全 文 ：植物生态学报 2015, 39 (11): 1044–1052 doi: 10.17521/cjpe.2015.0101
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2015-05-27 接受日期Accepted: 2015-10-04
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: wangzhongliang@vip.skleg.cn)
天津沼泽湿地芦苇叶片的碳稳定同位素比值分布
特征及其环境影响因素
陈 清 王义东 郭长城 王中良*
天津师范大学天津市水资源与水环境重点实验室, 天津 300387
摘 要 天津芦苇(Phragmites australis)沼泽具有重要的生态功能。目前天津地区水体咸化、氮污染和水资源短缺问题严重,
显著影响了芦苇湿地的植物生理生态过程。植物稳定碳同位素组成(碳稳定同位素比值(δ13C))能够记录与植物生长过程相关
联的环境变化信息, 反映植物对环境变化的生理生态适应特性。该研究调查了天津七里海、北大港和大黄堡湿地芦苇叶片的
δ13C分布特征, 探讨了影响该地区叶片δ13C值变化的主要因素。研究表明: 1)天津芦苇湿地植物叶片δ13C的变化范围在–26.3‰ –
–23.6 ‰之间, 平均值为–25.8‰; 2)芦苇叶片δ13C与底泥相对含水量呈显著负相关关系, 与底泥有效氮和全氮含量呈显著正相
关关系, 而与底泥盐度和磷含量没有显著相关关系; 水分条件和底泥氮营养状况是影响叶片的δ13C值变化的主要因素; 3)淹
水条件下, 芦苇叶片δ13C与叶片质量氮含量呈显著正相关关系, 与叶碳氮比呈显著负相关关系, 8月份七里海湿地干涸打破了
此相关关系。当前环境压力下, 天津沼泽湿地干涸极大地改变了芦苇的氮、水平衡和植物对水、氮资源的利用策略, 而湿地
干涸对该过程的影响要高于盐度和氮负荷增加。
关键词 碳稳定同位素比值, 氮, 盐度, 湿地干涸, 芦苇
引用格式: 陈清, 王义东, 郭长城, 王中良 (2015). 天津沼泽湿地芦苇叶片的碳稳定同位素比值分布特征及其环境影响因素. 植物生态学报, 39, 1044–
1052. doi: 10.17521/cjpe.2015.0101
Foliar stable carbon isotope ratios of Phragmites australis and the relevant environmental
factors in marsh wetlands in Tianjin
CHEN Qing, WANG Yi-Dong, GUO Chang-Cheng, and WANG Zhong-Liang*
Tianjin Key Laboratory of Water Resources and Environment, Tianjin Normal University, Tianjin 300387, China
Abstract
Aims Phragmites australis marshes in Tianjin play an important role in ecosystem functioning. Wetlands of
Tianjin municipality have been suffering from serious nitrogen loading, salinization and water shortage. The foliar
stable carbon isotope ratio (δ13C) is a good parameter which records environmental change information associated
with the plant growth process, and reflects physiological and ecological responses of plants to environment
changes. The objective of this study is to investigate the effects of environment stress on the leaf δ13C of P. aus-
tralis in marsh wetlands in Tianjin municipality.
Methods This study was conducted in Qilihai, Beidagang, and Dahuangpu marsh wetlands. We investigated the
foliar δ13C of P. australis and sediment properties, and evaluated the relationships between the foliar δ13C and
sediment environmental factors.
Important findings 1) Foliar δ13C ranged from –26.3‰ to –23.6‰, with an average value of –25.8‰. 2) Sedi-
ment water and nitrogen status were the important factors affecting reed foliar δ13C. Foliar δ13C was negatively
correlated to sediment relative water content, and positively correlated to sediment total nitrogen and available
nitrogen content. In contrast, foliar δ13C was not significantly correlated to sediment salinity and phosphorus con-
tent. 3) Leaf δ13C were significantly positively correlated with leaf nitrogen content, and negatively correlated
with leaf carbon and nitrogen ratio across all site. However, these relationships were not detected due to the wet-
land drainage at Qilihai site in August. Wetland drainage changed the plant water and nitrogen balance, and fur-
ther affected water and nitrogen utilization strategies of P. australis. Moreover, wetland drainage had stronger
effects on these processes than nitrogen loading and salinization.
陈清等: 天津沼泽湿地芦苇叶片的碳稳定同位素比值分布特征及其环境影响因素 1045

doi: 10.17521/cjpe.2015.0101
Key words stable carbon isotope ratio, nitrogen, salinity, wetland drainage, Phragmites australis
Citation: Chen Q, Wang YD, Guo CC, Wang ZL (2015). Foliar stable carbon isotope ratios of Phragmites australis and the relevant
environmental factors in marsh wetlands in Tianjin. Chinese Journal of Plant Ecology, 39, 1044–1052. doi: 10.17521/cjpe.
