全 文 ：植物生态学报 2015, 39 (5): 517–529 doi: 10.17521/cjpe.2015.0050
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2014-10-24 接受日期Accepted: 2015-01-10
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: zhangym@ms.xjb.ac.cn)
冻融过程对荒漠区不同微生境下齿肋赤藓渗透调
节物含量和抗氧化酶活力的影响
尹本丰1,2 张元明1*
1中国科学院新疆生态与地理研究所干旱区生物地理与生物资源重点实验室, 乌鲁木齐 830011; 2中国科学院大学, 北京 100049
摘 要 齿肋赤藓(Syntrichia caninervis)作为典型的耐旱藓类, 广泛分布于世界干旱和半干旱荒漠地区, 是古尔班通古特沙
漠生物土壤结皮中的优势藓类植物。该沙漠冬季具有稳定的降雪, 初春的积雪融化为植物的生长提供了良好的水热条件。荒
漠藓类植物叶片仅具一层细胞, 对外界环境的变化十分敏感, 有关荒漠藓类植物在冬季和早春地表冻融交替过程中如何适应
环境剧烈变化的研究鲜见报道。该研究探讨了生长于3种不同微生境(活灌丛、枯死灌丛和裸露地)下的齿肋赤藓, 经由冬季低
温冻结到早春融雪复水再到春季中旬自然干燥过程中的生理生化变化特征。结果表明: 不同冻融期、微生境及二者的交互作
用能够显著影响齿肋赤藓的渗透调节物质(游离脯氨酸、可溶性糖、可溶性蛋白)含量、丙二醛(MDA)含量、抗氧化酶活性(过
氧化氢酶(CAT)、过氧化物酶(POD)和超氧化物歧化酶(SOD)活性)。冬季低温冻结期的极端低温和春季中旬的干燥环境使得
齿肋赤藓可溶性糖和MDA含量, 以及3种抗氧化酶活性均显著高于早春融雪期, 可溶性蛋白含量显著低于融雪期。同时, 在
融雪期灌丛遮阴所形成的“冷岛效应”使得生长于灌丛下的齿肋赤藓植株可溶性糖和MDA含量显著高于枯死灌丛和裸露地。
但灌丛的存在也为春季中旬干旱无雨期齿肋赤藓提供了一个相对良好(含水量高)的生活环境, 其下齿肋赤藓的渗透调节物含
量和抗氧化酶活性均显著低于其他两个生境。在整个冻融过程中裸露地齿肋赤藓的3种抗氧化酶活性均显著高于灌丛下, 这
可能是由于生活于裸露地的苔藓有更强的耐胁迫特性。
关键词 苔藓, 生物土壤结皮, 抗氧化酶, 渗透调节物质, 冻融期
引用格式: 尹本丰, 张元明 (2015). 冻融过程对荒漠区不同微生境下齿肋赤藓渗透调节物含量和抗氧化酶活力的影响. 植物生态学报, 39, 517–529.
doi: 10.17521/cjpe.2015.0050
Impacts of freeze-thaw processes on antioxidant activities and osmolyte contents of Syntrichia
caninervis under different desert microhabitats
YIN Ben-Feng1,2 and ZHANG Yuan-Ming1*
1Key Laboratory of Biogeography and Bioresource in Arid Land, Xinjiang Institute of Ecology and Geography, Chinese Academy of Sciences, Ürümqi 830011,
China; and 2University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract
Aims Syntrichia caninervis, a typical drought-tolerant moss species found worldwide in various semiarid and
arid regions, is the dominant species of soil crust mosses in the Gurbantünggüt Desert, which is a temperate
northern desert of Central Asia. It appears able to endure frequent and intensive freeze-thaw cycles in the surface
soil and maintain physiological functions active even under extreme low temperatures in winter. However, there
have been few studies exploring the adaptive strategies of the species during freeze-thaw processes and interpret-
ing well the phenomena. One of the major goals of this study was to investigate physiological regulatory mechan-
isms of the species when undergoing freezing-thawing periods and relevant antioxidant enzyme activities.
Methods A series of microclimate and soil conditions were continuously monitored in the sampling sites starting
from November 2013. The samples of the moss were collected during the early spring of 2014 from February to
April and from three microhabitats including the sites under live shrub, under dead shrub and on an open ground.
The moss samples were quickly treated in the field for keeping freshness and then brought to laboratory for mea-
surement and analysis. The traits/characteristics that reflect physiological and biochemical activities were meas-
ured for analyzing responses of the species to freeze-thaw processes and for comparing the impacts of different
habitats, which included water content, concentrations of proline, soluble sugar, soluble protein and malondialde-
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hyde (MDA), as well as catalase (CAT), peroxidase (POD), superoxide dismutase (SOD) activities
Important findings The results showed that, during different freeze-thaw periods, microhabitats and their inte-
ractions with alternative freeze-thaw processes significantly affect the contents of proline, soluble sugar, soluble
protein and MDA in shoots of the species, as well as the enzyme activities of CAT, POD, and SOD. Extreme low
temperature and drought caused significantly higher soluble sugar and MDA contents, higher CAT, POD and SOD
activities, but lower soluble protein content, in snow covered period (February) and dry period (April) than the
snow melting period (March). The existence of live shrub decreased temperature around the bushes during snow
melting because of the effect of shade, causing increased contents of soluble sugar and MDA in moss shoots,
when compared to those growing in the habitats under dead shrub and on open ground. However, live shrub could
provide a moister environment for S. caninervis than dead shrub and exposed ground for the duration of desicca-
tion. As the result, the proline content, soluble sugar content and MDA content of the species under the live shrub
canopy were the lowest among the three habitats. Furthermore, the mosses lived on the exposed ground showed
