全 文 ：丹参红叶病发生的微生态机制*
段佳丽1 摇 舒志明2 摇 魏良柱3 摇 付亮亮3 摇 薛泉宏1**
( 1西北农林科技大学资源环境学院, 陕西杨凌 712100; 2西北农林科技大学生命科学学院, 陕西杨凌 712100; 3陕西天士力植
物药业有限公司, 陕西商洛 726000)
摘摇 要摇 通过对丹参红叶病株与健康株根区土养分含量及根区土和根表土中的微生物区系
比较,探索丹参红叶病发生的微生态机制.结果表明: 丹参红叶病株叶片中 N、P、K、Mn 含量
均显著低于健康株(P<0. 05);根区土中速效 P与健康株根区土无显著差异,速效 N、K含量均
显著高于健康株根区土(P<0. 05),表明丹参红叶病害发生与 P缺乏有关,但植株缺磷不是由
于土壤供磷不足所致.丹参红叶病株根区土细菌数量较健康株减少 41. 3% ,真菌和放线菌数
量分别较健康株增加 156. 6%和 189. 5% ,差异均达显著水平(P<0. 05);丹参红叶病株根表土
细菌、真菌和放线菌数量变化趋势与根区土一致.在丹参红叶病株根区、根表土壤中,6 种优势
真菌、4 种优势放线菌及 2 种优势细菌可能为有害微生物.优势真菌为腐皮镰刀菌、露湿漆斑
菌、三线镰刀菌、焦曲霉、尖孢镰刀菌及座囊菌;优势放线菌为砖红链霉菌、威威达湖伦茨氏
菌、马铃薯疮痂病原链霉菌及山丘链霉菌;优势细菌为阿氏芽孢杆菌及水生细菌.这些优势微
生物可能通过影响根系生长及根系对土壤养分吸收引起丹参出现缺磷现象.表明丹参红叶病
的发生与丹参根区土和根表土中微生物区系异常密切相关.
关键词摇 丹参摇 土壤微生物区系摇 红叶病摇 土壤养分摇 优势微生物
*长江学者和创新团队发展计划项目(PCSIRT,IRT0748)资助.
**通讯作者. E鄄mail: xuequanhong@ nwsuaf. edu. cn
2012鄄11鄄02 收稿,2013鄄05鄄14 接受.
文章编号摇 1001-9332(2013)07-1991-09摇 中图分类号摇 Q939. 96; S154. 36摇 文献标识码摇 A
Microecological mechanisms of red鄄leaf disease occurrence in Salvia miltiorrhiza Bge. DUAN
Jia鄄li1, SHU Zhi鄄ming2, WEI Liang鄄zhu3, FU Liang鄄liang3, XUE Quan鄄hong1 ( 1College of Natural
Resources and Environment, Northwest A&F University, Yangling 712100, Shaanxi, China;
2College of Life Sciences, Northwest A&F University, Yangling 712100, Shaanxi, China; 3Shaanxi
Tasly Plants Pharmaceutical Co. Ltd. , Shangluo 726000, Shaanxi, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,
2013,24(7): 1991-1999.
Abstract: A comparative study was made on the nutrient content in rhizosphere soil and the micro鄄
flora in rhizosphere soil and on rhizoplane of healthy and red鄄leaf diseased Salvia miltiorrhiza
plants, aimed to approach the microecological mechanisms of red鄄leaf disease occurrence in S. milt鄄
iorrhiza. The N, P, K, and Mn contents in the diseased plant leaves were significantly lower than
those in the healthy plant leaves (P<0. 05). No significant difference was observed in the available
P content in the rhizosphere soils of diseased and healthy S. miltiorrhiza, but the available N and K
contents were significantly higher (P<0. 05) in the rhizosphere soil of diseased S. miltiorrhiza.
These results indicated that the red鄄leaf disease occurrence in S. miltiorrhiza was related to plant P
deficiency, but the lack of P in the plants was not caused by the insufficient soil P supply. As com鄄
pared with those in healthy S. miltiorrhiza rhizosphere, the bacterial number in diseased S. miltior鄄
rhiza rhizosphere soil decreased by 41. 3% , while the fungal and actinomycetes numbers increased
by 156. 6% and 189. 5% (P<0. 05), respectively. Similar variations in the numbers of bacteria,
fungi, and actinomycetes were observed on diseased S. miltiorrhiza rhizoplane. In the rhizosphere
soil and on the rhizoplane of diseased S. miltiorrhiza, the predominant microbial species that might
be harmful included six fungi (Fusarium solani, Myrothecium roridum, F. tricinctum, Aspergillus
calidoustus, F. oxysporum, and Dothideomycetes sp. ), four actinomycetes (Streptomyces lateritius,
Lentzea waywayandensis, S. stelliscabiei and S. collinus), and two bacteria (Bacillus aryabhattai
and Piscinibacter aquaticus). These predominant soil microbes likely caused plant P deficiency via
应 用 生 态 学 报摇 2013 年 7 月摇 第 24 卷摇 第 7 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Jul. 2013,24(7): 1991-1999
negatively affecting the growth of roots and their absorption of soil nutrients. It was suggested that
the red鄄leaf disease occurrence in S. miltiorrhiza was closely related to the plant P deficiency
caused by the abnormality of soil microflora in the rhizosphere soil and on the rhizoplane of S. milti鄄
orrhiza.
Key words: Salvia miltiorrhiza; soil microflora; red鄄leaf disease; soil nutrient; predominant micro鄄
organism.
摇 摇 丹参(Salvia miltiorrhiza)为唇形科多年生草本
植物,以根入药,具有活血化瘀功效,广泛应用于心
脑血管等疾病治疗[1] .随着丹参的大面积规模化种
植和种植年限延长,丹参连作病害逐年加重,已成为
丹参生产的制约因素. 丹参红叶病是丹参生长中后
期出现的以叶片紫红、植株枯萎及根系腐烂为特征
的丹参全株病害,近年来蔓延较快,轻者影响产量和
药材质量,重者失去药用价值. 感病株长势弱,初期
地上部分叶片由叶缘向内逐渐变红,严重时整株均
变成紫红色,进而枯萎,支根、须根褐变腐烂,并向主
根蔓延,皮部变为黑色,最后导致全根腐烂(图 1).
