全 文 ：微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能*
周摇 进1,2 摇 晋摇 慧3 摇 蔡中华1,2**
( 1清华大学深圳研究生院海洋学部, 深圳 518055; 2深圳海洋微生物资源筛选与利用公共服务平台, 深圳 518055; 3清华大学
生命科学学院, 北京 100084)
摘摇 要摇 珊瑚礁是由珊瑚、鱼类、底栖生物、藻类以及微生物等多种生命形式组成的聚集体,
代表着一类典型的海洋生态系统.珊瑚礁存在于热带和亚热带的寡营养环境,拥有极高的初
级生产力和生产效率,被誉为“海底热带雨林冶 .微生物在珊瑚礁生态系统的生物地球化学循
环、物质转化以及健康维护上具有重要作用.随着分子生态学的发展,微生物在珊瑚中的作用
和功能日益凸显.本文总结了微生物生态学的研究现状,包括珊瑚生态系统中微生物的定植
方式,共生微生物的特性(专一性、可塑性、协同进化),共生微生物与珊瑚疾病的关系与信号
调节,以及微生物应对全球变化(气温升高、海水酸化、富营养化)的响应.从“珊瑚鄄微生物冶共
生体的发生、共生微生物的特性与生态功能,以及全球环境变化下微生物的衍生效应来梳理
最新理论与成果,明确珊瑚微生物生态学机制,为更好地保护珊瑚资源、维护海洋生物多样性
提供理论借鉴.
关键词摇 珊瑚礁摇 微生物摇 生态作用摇 全球变化
文章编号摇 1001-9332(2014)03-0919-12摇 中图分类号摇 Q149, Q178. 53摇 文献标识码摇 A
A review of the role and function of microbes in coral reef ecosystem. ZHOU Jin1,2, JIN
Hui3, CAI Zhong鄄hua1,2 ( 1Ocean Science and Technology Division, Graduate School at Shenzhen,
Tsinghua University, Shenzhen 518055, China; 2Shenzhen Public Platform for Screening & Applica鄄
tion of Marine Microbial Resources, Shenzhen 518055, China; 3School of Life Science, Tsinghua
University, Beijing 100084, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. , 2014, 25(3): 919-930.
Abstract: Coral reef is consisted with several kinds of reef鄄associated organisms, including coral,
fish, benthos, algae and microbes, which is an important marine ecosystem. Coral reef lives in the
oligotrophic environment, has very highly primary productivity and net productivity, and is called
“tropical rain forest in ocean冶. In corals, diverse microorganisms exert a significant influence on
biogeochemical and ecological processes, including food webs, organism life cycles, and nutrient
cycling. With the development of molecular biology, the role of microorganisms in a coral system is
becoming more outstanding. In this article, we reviewed current understanding on 1) the onset of
coral鄄bacterial associations; 2) the characteristics of microbes in coral ( specificity, plasticity and
co鄄evolution); 3) the role and signal regulation of microbes in the health and disease of coral; and
4) the response mechanism of microbes for global climatic change and consequent effects, such as
temperature rise, ocean acidification and eutrophication. The aims of this article were to summarize
the latest theories and achievements, clear the mechanism of microbial ecology in coral reefs and
provide a theoretical reference for better protection and maintaining the coral爷s biodiversity.
Key words: coral reef; microbe; ecological role; global change.
*科技部“973冶前期专项(2012CB426504)、国家自然科学基金项目(41106087)、国家海洋公益性项目(201205020鄄9,201305021鄄1)、环境模拟
与污染控制国家重点联合实验室专项(13K10ESPCT)、广东省自然科学基金项目(S2012010010855)、深圳市基础研究项目(20130314165552)
和深圳市南山区创新研发项目(KC2013JSCX0003A)资助.
**通讯作者. E鄄mail: caizh@ sz. tsinghua. edu. cn
2013鄄06鄄27 收稿,2013鄄12鄄08 接受.
应 用 生 态 学 报摇 2014 年 3 月摇 第 25 卷摇 第 3 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Mar. 2014, 25(3): 919-930
摇 摇 珊瑚礁生态系统是海洋中生产力水平极高的生
态系统之一,被誉为“海底热带雨林冶. 它具有很高
的生物多样性和重要的经济价值. 2011 年的数据显
示,全球珊瑚礁的年均经济价值高达 375 亿美元[1] .