the highest antioxidant enzyme activities comparing to those under the dead shrub and living shrub. This may
suggest that S. caninervis grown on exposed grounds has developed rather a specific adaptations for a harsher en-
vironment condition than that occurred in other two habitats.
Key words bryophytes, biological soil crusts, antioxidant enzymes, osmoregulation substance, freezing-thawing
periods
Citation: Yin BF, Zhang YM (2015). Impacts of freeze-thaw processes on antioxidant activities and osmolyte contents of Syntrichia
caninervis under different desert microhabitats. Chinese Journal of Plant Ecology, 39, 517–529. doi: 10.17521/cjpe. 2015.0050
苔藓植物是仅次于被子植物的第二大类高等植
物类群, 在沼泽、森林、草地和荒漠区均起着重要
的生态作用(Mallón et al., 2007)。作为环境演替的先
锋物种, 耐旱苔藓植物在荒漠生态系统中分布广泛,
它们的存在能够在地表构筑一个粗糙的平面, 对荒
漠生态系统的维持和稳定(Kidron et al., 2009)、土壤
微环境的改善(Harper & Belnap, 2001)具有重要
作用。
荒漠苔藓作为典型的抗胁迫变水植物已被广泛
关注, 诸多研究表明藓类植物能够适应极端高低
温、干燥、强光照等恶劣环境(张静和张元明, 2014)。
为适应极端环境, 藓类植物在种群分布、形态特征
(郑云普等, 2009; 陶冶和张元明, 2012)、繁殖方式
(Herrnstadt & Kidron, 2005; Benassi et al., 2011)、光
合活性(张静和张元明, 2011)、渗透调节物质、抗氧
化酶(回嵘等, 2012; 陈文佳等, 2013)等方面进化出
多样的抗胁迫特性。研究发现齿肋赤藓(Syntrichia
caninervis)叶片表面具有蜡质层, 并在细胞表面富
集疣状突起, 在一定程度上能够减弱热气流的影响
(许书军, 2007)。另外, 在高温干燥环境下藓类植物
能够通过失水降低代谢活性而进入休眠状态, 并积
累大量的脯氨酸和可溶性糖来提高细胞渗透压, 维
持渗透压平衡(Oliver et al., 1997; Crowe et al., 1998;
徐杰等, 2005; 吴楠等, 2009)。同时, 通过抗氧化酶
的大量合成清除过多的氧自由基, 进而保护植物免
受过度伤害 (Sgherri et al., 1994; Herrnstadt &
Kidron, 2005; Pintado et al., 2005; 沈蕾等, 2011)。但
对荒漠藓类植物如何通过生理生化调节并成功度过
冬季的极端低温环境, 还有待于深入研究。
在荒漠干燥少雨环境中, 藓类植物在全年的大
部分时间均处于失活休眠状态。然而, 有研究发现,
荒漠苔藓的生长和繁殖主要发生在寒冷和湿润的冬
季月份(Herrnstadt & Kidron, 2005; Benassi et al.,
2011)。既使已经冷适应的苔藓, 在温度、光照和湿
度达到阈值时仍能够被快速激活 (Lange, 2003;
Kappen & Valladares, 2007; Bjerke 2011; Su et al.,
2013)。初冬和早春的积雪融化和低温能够激活藓类
植物的光合活性, 延长生物结皮光合活性时间, 增
加结皮土壤的碳截获量(Su et al., 2013; 尹本丰和张
元明, 2014)。因此, 苔藓植物更可能在初冬或初春
积雪融化时表现出良好的生长特性。但关于寒冷生
态系统不同微生境苔藓的生态学特征还知之甚少
(Bjerke et al., 2011)。
已有的研究和我们前期的实验表明, 微生境的
不同也会造成藓类植物生存策略的差异。不少野外
调查和研究发现, 遮阴下(灌丛或阴坡)苔藓植物的
盖度和生长状况好于暴露环境下的苔藓(Pintado et
al., 2005; Zhang et al., 2007)。灌丛下的低温、低光
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照和高含水量与裸露地的高温、高光照和低含水量
造成了不同微生境间苔藓形态的变化。为了适应不
同微生境, 苔藓植物能够随环境变化而变化, 但是
短期微生境变化对苔藓形态的影响并不明显, 而其
光合作用与现有生存环境相似(Reynolds & Mc-
Letchie, 2011)。Benassi等(2011)的研究发现: 不同生
境下苔藓的繁殖方式也存在显著差异, 遮阴下的苔
藓植株更趋于有性繁殖。然而, 不同微生境下苔藓
植物对冻融过程中温度和水分变化的适应性是否一
致尚不得而知。
因此, 本研究选取古尔班通古特沙漠生物结皮
中的优势藓类齿肋赤藓为研究对象, 通过比较3个
不同时期(冬季冻结期、早春融雪期和春季中旬干旱
无雨期)和3种不同微生境(活灌丛、死灌丛、裸露地)
(图1, 图2)下齿肋赤藓植株的含水量、渗透调节物质
含量、丙二醛含量和抗氧化酶活性的变化特征。试
图回答以下科学问题: (1)荒漠藓类植物是怎样通过
其生理变化来适应由冬季低温冻结到早春融雪复水
再到春季自然干燥过程的? (2)不同微生境下的齿肋
赤藓对这种变化的适应性是否存在差异?
1 材料和方法
1.1 研究区概况
实验地点位于新疆准噶尔盆地中部的古尔班通
古特沙漠(44.18°–46.33° N, 80.52°–90.00° E, 海拔
300–600 m)。该沙漠面积4.88 × 104 km2, 是中国最
大的固定和半固定沙漠。受喜马拉雅山的阻隔作
用, 来自印度洋西南季风的水汽不能到达内陆, 致
使该沙漠属于典型的温带大陆性气候。沙漠年降水
量仅70–150 mm, 年蒸发量达2 606.6 mm, 年平均
气温7.3 ℃, 冬季平均气温–16.8 ℃。与其他沙漠
不同, 该沙漠在冬季长期积雪覆盖, 稳定积雪日数
一般在100–150天, 平均积雪厚度20–30 cm, 占全年
降水的25%以上 (Zhang et al., 2007; 周宏飞等 ,
2010)。
该沙漠春季融雪使得地表土壤含水量显著增
加, 荒漠短命植物、类短命植物、一年及多年生草
本和隐花植物广泛发育和生长。白梭梭(Haloxylon
persicum)和梭梭(Haloxylon ammodendron)等小半乔
木作为古尔班通古特沙漠的建群种, 分别占据了沙
垄的上部和中下部。蛇麻黄(Ephedra distachya)、淡
枝沙拐枣(Calligonum leucocladum)等灌木也在沙垄
间广泛分布。同时, 灌木和生物结皮镶嵌分布是荒
漠区的主要地表景观。该沙漠生物结皮主要分为藻
结皮、地衣结皮和苔藓结皮3种类型(张元明, 2005)。
其中, 藻结皮多分布在沙垄中上部, 地衣和苔藓结
皮多分布在中下部和丘间低地, 尤其在蛇麻黄、沙
拐枣(Calligonum spp.)等灌丛下通常丛聚着发育良
好的苔藓结皮。
1.2 研究对象的选择
齿肋赤藓属于丛藓科赤藓属, 具有良好的耐旱
性和变水特性, 是古尔班通古特沙漠苔藓结皮的优
势种。该种较山墙藓(Tortula ruralis)和北方赤藓
(Syntrichia norvegica)更能适应极端干旱、低海拔和
高温环境, 在世界冷沙漠中具有广泛分布(Reynolds
& McLetchie, 2011)。在干燥条件下, 其个体通常呈
现为黑色或淡棕色, 复水后能快速变为绿色, 并在
短时间内恢复光合和生理活性 (张静和张元明 ,
2014)。齿肋赤藓种群的大量存在对沙漠的固定和微
环境的改善具有重要作用(张元明等, 2004; 吴楠等,
2009)。
1.3 样方设置和样品采集
实验样地设在古尔班通古特沙漠腹地(45.40°
N, 88.00° E), 于2013年11月10日, 在研究区选择苔
藓结皮发育良好的丘间低地, 设置30 m × 30 m的样
方。在样方内分别选择活灌丛(蛇麻黄)、死灌丛(蛇
麻黄)和裸露地3种微生境各5块, 大小为1 m × 1 m,
代表5个重复, 各小样方之间相距2–5 m。并在各小
样方上进行标记, 以便在积雪覆盖下能准确找到待
测位点。在各生境样方附近地表下5 cm土层埋设
ECH2O监测系统(5TM, Li-COR, Lincoln, USA), 对
地表土壤含水量、温度进行连续监测, 每15 min记
录一次。同时, 在苔藓表面和距地面50 cm处空中分
别安置Microlab lite U盘地温计(liter 5016, Fourier,
Israel)和 LI-6400光量子探头 (LI-COR, Lincoln,
USA), 对苔藓表面和大气温度、光照强度进行连续
监测, 每30 min记录一次。
实验于2014年2至4月进行。采样时间分别为积
雪覆盖下(2月冻结期)、积雪融化期(3月)和春季干燥
无雨期(4月)。分别于17:00左右采集不同微生境下的
齿肋赤藓样品, 迅速置于装有冰袋的保温箱内。由
于齿肋赤藓随环境变化其生理生化特性变化较快
(Wu et al., 2014), 为尽可能保持样品原状, 在日落
后的低温状态下, 借助辅助光源, 在室外用刀片快
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图1 古尔班通古特沙漠3种不同微生境下生长的齿肋赤藓。A, 裸露地。B, 死灌丛。C, 活灌丛。
Fig. 1 Syntrichia caninervis grown under three microhabitats in Gurbantünggüt Desert. A, Exposed ground. B, Dead shrub. C, Live
shrub.




