全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (9): 949–958 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00089
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2014-03-13 接受日期Accepted: 2014-07-02
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: xuelh1256@aliyun.com)
荒漠北沙柳根系丛枝菌根真菌和黑隔内生真菌定
殖状况
闫 姣   贺学礼*   张亚娟 许 伟 张 娟 赵丽莉 
河北大学生命科学学院, 河北保定 071002
摘 要 为利用土壤共生真菌资源促进荒漠植被恢复和生态重建, 分别于2013年6月、8月和10月, 从内蒙古元上都地区采集
北沙柳(Salix psammophila)根围0–10、10–20、20–30、30–40和40–50 cm共5个土层的土壤样品, 系统研究了丛枝菌根真菌(AMF)
和黑隔内生真菌(DSE)的时空分布及其与土壤因子的相关性。结果表明: AMF和DSE的平均定殖率分别为77%和84%, 说明北
沙柳根系能与这两类真菌形成良好的共生关系。AMF和DSE的分布和定殖具有明显的时空异质性, 并与土壤因子密切相关。
AMF和DSE的平均定殖率均表现为10月> 8月> 6月。土壤深度对AMF和DSE的定殖率有显著影响, AMF和DSE定殖率的最大
值分别在0–20 cm和0–10 cm土层。双因子方差分析表明, 月份和土层对AMF和DSE的定殖率以及土壤因子具有显著的交互效
应。主成分分析表明, 土壤湿度、pH值、碱性磷酸酶、易提取球囊霉素是内蒙古荒漠环境中AMF和DSE定殖的主要影响因子。
关键词 丛枝菌根真菌, 黑隔内生真菌, 生态分布, 内蒙古荒漠, 北沙柳
Colonization of arbuscular mycorrhizal fungi and dark septate endophytes in roots of desert
Salix psammophila
YAN Jiao, HE Xue-Li*, ZHANG Ya-Juan, XU Wei, ZHANG Juan, and ZHAO Li-Li
College of Life Sciences, Hebei University, Baoding, Hebei 071002, China
Abstract
Aims Salix psammophila is an excellent shrub for afforestation and sand dune fixation and is mainly distributes
in the arid zones in North China. The objective of this study was to determine the colonization of arbuscular my-
corrhizal fungi (AMF) and dark septate endophytes (DSE), and the relationships among AMF, DSE and soil fac-
tors in the rhizosphere of S. psammophila, in order to provide information guiding the recovery of desert vegeta-
tion and ecological reconstruction.
Methods Soil and root samples were collected from different soil layers (0–10, 10–20, 20–30, 30–40 and
40–50 cm) in the rhizosphere of S. psammophila in June, August and October 2013 at Yuan Shangdu in Nei
Mongol. The colonization and distribution of AMF and DSE were assessed, and the relationships among AMF,
DSE and soil factors were determined and tested by variance analysis, correlation analysis and principal com-
ponent analysis.
Important findings The roots of S. psammophila could be highly infected by AMF and DSE, and the average
colonization of AMF and DSE were 77% and 84%, respectively. Sampling time and soil depth significantly in-
fluenced the AMF and DSE colonization. The maximum colonization of AMF was found in the 0–20 cm soil lay-
er and DSE in the 0–10 cm soil layer, respectively, and the effects of sampling time on colonization were in the
order of October > August > June. Two-way ANOVA showed that sampling time and soil layer had significant
interactive effects on the colonization and distribution of AMF and DSE as well as soil factors. Principal compo-
nent analysis showed that soil humidity, pH value, alkaline phosphatase and easily extractable glomalin were the
main factors of AMF and DSE colonization in desert environments.
Key words arbuscular mycorrhizal fungi, dark septate endophytes, ecological distribution, Nei Mongol desert,
Salix psammophila

