全 文 ：植物生态学报 2009, 33 (1) 206~221
Chinese Journal of Plant Ecology

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收稿日期: 2008-01-16 接受日期: 2008-05-15
基金项目: 西北农林科技大学人才基金(01140411)和国家自然科学基金(30730020)
E-mail: gcm228@163.com
C3和C4植物光合途径的适应性变化和进化
龚春梅1 宁蓬勃2 王根轩3 梁宗锁1
(1 西北农林科技大学生命科学学院,陕西杨凌 712100) (2 西北农林科技大学动物医学院,陕西杨凌 712100)
(3 浙江大学生命科学学院农业生态与工程研究所,杭州 310058)
摘 要 高等植物大多为C3植物, C4植物和景天酸代谢(Crassulacean acid metabolism, CAM)植物是由C3植物进化
而来的。C4途径的多源进化表明, 光合途径由C3途径向C4途径的转变相对简单。该文分析研究了植物光合途径的
进化前景, 指出C4植物是从C3植物进化而来的高光效种类, 且地质时期以来降低的大气CO2浓度和升高的大气温
度以及干旱和盐渍化是C4途径进化的外部动力。C3植物的C4途径的发现说明植物的光合途径并非是一成不变的,
C3和C4植物的光合特征具有极大的可塑性, 某些环境的变化会引起植物光合途径在C3和C4途径之间转变。C3植物
具有的C4途径是环境调控的产物, 是对逆境的适应性进化结果, 因而光合途径的转变也适用于干旱地区植被的适
应性生存机理研究。该文还利用国外最新的C4光合进化模型介绍了植物在进化C4途径中所经历的7个重要时期(从
分子基础到形态基础、结构基础, 再到物质代谢水平、光合酶活水平, 直到C3和C4途径协调运转时期, 最后达到形
态与功能最优化阶段), 并结合全球气候变化的特点对国内外相关领域的研究进行了分析, 总结了植物光合途径
的适应性转变和进化的研究成果, 为今后的相关工作提出建议。
关键词 C3植物 C4植物 C4途径 干旱 适应性进化
A REVIEW OF ADAPTABLE VARIATIONS AND EVOLUTION OF PHOTO-
SYNTHETIC CARBON ASSIMILATING PATHWAY IN C3 AND C4 PLANTS
GONG Chun-Mei1, NING Peng-Bo2, WANG Gen-Xuan3, and LIANG Zong-Suo1
1College of Life Sciences, Northwest A & F University, Yangling, Shaanxi 712100, China, 2College of Animal Medicine, Northwest A &
F University, Yangling, Shaanxi 712100, China, and 3Institute of Agroecology and Ecoengineering, College of Life Sciences, Zhejiang
University, Hangzhou 310058, China
Abstract Three photosynthetic pathways are used by plants: C3, which most plants use, C4 and cras-
sulacean acid metabolism (CAM). C3 is the ancestral pathway, with C4 and CAM representing recently
diverged forms. We conclude that the variation and evolution of photosynthetic pathway of C3 and C4
are adaptations to environmental stresses. First, we discuss the evolutional future of photosynthetic
pathways. It has been suggested that low atmosphere CO2, enhanced temperatures, drought and salinity
are external drivers of C4 photosynthetic evolution. Second, we analyze the possibility of evolution from
C3 to C4. The polyphyletic evolution of the C4 pathway suggests that the transition from C3 to C4 was
relatively simple. This suggestion is supported by the observation that both C3 and C4 plants possess in-
herent plasticity in their photosynthetic characteristics. The stress causing the shift from C3 to C4 was
involved in the environmental regulation of plants, and the C4 pathway in C3 plants evolved as an adap-
tation. The environmental stresses may have involved plant capacities for survivorship and competition
in arid areas. Third, we present a simplistic model of the main phases of C4 photosynthetic evolution
and discuss the variation and evolution of C3 and C4 photosynthetic carbon assimilating pathways. Evo-
lution was not directly to C4 photosynthesis, so each step had to be stable, beginning with numerous
preconditions needed for an evolutionary lineage to begin evolving C4 characteristics. A current com-
plication of C4 photosynthetic evolution is global climate change and human manipulation of the bio-
sphere. It is possible that C4 photosynthesis can be used to resist adversity and increase the yield of C3
crops. In conclusion, study of the evolution of photosynthetic pathway in plants provided insight into

1 期 龚春梅等: C3和 C4植物光合途径的适应性变化和进化 DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2009.01.023 207

