全 文 ：第 41卷 第 4期 海 洋 与 湖 沼 Vol.41, No.4
2 0 1 0 年 7 月 OCEANOLOGIA ET LIMNOLOGIA SINICA July, 2010

* 宁波市自然科学基金项目, 2006A610080号, 2007A610056号; 宁波市海洋渔业局项目, 0-19号; 宁波大学科研基金项目,
XK200562号, XY0600062号; 宁波大学人才引进项目, 2005.10—2007.10; 宁波市 4321人才工程项目, 2007.3—2011.3; 宁波大学
王宽诚幸福基金资助。朱鸣鹤, 博士, 副教授, E-mail: zhuminghe1998@yahoo.com.cn
收稿日期: 2009-06-29, 收修改稿日期: 2009-09-07
海三棱藨草(Scirpus mariqueter)根系低分子量有机
酸对根际沉积物重金属生物有效性的影响*
朱鸣鹤1 方飚雄1 庞艳华5 陈 捷4 黄绍堂3 严小军1 丁德文2
(1. 宁波大学 宁波 315211; 2. 国家海洋局第一海洋研究所 海洋生态环境科学与工程国家海洋局重点实验室
青岛 266061; 3. 宁波市出入境检验检疫局 宁波 315012; 4. 中国科学院大连化学物理研究所 大连 116023;
5. 辽宁出入境检验检疫局 大连 116001)
提要 应用等离子光谱仪(ICP)与高效液相色谱仪(HPLC) 藨分别对海三棱 草根际沉积物中重金属
(Cu、Pb、Zn 和 Cd)不同化学形态含量和植物根系分泌物中常见低分子量有机酸进行了季节跟踪测
定, 分析了有机酸(柠檬酸、草酸、酒石酸、苹果酸、甲酸和乳酸)含量与重金属化学形态(可交换态、
碳酸盐结合态、铁锰氧化物结合态、有机结合态和残渣态)的季节相关性。结果表明, 柠檬酸、草酸
和苹果酸含量与 Cu和 Pb的除残渣态外的其它 4种形态含量呈正相关性, 表明其能提高 Cu和 Pb生
物有效性, 与 Zn 的所有形态含量呈负相关性, 降低了生物有效性; 酒石酸、甲酸和乳酸含量与 Cu
和 Pb 的可交换态含量呈负相关性, 而与其它形态含量相关性不明显, 降低了生物有效性。与 Zn 的
除残渣态外的其它 4种形态含量呈正相关性, 提高其生物有效性。而上述所有有机酸与 Cd的各种化
学形态相关性不明显。表明其对 Cd的生物有效性影响不大。
关键词 重金属, 藨海三棱 草, 根际分泌物, 生物有效性, 低分子量有机酸
中图分类号 X174
近年来由于滨海湿地的过度开发和不合理利用
使得该类具有特殊生态环境效应的区域污染日益严重,
湿地不断退化, 污染物在沉积物-盐沼植物中的环境地
球化学行为也逐渐引起了人们的高度关注(McNear et
al, 2007; Singer et al, 2007; 朱鸣鹤等, 2009a; 高磊等,
2009)。植物一般通过根系分泌相关物质(如有机酸、
氨基酸、脂肪酸、外酶类和糖类等)来改变根际状态(污
染物的化学行为、土壤的理化性质和微生物的数量和
活性等)以适应外界环境。而且在重金属胁迫下, 植物
还通过调节根系分泌物的组成 , 使得其种类和数量
会发生显著变化(张锡洲等, 2007)。根系分泌物可间
接地通过溶解、螯合、还原等作用活化土壤重金属,
提高重金属的生物有效性, 或固定和钝化重金属, 降
低重金属的移动性而降低重金属在根际沉积物中的
生物有效性, 从而最终影响植物原位修复的效果(尚
爱安等, 2000; 卢豪良等, 2007)。
目前利用盐沼植物去除滨海湿地沉积物和水体
等介质中污染物的植物修复技术的前期基础研究开
始逐渐增多 , 主要集中于污染物在植物根际地球化
学行为的变化规律或在植物-根际沉积物的迁移转化
等方面(毕春娟等, 2003a, b; 朱鸣鹤等, 2006), 但对
调控植物修复作用效果的影响因素鲜有研究 , 特别
是针对盐沼植物根际分泌物对重金属生物有效性的
研究未见报道。研究植物根际微观生态效应是植物修
复技术应用的关键技术之一(朱鸣鹤等, 2009b; Jing et
al, 2006), 因此本文以杭州湾南岸土著优势植物海三
藨棱 草根际沉积物中常见重金属(以 Cu、Zn、Pb 和