2015.0101
叶片是植物光合作用和物质生产的主要器官,
也是植物与大气环境水气交换的主要器官。同时,
叶片也是植物营养反应的最敏感器官, 其营养动态
变化可反馈植物养分的丰缺状况。植物叶片通过光
合作用固定大气中的CO2合成自身有机质的过程中,
由于优先吸收12CO2发生碳同位素(13C和12C)分馏。
C3植物的碳同位素分馏与叶片胞间CO2浓度和大气
CO2浓度的比值(Ci/Ca)具有明显的线性正相关关系,
而Ci/Ca受光合速率和气孔导度的影响, 因此, 植物
的稳定碳同位素组成(碳稳定同位素比值(δ13C))与
植物光合和蒸腾等生理过程有密切的关系(Farquhar
et al., 1989)。植物碳同位素分馏除了受自身遗传因
素影响外, 还受到外界环境状况, 如水分、养分、盐
度、温度、海拔等的影响(Cernusak et al., 2013)。因
此, 植物δ13C能够记录与植物生长过程相关联的一
系列环境变化的信息, 可以作为环境变化的指示参
数, 被广泛地应用于植物生理生态过程对环境变化
响应的研究(刘贤赵等, 2014)。
植物叶片中的氮有70%以上集中于1,5-二磷酸
羧化氧化酶(Rubisco)等与碳同化相关的酶及叶绿体
中, 影响植物的光合过程以及叶片碳同位素的分馏
(郑淑霞和上官周平, 2007; Zhang et al., 2015)。叶片
质量氮含量可以反映植物碳、氮分配的经济性, 其
倒数或者碳氮比可以表征植物的长期氮素利用效率
(展小云等, 2012)。而植物叶片δ13C可以作为替代指
标被广泛地应用于估测植物的长期水分利用效率
(Farquhar et al., 1989; 曹生奎等, 2009)。因此, 研究
植物叶片δ13C值与叶片质量氮含量和碳氮比的关系,
对于理解植物的氮、水平衡关系及资源利用策略有
重要意义。理论上, C3植物叶片的氮含量与植物叶片
δ13C值呈正相关关系(Cernusak et al., 2013), 与碳氮
比(长期氮素利用效率)之间存在负相关关系(Gong
et al., 2011), 但是该平衡过程受到环境因子强烈干
扰(Sheng et al., 2011)。目前, 大量学者对草原、森
林、农田等生态系统植物碳同位素进行了广泛研究
(Gong et al., 2011; 展小云等, 2012), 而对芦苇湿地
的研究鲜见报道。
天津芦苇沼泽是滨海地区生物多样性极为丰富
的地区, 也是东亚澳大利亚候鸟迁徙的必经之地
(Barter et al., 2001) , 在维持生物多样性等方面有着
其他生态系统不可替代的作用。然而近几十年来,
随着人口增加、城市拓展和人类不合理利用, 水体
富营养化、水体咸化, 以及水资源匮乏已成为典型
的水环境问题(李军等, 2010; Wu et al., 2011; Xue et
al., 2014), 显著影响天津湿地生态系统, 成为芦苇
沼泽湿地退化的主要原因。目前, 天津水体氮营养
负荷和咸化对芦苇沼泽植被生理生态的影响鲜见报
道。了解天津沼泽湿地芦苇叶片δ13C的分布特征,
并分析其环境影响因素, 有利于理解当前环境压力
下天津芦苇湿地的植物生理生态响应机制, 找到影
响湿地退化的主要因素, 对于理解天津芦苇湿地的
退化机理有极为重要的指导意义。
1 材料和方法
1.1 试验样地概况
研究区选择在天津大黄堡、北大港和七里海
自然保护区的芦苇沼泽湿地 (图1)。天津地区地
理位置116.42°–118.03° E, 38.33°–40.14° N, 平均海
拔高度为4 m。东临渤海, 北依燕山, 地处滨海平
原、海河流域下游, 具有丰富的湿地资源。年平均
气温12–13 ℃, 年降水量522–663 mm, 年蒸发量为
1 640 mm (郭军和杨艳娟, 2011)。大黄堡湿地自然
保护区距渤海湾约60 km (图1), 地貌类型为海积冲
积平原, 是我国北方地区原始地貌保存较好的典型
芦苇湿地。北大港湿地自然保护区距渤海湾约24
km (图1), 由海岸和退海岸成陆低平淤泥组成, 是
目前天津市最大的湿地自然保护区。七里海湿地保
护区距渤海湾约38 km (图1), 是自全新世晚期以来
海退过程残留下来的潟湖之一, 后演化为淡水沼泽
湿地, 是天津古海岸与湿地国家级自然保护区。3块
湿地由于离海远近的不同, 形成明显的盐度梯度
(冯小平等, 2014)。芦苇是3块湿地的优势物种, 其相
对丰度超过90%。2013年5月, 3块湿地均淹水, 淹水
深度约20 cm; 8月底, 七里海湿地几乎干涸, 没有淹
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图1 天津湿地自然保护区分布图。
Fig. 1 Distribution of wetland natural reserves in Tianjin.