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丛枝菌根真菌 (arbuscular mycorrhizal fungi,
AMF)是广泛分布于自然生态系统中的一类土壤真
菌, 能与绝大多数维管植物形成共生关系。研究表
明, AMF能够扩大植物根系的吸收范围, 增强寄主
根系对土壤水分和矿质营养的吸收和利用, 促进植
物生长(Marschner, 1995)。Kahiluoto等(2009)和Smith
等(2010)的研究表明, AMF侵染植物后, 在植物根
系形成的庞大菌丝网络系统、AMF分泌的黏性物质,
对于稳定土壤结构、固定沙丘, 特别是对退化生态
系统的植被恢复和生态重建具有重要意义。
黑隔内生真菌(dark septate endophytes, DSE)泛
指一类定殖在植物根细胞间隙或细胞内的土壤真
菌。研究表明, 这类真菌在植物适应干热等胁迫环
境中起着重要作用(Zhang et al., 2011), 并在植被恢
复和生物防治领域可能具有与AMF类似的生态学
功能(刘茂军等, 2009; 张玉洁, 2010)。
北沙柳(Salix psammophila)属于杨柳科植物 ,
主要分布于我国内蒙古、河北、山西、陕西、甘肃、
青海等干旱地区, 由于长期适应干旱荒漠环境, 北
沙柳具有抗风沙、耐盐碱、耐旱、生长迅速、根系
发达、固沙保土力强等特性(贺学礼等, 2011), 成为
我国北方防风固沙的优良树种。
迄今为止, 国内外学者对北沙柳的研究主要集
中在北沙柳根系形态学以及根系AMF的分布和生
态功能等方面(贺学礼等, 2011; Teraminami et al.,
2013), 而对北沙柳根系AMF的代谢产物球囊霉素
(glomalin)、AMF和DSE的相关性以及DSE的分布与
生态功能研究甚少。
本文通过对内蒙古元上都北沙柳根围土样采集
和分析, 研究AMF和DSE的时空分布规律及其与土
壤因子的相关性, 研究结果将为充分利用土壤共生
真菌资源, 促进荒漠植被恢复和生态重建, 加强荒
漠植被管理提供依据。
1 材料和方法
1.1 材料
试验样地位于内蒙古元上都遗址(42.25°N,
115.53°E), 海拔1 300 m, 土壤为风沙土, 以固定
半固定沙丘为主 , 年平均气温0–3 ℃, 年降水量
185–387 mm, 7–9月降水量占全年降水量的70%左
右。
分别于2013年6月、8月和10月在该样地随机选
取生长良好、距离间隔大于4 m的北沙柳各4株, 在
距植株主干0–30 cm内挖土壤剖面, 分0–10、10–20、
20–30、30–40和40–50 cm共5个土层采集北沙柳根围
土样和根样, 用土壤温度计、湿度计实地测定土壤
温度和湿度, 并记录采样时间和地点, 将样品装入
塑料密封袋后, 带回实验室在4 ℃下保存。土样风
干过2 mm筛, 用于土壤理化性质测定, 根样用于
AMF和DSE共生结构和定殖率观测。
1.2 方法
根据Phillips和Hayman (1970)的方法对AMF和
DSE进行染色, 然后按Biermann和Linderman (1981)
的方法测定AMF和DSE的定殖率。随机选取30条1
cm长的根段用10% KOH处理, 酸性品红染色后, 脱
色液脱色, 在光学显微镜下观察AMF和DSE的结
构, 并统计AMF和DSE的定殖率和定殖强度。
定殖率(%)= 受侵染根段数总镜检根段数 × 100%
定殖强度(%)= Σ每根段被侵染长度每根段总长度 ÷
被侵染根段总数× 100%
从每份土样中称取20 g风干土, 用湿筛倾析蔗
糖离心法(Ianson & Allen, 1986)分离AMF孢子, 在
体视显微镜下记录孢子数量, 将每20 g风干土含孢
量计为孢子密度。
土壤理化性质依据土壤农业化学分析方法(鲁
如坤, 2000)测定, 土壤pH值用电位法测定, 速效磷
用碳酸氢钠-钼锑抗比色法测定, 碱解氮用碱解扩
散法测定, 有机碳用重铬酸钾氧化法测定, 磷酸酶
用改进的Tabatabai和Brimner方法(宋勇春等, 2001)
测定。
球囊霉素可分为两类, 一类是易提取球囊霉素
(easily extracted glomalin, EEG), 另一类是总球囊霉
素(total glomalin, TG)。球囊霉素含量按Wright和
Upadhyaya (1998)、Janos等(2008)的方法测定。EEG
含量的测定方法: 取1 g风干土于试管中, 加入20
mmol·L–1 (pH 7.0)柠檬酸钠浸提液8 mL, 在101
kPa、121 ℃连续提取30 min后, 在4 000 r·min–1下离
心15 min, 收集上清液。TG含量的测定方法: 取1 g
风干土于试管中, 加入50 mmol·L–1 (pH 8.0)柠檬酸
钠浸提液8 mL, 在101 kPa、121 ℃连续提取90 min
后, 冷却, 静置, 将上清液倒入另一批试管中, 再向
土壤加入8 mL浸提剂, 按上述方法提取1 h, 重复2
闫姣等: 荒漠北沙柳根系丛枝菌根真菌和黑隔内生真菌定殖状况 951