the photosynthetic physiology of plants under stress and provided new theory to reconstruct vegetation,
enhance crop yield, and explain adaptation of C3 species in arid areas.
Key words C3 plants, C4 plants, C4 pathway, drought, adaptable evolution
DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2009.01.023
植物的光合作用将无机物转化为有机物, 同
时固定太阳的光能, 是地球上最重要的化学反应
(潘瑞炽和董愚得, 2004), 是植物碳积累、生长发
育和生物量积累的重要源头(Niu et al., 2008)。高
等植物的3种光合碳同化途径分别是C3途径、C4
途径和景天酸代谢(Crassulacean acid metabolism,
CAM)途径 , 相应的植物因CO2固定的最初产物
不同, 分别称为C3、C4和CAM植物。大多数植物
系C3植物, 而C4和CAM植物是由C3植物进化而来
(Sage, 2004)。C4途径在被子植物每一科属中各自
独立进化(Kellogg, 1999), 这种多源进化的特点
表明光合途径由C3途径向C4途径的转变相对简单
(Hibberd et al., 2008)。一些C3植物具有某些C4植
物的光合特征(Hibberd & Quick, 2002); 而某些C4
植物的特定发育阶段又具有C3植物特征的分化
(Pyankov et al., 1999); 有些植物的光合途径能够
在C3和C4途径之间相互转变(Cheng et al., 1989;
Ueno, 1998)。这些现象表明, C3和C4植物的光合
特征具有极大的可塑性(Hibberd et al., 2008)。在
特定环境条件下, 植物的形态结构和生理生化功
能会发生相应的改变(李正理和李荣敖, 1981), 而
这种适应性改变往往是光合碳同化途径进化的前
提和基础(Sage, 2004)。C3植物的C4途径就是环境
变化引起的光合途径由C3途径向C4途径的转变 ,
是植物对逆境的适应性进化结果, 也是植物增强
生存能力和竞争能力的需要(云建英等, 2006)。因
而, 对光合途径转变的认识也适用于对干旱地区
植被的适应性生存机理研究。在自然界中, 植物
会遭受强光、极端温度、盐渍化、水分亏缺和大
气干旱等各种环境因子的胁迫, 其中水分亏缺是
影响干旱区植物生长发育和导致生理生化响应的
主要因子和限制植物生长的关键因素(Biehler &
Fock, 1996)。地球上一半左右的陆生植物群落经
常受到干旱胁迫, C4植物能生长在相对于C3植物
来说更为严酷的高温和干旱地区, 早期的研究把
C4途径归结为植物在温暖、强光、水分有限的情
况下的产物(Taiz & Zeiger, 1991; Raven et al.,
1992)。因此, 随着世界人口的不断增多和可耕地
面积的逐渐减少, 合理利用已有C4植物资源, 开
发干旱和半干旱地区的土地资源, 并通过研究水
稻(Oryza sativa)等C3作物的光合碳同化途径由C3
向C4的转变来提高其50％的光合效率, 进而提高
作物产量来满足人口增加的需要成为当务之急
(Cushman & Bohnert, 2000; Hibberd et al., 2008)。
另外, 有人从光合碳同化途径由C3向C4转变的角
度来探讨植物适应环境变化的原因 (郑学平等 ,
1993; Zheng et al., 2000), 但缺乏深入的适应性进
化的研究证据。因此, 我们应用Sage(2004)提出的
C4光合进化模型 , 并结合全球气候变化的特点 ,
对国内外相关领域的研究进行了分析, 提出了植
物光合碳同化途径随环境改变发生适应性变化和
进化的观点, 这不仅对干旱地区植被响应各种环
境因子及其运行机制研究具有理论意义, 而且对
粮食生产基地的农作物增产、高产的生产实践具
有重要的指导意义。本文还探讨了植物C4途径响
应全球气候变化和人类活动的未来趋势, 为今后
植物的环境适应性和转基因作物的高产研究提供
了新思路。
1 光合途径的进化前景
1.1 C3和C4植物的光合碳同化及其效率差异
C3植物光合碳同化过程的最初光合产物为3
碳 (C) 的 3- 磷 酸 甘 油 酸 (Phosphoglyceric acid,
PGA), 其最初固定CO2是在叶肉细胞中通过核酮
糖 -1, 5- 二磷酸羧化酶 / 加氧酶 (Ribulose-1,5-
bisphosphate carboxylase/oxygenase, Rubisco)作用
实现的。因此, CO2的固定主要取决于核酮糖-1, 5-
二 磷 酸 羧 化 酶 (Ribulose-1,5-bisphosphate car-
boxylase, RuBPCase)的活性, 它催化1分子二磷酸
核酮糖(Ribulose bisphosphate, RuBP)与1分子的
CO2结合产生2分子PGA, 从而促进Calvin循环的
运转, 这是光合碳固定的主要限速步骤。C4植物
固定CO2的最初产物是苹果酸(Malate)或天冬氨
酸 (Aspartic acid)等 4C 二羧酸 (Hatch & Slack,