国内外关于缺磷引起作物叶片发红现象已有大量报
道,由病原微生物引起的红叶病害也有研究:
Kellock[2]发现,在维多利亚州牧场的地三叶草(Tri鄄
folium subterraneum ) 可 被 地 三 叶 草 红 叶 病 毒
(SCRLV)感染,引起叶片变红,导致植株枯萎甚至
死亡;Mims等[3]发现病原真菌乌饭树外担菌(Exo鄄
basidium vaccinii)可通过直接侵染矮丛蓝莓(Vaccin鄄
ium angustifolium)茎叶导致其红叶病发生. 但是目
前对丹参红叶现象了解很少,国内外均未发现关于
丹参红叶病发生机理的报道. 植物叶片呈现紫红色
是缺磷的典型症状,但丹参种植田磷肥施用充足,且
丹参的红叶与植株枯萎及根腐现象同时出现,推测
丹参红叶病发生的主要原因不是土壤缺磷或磷肥施
用不足,可能与根区、根表土壤微生态异常有关. 本
文从丹参红叶的元素组成及其与根区、根表土壤微
生态的关系角度进行了较为系统的研究,旨在为丹
参红叶病发生机制的探索及其防治提供科学依据.
1摇 材料与方法
1郾 1摇 供试材料
供试植株为商洛丹参;供试培养基:包括牛肉膏
蛋白胨琼脂(BPA)、马铃薯蔗糖琼脂(PDA)、高氏 1
号(GA) [4] .
1郾 2摇 研究方法
1郾 2郾 1 土壤样品采集与处理 摇 于 2010 年 8 月在陕
西省商洛市天士力大景西村丹参基地,选取具有典
型丹参红叶病症状的植株(简称“病株冶)及长势良
好的植株(简称“健康株冶)各 3 株,分别采集其根区
土,并以离丹参根系较远、受根系影响不大的垄沟内
的土壤(简称“根外土冶)作为对照土样,带回实验室
置于 4 益冰箱中保存并及时分离.
按照周永强等[5]的方法获得根区土、根表土,
并制备土壤悬液.根区土:将附着在丹参根系上的土
抖落至自封袋中,混匀,称取 10. 0 g,置于装有少量
石英砂和 90 mL无菌水的三角瓶中,在摇床上振荡
30 min后备用.根表土:指将根系上附着的大量土抖
落后根表面仍粘附的少量土壤. 将已抖落丹参根区
土壤的细根剪下,称量(W1)后置于装有 90 mL无菌
水的三角瓶中,手摇振荡 1 ~ 2 min,待根表面粘附的
图 1摇 丹参健康株、红叶病株叶片及根系差异
Fig. 1摇 Difference about leaves and roots between healthy and diseased Salvia miltiorrhiza.
a)健康株 Healthy plants; b)病株 Diseased plants; c)根系 Roots.
2991 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷
土壤洗下即可,取出根系,用吸水纸将根表面水吸干
后称根系质量(W2),W1-W2即为根表土质量.
1郾 2郾 2 植物样品采集与测定摇 将采集的丹参健康株
全部绿色叶片和病株全部红色叶片分别摘下,放入
105 益烘箱,杀青 30 min后,80 益烘干至恒量,粉碎
混匀过 0. 5 mm筛;称取 0. 1 g样品,放入 100 mL消
煮管内;在消煮管内加入 5 mL的浓硫酸和 2 滴双氧
水;将消煮管放入 500 益的消煮炉内加热消煮,直至
消煮管内的液体转变为无色透明为止.消煮期间,每
隔 30 ~ 40 min 向消煮管内加入 1 ~ 2 滴双氧水. 全
氮(N)测定采用凯氏定氮法,速效磷(P)测定采用
钼锑抗比色法,速效钾(K)测定采用火焰光度计法,
铁(Fe)、锰(Mn)测定采用原子吸收分光光度法[6] .
1郾 2郾 3 丹参根区土壤养分测定 摇 土壤速效 K 采用
NH4OAC 浸提,火焰光度法测定;速效 P 采用
NaHCO3浸提,钼锑抗比色法测定;NH4 + 鄄N 采用 KCl
浸提,靛酚蓝比色法测定;有机质含量采用重铬酸钾
氧化鄄外加热法测定;pH 采用 5 颐 1 水土比,用酸度
计(PHS鄄3D,上海雷磁)测定[6] .
1郾 2郾 4 微生物分离计数 摇 细菌、真菌和放线菌分离
测数均采用稀释平皿涂抹法,所用培养基分别为
BPA、PDA及 GA,28 益培养,计数后挑取优势菌菌
落,纯化、保藏、备用.
1郾 2郾 5 优势菌种鉴定 摇 采用酶解法提取细菌、放线
菌总 DNA[7] .用细菌 16S rRNA通用引物(27F: 5爷鄄
AGAGTTTGATCCTGGCTCAG鄄3爷; 1541R: 5爷鄄AAG鄄
GAGGTGATCCAGCCGCA鄄3爷)进行 PCR 扩增,得到
长度为 1. 4 ~ 1. 5 kp的片段.扩增条件:94 益预变性
4 min,94 益变性 1 min,57 益退火 55 s,72 益延长
2 min,变性到延长 30 个循环,72 益延长 10 min,
4 益保存. 真菌总 DNA 提取采用 CTAB 法[8-10] . 参
照 Pryce等[11]的方法对 rDNA鄄ITS 序列进行 PCR 扩
增.扩增引物采用通用引物 ITS1 和 ITS4,分别为 5忆鄄
TCCGTAGGTGAACCTGCGG鄄3忆( ITS1)和 5忆鄄TCCTC鄄
CGCTTATTGATATGC鄄3忆(ITS4),得到长度为 400 ~
500 pb的片段.扩增条件:94 益预变性 5 min,94 益
变性 30 s,50 益退火 30 s,72 益延长 40 s,变性到延
长 30 个循环,72 益延长 10 min,4 益保存.扩增产物
胶纯化后送南京金斯瑞生物科技有限公司进行测
序.将获得序列校对后,采用 BLAST 方法从 Gen鄄
Bank数据库中调取相关序列,采用 CLUSTAL X 2郾 0
软件进行同源性分析,采用 Mega 4. 0 软件中 Neigh鄄
bor鄄Joining方法构建系统进化树.
1郾 3摇 数据处理
用 DPS 7. 05 软件进行方差分析,用 LSD 法进
行差异显著性检验(琢 = 0. 05). 病株各指标较健康
株的增率均用“驻H冶表示,用式(1)计算. 土壤样品
中某种优势细菌数量占细菌总数量的比例用 N 表
示,用式(2)计算.土壤样品中某种优势真菌和某种
优势放线菌所占比例参考式(2)计算.
