全 文 ：外源 NO对酸雨胁迫下龙眼幼苗生理特性的影响*
刘建福**摇 王明元摇 杨摇 晨摇 朱爱军
(华侨大学生物工程与技术系, 福建厦门 361021)
摘摇 要摇 研究了外源 NO供体硝普钠(SNP)对 pH 3. 0 酸雨胁迫下龙眼幼苗叶绿素含量、抗氧
化酶活性和渗透调节物质含量的影响. 结果表明: 酸雨胁迫下,龙眼幼苗叶片中的超氧化物
歧化酶(SOD)、过氧化物酶(POD)和过氧化氢酶(CAT)活性降低,叶绿素、蛋白质和可溶性糖
含量下降,丙二醛含量升高,呈现出一定的毒害效应.外源 NO对酸雨胁迫下龙眼幼苗的生理
代谢的作用具有双重性,0. 1 ~ 0. 5 mmol·L-1 SNP显著提高叶绿素、可溶性糖和蛋白质含量,
增强 SOD、POD和 CAT活性,降低丙二醛含量;其中 0. 5 mmol·L-1 SNP 处理效果最好,叶绿
素、可溶性糖和蛋白质含量分别比单独酸雨胁迫处理增加了 76郾 0% 、107郾 0%和 216郾 1% ,
SOD、POD和 CAT活性分别提高 150. 0% 、350. 9%和 97. 1% ,丙二醛含量降低了 46. 4% .低浓
度外源 NO能通过刺激抗氧化酶活性来清除活性氧,减轻氧化胁迫,缓解酸雨胁迫对龙眼幼
苗的毒害作用;而高浓度外源 NO对酸雨胁迫的缓解作用减弱.
关键词摇 龙眼摇 酸雨胁迫摇 一氧化氮摇 抗氧化酶摇 生理效应
文章编号摇 1001-9332(2013)08-2235-06摇 中图分类号摇 Q945. 78摇 文献标识码摇 A
Effects of exogenous nitric oxide on physiological characteristics of longan (Dimocarpus lon鄄
gana) seedlings under acid rain stress. LIU Jian鄄fu, WANG Ming鄄yuan, YANG Chen, ZHU Ai鄄
jun (Department of Biological Engineering and Technology, Huaqiao University, Xiamen 361021,
Fujian, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,2013,24(8): 2235-2240.
Abstract: This paper studied the effects of exogenous nitric oxide donor sodium nitroprusside
(SNP) on the chlorophyll content, antioxidant enzyme activities, and osmotic regulation substances
of longan (Dimocarpus longana ‘Fuyan爷) seedlings under acid rain (pH 3. 0) stress. Under the
acid rain stress, the seedling leaf superoxide dismutase (SOD), peroxidase (POD) and catalase
(CAT) activities and chlorophyll, soluble protein and soluble sugar contents decreased obviously,
while the leaf malondialdedyde content had a remarkable increase, suggesting the toxic effect of the
acid rain on the seedlings. Exogenous nitric oxide had dual nature on the physiological characteris鄄
tics of longan seedlings under acid rain stress. Applying 0. 1-0. 5 mmol·L-1 of SNP improved the
SOD, POD and CAT activities and the chlorophyll, soluble protein and soluble sugar contents sig鄄
nificantly, and decreased the malondialdedyde content. Low concentrations SNP reduced the oxida鄄
tive damage caused by the acid rain stress, and 0. 5 mmol·L-1 of SNP had the best effect. Under
the application of 0. 5 mmol·L-1 of SNP, the total chlorophyll, soluble protein, and soluble sugar
contents and the SOD, POD and CAT activities increased by 76郾 0% , 107郾 0% , 216郾 1% ,
150郾 0% , 350. 9% and 97. 1% , respectively, and the malondialdedyde content decreased by
46郾 4% . It was suggested that low concentration (0. 1-0. 5 mmol·L-1) SNP could alleviate the
toxic effect of acid rain stress on longan seedlings via activating the leaf antioxidant enzyme activities
and reducing oxidative stress, while high concentration SNP (1. 0 mmol·L-1) lowered the mitiga鄄
tion effect.