图2 古尔班通古特沙漠三种不同微生境下齿肋赤藓植株。
A, 裸露地。B, 死灌丛。C, 活灌丛。
Fig. 2 Syntrichia caninervis shoots collected from three mi-
crohabitats in Gurbantünggüt Desert. A, Exposed ground. B,
Dead shrub. C, Live shrub.


速切取苔藓(随用随取)茎叶鲜样。样品过筛3次后(去
除夹杂的沙粒), 为每一指标称取150 mg鲜质量
(0.001 g精度天平), 用锡箔纸包裹并系上棉线, 置
于液氮罐中快速冷冻保存, 随后带回实验室进行后
续测定和分析(Robinson et al., 2005)。
1.4 生理生化指标的测定
1.4.1 植株含水量
将取回的齿肋赤藓植株样品, 首先称取鲜质量,
然后105 ℃烘干15 min, 调至80 ℃烘干至恒质量。
用电子天平称量(0.001 g精度天平), 根据Munné-
Bosch等(2003)方法计算其相对含水量。
1.4.2 渗透调节物含量的测定
本研究所测定的渗透调节物主要包括可溶性
糖、可溶性蛋白和脯氨酸3种, 分别用蒽酮法、考马
斯亮蓝法和酸性茚三酮法进行测定, 其吸光度值由
Lamda35紫外分光光度计(PE, Waltham, USA)测定
(Gonzalez & Pignata; 1994; Monreal et al., 2007;
Lassouane et al., 2013)。
1.4.3 丙二醛含量和抗氧化酶活性的测定
丙二醛(MDA)含量和超氧化物歧化酶(SOD)、
过氧化物酶(POD)及过氧化氢酶(CAT) 3种抗氧化酶
活性的测定分别采用TBA法、羟胺法、愈创木酚法
和可见光法进行测定(Choudhury & Panda, 2005;
Sun et al., 2009; Wu et al., 2012)。
1.5 土壤理化性质的测定
在每个样方内, 用高度为5 cm的环刀取0–5 cm
土层土壤带回实验室风干磨碎过2 mm筛。用重铬酸
钾容量法-外加热法测量土壤有机碳, 高氯酸-硫酸
消化法测定全氮、酸溶-钼锑抗比色法测定全磷、酸
溶-火焰光度法测定全钾。pH和电导率用pHS-3C精
密pH计和DDS-307电导率仪(上海雷磁仪器厂)测定
(水土稀释质量比5:1)。采用残渣烘干-质量法测定土
壤总盐含量(尹本丰和张元明, 2014)。
1.6 数据处理
使用SPSS 19.0软件, 对不同微生境下齿肋赤
藓的各项指标进行描述统计分析。用一般线性模型
(GLM)对不同冻融期和微生境是否对苔藓各项指
标存在交互作用进行分析。同时对不同处理间的数
据进行单因素方差分析(one-way ANOVA)和多重
比较(LSD), 不同时期进行Repeated measure ANO-
VA分析。用Pearson相关系数检验不同时期和微生
境下齿肋赤藓的含水量、温度与游离脯氨酸、可溶
性糖、可溶性蛋白、MDA等含量和POD、SOD及
CAT活性之间的相关性, 并用Origin 8.0软件对数据
做图。
尹本丰等: 冻融过程对荒漠区不同微生境下齿肋赤藓渗透调节物含量和抗氧化酶活力的影响 521