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1966), 最初固定CO2是在叶肉细胞胞质中经磷酸
烯醇式丙酮酸羧化酶 (Phosphoenolpyruvate car-
boxylase, PEPCase)催化与受体磷酸烯醇式丙酮
酸 (Phosphoenolpyruvate, PEP) 形 成 草 酰 乙 酸
(Oxaloacetic acid, OAA)(Sayre et al., 1979), 再还
原为4C酸转运至鞘细胞中脱羧, 释放出的CO2经
Calvin循环(即C3途径)再固定 , 余下的3C产物运
回到叶肉细胞中再生PEP, 从而完成C4途径循环。
C4植物是从C3植物进化来的一种高光效种
类, 与C3植物相比, 它们具有在高光强、高温及低
CO2浓度下保持高光效的能力(李卫华等, 1999)。
高光合速率是C4植物的特征 (潘瑞炽和董愚得 ,
2001), 也是作物高产的保障。CO2被吸收后, 反
应过程的速率主要受C4途径中酶的数量和活性以
及可利用的CO2的量的限制。C4植物能通过C4途
径的酶系统 (PEPCase、 NADP-苹果酸脱氢酶
(NADP-malate dehydrogenase, NADP-MDH) 、
NADP- 苹 果 酸 酶 (NADP-malic enzyme,
NADP-ME)和丙酮酸磷酸二激酶(Pyruvate ortho-
phosphate dikinase, PPDK)等)保持较高的光合效
率。如叶肉细胞叶绿体含有PEPCase, CO2的受体
PEP的再生和OAA的还原均发生在叶肉细胞内 ;
而维管束鞘细胞含有脱羧酶和Rubisco, 苹果酸
的脱羧和CO2通过Calvin循环的再固定则在鞘细
胞中进行, 利用空间上分隔的叶肉细胞和维管束
鞘细胞 (构成Kranz结构 )可有效地同化外界的
CO2, 保持较高的碳同化效率 , 从而有利于保持
较高的光合效率(Edwards & Walker, 1983; Hatch,
1987; Ku et al., 1999)。由于鞘细胞中C4酸脱羧机
理不同, C4植物可分为NADP-ME类型、NAD-苹果
酸酶(NAD-malic enzyme, NAD-ME)类型和PEP羧
激酶(PEP carboxykinase, PEP-CK)类型3个生化亚
型。NADP-ME、NAD-ME和PEP-CK这3种脱羧酶
的相对丰富程度是判定植物属于哪一生化亚型的
依据(Sage, 2004)。
1.2 进化C4途径的动力
1.2.1 低浓度CO2
4000万年前, 大气CO2浓度急剧降低, 之后,
C4植物频繁出现(图1)。有人认为, C4途径是大气
CO2 浓度降低后植物所采用的光合作用方式
(Bowes, 1993)。由于C4植物维管束鞘细胞中苹果
酸的脱羧反应是一种浓缩CO2的机制, 使维管束
鞘细胞中具有相对高的CO2浓度 , 同时促进了
Rubisco催化的羧化反应, 降低了光呼吸, 形成了
CO2的再固定(Keeley, 1999), 这种防止CO2底物
由光呼吸导致丢失的特性, 有助于获得较高的产
量; C4植物固定CO2的底物为HCO3－, PEPCase与
HCO3
－的亲和力远比Rubisco与HCO3－的亲和力
高 ; 另外 , 细胞壁上软木脂层的存在也会降低
CO2的透性(Hatch, 1987; Weiner et al., 1988), 这
些都促成了C4光合途径的发生和发展。据估计, C4
植物约占全球陆地初级生产量的25%~30% (Gil-
lon & Yakir, 2001), 热带作物也都以玉米 (Zea
mays) 和高粱 (Sorghum bicolor) 等 C4 植物为主
(Brown, 1999), 因此, 以C4植物为主的干草原环
境甚至与人类的起源有着某种联系, C4植物的出
现对中新世以来全球环境变化和现代环境格局的
形成过程都具有特殊的意义(韩家懋等, 2002)。
1.2.2 高温、干旱和盐渍化
人类活动已造成大气温度的升高(Hegerl et
al., 1997; Tett et al., 1999; Stott, 2003; IDAG,
2005; Zhang et al., 2006)。气温升高使光合碳同化
过程中羧化反应与加氧反应的比率降低, 因而在
温暖地区植物光呼吸会释放更多的能量(Brown
et al., 2005), 而C4途径完成整个光合作用需要消
耗额外的三磷酸腺苷 (Adenosine triphosphate,
ATP), C4途径的运行较C3途径需要更多的能量。
同时, 高温会直接促进C3植物的光呼吸和暗呼吸,
由于光呼吸消耗了30％以上的光合产物 (Jordan
& Ogren, 1984), 任何增强光呼吸的环境因子都
会诱导C4途径的出现(Sage, 2004), 因此, 高温成
为C4途径进化的主要环境驱动力, 这也是C4植物
在热带和亚热带地区得到极大丰富的原因。
在强光、高温和干旱的气候条件下, C4植物的
光合速率远高于C3植物。这种认识把C4植物的出
现与干旱联系起来。尽管干旱并不是C4植物在群
落中占优势的前提条件(Sage et al., 1999), 但强
光和高温使近地面的蒸散加强, 间接导致了大气
干旱和土壤干旱及盐渍化的发生。任何降低CO2
的环境因子也都会诱导 C4 途径的出现 (Sage,
2004), 那么, C3植物在干旱和盐渍环境中由于气
孔关闭, 胞内CO2浓度降低, 刺激光呼吸作用, 发
展C4途径就不足为奇了。
1.2.3 C4途径可消除Rubisco的加氧反应

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在所有的光合有机体中 , 只有Rubisco能够
催化CO2的固定。尽管PEPCase也是C3植物中另一
主要羧化酶, 在从糖酵解途径运送C到三羧酸循
环中也发挥了重要作用(Chollet et al., 1996), 但
以目前的植物形态结构, PEPCase还不能完成CO2
净固定直接生成碳水化合物, 因为三羧酸循环的
C与PEP结合是一种损失, 必须在CO2固定后再进
入Calvin循环(Sage, 2004)。光合作用的效率由于
Rubisco的存在而得到认可。Rubisco和C3光合途
径自有生命以来就开始进化(Hayes, 1994), 到了
石炭纪, Rubisco已与植物初始代谢一体化。30亿
年前地球上CO2浓度高而O2浓度低, 有利于羧化
反应的进行; 到了地质年代, O2浓度升高, CO2浓
度降低 , 导致羧化反应与加氧反应的比率降低
(Sage, 1999)。C4途径能够通过叶片解剖结构、生
化反应和超微结构的修饰, 有效地清除核酮糖-1,
5-二磷酸加氧酶 (Ribulose-1,5-bisphosphate oxy-
genase, RuBPOase)的活性(Hatch, 1987), 消除加
氧反应, 并通过C4光合酶完成光呼吸产生CO2的
再固定。而C3途径想要避免光呼吸, 不进化C4途
径几乎不可能实现(Sage, 2004)。


图1 第三纪以来大气CO2浓度的变化(引自Sage(2004), 略有改动)
Fig. 1 Changes in atmospheric CO2 concentration since the beginning of the Tertiary Period (ca. 65 million years
ago)(Adapted from Sage, 2004)
○: 硼同位素测定的大气CO2浓度 Atmospheric CO2 concentration measured by using boron isotopes method :
烯酮片断中的碳同位素比率 Carbon isotope ratio in alkenone fragments : 4千万年前大气CO2浓度的变化 The
best-fit regression to the CO2 data older than 40 million years : C4植物发生发展的关键时期 Key developmental
period in the history of C4 plants


1.3 C4途径的进化路线
C4植物在3个单子叶植物科(禾本科、莎草科
及水鳖科)和16个双子叶植物科属(苋科和藜科最
典型)中最早出现(图2)。生理遗传分析显示: C4
植物的科属植物起源于C3植物祖先, 并且C4途径
在每一科属中各自独立进化(Kellogg, 1999)。由于
单子叶植物比双子叶植物的进化程度高, 所以单
子叶植物中C4植物约占C4植物总数的80％, 而双
子叶植物中C4植物则较少。C4途径不是单一的代
谢途径, 它是一整套在形态结构和生化功能上形
成适应性调整 , 利用 PEPCase 和其它酶浓缩
Rubisco周围的CO2, 弥补升高的光呼吸速率造成
的损失 , 进而提高光合效率的光合途径 (Sage,
2004)。C4植物具有完整的Calvin循环, 应该说, C4
途径是对 C3 途径的补充 , 而不是代替 (Sage,
2004)。