驻H=(病株-健康株) /健康株伊100% (1)
N=某种优势细菌数量 /对应土壤样品细菌总数
量伊100% (2)
2摇 结果与分析
2郾 1摇 丹参植株叶片中 5 种元素含量
由表 1 可知,在丹参病株叶片组织中,N、P、K、
Fe和 Mn含量均低于健康株叶片组织,其含量分别
较健康株低 41. 9% 、 59. 1% 、 60. 4% 、 10. 8% 和
28郾 1% ,除 Fe外,其余病株和健康株之间的差异均
达到显著水平(P<0. 05).由于 N、K、Fe、Mn 缺乏时
无红叶现象,故丹参叶片发红与叶片缺磷密切相关.
2郾 2摇 丹参植株根区土壤养分含量
由表 2 可以看出,丹参红叶病株根区土 pH 较
健康株有所降低;其有机质含量较健康株增加
5郾 7% ,NH4 + 鄄N 含量较健康株增加 15. 2% ,速效 K
含量较健康株增加 10. 6% ,三者差异均达显著水平
(P<0. 05);而病株根区土壤速效 P含量与健康株差
异不显著,说明丹参红叶病的发生不是由于土壤缺
磷引起的.此外,丹参健康株根区土速效 N、P、K 含
量均显著低于根外土的现象,应该是健康株根系对
养分吸收利用的结果.
2郾 3摇 丹参植株根区土和根表土的微生物区系
微生物区系通常指细菌、真菌及放线菌的数量
表 1摇 丹参红叶病株与健康株叶片中 5 种元素含量
Table 1摇 Leaf nutrition contents in diseased and healthy Salvia miltiorrhiza (mean依SE)
项目
Item
大量元素 Macroelement (g·kg-1)
N P K
微量元素 Microelement (mg·kg-1)
Fe Mn
健康株 Healthy plant 30. 65依1. 03a 4. 13依0. 20a 20. 29依0. 39a 376. 0依36. 0a 141. 39依10. 61a
病株 Diseased plant 17. 82依0. 18b 1. 69依0. 03b 8. 04依0. 04b 335. 4依33. 0a 101. 70依14. 28b
驻H (% ) -41. 9 -59. 1 -60. 4 -10. 8 -28. 1
同列不同小写字母表示差异显著(P<0. 05) Different letters within the column meant significant difference at 0. 05 level. 下同 The same below.
39917 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 段佳丽等: 丹参红叶病发生的微生态机制摇 摇 摇 摇 摇
表 2摇 丹参红叶病株与健康株根区土壤养分含量
Table 2摇 Soil nutrition contents in diseased and healthy Salvia miltiorrhiza (mean依SE)
土样
Soil sample
有机质
Organic matter
(g·kg-1)
pH 速效养分 Available nutrient (mg·kg-1)
铵态氮
Ammonium N
速效磷
Available P
速效钾
Available K
根区土 健康株 Healthy plant 8. 64依0. 16b 8. 25 7. 32依0. 35b 14. 42依0. 27b 57. 47依5. 72b
Rhizosphere soil 病株 Diseased plant 9. 13依0. 26a 7. 97 8. 43依0. 13a 13. 85依1. 10b 63. 59依2. 86a
驻H (% ) 5. 7 -3. 4 15. 2 -4. 0 10. 6
根外土 Bulk soil 8. 27依0. 17c 8. 26 8. 99依0. 31a 21. 35依0. 82a 63. 38依2. 85a
与比例. B / F、A / F及 B / A分别表示细菌 /真菌、放线
菌 /真菌及细菌 /放线菌,是作物根区土壤微生物生
态系统正常与否的重要指标. 放线菌是抗生素的主
要产生菌,故 B / A愈小、A / F愈大,土壤微生物中抗
病微生物所占比例越高,该土壤抗病性愈强;B / F和
A / F愈小,则表示土壤中真菌数量多、所占比例大,
土壤微生物区系异常,有害微生物对作物根系的潜
在危害愈大.
摇 摇 根区土壤中的微生物及其代谢产物对根系生
长、生理生化过程及健康影响较大. 由表 3 可知,丹
参病株根区土壤真菌、放线菌数量分别较健康株增
加 156. 6% 、189. 5% ( P < 0. 05);细菌数量减少
41郾 3% .病株 B / F 值、 B / A 值分别较健康株降低
76郾 9% 、75. 0% ;A / F值病株与健康株差异不大.
根表土壤微生物与作物根系的关系较根区土壤
更为密切,对根系的健康生长影响更大. 由表 3 知,
丹参病株根表土壤中真菌、放线菌数量分别较健康
株增加 14. 3% 、127. 5% ,细菌数量较健康株减少
77. 8% (P<0. 05).病株 B / F 值、B / A 值分别较健康
株降低 78. 8% 、90. 0% ;病株 A / F 值较健康株增加
111. 2% .
以上结果表明,病株根区、根表土壤中真菌、放
线菌数量增加及细菌数量减少引起的土壤微生物区
系异常是导致丹参红叶病发生的主要原因之一.
2郾 4摇 丹参红叶病株根区土及根表土中的优势微生物
采用 16S rRNA序列和 rDNA鄄ITS 序列分析技术
分别对丹参根区、根表土壤样品中的优势细菌、放线
菌和真菌种类进行分子鉴定,共获得 19株优势菌,其
中优势细菌 5株,优势真菌和放线菌各 7株(表 4).
2郾 4郾 1 细菌摇 由表 5 可知,丹参病株、健康株根表土
壤 5 种优势细菌的总数量远高于根区土壤,分别为
根区土壤的 34、85 倍,表明根表土壤中的优势细菌
对丹参的健康生长或发病起决定性作用. 丹参红叶
病株根表土中的优势细菌数量与健康株存在明显差
异,其中,十字花科假单胞菌十字花科亚种(P. bras鄄
sicacearum subsp. brassicacearum, B1 )、 附着剑菌
(Ensifer adhaerens,B2)及大气罗氏菌(Rothia aeria,
B3)在根表土壤中的分布具有明显的规律性:在健
康株根表土壤中,上述 3 种细菌的数量分别为病株
的 2. 7、1. 9 及 9. 7 倍;在根区土壤中,优势细菌 B2、
B3 亦呈现健康株数量大于病株的趋势,表明优势细
菌 B1、B2、B3 的存在可能与维持丹参健康生长有
关;阿氏芽孢杆菌(Bacillus aryabhattai,B4)及水生
细菌(Piscinibacter aquaticus,B5)在健康株根表土壤
中未检出,而在病株根表土中的数量分别高达 4 伊
105 cfu·g-1及 86伊105 cfu·g-1,说明这 2 株优势细
菌可能与丹参红叶病害发生有关.