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2 结果和分析
2.1 不同微生境环境因子差异分析
结果表明, 不同微生境下土壤的养分存在显著
差异, 活灌丛与死灌丛的土壤有机碳、全氮、全钾
含量显著高于裸露地土壤, 死灌丛土壤的全磷含量
显著高于裸露地(表1)。活灌丛下土壤的pH较其他两
个生境更趋向于碱性, 但其电导率之间无显著差
异。同时, 在积雪冻结期活灌丛下地表温度较死灌
丛和裸露地平均高1.7–2.3 ℃。而在积雪融化期和春
季中旬干旱无雨期灌丛下平均日均温较其他两生境
低1.9–5.0 ℃。
2.2 苔藓植株含水量
由图3可知, 积雪融水和灌丛的存在均能在一
定程度上增加齿肋赤藓的植株含水量。3月积雪的融
化使得齿肋赤藓植株含水量显著高于冬季冻结期的
2月和春季干旱无雨期的4月。同时, 不同时期活灌
丛下齿肋赤藓植株含水量均显著高于死灌丛和裸露
地, 死灌丛和裸露地之间植株含水量差异不显著。
2.3 渗透调节物质
2.3.1 脯氨酸
不同时期和不同微生境对齿肋赤藓脯氨酸含
量均有显著影响, 且二者存在显著的交互作用(表
2)。春季中旬干燥无雨期的齿肋赤藓脯氨酸含量显
著高于积雪融化期和冬季低温冻结期。在春季中旬
干燥环境下, 齿肋赤藓脯氨酸含量表现为裸露地>
死灌丛>活灌丛下, 而在积雪期和积雪融化期, 各
微生境之间差异不显著(图4A)。
2.3.2 可溶性糖
由表2和图4B可以看出, 积雪融化期的可溶性
糖含量显著低于其他两个时期, 春季中旬干旱无雨