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2 C3植物中C4途径的发现
C3植物中的C4途径是伴随着C4途径的发现而
发现的。1953年Calvin和1966年Hatch相继提出光
合碳同化的C3途径和C4途径。随着研究的日益深
入, 科学家们发现某些C3植物和C4植物的差异并
不显著。C3植物大麦(Hordeum vulgare)的颖片中
PEPCase的含量高于叶片中 , 而PEPCase是C4途
径的关键酶, 因此提出C3植物中可能有C4途径的
存在(Duffus & Rosie, 1973)。Imaizumi等(1997)发
现, 在水稻外稃中存在着C4途径, 而且其C4酸代
谢像C4植物那样是光依赖性的。无茎粟米草
(Mollugo nudicaulis)中可同时存在C3和C4途径 ,
嫩叶属于C3途径, 老叶属于C4途径, 而中部叶属
于C3-C4中间类型(李卫华等, 1999)。C3作物大豆
(Glycine max)叶片中存在C4途径的关键酶, 形成
较完整的C4途径(李卫华等, 2000)。由此可见, C3
植物中确实存在C4途径。



图2 C4途径在被子植物分类学上的进化路线 (引自Sage (2004), 略有改动)
Fig. 2 Evolutional course of C4 pathway in the taxonomic orders of angiosperms (Adapted from Sage, 2004)
被子植物进化C4途径的目的顺序用粗体字表示, 直线右侧是每一目主要的C4科、属, 括号中的数字是估计的C4属/
种数或物种数 Angiosperm orders with C4 photosynthetic carbon assimilating pathway are shown in bold. Lines to the right
of these orders indicate families and principal C4 genera within a lineage. Numbers in parentheses refer to estimates of gen-
era/species numbers or, where relevant, just species numbers


3 环境变化导致C3和C4植物光合碳同化
途径转变
C4途径有其适宜的环境条件和地理分布范
围, 表现出极大的环境调控性; 植物的光合碳同
化途径受环境条件变化的影响, 甚至在同一地点
的不同生长时期, 光合碳同化途径都会发生转变,
或者不同类型光合酶的表达强度因环境因子的变
化而改变(牛书丽等, 2004)。C4途径被认为是植物
在高温、强光和干旱环境下优势生存的碳同化途
径(Laetsch, 1974; Takeda et al., 1985; Guy et al.,
1986; Ueno et al., 1988; Hatch, 1992)。有人证实植

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物体内的水势下降是引起植物C4代谢增强的主要
原因(Guy et al., 1986)。干旱所引起的C3和C4途径
之间的互相转变最多, 表现在光合结构的变化、
光合特征酶的变化和光合代谢特征的变化等方
面。
3.1 光合结构的变化
一般认为, 当环境逐渐变干燥时, 植物形态
特征所发生的变化可能是从相对近代的陆地祖先
进化而来。植物对环境变化做出反应的多样性 ,
既包括了生理修饰, 也包括了形态特征修饰。一
直以来人们认为, Kranz解剖结构是C4植物的主要
形态特征(Bjorkman et al., 1971)。C4植物的典型叶
片结构特征——Kranz结构被分为滨藜型(ATR)、
地肤型(KOCH)、碱蓬型(SUE)、猪毛菜型(SALS)、
黍型 (PANIC)、三芒草型 (ARIST)和虎尾草型
(CHLOR)等7个类型(Carolin et al., 1975, 1978)。
但 没 有 典 型 Kranz 结 构 的 藜 科 植 物 异 子 蓬
(Borszczowia aralocaspica) 和另一种藜科植物
Bienertia cycloptera, 却通过C4光合酶的高表达和
在叶肉细胞内的区隔化分布完成C4光合过程
(Sage, 2004; Hibberd & Quick, 2002; Voznesen-
skaya et al., 2001, 2002)(图3)。由于没有叶肉细胞
和维管束鞘细胞的分化, C4光合过程要求C3植物
叶片结构发生改变, 在叶肉细胞内部形成分隔用
以定位Rubisco和浓缩CO2(Sage, 2004)。这种利用
植物现有生化特征完善而不是去创造新物质的进
化特点符合物种复杂特征进化的一般规律
(Doebley & Lukens, 1998)。在进化顺序上, 植物
某些组织比维管束鞘本身更易形成光合碳浓缩组
织(Photosynthetic carbon reduction, PCR)(Dengler
& Nelson, 1999; Soros & Dengler, 2001)。因此看
来, C4光合酶的活性变化较之Kranz结构在进化上
更为重要。因此, 研究自然条件下植物光合途径
的转变, 应侧重光合酶活性的变化, 而不必强调
Kranz结构的存在。
既然C3植物既不具备C4植物的Kranz结构 ,
也没有C4途径酶的细胞分隔, 它的C4途径运行应
该不同于C4植物, 其CO2的固定与同化应当在细
胞中的不同部位进行。Bowes和Salvucci (1989)认
为, C3植物CO2的浓缩位点可能是叶绿体。Badger
和 Price (1992)及Reiskind等(1997)用蓝细菌和黑
藻(Hydrilla verticillata)研究证实了叶绿体是CO2
的浓缩部位 , 脱羧酶位于叶绿体中。在不具有
Kranz结构而又行使C4途径的植物细胞质中 , 通
过PEPCase作用产生OAA, OAA穿越叶绿体膜 ,
在叶绿体内生成苹果酸, 然后脱羧进入Calvin循
环 (李卫华等 , 1999), 尤其是藜科植物Bienertia
cycloptera通过两种分布在细胞内不同部位的叶
绿体完成CO2的固定和同化, 一种叶绿体类囊体
较少 , 分布在细胞靠近周边的地方 , 进行CO2的
固定形成苹果酸; 而后, 苹果酸转移到另一种比
较典型、集中在细胞中央的叶绿体中, 进行CO2
的同化。二者被大液泡隔离开并以细胞质所组成
的通道连接(Voznesenskaya et al., 2001, 2002), 进
行C4途径循环(图3B)。