Key words: Dimocarpus longana ‘ Fuyan爷; acid rain stress; nitric oxide; antioxidant enzyme;
physiological effect.
*泉州市科技计划重点项目(2010N10)和中央高校基本科研业务费专项(JB鄄ZR1151)资助.
**通讯作者. E鄄mail: jianfu@ hqu. edu. cn
2012鄄09鄄24 收稿,2013鄄06鄄15 接受.
应 用 生 态 学 报摇 2013 年 8 月摇 第 24 卷摇 第 8 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Aug. 2013,24(8): 2235-2240
摇 摇 酸雨已成为全球性的环境问题. 随着社会经济
的发展,酸雨发生的面积不断扩大,危害越来越严
重.我国现存酸雨面积达 40% ,是降水酸度最强、面
积最大的酸雨区之一,已成为继欧洲、北美之后世界
第三大酸雨区.目前我国有华中、西南、华东和华南
4 大酸雨区.其中,福建省为华东酸雨区所覆盖,主
要分布在闽东南沿海,全省降水年均 pH<5. 6 的城
市比例呈逐年上升趋势[1-2] . 酸雨对陆地生态系统
中植被的影响受到越来越多的关注[3-5] .
龙眼(Dimocarpus longana)是我国南方亚热带
名优特产果树,原产于我国南部及西南部,主要分布
于广西、广东、福建和台湾等省(区).我国龙眼主产
区处于华东和华南酸雨区,受到酸雨的危害比较严
重[6] .已有酸雨对龙眼影响的研究主要集中在光合
特性[7]和幼果发育[8]等方面,而信号分子等植物生
长调节剂对龙眼酸雨胁迫的缓解机理尚未见报道.
一氧化氮(NO)作为一种新的植物生长调节信
号分子,广泛存在于植物组织中,参与植物呼吸作
用、光形态建成、种子萌发、衰老、逆境响应、细胞程
序性死亡以及抗病防御反应等过程[9] . 作为防御响
应中的关键信使, NO 在植物盐胁迫[10]、干旱胁
迫[11]、温度胁迫[12]、碱胁迫[13]和渗透胁迫[14]等抗
逆性中发挥重要作用. NO 作为信号分子在植物抗
逆性中的作用越来越受到重视,而外源 NO 对龙眼
酸雨胁迫生理效应的研究尚未见报道. 本试验分析
了 pH 3. 0 酸雨胁迫下外源 NO 供体硝普钠(SNP)
对龙眼幼苗叶绿素、渗透调节物质含量和抗氧化酶
类活性的影响,旨在为探讨外源 NO 调节龙眼幼苗
的耐酸雨能力提供依据.
1摇 材料与方法
1郾 1摇 供试材料
试验于 2011 年 9 月—2012 年 5 月在位于福建
省厦门市的华侨大学厦门校区温室内进行. 龙眼果
实由福建省泉州市农业科学研究所提供,龙眼品种
“福眼冶 (Dimocarpus longana ‘Fuyan爷)为泉州地区
主栽品种.
果实采摘后,挑选个头大且饱满的果实,剥壳取
出种子,用清水漂洗,剔除果壳等杂物和种脐上的果
肉,按 1 颐 3 的比例将种子与沙混合,堆积催芽,堆积
高度为 30 cm,细沙含水量保持在 5%左右,催芽温
度为 25 益左右;胚根长出 1 cm后进行播种.龙眼幼
苗种植于上口直径 26 cm、高 28 cm 的圆形塑料盆
中,草炭与园土 1 颐 1 混合作为栽培土,每盆装土
4郾 0 kg,每盆种植 2 株幼苗;待幼苗长至 6 片真叶
时,选取长势一致的幼苗用于试验,各处理间的塑料
盆距离为 30 cm,试验期间按常规进行水肥管理.