Cd为例)生物有效性的季节变化与根系分泌物中常见
584 海 洋 与 湖 沼 41卷
低分子有机酸之间的关系着手 , 深入探讨有机酸对
重金属的生物有效性的影响机理 , 以便能够揭示自
然状态下植物原位修复作用的调控机制 , 可为退化
湿地的恢复与重建、湿地的合理开发与保护提供理论
依据, 同时对于重金属在环境中的迁移调控、河口生
态效应以及重金属污染沉积物的原位修复技术等方
面也具有重要的理论及实际的指导意义。
1 实验区域、材料与方法
1.1 研究区域的自然地理概况
杭州湾南岸属于淤涨型海岸, 共有 5个主要群落
类型, 藨以互花米草群落、海三棱 草群落和芦苇群落
居优势, 面积分别为 5258公顷、656公顷和 330公顷。
根据前期调查研究 , 以重金属污染比较严重的宁波
慈溪崇寿镇附近的滩涂为采样区域 , 藨海三棱 草是
该区域的优势植物 , 是莎草科 (Cyperaceae)、草属
(Scirpus)的一种多年生草本植物, 具有地下根状茎和
球茎, 全年生长期从 3月下旬到 11月下旬, 在中潮位
地带生长最好, 其密度和单株生物量最高, 形成密集
的单种群草场 , 群落外貌整齐 , 结构简单 , 季相明
显。其春季(4—5 月)平均密度通常为 1200 株/m2, 盖
度为 50%, 地上生物量为 80g/m2(干重); 秋季(9—10
月)平均密度为 3100株/m2, 盖度为 70%, 地上生物量
为 630g/m2(干重)。地下茎十分发达, 一般埋深 10—
20cm, 少数达到 30cm。
1.2 样品采集方法
1.2.1 根际沉积物采集 在野外实地考察后, 选
藨择海三棱 草生长较好的潮滩并跟踪植物生长季节
于 2006—2008年连续 3年分别于每年 4—5月(春季)、
6—7 月(夏季)、9—10 月(秋季)和 11—12 月(冬季)对
根际沉积物进行季节性连续采样。根际土采样, 选择
相似大小的植株, 将植株整棵完好挖出, 取附着于细
小根系表面约 3cm厚度的土壤(与陆地土壤不同), 每
个样区采集 5个样点, 每次采用棋盘式布点方法各采
20 个样品。样品的采样、贮存、运输以及其它各个
要素均根据《海洋调查规范》(国家海洋局, 1995)执
行。采集的样品装入可密封的聚乙烯塑料袋中, 随即
带回到实验室进行预处理, 将根际沉积物去除杂物,
低温烘干(＜50℃), 用玛瑙研磨均匀后, 过 200 目的
尼龙网筛后保存。
1.2.2 根际分泌物采集 一般收集方法主要有溶
液收集法 (刘芷宇等 , 1997)、砂培或土培收集法
(Marscher, 1995; 沈宏, 19991))收集法和 14C标记放射
性检测法(贺永华等, 2006)等 3 大类, 但滨海湿地野
外条件明显不同 , 一般将挖取的植物先放入装满去
离子水的小桶轻轻涤荡使沉积物脱离 , 然后用装去
离子水洗瓶小心冲洗干净根部沉积物后, 置于 250ml
烧杯中, 加入 200ml 去离子水, 自然光照下放置 2h,
收集根系分泌物(Fan et al, 1997)。
1.3 分析方法及数据处理
1.3.1 重金属化学形态分析 金属形态分析时称
取 1.0g过筛后沉积物, 用 HClO4(6ml)-HNO3(10ml)混
合酸消化, 用 5%的 HNO3稀释定容到 50ml。按滩涂
沉积物常用方法——Tessier 连续提取方法(Tessier et
al, 1979), 分为可交换态、碳酸盐结合态、铁锰氧化
物态、有机物结合态和残渣晶格态, 待测溶液中的重
金属 Cd用石墨炉原子吸收法测定(美国 Perkin-Elmer
公司 5110ZL 型), 另外 3 种元素用等离子光谱仪
(JY38S, 法国 Jobin Yvon公司)测定, 其仪器检测限分
别为 0.007、0.011、0.012和 0.007μg/ml, 另外随机抽
取根际沉积物样品做 3 次重复实验, Cu、Pb、Zn 和
Cd的标准偏差分别为 7%、5%、9%和 3%; 所用试剂
均为分析纯或优级纯。
1.3.2 根际分泌物中有机酸分析 鉴定根系分泌
物的方法主要有两种。一为生物测试, 是根系分泌物
定性半定量的测定方法, 即根据某些细菌、真菌和植
物幼苗对分泌物中特定成分的敏感性确定其为何物,