从 5 种优势细菌占细菌总数的比例来看,十字
花科假单胞菌十字花科亚种(B1)、附着剑菌(B2)
在根区土及根表土细菌总数中所占比例均表现为病
表 3摇 丹参病株与健康株根区土和根表土的微生物数量及 3 大类群的组成比例
Table 3摇 Quantities and ratios of soil bacteria (B), fungi (F) and actionmycetes (A) in the root zones of diseased and
healthy Salvia miltiorrhiza (mean依SE)
土壤样品
Soil sample
数量 Quantity (cfu·g-1 dry soil)
细菌
Bacteria (106)
真菌
Fungi (103)
放线菌
Actinomycetes (106)
比例 Ratio
B / F A / F B / A
根外土 Bulk soil 6. 9依2. 2c 8. 5依1. 2b 2. 5依0. 4d 815. 8 289. 5 2. 8
根区土 健康株 Healthy plant 7. 5依1. 2c 5. 3依0. 8b 1. 9依0. 2d 1411. 0 361. 6 3. 9
Rhizosphere soil 病株 Diseased plant 4. 4依2. 9c 13. 6依1. 4a 5. 5依1. 8c 326. 1 406. 0 0. 8
驻H (% ) -41. 3 156. 6 189. 5 -76. 9 12. 2 -75. 0
根表土 健康株 Healthy plant 357. 5依59. 4a 14. 5依1. 6a 9. 1依0. 3b 24722. 2 626. 4 39. 5
Rhizoplane soil 病株 Diseased plant 81. 7依18. 8b 15. 6依4. 7a 20. 7依1. 7a 5234. 2 1322. 3 4. 0
驻H (% ) -77. 8 14. 3 127. 5 -78. 8 111. 2 -90. 0
4991 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷
表 4摇 丹参根区及根表土壤中的优势微生物
Table 4摇 Predominant microorganism in Salvia miltiorrhiza rhizosphere and rhizoplane soils
细菌 Bacteria (B)
菌株编号
Strain
No.
最相近菌株
Closest known
relative
相似度
Sequence
identity
(% )
真菌 Fungi (F)
菌株编号
Strain
No.
最相近菌株
Closest known
relative
相似度
Sequence
identity
(% )
放线菌 Actinomycetes (A)
菌株编号
Strain
No.
最相近菌株
Closest known
relative
相似度
Sequence
identity
(% )
B1 十字花科假单胞菌
十 字 花 科 亚 种
Pseudomonas brassi鄄
cacearum subsp.
brassicacearum
99. 2 F1 腐皮镰刀菌
Fusarium solani
99. 6 A1 砖红链霉菌
Streptomyces lateritius
99. 9
B2 附着剑菌
Ensifer adhaerens
99. 3 F2 露湿漆斑菌
Myrothecium roridum
99. 1 A2 威威达湖伦茨氏菌
Lentzea waywayan鄄
densis
99. 2
B3 大气罗氏菌
Rothia aeria
99. 4 F3 三线镰刀菌
Fusarium tricinctum
100. 0 A3 马铃薯疮痂病原链
霉菌
Streptomyces stellisca鄄
biei
98. 4
B4 阿氏芽孢杆菌
Bacillus aryabhattai
99. 7 F4 焦曲霉
Aspergillus calidoustus
99. 4 A4 纯白链霉菌
Streptomyces candidus
99. 5
B5 水生细菌
Piscinibacter aquatic鄄
us
99. 7 F5 尖孢镰刀菌
Fusarium oxysporum
99. 4 A5 阿氟曼链霉菌
Streptomyces scabiei
99. 9
F6 座囊菌
Dothideomycetes sp.
99. 6 A6 大宫链霉菌
Streptomyces omiyaensis
99. 9
F7 嗜松青霉
Penicillium pinophilum
99. 6 A7 山丘链霉菌
Streptomyces collinus
99. 9
表 5摇 丹参根区、根表土壤中优势细菌数量及比例
Table 5摇 Predominant bacteria population and percent in Salvia miltiorrhiza rhizosphere and rhizoplane soils
样品
Soil sample
优势细菌
Predominant
bacteria
数量 Number (106 cfu·g-1 dry soil)
健康株
Healthy plant
病株
Diseased plant
驻H
(% )
比例 Percent (% )
健康株
Healthy plant
病株
Diseased plant
驻H
(% )
根区土壤 B1 0 0. 6 - 0 13. 4 -
Rhizosphere soil B2 0. 7 0. 5 -28. 6 8. 8 11. 7 33. 0
B3 1. 4 0. 8 -42. 9 18. 5 18. 5 0
B4 0. 4 0 -100. 0 4. 9 0 -100. 0
B5 0 0 摇 - 0 0 摇 -
合计 Total 2. 5 1. 9 -24. 0 32. 2 43. 6 35. 4
根表土壤 B1 26. 1 9. 5 -63. 6 7. 3 11. 6 58. 9
Rhizoplane soil B2 62. 3 33. 6 -46. 1 17. 4 41. 1 136. 2
B3 124. 6 12. 9 -89. 6 34. 9 15. 8 -54. 7
B4 0 0. 4 - 0 0. 5 -
B5 0 8. 6 - 0 10. 5 摇 -摇
合计 Total 213郾 0 65郾 0 -69. 5 59. 6 79. 5 33. 4
根外土 B1 0. 2 3. 2
Bulk soil B2 0. 5 7. 6
B3 0. 7 10. 8
B4 0. 1 1. 1
B5 0. 2 3. 2
合计 Total 1. 7 25. 9
株大于健康株,呈现出与优势细菌数量相反的趋势,
大气罗氏菌(B3)所占比例也表现为健康株大于病
株.尽管丹参病株根区、根表土壤中优势细菌 B1、B2
在细菌总数中所占比例高于健康株,但其数量却远
低于健康株根表土壤,表明决定丹参根系健康与否
的主要因素是优势有益细菌的绝对数量,而不是其
所占比例.换言之,即使某有益细菌在细菌总数中所
占比例很高,但其数量很少,也不能维持丹参根系健
康生长.