1郾 2摇 试验设计
2012 年 4 月根据天然酸雨中主要成分硫酸根
与硝酸根离子含量的摩尔比 ( SO4 2- 颐 NO3 - =
8 颐 1) [2],用酸度计将蒸馏水配置成 pH 3. 0 的模拟
酸雨.试验处理:龙眼幼苗长至 6 片真叶时进行 pH
3郾 0 模拟酸雨处理,然后以外源 NO 供体硝普钠
(SNP)处理,SNP浓度分别设为 0、0. 05、0. 1、0. 5 和
1. 0 mmol·L-1,以无酸雨胁迫且无硝普钠(清水处
理)为对照(CK),共设置 6 个处理,重复 3 次,随机
区组设计.试验时每天 9:00 用微型喷雾器向龙眼
幼苗叶片喷施模拟酸雨,喷至所有叶片滴液为度,
CK 喷等量清水,连续处理 7 d.第 9 天起改用喷施硝
普钠溶液,每 2 d 喷 1 次,0 mmol·L-1 SNP 和 CK 处
理幼苗喷等量清水,共喷施 7 次.硝普钠处理结束 3
d后,采集龙眼幼苗植株功能叶片用于测定各项生
理指标.叶片皆来自相同节位枝条上的成熟叶片.
1郾 3摇 试验方法
叶绿素含量采用乙醇浸提法测定[15] .可溶性糖
含量采用苯酚法测定[15],蛋白质含量采用紫外吸收
法测定[15] .丙二醛(MDA)含量采用硫代巴比妥酸
法[15];超氧化物歧化酶(SOD)活性采用氯化硝基四
氮唑蓝(NBT)法测定[16],以 SOD 抑制 NBT 光还原
50%为一个酶活性单位;过氧化氢酶(CAT)活性采
用安替吡啉法[16];过氧化物酶(POD)活性采用愈创
木酚氧化法[16] .每个处理重复测定 3 次.
1郾 4摇 数据处理
采用 Excel 2007 和 SPSS 18. 0 统计软件进行数
据整理和统计分析,采用单因素方差分析( one鄄way
ANOVA)和 Duncan 法进行多重比较及差异显著性
分析(琢=0. 05),图表数据均为 3 次重复的平均值.
2摇 结果与分析
2郾 1摇 外源 NO 对酸雨胁迫下龙眼幼苗丙二醛含量
的影响
由图 1 可以看出,在酸雨胁迫下,龙眼幼苗发生
MDA的累积. 单独酸雨胁迫的 MDA 含量比对照
(CK)增加 49. 7% . 随着 SNP 浓度的增加,MDA 含
量呈现先降低后升高的趋势. SNP 浓度为 0. 1
mmol·L-1 时 MDA 含量开始显著降低;在 0. 5
mmol·L-1时 MDA含量降至最低值,比单独酸雨胁
迫降低了46 . 4% ,二者差异显著;SNP浓度为1 . 0
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图 1摇 酸雨胁迫下外源 NO对龙眼幼苗 MDA含量的影响
Fig. 1 摇 Effects of exogenous nitric oxide on malondialdedyde
contents in leaves of Dimocarpus longana ‘Fuyan爷 seedlings un鄄
der acid rain stress.
不同小写字母表示处理间差异显著(P<0. 05) Different small letters
meant significant difference among treatments at 0. 05 level. 下同 The
same below.
mmol·L-1时 MDA 含量比 CK 增加 38. 4% . 由此可
见, 0. 1 和 0. 5 mmol·L-1 SNP 可以显著降低 MDA
含量,减轻酸雨胁迫对龙眼幼苗膜脂过氧化作用的
影响,增加龙眼幼苗细胞膜的稳定性.