微生物是珊瑚生态系统中数量最多的一类生物,其
微生物数量约是游离水体的 20 倍[2] .作为生产者和
分解者,微生物积极参与物质循环、能量流动以及各
种氧化还原活动,调节珊瑚生态系统的平衡与稳定,
是整个礁栖生态系统中最为基础和活跃的一环. So鄄
rokin[3]认为,单位面积珊瑚礁的初级生产力类似于
热带雨林,高达 5 ~ 10 g·cm-2·d-1 .其中底栖藻类
对初级生产力的贡献占 1 / 3,微生物和其他生物约
占 2 / 3.针对礁栖微生物种类多样性和功能多样性
的研究,对了解珊瑚的能量供给、生理健康以及礁区
生态系统的复杂性、多样性和脆弱性具有重要意义.
珊瑚微生物的研究大致可分为探索阶段(—
1950s)、起步阶段 ( 1960s—1980s ) 及发展阶段
(1990s—).经历了从种类、数量、功能的描述,到共
生关系交互作用的探讨,再到分子生态学机制的解
析三大历程[4] .然而,礁栖微生物种群数量庞大,研
究和鉴定过的海洋微生物还不到总量的 1% ,意味
着珊瑚与微生物之间的共生关系和交互影响尚有许
多待认识之处[4] . 随着微生物培养方法的改进、分
子技术的提高以及高通量分析方法的成熟,微生物
的研究拓宽了口径,获得了珊瑚与微生物交互关系
的许多进展,逐渐明晰了珊瑚生态系统中微生物生
态过程与机制.本文以综述的方式总结珊瑚微生物
生态学的研究进展,重点关注“珊瑚-微生物冶共生
体的形成、礁栖微生物的功能、微生物对珊瑚礁生态
健康的影响及全球气候变化下微生物的响应,旨在
从微生物生态学的视角理解珊瑚生态系统的动态过
程,凝炼未来的研究方向,为珊瑚礁生态系统中生物
多样性的保护和功能多样性的维护积累资料.
1摇 珊瑚礁微生物生态系
珊瑚生态环境中的自身粘液、外周水体以及海
底沉积物中的微生物共同组成了“珊瑚鄄微生物冶共
生体(symbionts),构成了珊瑚礁微生物生态系(mi鄄
crobe holobiont)的基本组成[5] .
粘液层含有丰富的蛋白质、脂类、多糖以及溶解
态有机物,为微生物提供了理想的栖息环境[6] . 同
时,粘液为微生物的附着提供了便利和保护(如供
能、抗病及防紫外损伤 ),利于其占据生态位
(niches)并行使相应的功能[7] .在粘液层,微生物的
组成具有一定的稳定性和特异性,是维护和调节珊
瑚自身生理状态的重要组成部分[8] . 马来西亚雕门
岛(Tioman Island)的鹿角花珊瑚(Acropora nobilis)
和轴孔珊瑚(Acropora formosa)能以(38. 7 依35. 2)
mg C·m-2·h-1的速度产生粘液,用于溶解有机碳
(dissolved organic carbon, DOC)和颗粒态有机碳
(particular organic carbon, POC),并帮助构建珊瑚
微生物食物网(microbial food web, MFW) [9] .此外,
珊瑚粘液还具有收集养分的作用,流过礁石的悬浮
颗粒被束缚在粘质团中并迅速被微生物所分解. 溶
解的粘液被浮游细菌降解,在渗透抽吸作用下穿过
礁石砂砾,为沉积物中的微生物提供养分,帮助珊瑚
礁生态系统“捕获冶过往的能源,支持珊瑚礁的高生
产力.
珊瑚水体周围的微生物种类亦非常丰富,相比
于外源水体,珊瑚水柱周围的微生物种类、多样性和
生长速率都较高.这主要是得益于珊瑚向周围水体
分泌了大量的溶解态有机碳(2 ~ 25 滋mol·mg-1pro鄄
tein·d-1)和溶解态有机氮(dissolved organic nitro鄄
gen,DON)(0. 5 ~ 3 滋mol·mg-1protein·d-1) [10] .
