯类、香豆素类、有机酸类、菊糖、生物碱等［10］。但
其主要降血脂功能成分还有待进一步的研究，并在
分子水平对其降血脂机理进行深入分析。
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