2郾 4郾 2 真菌摇 从表 6 可知,在丹参红叶病株根区土
壤中,腐皮镰刀菌(Fusarium solani, F1)、露湿漆斑
菌(Myrothecium roridum,F2)、三线镰刀菌(Fusarium
59917 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 段佳丽等: 丹参红叶病发生的微生态机制摇 摇 摇 摇 摇
表 6摇 丹参根区、根表土壤中优势真菌数量及比例
Table 6摇 Predominant fungi population and percent in Salvia miltiorrhiza rhizosphere and rhizoplane soils
样品
Soil sample
优势真菌
Predominant
fungi
数量 Number (102 cfu·g-1 dry soil)
健康株
Healthy plant
病株
Diseased plant
驻H
(% )
比例 Percent (% )
健康株
Healthy plant
病株
Diseased plant
驻H
(% )
根区土壤 F1 11. 7 59. 7 410. 3 21. 9 44. 0 100. 9
Rhizosphere soil F2 0. 7 3. 7 428. 6 1. 4 2. 7 92. 9
F3 0. 7 2. 2 214. 3 1. 4 1. 6 14. 3
F4 0. 7 1. 5 114. 3 1. 4 1. 1 -21. 4
F5 4. 4 7. 4 68. 2 8. 2 5. 4 -34. 1
F6 3. 7 4. 4 18. 9 6. 8 3. 3 -51. 5
F7 7. 3 0 -100. 0 13. 7 0 -100. 0
合计 Total 29. 2 78. 9 170. 2 54. 8 58. 1 6. 0
根表土壤 F1 20. 1 22. 4 11. 4 13. 9 14. 3 2. 9
Rhizoplane soil F2 2. 0 0. 9 -55. 0 1. 4 0. 6 -57. 1
F3 4. 0 6. 0 50. 0 2. 8 3. 9 39. 3
F4 8. 0 1. 7 -78. 8 5. 6 1. 1 -80. 4
F5 12. 1 8. 6 -28. 9 8. 3 5. 5 -33. 7
F6 4. 0 6. 0 50. 0 2. 8 3. 9 39. 3
F7 0 0. 4 - 0 0. 3 -
合计 Total 50. 2 46. 0 -8. 4 34. 8 29. 6 -14. 9
根外土 F1 8. 2 9. 7
Bulk soil F2 6. 7 7. 9
F3 9. 7 11. 4
F4 14. 2 16. 7
F5 7. 5 8. 8
F6 0 0
F7 6. 7 7. 9
合计 Total 53. 0 62. 4
tricinctum,F3)、焦曲霉(Aspergillus calidoustus,F4)、
尖孢镰刀菌(Fusarium oxysporum,F5)及座囊菌(Do鄄
thideomycetes sp. , F6)数量分别为健康株的 5. 1、
5郾 3、3. 1、2. 1、1. 7、1. 2 倍,表明这 6 种真菌的大量
存在与丹参红叶病发生密切相关.
在根表土壤中,腐皮镰刀菌(F1)、三线镰刀菌
(F3)及座囊菌(F6)数量呈现病株大于健康株的趋
势,表明了这 3 种真菌的致病性;露湿漆斑菌(F2)、
焦曲霉(F4)及尖孢镰刀菌(F5)数量则呈现出健康
株大于病株的现象,反映出这 3 种真菌作用的复杂
性.此外,嗜松青霉(Penicillium pinophilum,F7)在健
康株根区土壤中数量较多,而在健康株根表土壤中
未检出,在病株根表土壤中数量极少,表明丹参根系
分泌物对该菌生长可能有一定的抑制作用,但该菌
在根区土壤中的存在表明,其对维持丹参根系健康
生长可能有益.
从优势真菌在真菌总数中所占比例看,在根区
土壤中,病株、健康株腐皮镰刀菌(F1)数量在真菌
总数中所占比例分别高达 44. 0% 、21. 9% ,呈现病
株大于健康株的趋势,其余优势真菌所占比例病株、
健康株差异不大或呈相反的趋势.
2郾 4郾 3 放线菌摇 从表 7 可知,在丹参红叶病株根区、
根表土壤中,砖红链霉菌 ( Streptomyces lateritius,
A1)、威威达湖伦茨氏菌 ( Lentzea waywayandensis,
A2)、马铃薯疮痂病原链霉菌(Streptomyces stellisca鄄
biei,A3)为主要优势放线菌.在丹参红叶病株根区、
根表土壤中,上述 3 种放线菌的数量均大于健康株,
病株数量较健康株的增幅为 100% ~ 360% . 在根
区、根表土壤中,丹参红叶病株 3 种放线菌数量总和
均为健康株的 3. 2 倍.由此可知,这 3 种优势放线菌
与丹参红叶病发生有密切关系,属于有害放线菌,其
数量决定着丹参根系的健康程度. 另外,在病株、健
康株根区与根表土壤的优势放线菌中,上述 3 种放
线菌总数量分别占根区与根表土壤中 7 株优势放线
菌总数的 85. 9% 、69. 1%与 90郾 4% 、76. 3% ,其所占
比例也表现出病株大于健康株的趋势. 即这 3 种放
线菌的数量及其比例决定着放线菌对根系作用的总
效果.此外,山丘链霉菌(Streptomyces collinus,A7)在
根区土壤中数量较少,但在丹参红叶病株根表土壤
中的数量较健康株增高 550郾 0% ,其比例也较健康
株增高 225. 0% ,表明该菌也与丹参红叶病有关.