水, 而北大港和大黄堡湿地淹水约30 cm。近几十年
来, 随着人口增加、城市拓展和人类不合理利用, 天
津芦苇湿地受到较为严重的破坏和退化(陈清等,
2014)。
1.2 采样与处理
芦苇地上部取样时间设为2013年5月初、 8月
底、11月初, 每块样地选择有30年以上历史的未经
人为破坏的芦苇田, 避开点源污染处(如养鱼塘附
近), 且植物的长势均匀具有代表性的样点, 每块样
地设5–6次重复。芦苇地上生物量采用0.5 m × 0.5 m
样方收获法测定, 将样方内植物齐地面剪下带回实
验室。24 h内将每个植物样品中芦苇与其他物种分
开, 芦苇的茎和叶分开, 之后将芦苇叶片用超纯水
冲洗, 75 ℃烘干48 h后称定质量。采用混合球磨仪
(MM400, Retsch, Haan, Germany)将烘干后的植物叶
片进行粉碎研磨, 用于元素含量和同位素的测定。
植物叶片的C、N含量使用元素分析仪 (EA1108,
Carlo Erba, Torino, Italy)测定; 植物叶片的δ13C值使
用本实验室同位素质谱仪(Horizon, Nu Instruments
Ltd., Wrexham, England)测定。
沉积物样品的采集时间为8月底, 采用直径3
cm的土钻在每个剪过植物样的地方随机取两个土
壤剖面(0–25 cm)混为一个样品, 样品采集后迅速装
入自封袋密封并标号带回实验室, 土样分为两部分:
一部分为新鲜土样, 保存在4 ℃的冰箱内, 48 h之内
完成浸提和土壤质量含水量测定。取新鲜土样12.00
g, 采用60 mL 2 mol·L–1 KCl溶液浸提, 之后用流动
分析仪(Auto Analyzer 3, Seal, Norderstedt, Germany)
测定浸提液中NO3-N和NH4+-N的含量, 土壤有效氮
指NO3-N与NH4+-N的加和。土壤质量含水量通过称
重法(108 ℃烘24 h)测定, 由于七里海湿地没有淹水,
用直径8 cm的PVC管取3管0–25 cm的原状土, 带回
实验室后测定其饱和含水量, 经测定, 七里海湿地
0–25 cm底泥的饱和含水量为48.14%。另一部分土
样自然风干, 剔除植物残茬、石块等侵入体, 采用混
合球磨仪(MM400, Retsch, Haan, Germany)研磨后密
封保存。对风干土样分别采用水土质量比5:1测定pH
值、盐度和电导率(EC)。pH值、盐度和电导率采用
水质参数仪(Star A 420C-01A, Thermo Orion, USA)
测定 ; 土壤全氮采用元素分析仪测定 (EA1108,
Carlo Erba, Torino, Italy), 土壤速效氮、磷采用0.5
mol·L–1 NaHCO3钼锑抗比色法测定, 土壤全磷采用
HClO4-H2SO4钼锑抗比色法测定。
1.3 数据分析
本实验数据统计采用SPASS 17.0分析软件进行
单因素方差分析, 并用Tucky的方法进行多重比较。
由于底泥环境因子之间具有共变性, 用简单相关分
析方法分析叶片的δ13C值与某个底泥环境因子的关
系时可能会受到其他环境因素的影响, 因此分别采
用Pearson相关分析和偏相关分析法分析叶片的δ13C
值与底泥相对含水量、盐度和氮、磷含量的关系。
偏相关分析中, 当分析叶δ13C值与底泥氮、磷含量
的关系时, 盐度和相对含水量为控制因子; 分析
δ13C值与水分关系时, 盐度和氮含量为控制因子;
分析δ13C与盐度的关系时, 相对含水量和氮含量为
控制因子。底泥相对含水量(%)=底泥质量含水量/
底泥全蓄水质量含水量×100%。采用Pearson相关分
析法分析叶片的δ13C值与叶片氮含量和碳氮比的关
系。使用Origin 8.0软件绘图。
2 结果
2.1 天津沼泽湿地芦苇叶片δ13C的分布特征及叶
片碳、氮含量
8月份, 离海较远的大黄堡湿地0–25 cm层底泥
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的盐度、电导率和pH值显著低于离海较近的七里海
和北大港湿地(表1)。与七里海相比, 尽管北大港湿
地距海更近, 但是由于七里海湿地出现了干涸, 其
相对饱和含水量仅为70%, 明显低于北大港和大黄
堡(淹水), 蒸发作用可能导致七里海湿地的底泥盐
度和电导率明显高于北大港湿地。

表1 8月份天津3块沼泽湿地0–25 cm底泥基本性状(平均值±标准误差)
Table 1 Sediment basic properties in 0–25 cm soil layers in three marsh
wetlands in Tianjin in August (mean ± SE)
七里海
Qilihai
北大港
Beidagang
大黄堡
Dahuangpu
pH值 pH value 8.79 ± 0.06a 8.91 ± 0.03a 8.55 ± 0.04b
盐度 Salinity (g·kg–1) 6.36 ± 0.38a 4.24 ± 0.06b 2.76 ± 0.17c
电导率 Electrical
conductivity (ms·cm–1)
2.38 ± 0.14a 1.59 ± 0.02b 1.02 ± 0.07c
相对含水量
Relative soil moisture (%)
69.90 ± 2.25b 100.00 ± 0.00a 100.00 ± 0.00a
不同小写字母代表样地间差异显著(p < 0.05)。
Different lowercase letters indicate significant differences among sites (p <
0.05).