图3 两种单一光合细胞的C4植物叶解剖结构(引自Sage (2004), 略有改动)
Fig. 3 Leaf anatomy of the two single-celled plants with the C4 pathway of organic acid flux in each cell highlighted
(Adapted from Sage, 2004)
A: 异子蓬 Borszczowia aralocaspica B: Bienertia cycloptera P: PEPCase的分布区 Distribution region of PEP-
Case R: Rubisco的分布区 Distribution region of Rubisco

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3.2 光合特征酶的变化
3.2.1 PEPCase活性
Ueno 等 (1988) 发现 , 莎草科植物大莎草
(Eleocharis vivipara)光合途径的变化非常灵活 ,
在陆生条件下具有Kranz结构, 表现出C4特征, 在
淹水条件下却没有Kranz结构。他们认为这种植物
进行C4循环还是进行C3循环, 完全取决于池塘的
水分状况; 他们通过酶学实验也证实了这种植物
光合途径的多样性, 在陆生条件下有很高的C4光
合酶(PEPCase、PPDK和NAD-ME)活性 , 而在沉
水条件下这些酶的活性很低。Reiskind等(1997)
发现: 两栖植物轮叶水草(即黑藻)在冬季C3途径
代谢旺盛; 在夏季水生条件下, 尽管不具有Kranz
结构, 但仍有活跃的C4途径代谢, 且极易通过诱
导出现类似C4途径的特征。小麦(Triticum aesti-
vum)和大豆在干旱条件下 , PEPCase活性显著提
高。因此, PEPCase 在C3植物碳代谢中的作用不
容忽视, 尤其当植物体内外条件发生变化时, 其
活性也会发生显著变化(李卫华等, 1999)。Gong
等 (2006) 发 现 , 荒 漠 C3 植 物 细 枝 岩 黄 芪
(Hedysarum scoparium)随着水分胁迫的加剧, C4
光合酶 (PEPCase和NAD-ME)活性逐渐升高 , 且
与抗氧化保护酶系统协同作用来抵御逐渐加剧的
干旱胁迫。C4植物固定CO2的底物为HCO3—, 与
PEPCase亲和力极高 , 因此在干旱环境条件下 ,
即使气孔部分关闭 , PEPCase也能催化固定较低
浓度的CO2, 而且不存在与O2的竞争反应 , 固定
CO2的效率高。Latzko 和 Kelly (1983)认为, C3植
物体内的PEPCase能够固定外界的CO2生成苹果
酸(苹果酸可维持细胞的pH值)进行C4循环, 而且
还可作为三羧酸循环的中间产物参与呼吸代谢。
由此可见, PEPCase 不仅存在于C4植物中, 而且
广泛存在于C3植物中。植物随环境条件变化时具
体执行哪一种光合途径, PEPCase 的数量与活性
起到较好的指示作用(殷立娟和王萍, 1997; 李卫
华等, 2000)。
3.2.2 Rubisco数量及活性
C3植物的Rubisco对干旱高温的短期响应目
前还不清楚。Portis(1992)认为, 午间高温与其它
环境因素协同作用可引起C3植物叶绿体基质与细
胞质中的磷缺乏, 使ATP/ADP比值降低, 从而降
低Rubisco的活性, 进而导致光合速率下降。对向
日 葵 (Helianthus annus) 和 烟 草 (Nicotiana ta-
bacum)的研究发现 , Rubisco几乎不受干旱影响
(Gimenez et al., 1992; Gunasekera & Berkowitz,
1993); 大豆Rubisco活性的丧失被认为是早期积
极的干旱响应(Majumdar et al., 1991); 在严重持
久的干旱胁迫下 , 向日葵和小麦的Rubisco数量
和活性均会下降(Kicheva et al., 1994; Tezara &
Lawler, 1995)。地中海大田烟草的Rubisco活性在
干旱胁迫下的降低是由于催化位点抑制剂的大量
积累造成的(Parry et al., 1993)。一些研究表明,
Rubisco的蛋白量和活性(包括初始活性和总活性)
在叶片相对含水量(Relative water content, RWC)
为70%~90%或更大范围内不会大幅改变(Sharkey
& Seemann, 1989; Gunasekera & Berkowitz, 1993),
但在严重干旱胁迫下 , Rubisco的活性会下降
(Tezara et al., 1999)。Parry等(2002)研究发现, 烟
草随着RWC的降低, Rubisco的总活性、最大活性
和 初 始 活 性 均 会 降 低 ; 小 麦 叶 的 RWC 在
67%~97%时 , Rubisco的总活性与RWC的相关性
很小。直到Bota等(2004)的最新研究才达成共识:
在轻度和中度干旱下 , Rubisco的活性和RuBP的
含量基本保持稳定, 只有在严重干旱时二者才会
降低 , 并对光合作用产生抑制 , 这可能是因为 ,
干旱胁迫下叶片内ATP的供应受限影响了活化酶
对Rubisco的激活 , 使Rubisco活性下降 , 进而对
胁迫下的光合碳同化产生调控作用(Tezara et al.,
1999; Parry et al., 2002)。
研究还发现, 受到干旱胁迫的叶, CO2同化率
的降低不能简单地通过增加胞外CO2浓度得到逆
转 , 提示干旱胁迫已影响到叶肉细胞的代谢
(Lawlor, 1995, 2002; Cornic & Fresneau, 2002;
Tang et al., 2002), 并且叶肉细胞的响应随水分赤
字 的 增 加 变 得 更 为 重 要 (Tezara & Lawlor,
1995)。高等植物CO2同化的C3和C4途径不是截然
分开的, 而是相互联系、在一定条件下相互转化
的(李卫华等, 1999), 这也反映了植物光合碳代谢
途径的多样性和复杂性, 以及在进化过程中植物
表现出的对生态环境的适应性。近来发现环境调
控在植物光合碳同化途径的相互转化过程中起着
重要作用, 某种植物营何种光合碳同化途径随环
境条件的改变会发生相应变化(牛书丽等, 2004)。
这就把植物在某一条件下的适应性与光合途径的