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次, 在4 000 r·min–1下离心15 min, 收集上清液。分
别取上清液0.5 mL, 加入5 mL考马斯亮蓝G-250染
色剂, 在595 nm波长下比色。用牛血清蛋白做标准
液, 考马斯亮蓝染色法显色, 绘制标准曲线, 求出
球囊霉素含量。
1.3 数据处理
采用SPSS 19.0统计软件对试验数据进行方差
分析、相关性分析和主成分分析。
2 结果和分析
2.1 AMF和DSE共生结构
北沙柳根系能与AMF和DSE形成典型的共生
联合体。
2.1.1 AMF共生结构
10月份的AMF菌丝(图1C)比6月份(图1A)和8月
份(图1B)的粗; 泡囊形态多样化, 圆形(图1E)和椭
圆形(图1G)泡囊都有出现, 不规则形泡囊(图1J)较
少; 8月份的泡囊(图1F)比6月份(图1E)和10月份(图
1G)密集; 丛枝包括疆南星型丛枝(图1H)和重楼型
复合丛枝(图1I), 10月份丛枝数量较多, 而6月份和8
月份的丛枝种类和数量相对较少。
2.1.2 DSE共生结构
DSE菌丝(图1K、图1L、图1M)无明显区别, 但
6月份显著多于8月份和10月份; 6月份的圆形泡囊
(图1N)显著多于其他月份, 不规则形泡囊(图1O)仅
在6月份出现; 不同月份, 微菌核(图1P、图1Q)形状
无明显区别。
2.2 AMF和DSE的时空分布
由表1可知, 10月份和8月份AMF和DSE的定殖
率显著高于6月份。6月份, AMF的孢子密度、泡囊
定殖率和总定殖率在10–20 cm土层显著高于其他土
层; 菌丝定殖率和定殖强度在0–10 cm土层显著高
于30–50 cm土层; 丛枝定殖率在20–30 cm土层显著
高于30–40 cm土层。8月份, AMF的孢子密度、丛枝
定殖率、菌丝定殖率和总定殖率在0–10 cm土层显著
高于40–50 cm土层; 泡囊定殖率在0–10 cm土层显
著高于20–30 cm土层; 定殖强度在30–40 cm土层显
著高于其他土层。10月份, AMF的孢子密度在10–20
cm土层显著高于40–50 cm土层; 泡囊定殖率和定殖
强度在0–10 cm土层显著高于40–50 cm土层; 丛枝
定殖率在10–20 cm土层显著高于20–40 cm土层; 菌
丝定殖率和总定殖率在0–30 cm土层显著高于30–50
cm土层。
DSE的泡囊定殖率: 6月份在0–10 cm土层显著
高于30–50 cm土层; 8月份在0–10 cm土层显著高于
其他土层; 10月份在40–50 cm土层显著高于其他土
层。DSE的菌丝定殖率: 6月份的最大值在10–20 cm
土层, 而各土层间无显著差异; 8月份在0–10 cm土
层显著高于30–40 cm土层; 10月份在0–10 cm土层显
著高于10–20 cm土层。DSE的微菌核定殖率: 0–10
cm土层显著高于其他土层。DSE的定殖强度: 6月份
在10–20 cm土层显著高于30–40 cm土层; 8月份在
10–20 cm土层显著高于0–10 cm土层; 10月份在0–10
cm土层显著高于40–50 cm土层。DSE的总定殖率: 6
月份在10–20 cm土层显著高于30–40 cm土层; 8月份
在0–10 cm土层显著高于30–50 cm土层; 10月份DSE
的总定殖率最大值在0–10 cm土层, 各土层间无显
著差异。
双因子方差分析发现, 月份和土层对AMF和
DSE定殖率均有显著影响, 但月份和土层之间仅对
AMF的孢子密度、泡囊定殖率、丛枝定殖率和DSE
泡囊定殖率、微菌核定殖率和定殖强度有显著交互
效应。
2.3 土壤因子的时空分布
由表2可知, 同一土层, 6月份和8月份的土壤温
度显著高于10月份; 6月份土壤温度的最大值在
0–10 cm土层, 并随土层加深温度降低; 8月份和10
月份土壤温度的最大值在40–50 cm土层, 随土层加
深温度先降后升。8月份和10月份的土壤湿度显著高
于6月份; 6月份10–20 cm土层土壤湿度显著高于其
他土层; 8月份和10月份土壤湿度的最大值在0–10
cm土层, 并随土层加深而降低。8月份的土壤pH值
显著高于6月份和10月份, 土层间pH值无规律性变
化。10月份的有机碳含量显著高于6月份和8月份,
不同月份有机碳含量的最大值均在0–10 cm土层,
并随土层加深有机碳含量降低。8月份的碱解氮含量
显著高于6月份和10月份, 6月份和8月份在0–10 cm
土层碱解氮含量显著高于其他土层; 10月份在0–10
cm土层显著高于20–30 cm土层。6月份的速效磷含
量最大值在0–10 cm土层, 随土层加深速效磷含量
降低; 8月份速效磷含量的最大值在20–30 cm土层,
土层间速效磷含量差异不显著。
EEG含量在10月份显著高于6月份和8月份; 6月
份和8月份随土层加深EEG含量先增后减, 最大值
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图1 北沙柳丛枝菌根真菌(AMF)和黑隔内生真菌(DSE)的结构。A, AMF菌丝(6月)。B, AMF菌丝(8月)。C, AMF菌丝(10月)。
D, AMF胞内菌丝圈。E, AMF泡囊(6月)。F, AMF泡囊(8月)。G, AMF泡囊(10月)。H, 疆南星型丛枝。I, 重楼型复合丛枝。J, AMF
的不规则形泡囊。K、L, DSE菌丝。M, 侵染根维管组织的DSE。N, DSE圆形泡囊。O, DSE不规则形泡囊。P、Q, DSE微菌核。
Fig. 1 Structures of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and dark septate endophytes (DSE) in Salix psammophila. A, hyphae of
AMF (June). B, hyphae of AMF (August). C, hyphae of AMF (October). D, hyphal coil of AMF. E, vesicle of AMF (June). F, vesicle
of AMF (August). G, vesicle of AMF (October). H, arbuscule of Arum maculatum. I, compound arbuscule of Paris-type. J, irregular
vesicle of AMF. K, L, DSE hyphae. M, vascular tissue of DSE infected root. N, circular vesicle of DSE. O, irregular vesicle of DSE.
P, Q, microsclerotia of DSE.