无论是5月还是8月, 北大港芦苇叶片δ13C值最
低, 显著低于七里海和大黄堡(表2)。5月份, 大黄堡
湿地芦苇叶片δ13C值最高, 明显高于七里海, 七里
海显著高于北大港; 而到了8月底, 七里海湿地芦
苇叶片δ13C值变为最高, 明显高于大黄堡, 大黄堡
显著高于北大港湿地。北大港湿地芦苇叶片氮含量
最低, 5月份, 七里海和大黄堡湿地的叶片N含量均
显著高于北大港, 七里海和大黄堡之间差异不显著;
8月底, 七里海湿地芦苇叶片N含量下降, 显著低于
大黄堡, 和北大港差异不显著。与叶氮含量相反, 5
月份, 北大港叶片碳氮比最高, 显著高于七里海和
大黄堡。8月份, 七里海湿地叶片碳氮比增加, 与北
大港湿地差异不显著, 显著高于大黄堡。无论是5月
还是8月, 北大港芦苇叶片C含量最低, 七里海和大
黄堡差异不显著(表2)。
2.2 天津芦苇湿地叶片δ13C的分布特征及其与环
境因子的关系
底泥环境因子显著影响了芦苇叶片δ13C值(图2;
表3)。简单相关分析结果表明: 芦苇叶片δ13C值与底
泥相对含水量呈显著负相关(图2A), 与底泥的氮、
磷含量呈显著正相关, 而与底泥盐度没有显著性相
关(图2B)。考虑到底泥环境因子之间的共变性和相
互影响, 进一步采用偏相关法进行分析(表3), 结果
表明: 芦苇叶片δ13C值与底泥相对含水量呈显著负
相关, 与底泥有效氮和总氮含量呈显著正相关, 与
盐度、有效磷和总磷含量没有显著性相关。
芦苇叶片δ13C值与植物叶片的质量氮含量和碳
氮比有明显的相关关系(图3)。5月份植物叶δ13C值和
叶质量氮含量呈显著的正相关关系; 8月份, 当去掉
七里海湿地, 芦苇叶片δ13C和叶质量氮含量也呈显
著的正相关关系。5月份芦苇叶δ13C值和叶碳氮比呈
显著的负相关关系; 8月份, 当去掉七里海湿地, 芦
苇叶片δ13C值和叶碳氮比也呈显著的负相关关系
(图3)。
3 讨论
3.1 天津沼泽湿地芦苇叶片δ13C的分布特征及其
受底泥环境状况的影响
本研究结果证明, 天津沼泽湿地芦苇叶片的
δ13C值的变化范围在–26.3‰ – –23.6‰之间, 平均
值为–25.8‰。该研究结果与长江口潮滩芦苇δ13C值
较为相近, 平均值为–26.4‰ (王伟伟, 2011); 高于
黄河三角洲芦苇δ13C值–27.7‰ (王文文, 2012)。该差
异可能是由于环境因子不同而引起, 比如天津地区
和长江口水体富营养化较为严重, 可能导致其植物
叶片的δ13C值偏高。天津沼泽湿地芦苇叶片的δ13C
值明显受到底泥氮营养和水分等环境因子的影响。


表2 天津3块沼泽湿地芦苇叶片碳稳定同位素比值(δ13C)值、碳氮含量和碳氮比(平均值±标准误差)
Table 2 Leaf stable carbon isotope ratios (δ13C), leaf C, N content and C and N ratio of Phragmites australis in three marsh wetlands in Tianjin (mean ± SE)
时间 Time 样地 Site δ13C (‰) 碳氮比 C and N ratio 氮含量 N content (%) 碳含量 C content (%)
5月 七里海 Qilihai –25.26 ± 0.12b 11.71 ± 0.16b 3.99 ± 0.05a 46.73 ± 0.22a
May 北大港 Beidagang –26.03 ± 0.13c 13.44 ± 0.40a 3.41 ± 0.12b 45.61 ± 0.26b
大黄堡 Dahuangpu –24.15 ± 0.22a 11.64 ± 0.37b 4.05 ± 0.13a 46.94 ± 0.08a
8月 七里海 Qilihai –25.43 ± 0.12a 23.90 ± 1.06a 2.00 ± 0.09b 47.42 ± 0.34a
August 北大港 Beidagang –26.17 ± 0.07c 22.54 ± 0.36a 2.06 ± 0.04b 46.43 ± 0.12b
大黄堡 Dahuangpu –25.79 ± 0.12b 18.17 ± 0.41b 2.59 ± 0.06a 47.01 ± 0.18ab
不同小写字母代表同一时间样地间差异显著(p < 0.05)。
Different lowercase letters indicate significant differences among sites at same time (p < 0.05).
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图2 8月份天津沼泽湿地芦苇叶片碳稳定同位素比值(δ13C)与底泥相对含水量(A)、盐度(B)、有效氮(C)和总氮(D)的相关关系。
BDG, 北大港沼泽湿地; DHP, 大黄堡沼泽湿地; QLH, 七里海沼泽湿地。相关分析的统计见表3 (n = 15)。
Fig. 2 Relationships between foliar stable carbon isotope ratios (δ13C) of Phragmites australis and sediment relative water content
(A), salinity (B), available N (C) and total N (D) in marsh wetlands in Tianjin in August. BDG, Beidagang marsh wetlands; DHP,
Dahuangpu marsh wetlands; QLH, Qilihai marsh wetlands. Correlation results were presented in Table 3 (n = 15).



表3 8月份天津沼泽湿地芦苇叶片碳稳定同位素比值(δ13C)与底泥各环境因子的简单相关分析以及偏相关分析
Table 3 Simple and partial correlation analyses of foliar stable carbon isotope ratios (δ13C) of Phragmites australis and sediment characters in marsh wetlands
in Tianjin in August
相对含水量
Relative soil moisture
盐度
Salinity
有效氮
Available N
总氮
Total N
速效磷
Available P
总磷
Total P
简单相关分析 r –0.719** 0.501 0.798*** 0.745*** 0.655** 0.643**
Simple correlation Sig. 0.003 0.057 0.000 0.001 0.008 0.010
偏相关分析 r –0.599* –0.507 0.646* 0.626* 0.264 0.118
Partial correlation Sig. 0.030 0.077 0.017 0.022 0.383 0.700
r, 相关系数; Sig., 差异显著性, 在p < 0.05时显著相关。***, p < 0.001; **, p < 0.01; *, p < 0.05。
r, correlation coefficient; Sig., significant difference, correlations are significant at p < 0.05. ***, p < 0.001; **, p < 0.01; *, p < 0.05.