表1 不同微生境下土壤理化性质的比较(平均值±标准偏差)
Table 1 Comparison of soil physical and chemical properties among different microhabitats (mean ± SD)
项目 Item 活灌丛 Alive shrub 死灌丛 Dead shrub 裸露地 Exposed area
有机碳 Organic matter (g·kg–1) 3.721 ± 0.318a 3.898 ± 0.737a 2.300 ± 0.574b
全氮 Total nitrogen (g·kg–1) 0.475 ± 0.073a 0.495 ± 0.048a 0.301 ± 0.047b
全磷 Total phosphorus (g·kg–1) 0.400 ± 0.014ab 0.445 ± 0.013a 0.394 ± 0.059b
全钾 Total potassium (g·kg–1) 13.119 ± 0.249a 12.977 ± 0.127a 12.194 ± 0.136b
总盐 Total salt (g·kg–1) 0.576 ± 0.018a 0.567 ± 0.079a 0.514 ± 0.045a
pH值 pH value 7.936 ± 0.031a 7.672 ± 0.036b 7.652 ± 0.262b
电导率 Electrical conductivity (μs·cm–1) 0.131 ± 0.009a 0.129 ± 0.008a 0.125 ± 0.016a
冻结期温度(日均温) Temperature in freezing periods (℃) –9.36 –11.09 –11.67
融雪期温度(日均温) Temperature in snow melting periods (℃) –2.18 2.81 2.82
春季中旬干旱无雨期温度(日均温) Temperature in dry environment (℃) 9.76 11.64 11.64
不同字母表示3种微生境间差异显著(p < 0.05)。
Different letters indicate statistically significant differences (p < 0.05) among three microhabitats.




图3 冻融期不同微生境下齿肋赤藓植株含水量的比较(平均值±标准偏差)。不同小写字母和大写字母分别表示不同微生境下
和不同冻融期齿肋赤藓植株含水量差异显著(p < 0.05)。
Fig. 3 Comparison of water content in Syntrichia caninervis shoots from different microhabitats and freezing-thawing periods
(mean ± SD). Different lowercase and capital letters denote statistically significant differences in water content (p < 0.05) between
microhabitats and periods, respectively.

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表2 不同冻融期不同微生境下齿肋赤藓生化特征重复测量结果的方差分析
Table 2 Repeated measures ANOVA on the effects of microhabitats and Freezing-thawing periods on physiological and biochemical characteristics in Syntri-
chia caninervis
MDA, malonyldialdehyde; POD, peroxidase; SOD, superoxide; CAT, catalase. *, p < 0.05; **, p < 0.01.



图4 冻融期不同微生境下齿肋赤藓脯氨酸、可溶性糖和可溶性蛋白含量的比较(平均值±标准偏差)。不同小写字母和大写字
母分别表示不同微生境下和不同冻融期齿肋赤藓渗透调节物质含量差异显著(p < 0.05)。
Fig. 4 Comparison of the contents of compatible solutes (osmoprotectants) in Syntrichia caninervis shoots from different microha-
bitats and freezing-thawing periods (mean ± SD). Different lowercase and capital letters denote statistically significant differences in
solutes (p < 0.05) between microhabitats and periods, respectively.


期拥有最高的可溶性糖含量。同时, 不同微生境下
齿肋赤藓可溶性糖含量在不同时期表现出不同的差
异。在积雪期和积雪融化期, 灌丛下齿肋赤藓可溶
性糖含量显著高于裸露地, 而在春季中旬干旱无雨
期表现出相反的结果。
2.3.3 可溶性蛋白
积雪融化期的3种不同微生境下齿肋赤藓可溶
性蛋白含量均显著高于冬季低温冻结期和春季中旬
干旱无雨期(图4C)。在3个不同时期、不同微生境下
齿肋赤藓的可溶性蛋白含量表现出相似的变化趋
势, 均为活灌丛下>死灌丛>裸露地。
2.4 丙二醛
由表2和图5可以看出, 积雪覆盖下的齿肋赤藓
植株MDA含量显著高于春季中旬干旱无雨期, 积
雪融化期植株MDA含量最低。微生境对齿肋赤藓
MDA含量的影响因不同时期而存在差异。在积雪融
化期活灌丛下齿肋赤藓植株MDA含量显著高于裸
露地, 而在春季中旬干旱无雨期活灌丛下齿肋赤藓
因子 Factor 脯氨酸含量
Proline
content
可溶性糖含量
Soluble sugar
content
可溶性蛋白含量
Soluble proteins
content
丙二醛含量
MDA
content
超氧化物歧化
酶活性
SOD activity
过氧化物
酶活性
POD activity
过氧化氢
酶活性
CAT activity
微生境 Microhabitats 37.695** 1.841 41.663** 5.488* 122.556** 45.145** 22.239**
冻融期 Freezing-thawing periods 266.579** 919.016** 325.679** 1153.946** 494.308** 152.878** 105.681**
微生境×冻融期
Microhabitats × freezing-thawing periods
40.255** 27.920** 3.475* 7.710** 50.115** 15.406** 3.869*
尹本丰等: 冻融过程对荒漠区不同微生境下齿肋赤藓渗透调节物含量和抗氧化酶活力的影响 523

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图5 冻融期不同微生境下齿肋赤藓丙二醛(MDA)含量的比较(平均值±标准偏差)。不同小写字母和大写字母分别表示不同微
生境下和不同冻融期齿肋赤藓MDA含量差异显著(p < 0.05)。
Fig. 5 Comparison of the content of malonyldialdehyde (MDA) in Syntrichia caninervis shoots from different microhabitats and
freezing-thawing periods (mean ± SD). Different lowercase and capital letters denote statistically significant differences in MDA (p <
0.05) between microhabitats and periods, respectively.