在20–30 cm土层, 显著高于其他土层; 10月份在
20–30 cm土层最高, 土层间无规律性变化。TG含量
在8月份和10月份显著高于6月份; 6月份和10月份
在0–10 cm土层显著高于其他土层; 8月份在20–30
cm土层显著高于40–50 cm土层。酸性磷酸酶和碱性
磷酸酶在10月份显著高于6月份和8月份; 不同月份
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表1 不同时间不同土层生长的北沙柳的根系丛枝菌根真菌(AMF)和黑隔内生真菌(DSE)的定殖状况
Table 1 Colonization of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and dark septate endophytes (DSE) in the rhizosphere of Salix psam-
mophila in various soil layers at different times
月份
Month
土层
Soil layer
(cm)
AMF DSE
孢子
密度
Spore
density
(No.·
20 g–1
soil)
泡囊
定殖率
Vesicular
coloniza-
tion rate
(%)
菌丝
定殖率
Hyphal
coloniza-
tion rate
(%)
丛枝
定殖率
Arbusc-
ular colo-
niza-
tion rate
(%)
定殖
强度
Coloniza-
tion
intensity
(%)
总定
殖率
Total
coloni-
zation
rate
(%)
泡囊
定殖率
Vesicular
coloniza-
tion rate
(%)
菌丝
定殖率
Hyphal
coloniza-
tion rate
(%)
微菌核
定殖率
Micro-
sclerotia
coloniza-
tion rate
(%)
定殖
强度
Coloniza-
tion
intensity
(%)
总定
殖率
Total
coloniza-
tion rate
(%)
6月
June
0–10 86bB 38bB 66aB 3bA 61aB 51bB 22aA 78aA 32aA 61abB 80abA
10–20 103aC 56aA 60abB 8aB 48abA 64aB 14abA 79aA 19bcA 67aA 87aA
20–30 94bB 31bB 57abC 10aA 35bcC 54bC 8abA 77aA 9cdB 58abA 81abA
30–40 82bB 23bB 41bB 0cB 29cB 56abA 2cA 67aB 7dA 46bB 48bC
40–50 90bA 23bB 38bB 4bA 30bcA 48bA 0cA 73aA 22abA 48abA 77abA
均值 Mean 91b 34b 53b 5b 41b 54b 9a 75b 18b 56b 75b
8月
August
0–10 158aA 62aA 95aA 11aA 69aB 97aA 8aB 93aA 31aA 40bB 97aA
10–20 136abB 42abA 87abA 7bB 64bA 87abA 1bA 91abA 8bA 64aA 91abA
20–30 144abA 28bB 77abB 1cA 60bB 77abB 2bA 85abA 6bB 60abA 85abA
30–40 111bcB 40abB 82abA 9abA 73aA 82abA 2bA 71bB 12bA 53abB 71bB
40–50 102cA 42abAB 63bAB 1cA 61bA 63bA 1bA 74abA 9bB 41bA 74bA
均值 Mean 130a 43b 81a 6b 63a 81a 3b 83a 13b 52b 83a
10月
October
0–10 145bA 84aA 100aA 13bA 94aA 100aA 0bB 100aA 47aA 87aA 100aA
10–20 189aA 61abA 100aA 25aA 84bA 100aA 3aA 86bA 14bA 76abA 94bA
20–30 136bA 70abA 100aA 3cA 86bA 100aA 0bA 97aA 37aA 70bA 92bA
30–40 153bA 63abA 77bAB 0cB 77bA 83bA 0bA 93aA 20bA 69bA 93bA
40–50 108cA 53bA 80bA 7bcA 52cA 87bA 3aA 90aA 13bAB 52cA 90bA
均值 Mean 146a 66a 91a 10a 79a 94a 1b 77b 26a 71a 94a
显著性
Significance
p(Y) 0.000 0.000 0.000 0.023 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.001
p(T) 0.000 0.001 0.000 0.000 0.001 0.017 0.001 0.037 0.000 0.001 0.008
p(Y×T) 0.002 0.025 0.612 0.000 0.074 0.298 0.004 0.426 0.000 0.043 0.141
同列数据上标不同小写字母表示同一月份不同土层之间差异显著(p < 0.05), 不同大写字母表示同一土层不同月份之间差异显著(p < 0.05),
p(Y) < 0.05表示不同月份在5%水平差异显著, p(T) < 0.05表示不同土层在5%水平差异显著, p(Y×T) < 0.05表示月份和土层有显著交互效应。
Values designated by different superscript lowercase letters in same columns are significantly different between different soil layers in the same month
(p < 0.05); values designated by different superscript capital letters in same columns are significantly different between different months in the same
soil layers (p < 0.05); p(Y) < 0.05 indicates significant difference at 5% among months; p(T) < 0.05 indicates significant difference at 5% among soil
layers; and p(Y×T) < 0.05 indicates significant interaction between month and soil layer.