海底底部的珊瑚中,沉积物微生物同样拥有较
高的生物量(1伊107 ~ 2伊107 cells·cm-3)和重要的
生态价值[11] . 底栖微生物通过降解脱落的珊瑚粘
液,在“底栖鄄水层冶系统耦合中行使生态学功能,如
N循环过程[12] . 从粘液层脱落的有机粒子、细菌以
及共生藻类最终沉入海底,以每小时 7%的速率被
底栖微生物降解后转化与利用[8] . 大堡礁 ( Great
Barrier Reef)整个底栖浮游植物(甲藻、硅藻和蓝绿
藻)的总生产量与珊瑚的总生产量处于同一数量
级,这主要得益于珊瑚共生微生物参与了 N 的固
定[13] .
2摇 “珊瑚鄄微生物冶共生体的形成
明确珊瑚鄄微生物群落的形成过程和机制是理
解珊瑚共生体功能的前提,包括微生物定植(micro鄄
bial colonization)方式、共生体形成的驱动力以及微
生物的传播途径等.
针对定植方式的研究,先前人们的理解大都认
为原初的定植方式来自周边环境微生物的随机碰撞
和附着;而关于珊瑚附生菌定植的分子基础显示,珊
瑚粘液细菌群落是珊瑚共生体自身选择的结果,不
仅仅表现为海水中细菌的偶然附着[14] .来自水螅型
珊瑚(Cnidarian hydra)的研究发现,表面附生菌群
的组成直接由寄主的新陈代谢和粘液层微生物生物
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被膜(biofilm)的分泌物所决定. 它吸引过往的微生
物“过客冶并调节它们在珊瑚粘液层的定植行为[15] .
当细菌定植完成后,其多样性和结构逐渐建立,
并朝共生体成熟化的方向发展.研究表明,共生体形
成的驱动力主要来自两个方面: 1)早期的个体发
育;2)幼体到成体的变态. Apprill 等[16]通过比较珊
瑚不同繁殖期卵母细胞束 ( oocyte bundles)、卵子
(eggs)和实囊幼虫( planula)的细菌 T鄄RFLP 图谱,
研究了多曲杯形珊瑚(Pocillopora meandrina)中微生
物群系的发生,发现在不同阶段细菌的 DNA组成基
本相似,只存在少量差异;然而,当实囊幼虫完全发
育后,细菌组成差异在珊瑚内吞作用下进一步扩大,
这种差异的驱动力来自于实囊幼虫环境行为的改变
(此时倾向营底栖附着生活).幼体到成体的个体转
变也为共生体形成的驱动力找到了一些证据,包括
克隆文库随机序列和 DGGE 聚类与多样性分析. 聚
类分析显示,成年柔枝轴孔珊瑚(Acropora tenuis)和
多孔鹿角珊瑚(Acropora millepora)有较高的聚类性,
而在幼年珊瑚菌群中聚类程度则较低[17] .多样性指
标中,幼年珊瑚的细菌多样性要高于成年珊瑚,且拥
有多样化的互补性;比较两者的多样性组成时发现,
在成年和幼年珊瑚之间存在一些相似的菌群,但是
某些在成年珊瑚中粘附的共生菌并没有在幼年珊瑚
中找到,这说明成长过程中珊瑚的共生菌发生了结
构演替.成年珊瑚的共生菌逐步取代了幼年珊瑚中
的复合菌系,朝着去多样化和稳定化的方向发展,这
种结构演替的驱动力来自于形态发育的转型[17] .后
续的工作中或许需要进一步研究微生物在珊瑚个体
发育过程中的演替过程,以明确种属特异性的形成
时间和建立方式,以及这种共生体行为在不同种属
珊瑚中的表现.
关于定植过程中微生物的传播途径目前主要存
在两种观点,即垂直方式和水平方式,而后者更常被
人们所接受.最先,Sharp等[18]以加勒比海的芥末滨
珊瑚(Porites astreoides)为研究对象,观察到宿主中
某种细菌组分传递给后代,提出了垂直传播的理论.