2郾 2摇 外源 NO 对酸雨胁迫下龙眼幼苗抗氧化酶活
性的影响
由图 2 可以看出,酸雨胁迫下,龙眼幼苗叶片的
SOD、POD和 CAT 活性均显著降低. 单独酸雨胁迫
时,SOD、 POD 和 CAT 活性分别比 CK 降低了
69郾 5% 、83. 1%和 60. 1% .酸雨胁迫下,随着 SNP 浓
度的增加,3 种酶活性均呈现出先上升后下降的趋
势:0. 5 mmol·L-1SNP时,SOD、POD和 CAT活性均
达到最大值,分别比单独酸雨胁迫提高了 150. 0% 、
350. 9%和 97. 1% ,分别比 CK 降低 23. 7% 、46. 5%
和 21 . 3% ;1. 0 mmol·L-1 SNP时,3种酶活性呈现
减弱趋势,但仍显著高于单独酸雨胁迫处理.由此可
见,SNP 缓解酸雨胁迫具有浓度效应,0. 1 ~ 1. 0
mmol·L-1 SNP 显著提高 3 种酶活性. 其中 0. 5
mmol·L-1 SNP 最大程度地提高酸雨胁迫下 SOD、
POD和 CAT活性.
2郾 3摇 外源 NO 对酸雨胁迫下龙眼幼苗叶绿素含量
的影响
由图 3 可以看出,酸雨胁迫下龙眼幼苗叶绿素
含量显著降低,且单独酸雨胁迫的叶绿素含量比 CK
下降了 46. 0 % .酸雨胁迫下,不同 SNP 浓度处理均
显著提高叶绿素含量;随着 SNP 浓度的增加,龙眼
幼苗叶绿素含量呈现出先升高后降低的趋势,以
0郾 5 mmol·L-1 SNP 时叶绿素含量最大,但 0. 5 和
1郾 0 mmol·L-1 SNP 的叶绿素含量与 CK 之间差异
不显著. 0. 05、0. 1 和 0. 5 mmol·L-1 SNP 的叶绿素
含量分别比单独酸雨胁迫处理提高了 41. 1% 、
52郾 2%和 76. 0 % ;0. 5 和 1. 0 mmol·L-1 SNP 时叶
绿素含量分别比 CK 降低 5. 0%和 9. 0% . 由此可
见,酸雨胁迫下龙眼幼苗叶绿素遭到破坏,叶绿素含
量显著降低;0. 05 ~ 1. 0 mmol·L-1 SNP显著提高酸
雨胁迫下的叶绿素含量. 外源 NO 能够缓解酸雨对
龙眼幼苗叶绿素的破坏作用.
2郾 4摇 外源 NO 对酸雨胁迫下龙眼幼苗可溶性糖和
蛋白质含量的影响
酸雨胁迫下龙眼幼苗可溶性糖含量显著下降,
单独酸雨胁迫的可溶性糖含量比 CK 降低 54. 8%
(图 4). 0. 1 ~ 1. 0 mmol·L-1 SNP 显著提高酸雨胁
迫下龙眼幼苗的可溶性糖含量;随着 SNP 浓度的增
加,龙眼幼苗可溶性糖含量呈现先升高后下降的趋
势,0. 5 mmol·L-1 SNP时达到最大值. 与单独酸雨
图 2摇 酸雨胁迫下外源 NO对龙眼幼苗 SOD、POD和 CAT活性的影响
Fig. 2摇 Effects of exogenous nitric oxide on the activities of superoxide dismutase, peroxidase and catalase in leaves of Dimocarpus lon鄄
gana ‘Fuyan爷 seedlings under acid rain stress.
73228 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 刘建福等: 外源 NO对酸雨胁迫下龙眼幼苗生理特性的影响摇 摇 摇 摇 摇 摇
图 3摇 酸雨胁迫下外源 NO对龙眼幼苗叶绿素含量的影响
Fig. 3摇 Effects of exogenous nitric oxide on chlorophyll content
in leaves of Dimocarpus longana ‘Fuyan爷 seedlings under acid
rain stress.