目前采用较少。现在主要采用的为化学测试, 即根据
根系分泌物的物理化学反应特性确定其组成和含量。
目前常用于化学测试鉴定根系分泌物的仪器有氨基
酸自动分析仪(Automatic amino acid analyzer)、紫外-
可见光谱(UV-VIS)、红外光谱(IR)、毛细管电泳(CK)、
气相色谱(GC)、液相色谱(HPLC或 RPLC)、质谱(MS)
和核磁共振(NMR)等。氨基酸自动分析仪因其专一性
强在早期研究中使用较多。毛细管电泳可用来测定小
分子有机物和无机离子, 它有价格便宜, 操作方便的
优点, 但是由于其不能定性, 近年来也使用渐少。液
相色谱可以检测出根系分泌物中大部分组分 , 是目
前主流的鉴定方法(Cawthray, 2003), 本研究中有机
酸分析仪器为高效液相色谱仪(Agillent 1100, 美国安
捷伦Agillent公司), 采用两种方法对植物根系分泌物
中的有机酸组分定性：在相同的色谱条件下, 将样品

1) 沈 宏, 1999. 根际难溶解磷的活化和于特定根分泌物的分离、鉴定. 南京: 中国科学院南京土壤研究所博士学位
论文, 87—94
4期 朱鸣鹤等: 藨海三棱 草(Scirpus mariqueter)根系低分子量有机酸对根际沉积物重金属生物有效性的影响 585
色谱图与有机酸标准液色谱图进行对照 , 根据保留
时间确定样品中的有机酸 , 在样品中加入有机酸的
标准溶液 , 根据峰高的突增进一步验证色谱峰的归
属(汪正范, 2000)。由于植物根系分泌物中的有机酸
浓度很低, 本实验采用增强型积分法测量峰面积, 按
外标法定量(高海燕等, 2004)。以 5mmol/L H2SO4水
溶液为流动相, 流速 1ml/min, 进样量 50μl, 选取植
物根系分泌物中最常见的 10种有机酸(柠檬酸、草酸、
琥珀酸、酒石酸、苹果酸、甲酸、丁酸、乳酸、乙酸
和丙二酸)。为研究组分而准备标准样, 所用试剂和标
准液均为分析纯或优级纯。
1.3.3 数据处理 采用 Microsoft Excel 2000 和
SPSS 11.0统计分析软件进行数据分析及差异显著性
检验。
2 结果与讨论
2.1 根际沉积物重金属化学形态及生物有效性的季
节变化
生物有效性是指重金属对生物产生毒性效应或
能被生物吸收的部分 , 包括生物毒性和生物可利用
性(郭明新等, 1998), 已报道的毒理学实验结果证明,
重金属的生物有效性主要决定于其可溶性(尤其是水
可溶性)。虽然植物吸收重金属有随土壤中重金属浓
度增加的趋势 , 但植物根系对重金属的吸收主要与
重金属的形态有关。可交换态易被植物利用吸收, 碳
酸结合态和铁锰结合态在 Eh 和 pH 改变时也会释放
到水体而易被吸收 , 但有机结合态不太容易被生物
吸收(李永富等, 2008)。因此, 除残渣态外, 其余形态
的重金属都可被直接或间接吸收。而根际环境中发生
的物理、化学和生物过程及其相互作用则直接影响着
重金属在各地球化学相中的分配。一般情况下, 根系
活动能活化根际中的重金属, 促进其生物有效性(余
国营等, 1997)。
根际沉积物中重金属化学形态的季节变化影响
根际沉积物生物有效性。由表 1可看出, Cu和 Pb一
般均在春、夏季的可交换态含量较高, 生物有效性较
高; 而秋、冬季可交换态含量较低, 生物有效性较低;
但春季和冬季碳酸盐结合态和铁锰氧化态二者之和
也比较高, 具有一定的潜在生物有效性。Zn无论在哪
个季节, 可交换态比例均不高, 一般以植物不容易吸
收的有机结合态和残渣态的形态存在 , 生物有效性
较低; Cd一般以残渣态为主, 其它的差别不大, 特别
是可交换态未检出得比较多, 基本不具有生物有效性。
2.2 根际沉积物低分子量有机酸含量的季节变化
藨对海三棱 草根际分泌物检测表明：在 10 种待
测低分子量有机酸中, 有 6 种被检测出, 分别为柠檬
酸、草酸、酒石酸、苹果酸、甲酸和乳酸。由表 2可
知, 一般情况下, 植物分泌有机酸的含量大小是春、
夏季大于秋、冬季, 且柠檬酸、草酸和苹果酸一般呈
现均夏季>春季>秋季>冬季, 酒石酸和甲酸一般呈现
春季>夏季>冬季>秋季。这是由于春、夏植物生理活