最大值均在0–10 cm土层, 显著高于其他土层。
双因子方差分析发现, 月份和土层对土壤温
度、湿度、EEG、TG、碱性磷酸酶、碱解氮和速效
磷有显著交互效应。月份对土壤有机碳无显著影响,
土层对土壤pH、有机碳和酸性磷酸酶无显著影响。
2.4 AMF和DSE与土壤因子的相关性分析
相关性分析结果(表3)表明, AMF孢子密度与土
壤温度显著负相关, 与湿度、有机碳、EEG和TG显
著正相关。泡囊定殖率与土壤温度显著负相关, 与
湿度、酸性磷酸酶、碱性磷酸酶、有机碳和EEG显
著正相关。菌丝定殖率与土壤温度显著负相关, 与
湿度、有机碳、酸性磷酸酶、碱性磷酸酶、EEG和
TG显著正相关。丛枝定殖率与土壤湿度显著正相
关。定殖强度与土壤温度显著负相关, 与湿度、有
机碳、酸性磷酸酶、碱性磷酸酶、EEG和TG显著正
相关。总定殖率与土壤温度显著负相关, 与湿度、
有机碳、碱性磷酸酶、EEG和TG显著正相关。
DSE泡囊定殖率与土壤有机碳、EEG和TG显著
正相关。菌丝定殖率与土壤温度显著负相关, 与湿
度、碱解氮、碱性磷酸酶和酸性磷酸酶显著正相关。
微菌核定殖率与土壤pH值显著负相关, 与有机碳、
酸性磷酸酶、碱性磷酸酶和EEG显著正相关。定殖
954 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (9): 949–958

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表2 不同时间不同土层北沙柳根围土壤因子
Table 2 Soil factors in the rhizosphere of Salix psammophila in various soil layers at different times
月份
Month
土层
Soil layer
(cm)
温度
Tem-
perature
(℃)
湿度
Humidity
(%)

pH值
pH
value
有机碳
Organic
carbon
(mg·g–1)
易提取
球囊霉素
Easily ex-
tracted
glomalin
(mg·g–1)
总球囊霉素
Total gloma-
lin (mg·g–1)
酸性
磷酸酶
Acid
phosphatase
(μg·g–1·h–1)
碱性
磷酸酶
Alkaline
phosphatase
(μg·g–1·h–1)
碱解氮
Available
nitrogen
(μg·g–1)
速效磷
Available
phospho-
rus
(μg·g–1)
6月
June
0–10 27.3aA 5.8bC 8.1aA 2.0aC 0.4aB 1.4aA 34.8aB 37.5aC 12.8aA 3.0aAB
10–20 23.5bA 6.6aB 8.0aB 1.0bC 0.5aB 1.1aB 26.1bB 36.1aA 6.4bA 2.5aA
20–30 22.3bcA 5.8bB 7.8aAB 0.9bB 0.5aB 0.5bB 25.4bB 22.8bB 6.4bB 2.4aA
30–40 21.4cA 5.9abB 7.7aB 0.9bC 0.4bB 0.8bB 24.6bA 14.5cB 5.3bB 2.0aA
40–50 21.1cA 5.2bB 7.6aB 0.7bC 0.3bB 0.7bB 24.1bA 12.1cC 7.6bA 2.6aA
均值 Mean 23.1a 5.9b 7.8b 1.1c 0.4b 0.9b 27.0b 24.6c 7.7b 2.6a
8月
August
0–10 21.5abA 12.6aB 8.6aA 3.2aB 0.5abB 1.3bA 37.5aB 52.0aB 11.8aAB 2.5aB
10–20 21.0bA 12.7aA 8.7aA 3.1aB 0.6aB 1.9aA 35.4aA 34.3bA 7.0bA 2.5aA
20–30 21.1abA 11.4aA 8.4aA 2.2bB 0.6aB 1.4bA 23.1bB 22.2cB 9.9abA 2.6aA
30–40 21.5abA 7.5bA 8.3aA 2.1bB 0.5abB 1.0cB 22.4bA 24.1cAB 6.4bAB 2.5aA
40–50 21.9aA 7.6bA 8.4aA 2.0bB 0.4bB 1.2abA 17.4cB 20.3cB 8.8bcA 1.8bB
均值 Mean 21.4a 10.2a 8.5a 2.5b 0.5b 1.4a 27.2b 30.6b 8.8a 2.4a
10月
October
0–10 3.2abB 16.2aA 7.0aB 5.8aA 1.1aA 1.2abA 54.2aA 63.0aA 9.3aB 4.0aA
10–20 2.8bB 14.3b A 7.8aB 5.4bA 1.2aA 1.6aAB 31.5bA 33.4bA 7.0abA 1.7bA
20–30 3.3abB 11.0cA 7.4aB 5.5bA 1.1aA 1.3abA 31.9bA 27.8cA 5.8bB 2.0bA
30–40 4.3abB 7.0dA 7.4aB 5.0cA 1.0aA 1.2bA 23.7cA 28.3cA 8.8aA 1.6bB
40–50 4.4aB 7.7dA 7.7aB 4.9cA 1.1aA 1.3abA 21.6cA 27.8cA 7.6abA 2.4bA
均值 Mean 3.6b 11.2a 7.7b 5.3a 1.1a 1.3a 32.6a 36.1a 7.7b 2.3a
显著性
Significance
p(Y) 0.000 0.000 0.000 0.214 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000
p(T) 0.000 0.000 0.390 0.479 0.000 0.000 0.591 0.000 0.000 0.000
p(Y×T) 0.000 0.000 0.998 0.328 0.000 0.000 0.895 0.000 0.000 0.000
同列数据上标不同小写字母表示同一月份不同土层之间差异显著(p < 0.05), 不同大写字母表示同一土层不同月份之间差异显著(p < 0.05),
p(Y) < 0.05表示不同月份在5%水平差异显著, p(T) < 0.05表示不同土层在5%水平差异显著, p(Y×T) < 0.05表示月份和土层有显著交互效应。
Values designated by different superscript lowercase letters in same columns are significantly different between different soil layers in the same month
(p < 0.05); values designated by different superscript capital letters in same columns are significantly different between different months in the same
soil layers (p < 0.05); p(Y) < 0.05 indicates significant difference at 5% among months; p(T) < 0.05 indicates significant difference at 5% among soil
layers; and p(Y×T) < 0.05 indicates significant interaction between month and soil layer.