1 期 龚春梅等: C3和 C4植物光合途径的适应性变化和进化 DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2009.01.023 213

转变联系起来。
4 C3植物的C4途径进化
4.1 C3植物如何进化C4途径
近年来有人发现, 十字花科C3模式植物拟南
芥属 (Arabidopsis)植物与醉蝶花属 (Cleome)C4植
物具有非常相似的基因(Brown et al., 2005)。在过
去25年中 , 对许多C3-C4中间类型植物的研究发
现也对认识C4进化的各个时期具有非常重要的意
义。C3-C4中间类型植物被认为是由C3植物降低光
呼吸所消耗的CO2进化来的(Moore et al., 1989)。
一 些 C3-C4 中 间 类 型 植 物 如 十 字 花 科 的
Moricandia arvensis(Monson & Rawsthorne, 2000)
和禾本科的Orcuttia spp.生长于季节性湖泊 , 在
湖泊干涸后的陆生阶段它们营 C4 途径生活
(Keeley, 1998)。20世纪80年代以后, 几个进化模
型相继被提出 (Edwards & Ku, 1987; Brown &
Hattersley, 1989; Rawsthorne, 1992; Monson,
1999)。特别是对菊科黄花菊属(Flaveria)植物的研
究发现, 黄花菊属有类似C4途径的种类(Cheng et
al., 1988; Moore et al., 1989; Ku et al., 1991)。由于
C4途径的复杂性, 它的出现不是立即完成的, 也
不可能一步到达顶级时期, 而是通过渐进方式实
现的, 而且具体进化到哪一时期是与植物种类及
其所处的环境密切相关的。
近年来, Sage(2004)以黄花菊属植物为例, 提
出了C4途径进化的金字塔模型 , 它包含7个重要
的进化时期(图4)。第1个时期是植物的常规准备
阶段, 创造和复制大量的基因是C4途径进化的前
提条件(Monson, 2003)和分子基础。第2个时期是
C4光合碳同化途径进化的形态基础, 进化有效的
C4途径, 这个时期减小叶肉细胞和维管束鞘细胞
的距离有利于代谢物的快速运输 (Raghavendra,
1980; Ehleringer et al., 1997), 同时, 减小脉间距
或增大维管束鞘体积对于提高叶片的完整性和机
械性, 减小蒸发表面积以抵御风沙, 或提高叶片
贮水能力以保持叶片水势和抵御干旱高温都是非
常重要的(Sage, 2001)。低纬度C3植物的脉间距小,
维管束鞘大 , 干旱和风沙可诱导增加叶脉密度 ,
使其与脉间距成负相关 (Shields, 1950; Uhl &
Mosbrugger, 1999; Roth-Nebelsick et al., 2001)。禾
草类较易减小脉间距而进化为C4途径(Ehleringer
et al., 1997)。第3个时期是C4光合碳同化途径进化
的结构基础, 也即维管束鞘细胞内光合器官增加
阶段。典型的C3植物维管束鞘细胞几乎没有叶绿
体, C4光合酶活性很低(Metcalfe & Chalk, 1979)。
要建立有效的甘氨酸代谢库和可能的C4酸代谢 ,
必须大量增加维管束鞘细胞中的叶绿体和线粒体
以提高光的吸收和光合活性(Brown & Hattersley,
1989; Rawsthorne, 1992)。第4个时期是甘氨酸代
谢和光呼吸CO2泵的形成期。一旦具备C4途径的
解剖结构条件, 植物体内首要的调整是使甘氨酸
在叶肉细胞和维管束鞘细胞这两类光合细胞中的
穿梭成为可能, 叶肉细胞相关功能基因突变引起
的功能缺失, 迫使甘氨酸不得不转移到鞘细胞中
阻止光呼吸产物的积累(Monson, 1999), 这是C4
途径进化的物质代谢基础。第5个时期是叶肉细胞
PEPCase活性的升高阶段。甘氨酸代谢使维管束
鞘细胞中CO2水平迅速提高 , 不可避免地造成
CO2的逸出(von Caemmerer, 2000)。为了再固定从
维管束鞘细胞逸出的CO2以及确保大量的C4酸进
入鞘细胞脱羧, PEPCase活性升高, 将细胞间隙的
CO2又固定回来 , 形成名副其实的CO2泵 (Sage,
2004)。从黄花菊属C4植物的PEPCase活性是C3植
物的40倍 (Sage, 2004)可以看出 , 进化C4途径 ,
PEPCase的活性升高是必需的。第6个时期是C3、
C4循环协调运转的时期。由于C4循环的攀升及相
应的Rubisco活性的提高 , 加强的C4循环会与原
有的C3循环竞争叶肉细胞中的CO2和ATP。为了
避免竞争, C3、C4循环中多种光合机构酶的表达与
适应是必需的。一些研究表明 , 黄花菊属植物
PEPCase的活性高于Rubisco的活性时, C3、C4循环
的协调整合极其重要(Monson et al., 1988; Mon-
son & Rawsthorne, 2000)。当植物的PEPCase活性
低于Rubisco的活性时 , 稳定碳同位素δ13C值结
果仍显示为C3植物; PEPCase活性高于Rubisco活
性时, 植物执行C4途径(Monson et al., 1988; 殷立
娟和王萍, 1997; Monson & Rawsthorne, 2000; 李
卫华等, 2000)。50%的C4循环富集更多的13C, 使
δ13C值提高。所以δ13C值也能反映C3和C4循环
的协调程度, δ13C值越大, 协调整合得越好, 越
易于进化为C4植物(Monson & Rawsthorne, 2000)。
第7个时期是整个植物形态与功能相适应并达到
最优化的时期。C4植物高的水分利用效率(Water