植株MDA含量却显著低于裸露地和死灌丛。
2.5 抗氧化酶
不同微生境和积雪期及二者的交互作用均对齿
肋赤藓体内3种抗氧化酶活性有显著影响(表2)。与
MDA含量对应, 在积雪融化期3种抗氧化酶活性均
显著低于其他两个时期。由图6可以看出, 不同微生
境下齿肋赤藓植株的3种抗氧化酶在不同时期均表
现出相似的趋势。除积雪融化期的SOD活性在3种微
生境间差异不显著外, 其余各时期3种抗氧化酶活
性均表现为灌丛下显著低于裸露地。
2.6 生理生化指标与含水量和温度的相关性分析
不同微生境下齿肋赤藓生理生化特征在不同时
期与环境因子表现出不同的相关性。在冬季低温冻
结期可溶性糖和可溶性蛋白含量与温度和含水量表
现出极显著的正相关, 而3种抗氧化酶(SOD、POD、
CAT)活性却表现出与温度和含水量极显著的负相
关。在积雪融化期, 可溶性糖、可溶性蛋白和MDA
含量与温度表现出显著的负相关, POD和CAT与温
度表现为正相关。可溶性蛋白含量与含水量呈显著
正相关, 而POD与含水量呈现极显著负相关。在春
季中旬干旱无雨期, 除可溶性蛋白含量与含水量呈
极显著正相关外, 脯氨酸、可溶性蛋白和MDA含量
及SOD、POD和CAT 3种抗氧化酶活性均与植株含
水量呈极显著负相关; 各生理特征与温度之间的相
关性与其与含水量之间的相关性相反。
3 讨论
在温带荒漠冬、春季节, 温度和水分能够间接
或直接的影响植物的生理生化过程(张静和张元明,
2014)。研究发现, 与荒漠藓类的形态特征随周围环
境的变化相比, 其生理特征变化更为明显, 反应更
为迅速(Reynolds & McLetchie, 2011)。本实验发现:
不同时期3种微生境的温度和水分等环境因子均存
在显著差异, 随着不同时期水热条件的变化, 齿肋
赤藓的含水量、可溶性糖、游离脯氨酸、可溶性蛋
白、MDA等含量以及CAT、POD、SOD等抗氧化酶
活性均发生显著变化。
3.1 冻融期水热变化对齿肋赤藓渗透调节物含量
和抗氧化酶活性的影响
水分是干旱半干旱荒漠生态系统植物生长的主
要限制因素, 对于变水植物齿肋赤藓, 水分能够在
一定程度上反映植物的活性程度(Brown & Ernest,
2002; Huxman et al., 2004; Benassi et al., 2011)。而在
冬春季节的冻融期, 水分的变化常常是受温度变化
驱使的。研究发现, 在冻融过程中温度和水分会发
生剧烈变化, 在温度和水分胁迫下, 藓类植物能够
通过失复水和调节体内渗透调节物质浓度来维持细
胞渗透压(Nagao et al., 2006; Lenne et al., 2010), 同
时通过抗氧化酶的合成来清除体内多余的活性氧和
超氧物阴离子自由基 (Zhang & Kirkham, 1994;
Meloni et al., 2003), 进而减少其对植物组织的过度
损伤, 稳定和维持细胞内大分子物质的结构与功
能。此外, 在极地的研究也发现在极端低温状态下,
苔藓植物能够通过脱水来缓解低温对藓类植物的伤
害(Lenne et al., 2010), 这也可能是在冬季低温冻结
期齿肋赤藓植株含水量相对较低的重要原因。
524 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (5): 517–529

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图6 冻融期不同微生境下齿肋赤藓过氧化物酶(POD)、超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化氢酶(CAT)活性的比较(平均值±标准
偏差)。不同小写字母和大写字母分别表示不同微生境下和不同冻融期齿肋赤藓抗氧化酶活性差异显著(p < 0.05)。
Fig. 6 Comparisons of the activities of peroxidase (POD), superoxide dismutase (SOD), catalase (CAT) in Syntrichia caninervis
shoots from different microhabitats and freezing-thawing periods (mean ± SD). Different lowercase and capital letters denote statisti-
cally significant differences in enzyme activities (p < 0.05) between microhabitats and periods, respectively.