强度与土壤温度显著负相关, 与湿度、有机碳、速
效磷、酸性磷酸酶、EEG和TG显著正相关。总定殖
率与土壤温度显著负相关, 与湿度、有机碳、碱解
氮、碱性磷酸酶、酸性磷酸酶和EEG显著正相关。
2.5 土壤因子主成分分析
对土壤因子分析时, 变量之间可能存在相关性,
主成分分析可将这些变量高度概括, 提取出几个主
要因子进行描述。按相关矩阵特征值大于1, 方差积
累贡献率大于75%的原则, 表5入选了3个主成分,
其方差累计贡献率达83%, 提取的主成分能基本反
映全部指标信息。第一主成分中湿度载荷最大(权重
在0.867), pH、碱性磷酸酶、EEG载荷较大(权重在
0.574–0.699), 第二主成分中, EEG和酸性磷酸酶载
荷较大(权重在0.519–0.539), 第三主成分中, 温度、
碱性磷酸酶和酸性磷酸酶载荷较大 ( 权重在
0.521–0.608)。第一主成分中所占信息量较大, 所以
湿度、pH值、碱性磷酸酶、EEG是主要因子, 能综
合反映土壤营养状况(表4)。
2.6 AMF和DSE的相关性分析
相关性分析结果表明, DSE泡囊定殖率与AMF
总定殖率显著负相关, 与AMF其他结构显著正相
关。DSE菌丝定殖率与AMF孢子密度、泡囊定殖率、
菌丝定殖率、定殖强度和总定殖率显著正相关。DSE
微菌核定殖率与AMF菌丝定殖率、泡囊定殖率和定
殖强度显著正相关。DSE定殖强度与AMF孢子密
度、泡囊定殖率、菌丝定殖率和定殖强度显著正相
闫姣等: 荒漠北沙柳根系丛枝菌根真菌和黑隔内生真菌定殖状况 955

doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00089
表3 丛枝菌根真菌(AMF)和黑隔内生真菌(DSE)与土壤因子的相关性
Table 3 Correlations among arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), dark septate endophytes (DSE) and soil factors
项目
Item