图 4摇 酸雨胁迫下外源 NO对龙眼幼苗可溶性糖和蛋白质含
量的影响
Fig. 4摇 Effects of exogenous nitric oxide on the contents of solu鄄
ble sugar and protein of Dimocarpus longana ‘Fuyan爷 seedlings
under acid rain stress.
胁迫相比,0. 1 和 0. 5 mmol·L-1 SNP的可溶性糖含
量分别提高了 40. 5%和 107. 0% ,0. 5 mmol·L-1
SNP 的可溶性糖含量比 CK 降低了 6. 2% ;1. 0
mmol·L-1 SNP 时,可溶性糖含量开始下降,但与
0郾 5 mmol·L-1 SNP 和 CK 之间的差异不显著. 可
见,外源 NO能促进龙眼幼苗可溶性糖的累积.
摇 摇 可溶性蛋白是植物体内的一种渗透调节物质,
对缓解逆境对植物体的伤害起着重要的调节作用.
由图 4 可以看出,随着 SNP 浓度的升高,蛋白质含
量先上升后下降,在 0. 5 mmol·L-1时出现峰值,1. 0
mmol·L-1时下降. 单独酸雨胁迫的蛋白质含量比
CK降低了 76. 7% ,0. 5 mmol·L-1 SNP 处理下蛋白
质含量比单独酸雨胁迫提高了 216. 1% ,比 CK降低
了 26郾 4% ;而 1. 0 mmol·L-1 SNP 时蛋白质含量比
单独酸雨胁迫提高 110. 0% . 可见,外源 NO 显著促
进酸雨胁迫下可溶性蛋白的积累,提高龙眼幼苗蛋
白质含量,有利于提高龙眼幼苗的抗酸雨能力.
3摇 讨摇 摇 论
3郾 1摇 外源 NO对胁迫效应的双重性
一氧化氮是一种性质活泼的信号分子,可调节
植物生长发育和抗逆性.同时,NO 通过在活性氧水
平诱导一些特定基因的表达,参与植物逆境信号转
导. NO对植物体的作用具有双重性,低浓度 NO 可
作为抗氧化剂对活性氧具有清除作用,缓解各种胁
迫造成的氧化损伤,增强植物的抗逆能力;但较高浓
度 NO与 O2
-·相互作用生成大量的过氧亚硝酸根阴
离子,后者经质子化后形成具有强氧化性的过氧亚
硝酸,破坏生物大分子的结构与功能,表现出其生物
毒性[17] .研究表明,0. 1 mmol·L-1 SNP减轻黄瓜幼
苗的渗透胁迫[14]、苯丙烯酸胁迫[18]和硝酸盐胁
迫[19],缓解冬瓜幼苗渗透胁迫[20] 的伤害; 0郾 3
mmol·L-1 SNP 对幼苗的缓解作用开始降低,0. 5
mmol·L-1 SNP 缓解叶片氧化损伤的作用降低,甚
至抑制幼苗生长.研究表明,一定浓度的外源 NO处
理可以降低盐胁迫下黄瓜幼苗细胞膜的相对透性,
缓和膜相变化,缓解膜透性增大,防止离子渗漏[10] .
本试验表明,0. 5 mmol·L-1 SNP提高酸雨胁迫下龙
眼幼苗叶片的叶绿素含量,抑制过氧化作用产物丙
二醛的积累,提高龙眼幼苗对酸雨胁迫的适应性;而
1. 0 mmol·L-1 SNP 对龙眼幼苗酸雨胁迫的缓解作
用减弱. NO缓解逆境胁迫的反应浓度不一致,但均
表现出低浓度 NO 提高抗氧化酶活性,缓解逆境对
幼苗的伤害;高浓度 NO对幼苗的缓解作用降低,甚
至与逆境共同抑制幼苗的生长.因此,添加一定浓度
的硝普钠对酸雨胁迫下龙眼幼苗叶片细胞膜具有良
好的修复和保护作用,可以减轻细胞膜系统的伤害.