与上述 4 种链霉菌相反,纯白链霉菌( Strepto鄄
myces candidus,A4)、阿氟曼链霉菌(Streptomyces sca鄄
biei,A5)在病株根表土壤中数量分别较健康株减少
18. 8% 、 38. 9% ,其比例也分别较健康株减少
66郾 7% 、75. 0% ;大宫链霉菌(Streptomyces omiyaensis,
6991 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷
表 7摇 丹参根区、根表土壤中优势放线菌数量及比例
Table 7摇 Predominant actinomycetes population and percent in Salvia miltiorrhiza rhizosphere and rhizoplane soils
样品
Soil sample
优势放线菌
Predominant
actinomycetes
数量 Number (105 cfu·g-1 dry soil)
健康株
Healthy plant
病株
Diseased plant
驻H
(% )
比例 Percent (% )
健康株
Healthy plant
病株
Diseased plant
驻H
(% )
根区土壤 A1 1. 0 4. 6 360. 0 4. 9 8. 3 69. 4
Rhizosphere soil A2 2. 1 6. 3 200. 0 11. 0 11. 5 4. 5
A3 0. 5 1. 3 160. 0 2. 7 2. 3 -14. 8
合计 Total (A1 ~ A3) 3. 8 12. 2 - 18. 6 12. 1 -
A4 0. 8 1. 1 37. 5 4. 2 2. 0 -52. 4
A5 0. 1 0. 1 0. 0 0. 8 0. 3 -62. 5
A6 0. 6 0. 5 -16. 7 3. 0 0. 9 -70. 0
A7 0. 4 0. 3 -25. 0 2. 3 0. 5 -78. 3
合计 Total (A1 ~ A7) 5. 5 14. 2 158. 2 28. 9 25. 8 -10. 7
根表土壤 A1 8. 4 27. 5 227. 4 9. 3 13. 3 43. 0
Rhizoplane soil A2 7. 0 25. 0 257. 1 7. 8 12. 1 55. 1
A3 2. 6 5. 2 100. 0 2. 9 2. 5 -13. 8
合计 Total (A1 ~ A3) 18. 0 57. 7 -摇 20. 0 27. 9 -
A4 1. 6 1. 3 -18. 8 1. 8 0. 6 -66. 7
A5 3. 6 2. 2 -38. 9 4. 0 1. 0 -75. 0
A6 0. 0 0. 0 -摇 0. 0 0. 0 -摇
A7 0. 4 2. 6 550. 0 0. 4 1. 3 225. 0
合计 Total (A1 ~ A7) 23. 6 63. 8 170. 3 26. 2 30. 8 17. 6
根外土 A1 1. 0 3. 9
Bulk soil A2 1. 8 7. 3
A3 0. 6 2. 4
合计 Total (A1 ~ A3) 3. 4 13郾 6
A4 1. 9 7. 9
A5 0. 1 0. 6
A6 0. 8 3. 3
A7 0. 4 1. 5
合计 Total (A1 ~ A7) 6. 6 26. 9
A6)在根表土壤中未检出,但在根区土壤中其数量
和比例也表现出健康株大于病株的趋势,病株较健
康株分别减少 16. 7% 、70. 0% ,说明优势放线菌中
的纯白链霉菌(A4)、阿氟曼链霉菌(A5)及大宫链
霉菌(A6)对维持丹参根系健康生长有一定作用.
3摇 讨摇 摇 论
本研究表明,丹参红叶病是一种兼有生理鄄病理
性特征的复合型病害. 单从叶片症状及叶片化学成
分分析结果看,丹参红叶的出现属于叶片缺磷引起
的生理性病害,但其发生的原因不是土壤供磷不足,
而是由于根区、根表土壤微生物区系异常引起根系
发生病理性变化,进而导致根系对土壤养分吸收功
能下降,其中磷素缺乏引起丹参叶片发红. 6 种优势
真菌、4 种优势放线菌及 2 种优势细菌为疑似有害
微生物,这些菌的大量存在是丹参红叶病发生的主
要原因之一.本研究不仅揭示了丹参红叶病发生的
微生态机理,更为重要的是发现了导致作物缺素的
另一机制:根区、根表土壤微生物区系异常会导致作
物表现出某种缺素症状.
植物出现缺素症状的主要原因是土壤中某种元
素含量低、供应不足.本研究发现,病株叶片中 P 含
量显著低于健康株,表明丹参叶片变红是由缺磷导
致的生理性病害症状;病株叶片中 N、K、Mn 也显著
低于健康株,表明病株叶片中同时缺乏多种营养.根
区土壤速效磷含量可代表土壤供磷能力,丹参红叶
病病株根区土壤的速效磷含量与健康株根区土基本
相同,表明红叶病的发生不是土壤缺磷所致. 另外,
病株根区土中 N、K 含量显著高于健康株根区土的
现象,也从另一角度证实了本研究的推论:由于微生
物区系异常,有害微生物引起丹参根系发生病理性
变化,降低了根系的吸收能力,从而使根系无法充分
吸收利用根区土壤中营养,导致病株根区土壤中 N、
K残留量显著高于健康株.
丹参发病株叶片仅出现紫红色颜色变化,并无
细菌、真菌等病原微生物侵染叶片应表现的病理症
79917 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 段佳丽等: 丹参红叶病发生的微生态机制摇 摇 摇 摇 摇
状.因此,丹参红叶的出现不是病原微生物直接侵染
所致,即不属于病理性病害,而是属于缺磷引起的生
理性病害.但从发生原因看,叶片缺磷不是由于土壤
缺磷所致,而是由于有害土壤微生物引起根系发生
病理性变化,导致根系吸收功能下降的结果.即从现
象看,红叶出现属于生理性病害,但从原因看,叶片
缺磷是由于根系发生病理性变化所致,故丹参红叶
病不同于传统的纯生理性或纯病理性病害,而是兼
有生理鄄病理特征的一种复合型病害.
本研究发现,细菌、真菌及放线菌 3 大类组成改
变与丹参红叶病发生密切相关.丹参红叶病株根区、
根表土壤细菌数量较健康株下降,真菌、放线菌数量
大幅度增加是丹参发病的重要原因之一. 其中放线
菌数量的增加可能与丹参红叶病株根系溃烂、营养
条件改善有关.黄瓜枯萎病与西芹根腐病的发病程
度与放线菌的数量也有类似关系[12-13] .
本研究还发现,丹参红叶病株根区、根表土壤中
优势真菌、放线菌及细菌与健康株存在显著差异,其
中的 6 种优势真菌、4 种优势放线菌及 2 种优势细
菌可能是导致丹参根系养分吸收功能下降及丹参红
叶病发生的有害微生物. 其中的 6 种优势真菌分别
为腐皮镰刀菌、露湿漆斑菌、三线镰刀菌、焦曲霉、尖
孢镰刀菌及座囊菌;4 种优势放线菌分别为砖红链
霉菌、威威达湖伦茨氏菌、马铃薯疮痂病原链霉菌及
山丘链霉菌;2 种优势细菌为阿氏芽孢杆菌及水生
细菌.