动旺盛, 植物通过促进根系分泌柠檬酸、苹果酸等来
缓解营养胁迫或金属解毒(Jones, 1998), 当然也可能
会受植物周围环境介质的复合影响 , 从而导致不同
有机酸的含量的季节变化。乳酸与上述有机酸情况完
全不同, 其表现为冬季>秋季>春季>夏季, 这是由于
植物在冬、秋季植物生理活动缓慢甚至趋于死亡成腐
质, 导致淤泥质沉积物的通气状况较差, 缺氧时, 根
系无氧呼吸会产生较多的乳酸 , 植物为减轻其对细
胞质的毒害而从根部分泌出来(Ryan et al, 2001)。
2.3 重金属化学形态与有机酸的季节相关性
由表 3 可知, 柠檬酸、草酸和苹果酸一般与 Cu
和 Pb 的可交换态呈正相关性, 表明随季节变化该类
有机酸含量的增加, 其生物有效性有所提高, 能促进
植物对上述 2种元素的吸收。同时碳酸盐结合态、有
机结合态和铁锰氧化物结合态也具有较高的正相关
性且与残渣态呈负相关性, 表明植物分泌上述 3种有
机酸使得 2种元素的潜在生物有效性也有所提高。与
Zn 的可交换态呈负相关性, 表明随该类有机酸含量
增加, 其生物有效性降低; 酒石酸、甲酸和乳酸与 Cu
和 Pb 的可交换态呈负相关性, 而与该 2 类元素的其
它形态相关性不明显, 表明上述 3种有机酸不利于提
高其生物有效性, 从而不利于植物对其吸收。而与 Zn
的可交换态呈正相关性, 且与 Zn 的碳酸盐结合态、
有机结合态和铁锰氧化物结合态也具有较高的正相
关性且与残渣态呈负相关性 , 因此有利于提高其生
物有效性。而上述所有有机酸和 Cd 的各种化学形态
相关性不明显。
3 结论
(1) 植物不同生长季节的变化影响根际沉积物
生物有效性的季节变化。具体表现为：Cu和 Pb一般
均在春、夏季的可交换态含量较高, 生物有效性较高;
而秋、冬季可交换态含量较低, 生物有效性较低; 但
春季和冬季碳酸盐结合态和铁锰氧化态二者之和也
比较高, 具有一定的潜在生物有效性。Zn无论在哪个
586 海 洋 与 湖 沼 41卷
4期 朱鸣鹤等: 藨海三棱 草(Scirpus mariqueter)根系低分子量有机酸对根际沉积物重金属生物有效性的影响 587
表 2 根际沉积物中低分子量有机酸含量的季节变化及显著性检验
Tab.2 Seasonal changes of LMWOAs around rhizosphere sediments and significance test
有机酸 柠檬酸 草酸 酒石酸 苹果酸 甲酸 乳酸
春季 7.5±0.3 8.5±0.4 11.1±0.5 6.4±0.5 13.1±0.5 6.5±0.4
夏季 8.2±0.3 9.7±0.2 9.4±0.4 7.6±0.4 9.1±0.4 4.7±0.2
秋季 5.7±0.6 5.7±0.1 6.0±0.1 6.0±0.1 3.0±0.2 8.7±0.3
冬季 2.2±0.5 3.2±0.4 7.1±0.3 5.2±0.1 6.4±0.2 11.2±0.4
注：有机酸含量单位为μmol/g DW root

表 3 重金属各形态含量与有机酸的相关性
Tab.3 Correlation between the different fraction contents of heavy metals and organic acids
影响因子 化学形态 Cu Zn Pb Cd 影响因子 化学形态 Cu Zn Pb Cd
柠檬酸 a 0.93** －0.90** 0.87 －0.22 酒石酸 a －0.84 0.86 －0.94 －0.61
b 0.81* 0.85 0.92** 0.35 b 0.24 0.73 －0.11 0.32
c 0.84 0.78 0.88** 0.77* c 0.17 0.79 －0.42 0.24
d 0.77 0.91** 0.83 0.36 d －0.18 0.83 －0.22 －0.36
e －0.86 0.36 －0.77 0.17 e 0.35 －0.86 0.33 0.29
苹果酸 a 0.84 －0.92 0.97 －0.34 乳酸 a 0.21 0.90 －0.15 0.17
b 0.87 0.45 0.71 0.12 b 0.13 0.81 －0.14 0.27