一般而言, 土壤养分高的环境中, 植物光合速率较
快, 相对胞间CO2浓度(Ci)较低, Ci/Ca降低, 植物叶
片的δ13C值增大(Domingues et al., 2010)。本研究结
果也证实了这一点, 芦苇叶片δ13C与底泥的有效氮
和总氮含量呈显著的正相关关系(表3), 而芦苇叶片
δ13C与底泥速效磷和全磷含量没有显著性相关关
陈清等: 天津沼泽湿地芦苇叶片的碳稳定同位素比值分布特征及其环境影响因素 1049

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图3 天津芦苇湿地芦苇叶片碳稳定同位素比值(δ13C)与叶
片氮含量和叶碳氮比的相关关系。BDG, 北大港沼泽湿地;
DHP, 大黄堡沼泽湿地; QLH, 七里海沼泽湿地。实心和空心
标识符分别代表5月份和8月份的数据点。A, 叶片δ13C与叶
氮含量的相关关系: 5月份, R2 = 0.379, p = 0.009; 8月份去掉
七里海数据点, R2 = 0.628, p = 0.002。B, 叶片δ13C与叶碳氮
比的相关关系: 5月份, R2 = 0.329, p = 0.015; 8月份, 去掉七
里海数据点, R2 = 0.611, p = 0.003。
Fig. 3 Relationships between leaf stable carbon isotope ratios
(δ13C) and leaf N content, leaf C and N ratio of Phragmites
australis in marsh wetlands in Tianjin. BDG, Beidagang marsh
wetlands; DHP, Dahuangpu marsh wetlands; QLH, Qilihai
marsh wetlands. The solid symbols indicated data points from
May, and the hollow ones indicated data points from August. A,
the relationship between leaf δ13C and N content, May: R2 =
0.379, p = 0.009; August: after removing the data points at
QLH, then R2 = 0.628, p = 0.002. B, the relationship between
leaf δ13C and C and N ratio, May: R2 = 0.329, p = 0.015; Au-
gust: after removing the data points at QLH, then R2 = 0.611,
p = 0.003.


系, 表明底泥氮营养而非磷是影响天津湿地芦苇叶
片δ13C变化的重要因素。水分是影响植物叶片δ13C
值变化的又一重要因子, 大量研究证明植物叶片
δ13C值随可利用水分的增加而降低(Diefendorf et al.,
2010; Kohn, 2010)。水分缺乏的条件下, 植物为了减
少体内水分的蒸腾而关闭部分气孔, 使气孔导度和
胞间CO2浓度下降, Ci/Ca减小, 从而导致植物叶片
的δ13C值增大 (Farquhar et al., 1989; Farquhar &
Cernusak, 2012)。本研究也证明芦苇叶片δ13C与底泥
相对含水量呈显著的负相关关系(图2A), 表明水分
是影响天津沼泽湿地芦苇叶片δ13C变化的重要因
素。与淹水处理相比 , 当土壤相对含水量为
60%–75%时, 芦苇的气孔导度和胞间CO2浓度会明
显下降, 光合速率显著降低(Yang et al., 2014)。本研
究中, 8月份与淹水的其他湿地相比, 七里海湿地底
泥相对含水量仅为70%, 七里海湿地干涸可能使芦
苇的气孔导度和胞间CO2浓度下降, 促进芦苇叶片
δ13C值增加。8月份七里海湿地芦苇叶片δ13C值显著
高于北大港和大黄堡(表2), 而3块湿地芦苇地上部
生物量差异不显著(未发表数据)。其可能的原因是:
1)七里海湿地干涸导致芦苇叶片δ13C值增加, 抑制
植物碳的固定; 2)七里海湿地具有较高的有效氮素,
同样导致了叶片δ13C值增加, 然而, 不同于湿地干
涸, 氮素增加促进了植物碳的固定。这两个过程同
时作用, 可能导致七里海湿地地上生物量没有降低,
和其他两块湿地差异不显著。除氮素和水分外, 盐
度也是影响滨海地区植被生长的重要因子, 比如黄
河三角洲植物δ13C值主要受盐分影响 (王文文 ,
2012)。当土壤盐度为7‰时, 无论在淹水还是相对
含水量为60%的土壤环境中, 芦苇的气孔导度和胞
间CO2浓度会明显下降(Yang et al., 2014), Ci/Ca值变
小, δ13C值增加。较多研究证明植物的δ13C值与盐度
呈显著的正相关关系(Choi et al., 2005; Winter et al.,
2005; Jiang et al., 2006)。然而也有研究证明, 有些物
种的δ13C值与盐度没有显著性相关(Gibberd et al.,
2002)。不同物种由于其对盐度的内在适应性不同,
其δ13C值与盐度的关系存在差异(Wei et al., 2008)。
本研究中芦苇叶片的δ13C值与底泥盐度没有显著性
正相关关系(图2B; 表3), 芦苇的耐盐性可能是其叶
片δ13C值没有受盐度显著影响的主要原因。芦苇是
一种耐盐植物, 可以在盐度为5‰–35‰的环境中生
存(Marks et al., 1994)。七里海和北大港湿地的芦苇
长期处于盐度为4‰–7‰的环境中, 长期的环境驯
化可能导致七里海和北大港湿地的芦苇有较强的耐
盐能力。与大黄堡相比, 七里海和北大港4‰–7‰的
盐度水平可能没有使芦苇的气孔导度和胞间CO2浓
度明显降低, 因而, 芦苇叶片的δ13C值与底泥盐度
没有呈现显著的正相关关系。然而由于本研究中我