214 植 物 生 态 学 报 www. plant-ecology.com 33 卷

use efficiency, WUE)促进了植物整体水平上两个
重要的发展阶段, 一是气孔对CO2和光敏感性的
增加, 提高了气孔在导度相对低的情况下响应环
境变化的能力(Schulze & Hall, 1982; Huxman &
Monson, 2003); 二是改变输导组织结构和模式以
提高其生物量的积累, 达到更有效利用环境条件
的目的(Kocacinar & Sage, 2003)。植物进入这个
时期, 标志着它们已拥有有效的C4途径功能, 特
别是在竞争较小的严酷生境中(Sage, 2004)。这可
以解释为什么新近加入双子叶C4家族的植物多由
没有竞争或受高度扰动, 长期干旱或提高的盐胁
迫 的 植 物 进 化 而 来 (Ehleringer et al., 1997;
Pyankov et al., 2001)。




图4 包含C4途径主要进化时期的最简金字塔模型(引自Sage (2004), 略有改动)
Fig. 4 An ascending pyramid of C4 pathway: a simplistic model of the main phases of C4 evolution
(Adapted from Sage, 2004)


4.2 C3植物C4途径进化的分子证据
近几年关于植物光合途径进化的研究进展迅
速 , 人类文明创造了全新的C4物种的产生途径 ,
即C3植物基因工程(Sheehy et al., 2000; Miyao,
2003)。基于此, 有人提出研制C4水稻以获得高产
(Hibberd et al., 2008)。Sage(2004)提出的光合进化
模型强调的第1个时期其实就是分子进化阶段 ,
唯有此期人类可以通过分子生物学手段改良物
种。植物基因组中广泛分布着细胞特异型启动子,
不难想象, 与通过突变进化一个新的作用元件相
比, 它更容易通过插入一个启动子或增加顺式作
用 元 件 的 序 列 而 在 组 织 中 特 异 性 表 达
(Kirchhamer et al., 1996), 插入的功能启动子和增
强子也可以进入基因的单拷贝进行差别表达, 而
无需基因复制(Rosche & Westhoff, 1995)。因此最
初的工作集中在将C4光合酶的基因插入到水稻
中, 特别是C4光合关键酶各个基因在C3植物中的
存在和表达成为作物高产研究的新热点。植物的
PEPCase基因由2～5个不同亚型组成, 各自编码
不同的PEPCase同工酶(Toh et al., 1994), 主要包
括C4型和C3型。C4型即光合型PEPCase, 主要在
C4植物的绿色叶片中大量表达; C3型即非光合型

1 期 龚春梅等: C3和 C4植物光合途径的适应性变化和进化 DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2009.01.023 215

PEPCase, 主要在黄化叶和茎、根等组织中大量表
达, 在根瘤中也有C3型的表达; 在CAM植物的绿
色叶片中表达CAM型, 参与碳骨架回补作用, 即
补充三羧酸循环中由于氨基酸合成损失的碳骨
架、保持pH和渗透平衡、重新固定呼吸所释放的
CO2、参与种子形成与萌发和果实成熟等。此外,
PEPCase在气孔开闭和豆科植物根瘤固氮过程中
也有特殊的作用(Latzko & Kelly, 1983)。因此认
为 , 非光合型PEPCase在光合作用调节上也起着
重要作用。在改善C3作物光合效率过程中, PEP-
Case成为重点关注的光合酶 , 目前已知编码
PEPCase的酶基因是ppc, 它被转移到C3作物中得
到了超量表达(Ku et al., 1999, 2000)。黄花菊属的
PEPCase基因家族是研究C4基因进化的模式系统,
在 黄 花 菊 属 C3 植 物 中 发 现 了 3 种 编 码 C3 型
PEPCase的基因 : ppcA、 ppcB和 ppcC, 而C4型
PEPCase由于C3和C4型PEPCase共有基因ppcB的
复制而导致ppcA发生变异(Bläsing et al., 2002)。
黄花菊属C3和C4植物的PEPCase在氨基酸水平上
具有96%的同源性, 但它们的动力学特征差异显
著, C4植物的Km高出C3植物10倍之多(Izui et al.,
2004), 原因是C4型PEPCase对应的氨基酸编码序
列中的第 774 位氨基酸残基为丝氨酸 , C3 型
PEPCase对应的氨基酸编码序列中的第774位氨
基酸残基为丙氨酸(Svensson et al., 2003)。对比C3
和C4植物的PEPCase反应机制和酶结构 , 有助于
我们了解光合酶的进化和基因调节机制(Brown
et al., 2005)。由于C4型PEPCase在C4光合作用中
起到的重要作用, 现在大量的研究集中于此。C4
型PEPCase对应的氨基酸编码序列中第296~427
位(ppcA的编码区2)的氨基酸被大量替代 , 改变
了6-磷酸葡萄糖的敏感性 , 这与第774位氨基酸
的不同相互影响, 改变了苹果酸的敏感性, 导致
C4光合关键酶对6-磷酸葡萄糖敏感而对苹果酸不
敏感(Svensson et al., 2003)。PEPCase在C4植物叶
肉细胞特异性累积中的作用已经得到证实, 在黄
花菊属植物中 , PEPCase酶基因启动子在末梢和
离翻译起始点最近的区域负责uidA在叶肉细胞的
高表达, 其中末梢区有一个41 bp的包含四核苷酸
序列CACT的片断在C4植物中存在, 而C3植物中
没有 (Gowik et al., 2004); 在玉米中叶肉细胞
PEPCase的积累经由启动子的不同甲基化在转录
水平上得到了控制(Langdale et al., 1991)。
NADP-ME是另一重要的C4途径关键酶 , 它
催化苹果酸的氧化脱羧。其中基因CytMe1(编码
72 kD蛋白)存在于黄花菊属C3植物的细胞质中 ,
ChlMe1(编码62 kD的蛋白)和ChlMe2(编码64 kD
的蛋白 )存在于叶绿体中 (Marshall et al., 1996;
Drincovich et al., 1998; Lai et al., 2002)。C3植物的
NADP-ME多为72 kD蛋白的同工型, 较低水平的
CytMe1可在整个植物中表达; 所有3种同工型在
类C3的C3-C4中间类型中都有表达 , 在类C4的
C3-C4中间类型中64 kD的蛋白同工型进行优势表
达。在黄花菊属C4植物中, 62 kD的蛋白的同工型
完全具备C4功能 , 它的表达远大于其它同工型
(Drincovich et al., 1998)。Ali和Taylor (2001)及Lai
等 (2002) 认为 , 62 kD 的同工型是由原先的
NADP-ME经启动子修饰后复制, 进而提高表达,
并赋予维管束鞘特异性这一系列过程进化而来
的。
PPDK主要负责C4酸脱羧后3C产物运回叶肉
细胞进行PEP的再生。Nomura等 (2000)在水稻中
检测到类C4的PPDK基因(Pdk), 尽管它与C4植物
玉米的C4型Pdk结构及其表达调节功能相似 , 但
是类C4的Pdk在叶肉细胞和维管束细胞中都表达,
不具有器官特异性。因此他们认为, 植物从C3向
C4途径进化的过程中 , C4型Pdk在叶肉细胞中的
特异性表达是必需的。
在植物光合途径的进化过程中, 不仅C4光合
酶基因发生进化, 而且Rubisco基因也发生进化。
Rubisco在C4植物维管束鞘中的定位取决于与维
管束鞘特异性有关的亚单位基因(rbcS)启动子。
C4植物玉米的Rubisco中有一些决定维管束鞘特
异性的顺式活性元件, 而水稻中没有, 必须通过
转录rbcS才能获得(Sheen, 1999; Nomura et al.,
2000)。玉米的该启动子序列可以插入到水稻叶肉
细胞沉默表达的rbcS基因中进行表达, 表明顺式
活性元件的扩充可以发生于C4进化中(Schäffner
& Sheen, 1991)。C3植物向C4植物的进化中 ,
Rubisco的rbcL基因编码区一旦发生微小变化, Km
就会变化。比如, 黄花菊属C3植物中rbcL的3个密
码子一旦改变了, rbcL就进化成C4型rbcL (Hud-
son et al., 1990)。
4.3 C4途径的未来