已有研究表明,在上述优势微生物中,6 种优势
真菌及 1 种优势链霉菌具有致病性. 其中的腐皮镰
刀菌是一类分布广泛的植物病原菌,可侵染豆类、木
薯和马铃薯等作物,使其根部腐烂且地上部分枯
萎[14-15];露湿漆斑菌作为一种常见病原菌,通过侵
染棉花、咖啡、金鱼草、紫罗兰等植物叶片使其斑变
或腐烂而发生病害[16-17];三线镰刀菌作为一种植物
病原菌,可通过产生一种强效的真菌毒素抑制微粒
体氧化酶从而引起玉米穗腐病和茎腐病[18];焦曲霉
通常作为人类疾病的致病菌而被研究;尖孢镰刀菌
是引起瓜类枯萎病的主要病原菌[18-21];座囊菌常常
被发现具有致病作用[22] . 4 种优势放线菌中,仅发
现马铃薯疮痂病原链霉菌是引起马铃薯疮痂病的植
物病原菌[23] .这 7 种病原微生物在丹参红叶病株根
区、根表土壤中数量较多,可能通过侵染丹参根系,
抑制根系生长及降低吸收功能减少丹参对磷素的吸
收,导致丹参红叶病发生.
此外,在丹参红叶病株根区、根表土壤中,阿氏
芽孢杆菌、水生细菌、砖红链霉菌、威威达湖伦茨氏
菌、山丘链霉菌数量也明显增加,但目前尚无这 4 种
菌的致病性或影响植物根系营养吸收能力的报道.
这 4 种菌在丹参红叶病发病机制中的作用还需进一
步研究.
在丹参健康株根区、根表土壤中,优势细菌十字
花科假单胞菌十字花科亚种、附着剑菌、大气罗氏
菌,优势真菌嗜松青霉,优势放线菌纯白链霉菌、阿
氟曼链霉菌、大宫链霉菌数量较多,可能是丹参健康
株生长良好的原因之一. 已有研究支持了该推
论[24-28],发现其中 4 种菌具有抗菌或促生作用. 研
究发现,十字花科假单胞菌种群中的某些菌株对小
麦全蚀病和油菜根腐病有显著防治效果[24] .附着剑
菌可吸附到其他细菌上并使其裂解[25],该菌从热带
根瘤菌(Rhizobium tropici)获得共生质粒后可以在菜
豆(Phaseolus vulgaris)及银合欢(Leucaena leucoceph鄄
ala)上结瘤并具有固氮功能[26];嗜松青霉可以在草
莓根上形成丛枝菌根,促进草莓生长[27];纯白链霉
菌对引起林木猝倒病的病原菌群具有拮抗作用[28] .
在丹参健康株根区、根表土壤中,以上 4 种优势菌大
量存在,表明这些菌为有益微生物,与丹参健康生长
有密切关系.此外,大气罗氏菌、阿氟曼链霉菌及大
宫链霉菌在丹参健康株根区、根表土壤中数量较多,
但目前尚无这些菌抗病促生功能的报道,关于其在
丹参红叶病发病机制中的作用也需进一步研究.
本研究在土壤样品采集思路及方法上与传统方
法有所不同.按照受植物根系影响的大小,将供试土
壤分为根表土壤、根区土壤及根外土壤 3 种类型.根
区土壤指丹参根系密集分布区内的土壤,其性质及
其中生活的微生物受植物根系分泌物影响很大,对
根系的健康生长影响也很大;根表土壤指粘附在根
系表面、受根系分泌物和代谢产物强烈影响的薄层
土壤,其中的微生物与根系之间的相互作用更为强
烈,其病原菌数量直接决定着植株根系能否健康生
长.根外土壤是指远离根系、受根系影响较小的参照
土壤.根表是病原菌通过侵染进入作物根系的门户,
根区土壤微生物是根表土壤微生物的主要来源,故
根区、根表土壤中优势微生物种类及组成均对作物
根系正常生长起着极为重要的作用. 利用上述思路
采集的根区土壤样品与植物根系关系更为密切,其
养分含量变化更能反映作物根系的吸收能力及健康
程度.因此,本研究所得结果不仅能准确地反映植物
根区土壤养分与植物根系吸收能力的关系,还可以
反映植物根区土壤微环境中微生物数量和种类的真
8991 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷
实状况,准确揭示出丹参红叶病株与健康株根际土
壤中微生态系统的差异,探明丹参红叶病发生的微
生态机制.
参考文献
[1]摇 Feng L鄄L (冯玲玲), Zhou J鄄Y (周吉源). The re鄄
search status and application prospection of Salvia milti鄄
orrhiza Bunge. Chinese Wild Plant Resources (中国野生
植物资源), 2004, 23(2): 4-7 (in Chinese)
[2] 摇 Kellock AW. Red鄄leaf virus: A newly recognized virus
disease of subterranean clover ( Trifolium subterraneum
L. ). Australian Journal of Agricultural Research, 1971,
22: 615-624
[3]摇 Mims CW, Nickers NL. Ultrastructure of the host鄄patho鄄
gen relationship in red leaf disease of lowbush blueberry
caused by the fungus Exobasidium vaccinii. Canadian
Journal of Botany, 1986, 64: 1338-1343
[4]摇 Cheng L鄄J (程丽娟), Xue Q鄄H (薛泉宏). Laboratory
Manual of Microbiology. 2nd Ed. Beijing: Science
Press, 2012 (in Chinese)
[5]摇 Zhou Y鄄Q (周永强), Xue Q鄄H (薛泉宏), Yang B
(杨 摇 斌), et al. Adjusted effect of inoculating with
biocontrol actinomyces on microbial flora of watermelon
rooting zone. Journal of Northwest A&F University (Nat鄄
ural Science) (西北农林科技大学学报·自然科学
版), 2008, 36(4): 143-150 (in Chinese)
[6]摇 Bao S鄄D (鲍士旦). Soil and Agricultural Chemistry
Analysis. Beijing: China Agriculture Press, 2000 ( in
Chinese)
[7]摇 Saito H, Miura KI. Preparation of transforming deoxyri鄄
bonucleic acid by phenol treatment. Biochimica et Bio鄄
physica Acta (BBA) 鄄Specialized Section on Nucleic Acids
and Related Subjects, 1963, 72: 619-629
[8]摇 Saghai MA, Soliman KM, Jorgensen RA, et al. Riboso鄄
mal DNA spacer鄄length polymorphism in barley: Mende鄄
lian inheritance, chromosomal location and population
dynamics. Proceedings of the National Academy of Sci鄄
ences of the United States of America, 1984, 81: 8014-
8018
[9]摇 Sun G鄄Y (孙广宇), Zhang Y鄄M (张雅梅), Zhang R
(张 摇 荣 ). Sequence comparison and phylogenetic
analysis of BRN1 gene from Exserohilum species. Myco鄄
systema (菌物学报), 2004, 23 (4): 480 - 486 ( in
Chinese)
[10]摇 Liu S鄄H (刘少华), Lu J鄄P (陆金萍), Zhu R鄄L (朱
瑞良), et al. A rapid and simple extract ion method for
plant pathogenic fungi. Acta Phytopathologica Sinica
(植物病理学报), 2005, 35(4): 362-365 ( in Chi鄄
nese)
[11]摇 Pryce TM, Palladino S, Kay ID, et al. Rapid identifica鄄
tion of fungi by sequencing the ITS1 and ITS2 regions
using an automated capillary electrophoresis system.