1050 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (11): 1044–1052

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们没有测定气孔导度和胞间CO2浓度, 以上的推测
仍然需要未来的试验做进一步验证。综上, 综合比
较底泥盐度、水分和氮磷营养几个因子, 发现底泥
的氮营养状况和水分条件是影响天津芦苇湿地叶片
的δ13C值变化的主要因素, 而底泥盐度和磷营养状
况并不是芦苇叶片δ13C值变化的主要限制因子。
3.2 天津沼泽湿地芦苇叶片氮含量、碳氮比与叶片
δ13C的相关性
C3植物叶片的氮含量与光合作用密切相关
(Hamerlynck et al., 2004)。与北大港相比, 七里海和
大黄堡湿地的芦苇具有较高的叶氮含量。5月份, 七
里海和大黄堡芦苇叶片氮含量显著高于北大港(表
2); 8月底, 尽管七里海湿地具有较高的底泥有效氮
(图2C), 但是七里海芦苇叶片氮含量下降, 显著低
于大黄堡, 和北大港差异不显著(表2)。8月底七里海
湿地干涸可能是引起8月份芦苇叶片氮含量下降的
主要原因。干旱导致植物叶氮含量下降在其他研究
中(Sardans et al., 2008)也被证实。一方面, 适当的干
旱可以促进氮素从源器官向库器官转移(许振柱等,
2007), 从而提高氮素利用效率。本研究也证实, 8月
底, 七里海芦苇叶片氮含量虽然下降, 但是其茎的
氮含量仍然较高(未发表数据)。另一方面, 叶片氮含
量下降可能是芦苇对干旱环境的一种响应, 七里海
湿地芦苇植物叶片氮含量降低, 可能会导致芦苇光
合速率和气孔导度下降(Hamerlynck et al., 2004),
从而提高水分利用效率来适应水分缺乏的环境。
理论上, 气孔导度相同时, 当叶片氮含量高时,
植物光合速率快 , 叶片细胞内外CO2浓度的比值
(Ci/Ca)降低, 植物的δ13C值增大。大量研究证明, 基
于面积的叶片N含量与植物叶片δ13C值呈正相关关
系(Duursma & Marshall, 2006; Cernusak et al., 2013);
而基于质量的叶片氮含量与植物叶片δ13C值关系具
有不确定性, 有研究认为二者显著正相关(Zhang et
al., 2015), 也有研究认为二者呈弱的负相关关系
(Hultine & Marshall, 2000)。本研究指出: 5月份和8
月份(北大港和大黄堡湿地), 芦苇叶片质量氮含量
与叶片δ13C均呈显著的正相关关系。8月份七里海湿
地干涸影响了淹水条件下芦苇叶片质量氮含量与
δ13C的相关性。七里海湿地干涸导致芦苇叶片质量
氮含量降低, 但是叶片δ13C值没有相应地降低, 反
而增加, 显著高于北大港和大黄堡(表2)。该过程可
能主要受到七里海淹水状况的影响。与淹水处理相
比, 芦苇不淹水处理后其气孔导度可能下降(War-
ing & Maricle, 2012, 2013; Yang et al., 2014), 水分
利用效率增加。虽然七里海叶氮含量降低可能使芦
苇的光合能力下降, 但是其气孔导度可能同时降低,
大气CO2扩散到植物叶内的过程缓慢, Ci/Ca的变化
具有不确定性, 因此, 叶片δ13C与叶氮含量的正相
关关系会受到影响。自然条件下, 植物对水分与氮
素的利用效率存在优化适应策略, 研究指出植物叶
片的δ13C (长期水分利用效率)与叶碳氮比(长期氮
素利用效率)之间存在负相关关系, 拥有较高水分
利用效率的植物是以低氮素利用效率为代价的。该
理论在草原和森林生态系统中都得到验证(Gong et
al., 2011; 展小云等, 2012)。我们在天津芦苇湿地的
研究也证实了这一理论。但是同样, 8月份七里海湿
地干涸影响了淹水条件下芦苇叶片δ13C与叶碳氮比
的负相关关系, 改变了植物的水、氮平衡以及对水、
氮资源的利用策略。然而, 淹水条件下, 尽管3块湿
地具有不同盐度和氮梯度, 叶片δ13C值与叶片氮含
量和碳氮比仍然呈显著相关关系(5月和8月去掉七
里海湿地)。表明淹水条件下, 天津湿地盐度和氮负
荷的程度还没有显著改变芦苇的氮、水平衡关系。
研究指出, 环境因子强烈干扰会影响植物叶片δ13C
值与叶片氮含量和碳氮比的相关关系, 改变植物对
水、氮资源的利用策略和营养元素的生物地球化学
循环(Sheng et al., 2011)。当前环境压力下, 天津沼
泽湿地干涸极大地改变了芦苇的水、氮平衡关系,
以及对水、氮资源的利用策略, 而湿地干涸对该过
程的影响要高于盐度和氮负荷增加。
4 结论
通过本项研究, 我们得出如下结论: 1)天津芦
苇湿地植物叶片δ13C在–26.17‰– –24.15‰之间, 平
均值为–25.49‰; 2)底泥水分状况和氮营养状况是
影响天津湿地芦苇叶片δ13C值的重要因子, 而底泥
盐度和磷含量与叶片δ13C值没有显著性相关; 3)淹
水条件下, 芦苇叶片δ13C值与叶氮含量呈显著正相
关关系, 与叶碳氮比呈显著负相关关系, 而湿地干
涸会打破此相关关系。当前环境压力下, 天津沼泽
湿地干涸极大地改变了淹水条件下植物的氮、水平
衡关系, 以及水、氮资源的利用策略, 而湿地干涸对
该过程的影响要高于盐度和氮负荷增加。该研究结
果对于理解当前环境压力下天津芦苇湿地的植物生
陈清等: 天津沼泽湿地芦苇叶片的碳稳定同位素比值分布特征及其环境影响因素 1051

doi: 10.17521/cjpe.2015.0101
理生态响应机制有重要意义。
基金项目 天津市应用基础与前沿技术研究项目
(15JCQNJC08100)、天津市高等学校创新团队培养
计划“天津海岸带水资源与区域生态环境变迁研究”
(TD12-5037)和天津师范大学校博士基金项目
(52XB1209)。
参考文献
Barter MA, Li ZW, Xu JL (2001). Shorebird numbers on the
Tianjin Municipality coast in May 2000. Stilt, 39, 2–9.