216 植 物 生 态 学 报 www. plant-ecology.com 33 卷

C 既是生命的基础元素, 又是与大气环境及
全球气候变化密切相关的成分(王智平和陈全胜,
2005), 作为植物固定C的光合途径之一, C4途径
本身具有很强的环境调控性, 所以它与未来全球
气候变化与人类活动紧密相关。在较近的地质时
期, CO2的浓度降低和与其相关的C4双子叶植物
起源的发生, 共同构成了未来千年内一个全新的
能够根本改变生物圈自然状态的联合因素(Sage,
2004)。比如晚新世CO2浓度的突然降低拓宽了双
子叶C4家族的范围(Sage, 2001)。在接下来的冰期,
CO2浓度进一步降低, 使C3植物面临生存的威胁,
C4途径的优势凸显(Sage, 2004)(图1)。但这种局面
受到了人类频繁活动的干扰 , 特别是目前大气
CO2浓度的增加使得C3植物的相对生长速率加快,
如开花提前, 花、果实和种子等生殖生物量增加
(滕年军等, 2006), 却阻碍了C4新种的形成, 并有
可能导致已知C4种的消失(Edwards et al., 2001)。
另外一些全球变化因素如气候变暖和伐树毁林等
又有助于C4物种的形成(Sage & Kubien, 2003),
原因是气候变暖加速了地表蒸散过程, 潜在地加
剧了水分的缺乏, 由此造成土壤干层的发育而加
剧干旱(信忠保等, 2007)。森林砍伐导致植被覆盖
率降低、水土流失和土壤贫瘠化(封玲, 2007), 成
就了C3植物的C4途径进化的温床。由此看来, 全
球气候变化是一把双刃剑, C4途径作为植物的一
个功能型将不会受到目前大气CO2浓度升高的威
胁(Sage et al., 1999), 且会在未来成为主宰陆地
植被的重要光合类型。
5 几点建议
5.1 由于存在光合途径的环境适应性变化和进
化, 对C3植物和C4植物的认识要慎重, 不能绝对
化 , 且不能一味地依赖传统的鉴别方法(比如看
是否有Kranz结构), 而要以C4途径进化理论为参
照, 从C4光合相关基因、C4酶活性、光合器官数
量及结构特征、PEPCase/Rubisco比值和δ13C值
等方面, 综合考察植物的光合途径。
5.2 典型的C3植物与C4植物生理生态差异显著,
C3植物多见于温带和寒带地区, C4植物则分布在
高温、干旱的热带和亚热带。由于我国北方农牧
区高温干旱的气候特点, 充分利用C4植物被认为
是荒漠化防治的一条途径(张经炜, 2006)。在植被
恢复和重建过程中, 对于大多数旱区植被要充分
考虑是否存在光合途径转变的适应性问题, 适当
选用具有光合途径向C4途径转变特征的C3植物。
5.3 由于C4途径的多源进化, 目前对转C4基因水
稻的研制前景持乐观态度。缺乏Kranz结构的C4
植物已有报道(Voznesenskaya et al., 2001, 2002),
但C4作物要获得高产 , Kranz结构却是不可或缺
的, 它与光合代谢的区隔化特征密不可分。研制
高产的C4水稻面临的挑战是如何使光合代谢特征
随叶片形态的变化而变化, 叶片形态如何随着光
合代谢特征的变化而变化(Hibberd et al., 2008)。
因此, 在研制转C4基因作物之前, 需要重点探索
具有Kranz结构的典型C4作物的叶片形态与光合
代谢之间的密切关系。
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