Medical Mycology, 2003, 41: 369-381
[12]摇 Duan C鄄M (段春梅), Xue Q鄄H (薛泉宏), Hu S鄄B
(呼世斌), et al. Microbial ecology of Fusarium wilt in鄄
fected and healthy cucumber plant in root zone of contin鄄
uous cropping soil. Journal of Northwest A&F University
(Natural Science) (西北农林科技大学学报·自然科
学版), 2010, 38(4): 143-150 (in Chinese)
[13]摇 Wang L鄄N (王玲娜), Xue Q鄄H (薛泉宏), Tang M
(唐摇 明), et al. Microbial ecological study about the
root鄄zone soil of the healthy and diseased celery plant in
Inner Mongolia. Journal of Northwest A&F University
(Natural Science) (西北农林科技大学学报·自然科
学版), 2010, 38(8): 167-172 (in Chinese)
[14]摇 de Oliveira VC, Costa JLS. Restriction analysis of rDNA
(ARDRA) can differentiate Fusarium solani f. sp.
phaseoli from F. solani f. sp. glycines. Fitopatologia
Brasileira, 2002, 27: 631-634
[15] 摇 Poltronieri LS, Trinidad DR, Albuquerque FC, et al.
Incidence of Fusarium solani in annulled in the Stateof
Par佗, Brazil. Fitopatologia Brasileira, 2002, 27: 544
[16]摇 Fitton M, Holliday P. Myrothecium roridum. Kew, Sur鄄
rey, UK: Commonwealth Mycological Institute, 1970,
253: 1-2
[17] 摇 Worapong J, Sun J, Newcombe G. First report of My鄄
rothecium roridum from a gymnosperm. North American
Fungi, 2009, 4: 1-6
[18]摇 Kosuri NR, Grove MD, Yates SG, et al. Response of
cattle to mycotoxins of Fusarium tricinctum isolated from
corn and fescue. Journal of the American Veterinary
Medical Association, 1970, 157: 938-940
[19]摇 Zhang S鄄M (张淑梅), Zhao X鄄Y (赵晓宇), Zhang X鄄
C (张先成), et al. Molecular detection of Fusarium
oxysporum in cucumber, water melon and melon. Acta
Phytopathologica Sinica (植物病理学报), 2010, 40
(6): 636-641 (in Chinese)
[20]摇 Wu F鄄Z (吴凤芝), Wang X鄄Z (王学征), Pan K (潘
凯). Effect of wheat and soybean stubbles on soil mi鄄
crobial ecological characteristic in cucumber field. Chi鄄
nese Journal of Applied Ecology (应用生态学报),
2008, 19(4): 794-798 (in Chinese)
[21]摇 Liang J鄄G (梁建根), Zhang B鄄X (张炳欣), Yu J鄄Q
(喻景权), et al. Population fluctuation of main patho鄄
gens and their antagonistic bacteria in cucumber rhizo鄄
sphere. Chinese Journal of Applied Ecology (应用生态
学报), 2005, 16(5): 911-914 (in Chinese)
[22]摇 Schoch CL, Shoemaker RA, Seifert KA, et al. A multi鄄
gene phylogeny of the Dothideomycetes using four nuclear
loci. Mycologia, 2006, 98: 1041-1052
[23] 摇 Cullen DW, Lees AK. Detection of the neck virulence
gene and its correlation with pathogenicity in Streptomy鄄
ces species on potato tubers and in soil using convention鄄
al and real鄄time PCR. Journal of Applied Microbiology,
2007, 102: 1082-1094
[24]摇 Harvey PR, Warren RA, Achouak W, et al. Geograph鄄
ic differentiation of Pseudomonas brassicacearum popula鄄
tions and bio鄄control of take鄄all disease of wheat and
Pythium root rot of Canola. Shandong Science (山东科
学), 2005, 18(3): 50-61
[25]摇 Jr Casida LE. Ensifer adhaerens gen. nov. , sp. nov. :
A bacterial predator of bacteria in soil. International
Journal of Systematic Bacteriology, 1982, 32: 339-345
[26]摇 Rogel MA, Hern佗ndez鄄Lucas I, Kuykendall LD, et al.
Nitrogen鄄fixing nodules with Ensifer adhaerens harboring
Rhizobium tropici symbiotic plasmids. Applied and Envi鄄
ronmental Microbiology, 2001, 67: 3264-3268
[27]摇 Fan YQ, Luan YS, An LJ, et al. Arbuscular mycorrhi鄄
zae formed by Penicillium pinophilum improve the
growth, nutrient uptake and photosynthesis of strawberry
with two inoculum鄄types. Biotechnology Letters, 2008,
30: 1489-1494
[28]摇 Wu M鄄L (吴孟玲), Zhuang L鄄M (庄铃木), Fu C鄄X
(傅春旭), et al. Application of borrelidin from Strepto鄄
myces candidus on biocontrol of tree seedling damping鄄
off diseases. Journal of the Experimental Forest of Na鄄
tional Taiwan University (台湾大学生物资源暨农学院
实验林研究报告), 2005, 19(4): 251-260 ( in Chi鄄
nese)
作者简介摇 段佳丽,女,1985 年生,博士研究生.主要从事微
生物资源利用研究. E鄄mail: duanjiali198@ yahoo. com. cn
责任编辑摇 肖摇 红
99917 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 段佳丽等: 丹参红叶病发生的微生态机制摇 摇 摇 摇 摇