温度
Tem-
perature

湿度
Humidity

pH值
pH
value
有机碳
Organic
carbon
易提取
球囊霉素
Easily extracted
glomalin
总球囊
霉素
Total
glomalin
酸性
磷酸酶
Acid
phosphatase
碱性磷酸酶
Alkaline
phosphatase
碱解氮
Available
nitrogen
速效磷
Available
phosphorus
AMF 孢子密度
Spore density
–0.604* 0.817** –0.003 0.735** 0.393 0.486 0.634* 0.599* 0.180 –0.257
泡囊定殖率
Vesicular
colonization
–0.729** 0.636* –0.394 0.839** 0.608* 0.765** 0.641** 0.382 0.230 –0.136
菌丝定殖率
Hyphal
colonization
–0.605* 0.838** 0.023 0.839** 0.553* 0.669** 0.660** 0.652** 0.179 0.170
丛枝定殖率
Arbuscular
colonization
–0.336 0.574* –0.030 0.375 0.440 0.483 0.372 0.211 0.134 0.118
定殖强度
Colonization in-
tensity
–0.616* 0.734** –0.132 0.830** 0.535* 0.632* 0.634* 0.580* 0.188 0.148
总定殖率
Total colonization
–0.718** 0.837** –0.077 0.867** 0.477 0.579* 0.721** 0.578* 0.226 0.118
DSE 泡囊定殖率
Vesicular
colonization
0.507 –0.319 –0.264 0.847** 0.102 0.246 0.694** 0.554* –0.111 0.015
菌丝定殖率
Hyphal
colonization
–0.693** 0.727** –0.479 0.473 0.618* 0.685** 0.312 0.071 0.302* 0.209
微菌核定殖率
Microsclerotia
colonization
–0.356 0.355 –0.537* 0.598* 0.753** 0.699** 0.578* 0.314 0.103 0.206
定殖强度
Colonization in-
tensity
–0.595* 0.532* –0.125 0.702** 0.591* 0.495 0.526* 0.528* 0.222 0.550*
总定殖率
Total colonization
–0.543* 0.644** –0.003 0.735** 0.526* 0.684** 0.634* –0.052 0.372* 0.329
*, p < 0.05水平上显著相关; **, p < 0.01水平上显著相关。
*, correlation coefficients are significant at p < 0.05; **, correlation coefficients are significant at p < 0.01.


表4 主成分载荷矩阵、特征值和贡献率
Table 4 Principle component (PC) loading matrix, eigenvalue
and contribution rate
土壤因子 Soil factor 第一主成分
PC1
第二主成分
PC2
第三主成分
PC3
温度 Temperature –0.614 –0.539 0.521
湿度 Humidity 0.867 0.128 0.253
pH值 pH value 0.699 –0.513 0.141
有机碳 Organic carbon 0.364 –0.027 0.298
酸性磷酸酶
Acid phosphatase
0.540 0.519 0.589
碱性磷酸酶
Alkaline phosphatase
0.607 0.388 0.608
易提取球囊霉素
Easily extracted glomalin
0.574 0.536 –0.506
总球囊霉素 Total glomalin 0.476 –0.829 0.162
碱解氮 Available nitrogen –0.863 0.283 0.337
速效磷 Available phosphorus –0.872 0.297 0.331
特征值 Eigenvalue 4.472 2.133 1.666
贡献率 Contribution rate 44.720 21.335 16.655
关。DSE总定殖率与AMF孢子密度、泡囊定殖率、
菌丝定殖率、定殖强度和总定殖率显著正相关(表5)。
3 讨论
研究发现, 荒漠环境下北沙柳AMF和DSE平均
总定殖率分别为77%和84%, 说明北沙柳能与两种
土壤真菌形成良好的共生关系。AMF侵染根系后,
多形成疆南星型(Arum-type)菌根。该类型菌丝在皮
层细胞间形成大量胞间菌丝, 并侧向分枝进入皮层
细胞内形成丛枝结构, 偶见菌丝圈。也有少量重楼
型(Paris-type)菌根, 即胞内菌丝强烈卷曲形成菌丝
圈, 丛枝结构形成于卷曲菌丝结构之间, 很少或缺
乏胞间菌丝(Ahulu et al., 2007)。DSE菌丝有隔膜,
不仅可在根皮层细胞间和细胞内生长, 而且可延伸
到根维管组织内, 这是区别于AMF的显著特征。
DSE常与AMF同时出现形成菌丝桥, 扩大了根系吸
956 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (9): 949–958

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表5 丛枝菌根真菌(AMF)和黑隔内生真菌(DSE)的相关性
Table 5 Correlations between arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and dark septate endophytes (DSE)
AMF DSE
泡囊定殖率
Vesicular
colonization
菌丝定殖率
Hyphal
colonization
微菌核定殖率
Microsclerotia
colonization
定殖强度
Colonization
intensity
总定殖率
Total
colonization
孢子密度 Spore density –0.429 0.708** 0.261 0.453* 0.636**
泡囊定殖率 Vesicular colonization –0.232 0.809** 0.781** 0.582* 0.787**
菌丝定殖率 Hyphal colonization –0.356 0.809** 0.548* 0.471* 0.778**
丛枝定殖率 Arbuscular colonization 0.035 0.240 0.199 0.412 0.303
定殖强度 Intensity –0.354 0.703** 0.635** 0.570* 0.678**
总定殖率 Total colonization –0.552* 0.804** 0.422 0.414 0.694**
*, p < 0.05水平上显著相关; **, p < 0.01水平上显著相关。
*, correlation coefficients are significant at p < 0.05; **, correlation coefficients are significant at p < 0.01.