c 0.86 －0.31 0.81 0.21 c －0.87 0.88 －0.94 －0.95
d 0.87 0.81 0.85 －0.33 d 0.59 0.79 0.17 －0.17
e －0.75 0.21 －0.83 0.23 e 0.15 －0.82 －0.22 0.22
甲酸 a －0.78 0.90 －0.95 0.28 草酸 a 0.91 －0.93 0.92 0.16
b 0.81 0.81 0.88 0.45 b 0.83 0.11 0.84 0.23
c 0.77 0.85 －0.89 －0.42 c 0.87 0.93 0.90 0.33
d －0.81 0.81 －0.68 －0.18 d 0.79 0.71 0.87 －0.19
e 0.11 －0.76 0.56 0.32 e －0.75 0.18 －0.91 0.23
注：* P<0.05; ** P<0.01

季节, 可交换态比例均不高, 一般以植物不容易吸收
的有机结合态和残渣态的形态存在 , 生物有效性较
低; Cd一般以残渣态为主, 其它的差别不大, 特别是
可交换态未检出的比较多, 基本不具有生物有效性。
(2) 植物分泌有机酸的含量大小一般表现为春、
夏季大于秋、冬季, 且柠檬酸、草酸和苹果酸一般呈
现均夏季>春季>秋季>冬季, 酒石酸和甲酸一般呈现
春季>夏季>冬季>秋季。乳酸与上述有机酸情况完全
不同, 其表现为冬季>秋季>春季>夏季。
(3) 柠檬酸、草酸和苹果酸一般与 Cu和 Pb的除
残渣态外的所有形态含量呈正相关性 , 表明生物有
效性有所提高; 酒石酸、甲酸和乳酸与 Cu和 Pb的可
交换态呈负相关性, 而与该 2类元素的其它形态相关
性不明显, 降低了生物有效性。而与 Zn 的可交换态
呈正相关性, 且与 Zn 的碳酸盐结合态、有机结合态
和铁锰氧化物结合态也具有较高的正相关性且与残
渣态呈负相关性, 提高其生物有效性。而上述所有有
机酸和 Cd的各种化学形态相关性不明显。
由于根际环境的微域性、动态性和复杂性的特点,
目前对重金属根际分泌物如何影响重金属的生物有
效性还有一定的困难 , 对于重金属胁迫下根际的动
态调节过程 , 特别是对根系分泌物以及微生物在重
金属根际污染生态系统中的作用机制还缺乏系统的
了解和统一认识。因此根际作用以及根际微生物群落
的生态学特征和生理学特征、根际土壤环境条件对重
金属的生物有效性制约机理和植物根系分泌物对重
金属在沉积物体系中的吸附和解吸行为的影响机制
等一系列基础理论问题有待进一步研究。
参 考 文 献
卢豪良, 严重玲, 2007. 秋茄(Kandelia candel (L.))根系分泌低
分子量有机酸及其对重金属生物有效性的影响 . 生态学
588 海 洋 与 湖 沼 41卷
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EFFECTS OF LOW MOLECULAR WEIGHT ORGANIC ACIDS OF ROOT EXUDATES
ON HEAVY METAL BIOAVAILABILITY AROUND SCIRPUS MARIQUETER
RHIZOSPHERE SEDIMENTS
ZHU Ming-He1, FANG Biao-Xiong1, PANG Yan-Hua5, CHEN Jie4,
HUANG Shao-Tang3, YAN Xiao-Jun1, DING De-Wen2
(1. Ningbo University, Ningbo, 315211; 2. Key Laboratory of Science and Engineering for Marine Ecological Environment,
First Institute of Oceanography, State Oceanic Administration, Qingdao, 266061; 3. Ningbo Entry-Exit Inspection and
Quarantine Bureau, Ningbo, 315012; 4. Dalian Institute of Chemical Physics, Chinese Academy of Sciences, Dalian, 116023;