3郾 2摇 外源 NO对活性氧代谢的影响
在酸雨作用下,H+、NO3 -、SO4 2-进入植物体内
诱发活性氧生成,SOD、CAT、POD 活性升高是响应
于活性氧的一种应急解毒措施,从而使细胞免受酸
雨的毒害作用[21] .逆境胁迫都可引起细胞内活性氧
水平增加而导致氧化胁迫,抗氧化酶活性的提高能
够维持植物体内的活性氧代谢平衡,保护膜结构的
8322 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷
稳定,从而使植物能在一定程度上忍耐、减缓或抵抗
逆境胁迫[22-24] . 有研究表明,外源 NO 能提高低温
胁迫下黑麦草幼苗[25]和 NaCl 胁迫下黄瓜幼苗[26]
的保护酶活性,提高 NaCl 胁迫下多裂骆驼蓬幼苗
SOD、POD和 APX活性[27],提高苯丙烯酸胁迫下黄
瓜幼苗叶片的 SOD、POD、CAT和 APX活性[18] . SNP
能降低渗透胁迫造成的小麦幼苗叶片脂氧合酶活性
的提高,降低超氧阴离子的产生速率和质膜相对透
性的增加以及丙二醛和 H2O2的累积.也能诱导超氧
化物歧化酶活性,通过降低内源超氧阴离子水平间
接缓解膜脂过氧化[28] .本试验表明,龙眼幼苗在 pH
3. 0 模拟酸雨下产生重度胁迫响应,降低抗氧化酶
活性,增加体内自由基和膜质过氧化作用,破坏膜结
构的完整性,导致代谢紊乱,龙眼幼苗发生严重伤
害.外源 NO参与龙眼幼苗酸雨胁迫下活性氧代谢
的调节,提高 SOD、POD和 CAT活性,增强清除氧自
由基的能力,抑制活性氧的大量产生,减轻膜脂的过
氧化损伤,增强龙眼幼苗对酸雨胁迫的抗性.
3郾 3摇 外源 NO对渗透调节物质的影响
可溶性糖和脯氨酸等渗透调节物对细胞膜和原
生质胶体起着重要的稳定作用,可以缓解盐离子大
量进入细胞造成生理伤害[18] .有研究表明,外源 NO
能促进苯丙烯酸胁迫下黄瓜幼苗[18]、汞胁迫下小麦
种子[29]和低温胁迫下黑麦草的脯氨酸积累[25],提
高 NaHCO3胁迫下黑麦草幼苗可溶性糖、可溶性蛋
白质和脯氨酸含量[30],以及 NaCl 胁迫下黄瓜幼苗
的可溶性蛋白和脯氨酸含量[31] . 本试验表明,pH
3郾 0 模拟酸雨降低龙眼幼苗可溶性糖和蛋白质含
量,产生逆境胁迫生理效应,诱发体内自由基反应,
破坏细胞膜结构完整性,增加细胞质膜透性和电解
质离子外渗,导致细胞代谢紊乱. 适当浓度 SNP 提
高酸雨胁迫下龙眼幼苗的可溶性糖和蛋白质含量,
这是由于 NO抑制酸雨胁迫下龙眼幼苗的膜脂过氧
化作用,延缓细胞膜透性的增加,维持膜结构和功
能,增强细胞的渗透调节能力,从而提高龙眼幼苗对
酸雨胁迫的适应.
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作者简介摇 刘建福,男,1975 年生,副教授,硕士生导师. 主
要从事植物逆境生理生态及代谢调控研究,发表论文 50 多
篇. E鄄mail: jianfu@ hqu. edu. cn
责任编辑摇 李凤琴
0422 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