Cao SK, Feng Q, Si JH, Chang ZQ, Zuo MC, Xi HY, Su YH
(2009). Summary on the plant water use efficiency at leaf
level. Acta Ecologica Sinica, 29, 3882–3892. (in Chinese
with English abstract) [曹生奎, 冯起, 司建华, 常宗强,
卓玛错, 席海洋, 苏永红 (2009). 植物叶片水分利用效
率研究综述. 生态学报, 29, 3882–3892.]
Cernusak, LA, Ubierna N, Winter K, Holtum JAM, Marshall
JD, Farquhar GD (2013). Environmental and physiological
determinants of carbon isotope discrimination in terrestrial
plants. New Phytologist, 200, 950–965.
Chen Q, Gao J, Wang ZL, Wang YD (2014). Variation charac-
teristics of reed marshes in Tianjin and its cause during
1984–2009. Wetland Science, 12, 325–331. (in Chinese
with English abstract) [陈清, 高军, 王中良, 王义东
(2014). 1984–2009 年天津市典型芦苇沼泽变化特征及
成因分析. 湿地科学, 12, 325–331.]
Choi WJ, Ro HM, Chang SX (2005). Carbon isotope
composition of Phragmites australis in a constructed
saline wetland. Aquatic Botany, 82, 27–38.
Diefendorf AF, Mueller KE, Wing SL, Koch PL, Freeman KH
(2010). Global patterns in leaf 13C discrimination and
implications for studies of past and future climate.
Proceedings of the National Academy of Sciences of the
United States of America, 107, 5738–5743.
Domingues TF, Meir P, Feldpausch TR, Saiz G, Veenendaal
EM, Schrodt F, Bird M, Djagbletey G, Hien F, Compaore
H, Diallo A, Grace J, Lloyd J (2010). Co-limitation of
photosynthetic capacity by nitrogen and phosphorus in
West Africa woodlands. Plant, Cell & Environment, 33,
959–980.
Duursma RA, Marshall JD (2006). Vertical canopy gradients in
δ13C correspond with leaf nitrogen content in a
mixed-species conifer forest. Trees, 20, 496–506.
Farquhar GD, Cernusak LA (2012). Ternary effects on the gas
exchange of isotopologues of carbon dioxide. Plant, Cell
& Environment, 35, 1221–1231.
Farquhar GD, Ehleringer JR, Hubick KT (1989). Carbon iso-
tope discrimination and photosynthesis. Annual Review of
Plant Physiology and Plant Molecular Biology, 40, 503–
537.
Feng XP, Wang YD, Chen Q, Guo CC, Wang ZL (2014). Re-
search on the spatial evolvement regulations of soil salt of
the coastal natural wetlands in Tianjin. Journal of Tianjin
Normal University (Natural Science Edition), 34(2), 41–
48. (in Chinese with English abstract) [冯小平, 王义东,
陈清, 郭长城, 王中良 (2014). 天津滨海湿地土壤盐分
空间演变规律研究. 天津师范大学学报: (自然科学版),
34(2), 41–48.]
Gibberd MR, Turner NC, Storey R (2002). Influence of saline
irrigation on growth, ion accumulation and partitioning,
and leaf gas exchange of carrot (Daucus carota L.). Annals
of Botany, 90, 715–724.
Gong XY, Chen Q, Lin S, Brueck H, Dittert K, Taube F,
Schnyder H (2011). Tradeoffs between nitrogen- and
water-use efficiency in dominant species of the semiarid
steppe of Inner Mongolia. Plant and Soil, 340, 227–238.
Guo J, Yang YJ (2011). The characteristics of precipitation
changes in Tianjin in recent 20 years. Journal of Arid Land
Resources and Environment, 25(7), 80–83. (in Chinese
with English abstract) [郭军, 杨艳娟 (2011). 近20年来
天津市降水资源的变化特征. 干旱区资源与环境, 25(7),
80–83.]
Hamerlynck EP, Huxman TE, McAuliffe JR, Smith SD (2004).
Carbon isotope discrimination and foliar nutrient status of
Larrea tridentata (creosote bush) in contrasting Mojave
Desert soils. Oecologia, 138, 210–215.
Hultine KR, Marshall JD (2000). Altitude trends in conifer leaf
morphology and stable carbon isotope composition.
Oecologia, 123, 32–40.
Jiang QZ, Roche D, Monaco TA, Durham S (2006). Gas
exchange, chlorophyll fluorescence parameters and carbon
isotope discrimination of 14 barley genetic lines in
response to salinity. Field Crops Research, 96, 269–278.
Kohn MJ (2010). Carbon isotope compositions of terrestrial C3
plants as indicators of (paleo) ecology and (paleo) climate.
Proceedings of the National Academy of Sciences of the
United States of America, 107, 19691–19695.