收范围, 可为根系提供更多养分和水分, 从而可促
进植物生长, 增强植物抗逆性(白春明等, 2009)。
研究结果表明, 随着采样时间后延, AMF定殖
率有明显的递增趋势, 这与前人研究结果(贺学礼
等, 2005)一致。一方面, 新菌丝的产生常常伴随着
老结构的存在(贺学礼等, 2007); 另一方面, 干旱条
件能够促进菌根真菌生长, 侵染迅速, 发育良好(魏
娜等, 2008), 进一步证实了AMF对植物抗旱性有积
极作用。不同月份, AMF总定殖率的最大值均在
0–20 cm浅土层, 显著高于其他土层, 这可能缘于
AMF是好气性真菌, 随着土层加深, O2含量逐渐降
低, 抑制了AMF侵染, 同时, 土壤表层积累的枯枝
落叶和腐殖质可为AMF发育提供养分(贺学礼和侯
晓飞, 2008), 促进AMF的侵染。随着采样时间后延,
DSE总定殖率也有明显的递增趋势, 但微菌核在8
月侵染率最低, 可能是因为8月比6月和10月的日照
时间长, 微菌核内存在多种酶, 能够在寄主植物光
合作用较弱时帮助分解土壤营养物质以供寄主根系
吸收和利用(Mandyam & Jumpponen, 2005)。
AMF作为寄主植物和土壤环境之间沟通的桥
梁, 其定殖率高低与土壤因子密切相关。主成分分
析结果表明, 土壤pH值、湿度、碱性磷酸酶和EEG
是主要的土壤环境因子, 能综合反映土壤营养状
况。土壤pH值可能通过影响孢子萌发、菌丝生长等
方式影响AMF发育(刘振坤等, 2013)。本试验3个月
的土壤pH值在7.0–8.7之间, 说明微碱性土壤环境
下, AMF也能与北沙柳根系良好共生(贺学礼等,
2011), 可能是由于北沙柳根围AMF在荒漠盐碱环
境下长期适应的结果。土壤有机磷必须分解为无机
磷才能被植物吸收利用, AMF分泌的磷酸酶能够活
化有机磷, 因此AMF和植物共生后能改变土壤磷素
状况, 增强植物对磷的吸收。本试验中, TG的平均
含量为1.2 mg·g–1, 占有机碳平均含量的比例为
40%; EEG平均含量是0.7 mg·g–1, 占有机碳平均含
量的23%, 说明球囊霉素是土壤有机碳的重要来源
和组成, AMF的侵染能够提高土壤碳含量(Qian et
al., 2012), 从而增强土壤肥力和促进植物生长。
AMF与土壤因子的密切相关性说明不仅土壤因子
对AMF的分布和活动有显著影响, 而且AMF与植
物共生后可改善土壤肥力, 提高植物对营养物质的
吸收和利用。
有研究表明, DSE与寄主植物共生后可以促进
寄主植物对氮、磷的吸收(谢玲等, 2013)。目前, 有
关荒漠环境DSE与土壤酶相关性的报道甚少。本试
验中, DSE总定殖率与碱性磷酸酶、酸性磷酸酶、
碱解氮和EEG显著正相关, 相关机理有待进一步
研究。
本试验中还观察到AMF常和DSE在同一段根
内同时出现, DSE通常以有隔菌丝和微菌核两种典
型特征与寄主植物形成互惠共生关系。相关性分析
得知, DSE泡囊定殖率与AMF定殖率负相关, DSE菌
丝定殖率、微菌核定殖率、定殖强度和总定殖率与
AMF定殖率正相关, 这与Muthukumar和Vediyappan
(2010) 的 研 究 结 果 不 太 一 致 。 Muthukumar 和
Vediyappan (2010)研究表明AMF和DSE负相关。但
本试验中DSE的平均定殖率高于AMF的平均定殖
率, 可能是由于荒漠环境更适于DSE真菌发育和定
殖。有研究表明, 如果条件不利于AMF繁殖, 那么
闫姣等: 荒漠北沙柳根系丛枝菌根真菌和黑隔内生真菌定殖状况 957

doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00089
DSE可作为AMF的备份系统(Barrow, 2003)。Christie
和Kilpatrick (1992)推测, 这种转变可能被认为是环
境压力增加的指示器, 随着环境不断恶化, 或许
DSE的定殖更有利于荒漠植物生长。因此, 探明
DSE和AMF与寄主植物的共生关系以及DSE和
AMF对寄主植物适应荒漠环境的的作用大小, 对未
来荒漠地区植被恢复和生态重建具有重要意义。
基金项目 国家自然科学基金(31270460)和河北省
自然科学基金(C2014201060)。
致谢 感谢河北大学生命科学学院姚晓芹博士对本
文英文摘要写作的帮助。
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责任编委: 郭良栋 责任编辑: 王 葳