5. Liaoning Entry-Exit Inspection and Quarantine Bureau, Dalian, 116001)
Abstract Different fractions contents of heavy metal (Cu, Zn, Pb and Cd) in rhizosphere sediments of Scirpus mari-
queter and low molecular weight organic acids (LMWOAs) of plant root exudates were measured by ICP and HPLC re-
spectively in different seasons. The seasonal correlations between contents of different fractions (the exchangeable, the
combination of carbonate, the ferro-manganese oxides, the organic-bounded and the residues) of heavy metals and
LMWOAs (the citric, oxalic, tartaric, malic, formic and lactic acid) were analyzed. Results indicated the contents of citric,
oxalic and malic acid were positive correlations to all the other four fraction contents of Cu and Pb except the residues
content, which showed those acids above could improve their bioavailability. However the contents of citric, oxalic and
malic acid were negative correlations to the all different fraction content of Zn, which reduced its bioavailability. The con-
tents of the tartaric, formic and lactic acid were negative correlations to the exchangeable contents of Cu and Pb, and they
were not obvious correlations to the other fraction contents. So the three acids above could reduce their bioavailability. The
contents of the tartaric, formic and lactic acid were positive correlations to all the other four fraction contents of Zn except
the residues content, which showed those acids above also could improve its bioavailability. For Cd, all the acids above
have no obvious correlations to the four heavy metals, which showed they have few effects on its bioavailability.
Key words Heavy metal, Scirpus mariqueter, Root exudates, Bioavailability, Low molecular weight organic acids