表3 不同微生境下齿肋赤藓生化特征在不同冻融期与温度和含水量之间的相关系数
Table 3 Correlation coefficients among physiological traits in Syntrichhia caninervis shoots and environmental factors in different microhabitats during the
freezing-thawing periods
变量 Variable 脯氨酸含量
Proline
content
可溶性糖含量
Soluble sugar
content
可溶性蛋白含量
Soluble proteins
content
丙二醛含量
MDA content
超氧化物歧化
酶活性
SOD activity
过氧化物
酶活性
POD activity
过氧化氢
酶活性
CAT activity
冬季低温冻结期 Freezing period
含水量 Water content –0.191 0.737** 0.861** –0.051 –0.915** –0.800** –0.803**
温度 Temperature –0.191 0.730** 0.861** 0.052 –0.899** –0.767** –0.797**
融雪期 Snow melting period
含水量 Water content 0.172 0.462 0.515* 0.747** –0.457 –0.668** –0.479
温度 Temperature –0.008 –0.907** –0.696** –0.635* 0.437 0.755** 0.644*
春季中旬干旱无雨期 Dry environment
含水量 Water content –0.812** –0.676** 0.747** –0.764** –0.696** –0.758** –0.830**
温度 Temperature 0.802** 0.601* –0.688** 0.707** 0.710** 0.767** 0.809**
MDA, malonyldialdehyde; POD, peroxidase; SOD, superoxide; CAT, catalase. *, p < 0.05; **, p < 0.01.


冬季的极端低温环境极易使得植物体内的水分
凝结形成冰晶, 并对植物造成严重伤害。而可溶性
糖的大量积累能够增加细胞液的浓度, 降低细胞内
水势, 使细胞液的冰点下降从而增加植物的抗寒能
力。不少研究发现随着低温处理时间的延长, 植物
体内的可溶性糖含量显著增加(沈蕾等, 2011; 朱政
等, 2011)。这在本实验中也得到证实, 在冬季低温
冻结期植物体内的可溶性糖含量显著高于融雪期,
尹本丰等: 冻融过程对荒漠区不同微生境下齿肋赤藓渗透调节物含量和抗氧化酶活力的影响 525

doi: 10.17521/cjpe.2015.0050
这说明齿肋赤藓在极端低温环境下能够通过积累大
量可溶性糖来保护自身(Bhyan et al., 2012)。同时研
究发现, 在积雪融化后的干燥环境下, 藓类植物体
内脯氨酸和可溶性糖含量均较其他两个时期显著增
加, 这可能是由于地表土壤含水量减少使得藓类植
物处于干旱胁迫状态引起的。这也与张静和张元明
(2014)在模拟降水对齿肋赤藓生理生化特性时发现
的随含水量的减少齿肋赤藓体内可溶性糖和与脯氨
酸呈递增趋势的结果相一致。此外, 徐杰等(2005)
在不同区域真藓(Bryum argenteum)和土生对齿藓
(Didymodon vinealis)的研究也表明, 植物体内脯氨
酸与可溶性糖含量在降水量相对较少的草原化荒漠
区显著高于降水量较多的典型草原。
可溶性蛋白也是植物重要的调节物质之一, 其
含量在一定程度上能够反映植物的新陈代谢水平,
含量越高说明植物代谢越旺盛。不少研究发现极端
的低温或干旱环境使得植物脱水而活性降低或失
活, 新陈代谢降低。石勇等(2012a)的研究发现随着
干旱胁迫的增加植物体内的可溶性蛋白含量逐渐减
少, 本实验中也发现在积雪融化期齿肋赤藓可溶性
蛋白含量显著高于其他两个时期, 这可能与积雪融
化期地表土壤含水量极显著高于冬季冻结期和春季
中旬的干旱无雨期有关, 积雪的融化使土壤含水量
迅速增加, 植物能够利用短暂的积雪融水快速恢复
其生理活性。但沙伟等 (2010)在对东亚砂藓
(Racomitrium japonicum)的研究中发现, 随基质含
水量的减少其体内可溶性蛋白含量呈增加趋势。
水分的严重匮乏与极端的温度均会造成细胞膜
脂的过氧化程度加剧, 使得细胞产生大量的活性氧
和超氧物阴离子自由基, 进而对细胞质膜的组成和
完整性造成严重伤害 , 主要表现在植物体内的
MDA含量迅速增加(范苏鲁等, 2011)。研究发现随着
积雪融水的逐渐消失, 干旱胁迫加剧使得春季中旬
干旱无雨期植物体内MDA含量显著高于融雪期。同
时春季中旬干旱无雨期的相关分析也表明MDA含
量与植株含水量呈显著负相关关系(表3)。石勇等
(2012b)在研究土生对齿藓(Didymodon vinealis)时也
发现随着干旱的逐渐增加, 植物体内的MDA含量
显著增加, 但在真藓中表现出相反的结果。也有研
究发现水分胁迫对尖叶提灯藓(Mnium cuspidatum)、
青藓 (Brachythecium albicans)、石地藓 (Reboulia
hemisphaerica)的MDA含量影响较小 (项俊等 ,
2010)。这可能说明不同藓类植物在应对水分胁迫时
具有不同的响应机制。此外, 在冬季低温冻结期植
株的MDA含量显著高于积雪融化期和春季中旬干
旱无雨期, 尽管在冬季低温冻结期的植株含水量高
于春季中旬干旱无雨期。在水分丰富的积雪融化期,
灌丛下齿肋赤藓的MDA含量却显著高于裸露地,
这也进一步说明冬季的低温对植物造成了严重损
伤, 这与沈蕾等(2011)对多蒴灰藓(Hypnum fertile)
的低温处理结果相似。
为了缓解干旱和极端温度胁迫对细胞的过度损
伤, 植物细胞能够通过合成大量的CAT、POD和
SOD等抗氧化酶来清除多余的活性氧和超氧物阴离
子自由基(Zhang & Kirkham, 1994; Meloni et al.,
2003)。研究发现: 在水分充足的积雪融化期, 3种抗
氧化酶活性均显著低于冬季积雪冻结期和春季中旬
干旱无雨期。春季中旬干旱无雨期的相关性分析也
表明3种抗氧化酶活性与植株含水量极显著负相关,
在水分相对较好的灌丛下齿肋赤藓3种抗氧化酶活
性显著低于其他两个水分相对较差的区域, 这与张
静等在研究模拟降水对齿肋赤藓生理生化特性的结
果一致 , 在干燥状态下齿肋赤藓能够通过增加
CAT、POD和SOD 3种抗氧化酶的活性来抵御干旱
环境对植物的伤害(张静和张元明, 2014)。与干旱胁
迫一样, 在应对极端温度时植物也会合成大量的抗
氧化酶来清除多余的氧自由基。已有的研究发现在
高温胁迫下植物体内SOD和POD等抗氧化酶活性显
著增加(沈蕾等, 2011)。本研究发现尽管冬季冻结期
的含水量显著高于春季中旬干旱无雨期, 但极端的
低温环境使得其表现为更高的CAT、POD和SOD等
抗氧化酶活性, 这说明藓类植物在应对极端低温时
也会通过合成大量的抗氧化酶来抵御极端低温对植
物体的伤害。
3.2 微生境对齿肋赤藓渗透调节物含量和抗氧化
酶活性的影响
植物的生存环境可以分为大环境和小环境, 大
环境影响生物的生存和分布, 而小环境直接影响到
生物的生活, 所以微生境间的差异也势必对荒漠藓
类植物的生理生化特征产生一定程度的影响。研究
发现在积雪融化期灌丛下的可溶性糖含量显著高于
其他两个生境, 这可能是由于积雪融化期灌丛形成
的“冷岛效应”使活灌丛温度明显低于裸露地和死灌
丛(Nagao et al., 2006; 张亚峰等, 2013)。同时, 相关
526 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (5): 517–529