Li J, Liu CQ, Yue PJ, Zhu ZZ, Zhang GP, Xiang M, Li Y
(2010). Hydrochem ical evidence of surface water salini-
zation process in the Tianjin coastal plain, China. Envi-
ronmental Chemistry, 29, 285–289. (in Chinese with Eng-
lish abstract) [李军, 刘丛强, 岳甫均, 朱兆洲, 张国平,
项萌, 李勇 (2010). 天津地区地表水咸化的水化学证
据. 环境化学, 29, 285–289.]
Liu XZ, Zhang Y, Su Q, Tian YL, Quan B, Wang GA (2014).
Research progress in responses of modern terrestrial plant
carbon isotope composition to climate change. Advances
in Earth Science, 29, 1341–1354. (in Chinese with English
abstract) [刘贤赵, 张勇, 宿庆, 田艳林, 全斌, 王国安
(2014). 现代陆生植物碳同位素组成对气候变化的响应
研究进展. 地球科学进展, 29, 1341–1354.]
Marks M, Lapin B, Randall J (1994). Phragmites australis (P.
communis): Threats, management and monitoring. Natural
1052 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (11): 1044–1052

www.plant-ecology.com
Areas Journal, 14, 285–294.
Sardans J, Penñuuelas J, Estiarte M, Prieto P (2008). Warming
and drought alter C and N concentration, allocation and
accumulation in a Mediterranean shrubland. Global
Change Biology, 14, 2304–2316.
Sheng WP, Ren SJ, Yu GR, Fang HJ, Jiang CM, Zhang M
(2011). Patterns and driving factors of WUE and NUE in
natural forest ecosystems along the Northsouth Transect of
Eastern China. Journal of Geographical Sciences, 21,
651–665.
Wang WW (2011). Nutrient Dynamic and Stable Isotope Indi-
cators in Tidal Flats of the Yangtze Estuary. PhD disserta-
tion, East China Normal University, Shanghai. (in Chinese
with English abstract) [王伟伟 (2011). 长江口潮滩营养
动态与稳定同位素指示研究. 博士学位论文, 华东师范
大学, 上海. 77–87.]
Wang WW (2012). Response of δ13C Values of Wetland Eco-
system Plants to Soil Salinity in Yellow River Delta. Mas-
ter degree dissertation, Ludong University, Yantai, Shan-
dong. (in Chinese with English abstract) [王文文 (2012).
黄河三角洲湿地生态系统植物δ13C值对土壤盐分的响
应. 硕士学位论文, 鲁东大学, 山东烟台. 22–51.]
Waring EF, Maricle BR (2012). Photosynthetic variation and
carbon isotope discrimination in invasive wetland grasses
in response to flooding. Environmental and Experimental
Botany, 77, 77–86.
Waring EF, Maricle BR (2013). Stomatal conductance
correlates with flooding tolerance in Phragmites australis
and Sorghum halepense. Transactions of the Kansas
Academy of Science, 115, 161–166.
Wei L, Yan CL, Guo XY, Ye BB (2008). Variation in the δ13C
of two mangrove plants is correlated with stomatal
response to salinity. Journal of Plant Growth Regulation,
27, 263–269.
Winter K, Aranda J, Holtum JAM (2005). Carbon isotope
composition and water-use efficiency in plants with
crassulacean acid metabolism. Functional Plant Biology,
32, 381–388.
Wu GH, Chen SR, Su RX, Jia MQ, Li WQ (2011). Temporal
trend in surface water resources in Tianjin in the Haihe
River Basin, China. Hydrological Processes, 25, 2141–
2151.
Xu ZZ, Zhou GS, Wang YH (2007). Effects of drought and
rewatering on carbon and nitrogen allocations in Leymus
chinensis grass. Journal of Meteorology and Environment,
23(3), 65–71. (in Chinese with English abstract) [许振柱,
周广胜, 王玉辉 (2007). 干旱和复水对羊草碳氮分配的
影响. 气象与环境学报, 23(3), 65–71.]
Xue DM, Boeckx P, Wang ZL (2014). Nitrate sources and dy-
namics in the salinized rivers and estuaries—A δ15 N- and
δ18O-NO3– isotope approach. Biogeosciences Discussions,
11, 4563–4589.
Yang ZF, Xie T, Liu Q (2014). Physiological responses of
Phragmites australis to the combined effects of water and
salinity stress. Ecohydrology, 7, 420–426.
Zhan XY, Yu GR, Sheng WP, Fang HJ (2012). Foliar water use
efficiency and nitrogen use efficiency of dominant plant
species in main forests along the Northsouth Transect of
East China. Chinese Journal of Applied Ecology, 23, 587–
594. (in Chinese with English abstract) [展小云, 于贵瑞,
盛文萍, 方华军 (2012). 中国东部南北样带森林优势植
物叶片的水分利用效率和氮素利用效率. 应用生态学
报, 23, 587–594.]
Zhang J, Gu L, Bao F, Cao Y, Hao Y, He J, Li J, Li Y, Ren Y,
Wang F, Wu R, Yao B, Zhao Y, Lin G, Wu B, Lu Q,
Meng P (2015). Nitrogen control of 13C enrichment in
heterotrophic organs relative to leaves in a landscape-
building desert plant species. Biogeosciences, 12, 15–27.
Zheng SX, Shangguan, ZP (2007). Photosynthetic character-
istics and the ir relationships with leaf nitrogen content and
leaf mass per area in different plant functional types. Acta
Ecologica Sinica, 27, 58171–594181. (in Chinese with
English abstract) [郑淑霞, 上官周平 (2007). 不同功能
型植物光合特性及其与叶氮含量、比叶重的关系. 生态
学报, 27, 58171–181594.]

责任编委: 罗天祥 责任编辑: 王 葳