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分析也表明, 在水分为非胁迫条件下可溶性糖含量
与温度呈极显著负相关而与植株含水量无关。随着
积雪融水的逐渐消失, 在春季中旬的干旱无雨期,
含水量相对较多的灌丛下齿肋赤藓的可溶性糖含量
和脯氨酸含量显著低于死灌丛和裸露地, 且在3种
不同微生境下与含水量存在显著负相关, 这与之前
在对初冬降雪前后齿肋赤藓生理特性响应的研究结
果一致(尹本丰和张元明, 2014)。
本研究发现齿肋赤藓植株体内可溶性蛋白含量
与植物含水量呈显著正相关关系(表3), 随含水量的
增加, 植物可溶性蛋白含量越多, 植物活性越高。灌
丛的遮阴减少了地表水分的快速蒸发, 加之灌丛对
积雪的阻挡和堆积作用, 使得灌丛下含水量显著高
于其他生境(范连连等, 2012)。所以生活于灌丛下的
齿肋赤藓较其他生境的苔藓拥有更多水分和更长时
间的水分持续时间。这也可能是灌丛下齿肋赤藓可
溶性蛋白含量显著高于其他微生境的重要原因。
尽管冻融期的不同阶段是齿肋赤藓生理特征变
化的主要驱动力, 但不同微生境间的差异也会直接
影响到齿肋赤藓的生存状况。研究发现在含水量丰
富的积雪融化期, 灌丛下齿肋赤藓的MDA含量显
著高于裸露地, 而在春季中旬的干旱无雨期表现出
相反的结果。这说明灌丛的存在在不同时期对藓类
植物存在不同的影响, 尽管在融雪期灌丛的存在对
水分起到了一定的富集和延缓蒸发效应, 但与裸露
地相比, 其形成的低温区却在一定程度上加重了齿
肋赤藓的冻害。相反, 在春季中旬的干旱无雨期灌
丛所形成的低温效应引起的水分蒸发减缓, 对齿肋
赤藓应对水分的胁迫起到了积极作用。总之, 从整
个冻融期来看, 灌丛的存在对齿肋赤藓的生长具有
一定的促进作用。
有意义的是, 纵观整个冻融期, 3种微生境下齿
肋赤藓的渗透调节物含量和MDA含量, 在冻融期
的不同阶段均表现出不同趋势, 但其3种抗氧化酶
活性却一致表现为灌丛下显著低于裸露地。这可能
是由于裸露地的齿肋赤藓表现出更高的生理耐受性
(Reynolds & McLetchie, 2011), 这也与 Stark等
(2010)的研究认为的活灌丛下齿肋赤藓较裸露地齿
肋赤藓抗旱性稍差相一致。但在不同生境、不同水
热组合条件下, 齿肋赤藓与抗逆相关的基因表达是
否存在差异还需进一步研究。
基金项目 国家重点基础研究发展计划(2014CB9-
54202)和国家自然科学基金(U1203301、41401117
和41401296)。
致谢 感谢中国科学院新疆生态与地理研究所吴楠
博士、吴林博士在论文写作修改过程中的指导和帮
助。
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