然而,这一方式并不适合其它珊瑚,比如在石珊瑚
(Scleractinia sp. )中就没有发现这一规律. 此外,在
8 个被研究的其他品种中,也没有发现子代从母代
继承细菌的现象[16] . 以多曲杯形珊瑚为例,通过分
析母代和子代不同繁殖阶段的附生菌组成,证明母
代和子代的菌群组成存在显著差异. 而子代在不同
发育阶段(卵母细胞、卵子以及时囊幼虫)其菌群相
似性则高达 83% ,这说明多曲杯形珊瑚的共生菌是
通过水平方式传播的[16] .此外,Wegley 等[19]以滨珊
瑚(Porites sp. )实囊幼虫为研究对象,探索了细菌的
定植与多样性信息. 结果证实滨珊瑚中细菌定植发
生在实囊幼虫或后附着阶段,实囊幼虫和后附着阶
段中发现的多种菌系(phylotypes)都出现在成年珊
瑚中,这说明珊瑚通过水平方式获得了某种细菌类
型. Sharp等[18]和 Apprill 等[16]在杯形珊瑚(Pocillo鄄
pora meandrina)幼虫标本的 16s rRNA 基因克隆文
库中检测到了类似的系统发育分支,表明在不同的
珊瑚品种中某些种属的细菌是共同的. 不同的珊瑚
品种拥有共同的细菌类型,说明细菌的确存在水平
传播方式.在这些共有的细菌中,最为常见的是玫瑰
杆菌(Roseobacterial sp. ) [20],其次是鲁杰氏菌(Rue鄄
geria sp. )、琢鄄变形杆菌 ( Alphaproteobacteria sp. ,如
Silicibacter)等[21-22] .虽然目前还不知道这些细菌在
珊瑚中的确切作用,但是它们在珊瑚早期与繁殖期
间广泛存在,说明它们是珊瑚个体发育所必需
的[16] .
3摇 共生微生物的专一性、可塑性和协同进化
环境变化带给珊瑚礁的生态压力日益加剧,一
个核心的问题需要明确:珊瑚和共生菌是否可以通
过某种特殊机制(重组 recombination 或替换 substi鄄
tution)改变共生体的功能以应对环境变化的挑战.
因此,了解附生菌的专一性和可塑性对理解共生体
功能进化和环境适应力至关重要.当专一性形成、可
塑性存在的前提下,宿主珊瑚和共生菌在长期的时
间尺度上,会朝着利于自身又利于对方的双赢方式
发展,体现协同进化. 目前,专一性和可塑性的研究
主要集中在时间和空间两个尺度,前者着眼于珊瑚
发育的不同时期和季节更替下的共生关系,而后者
则聚焦于不同地域下,同种或异种珊瑚呈现的共生
特点.
在专一性方面,基于分子序列的微生物群落评
价方法(sequence鄄based assessments),证实了宿主珊
瑚与共生菌在属的阶元上具有专一性. 例如一些类
型的细菌只专一性的存在于造礁珊瑚( hermatypic
coral) . Rohwer等[23]描述了 3 个加勒比海珊瑚品种
的细菌群落,证实在这 14 个珊瑚样品的序列库中有
6000 个基因型存在,且这些细菌与珊瑚的共生在时
空上是稳定的.其他来自不同珊瑚品种以及地理区
域的细菌群落研究也发现了类似的结果[24] . 最近,
Sogin等[25]应用微多样性聚类(micro鄄diverse clus鄄
ters)分析了不同地域同种珊瑚中的微生物多样性,
1293 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 周摇 进等: 微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能摇 摇 摇 摇 摇 摇
发现微生物分子序列具有 90%以上的相似性,表明
两地珊瑚中的微生物群落是由一些基本相同的分类
单位所占据的;在存在组成差异的分子序列中,两地
样品的物种分布曲线( species鄄distribution curve)有
一个长的拖尾,这说明珊瑚微生物的多样性组成中
存在一定数量的稀有物种(rare species).
宿主珊瑚与共生菌之间专一性的存在,是维持
共生体稳定性的前提;然而,珊瑚的生活史周期较
长,在动态环境的变化下,共生体的组成与比例会有
一定的变化,表现为由组成内共生关系(endo鄄symbi鄄
osis)向协同进化(co鄄evolution)的方向发展,因而两
者之间的共生关系存在一定的可塑性. 可塑性的实
现由共生菌的转换(switch)或穿梭转移(shuffle)来
完成.转换是指宿主珊瑚从环境外获得新型细菌,而
穿梭转移是指宿主改变体内已有的细菌类型与相对
数量.越来越多的试验证实了可塑性的存在. Long
和 Azam[26]研究表明,在珊瑚中物种特异的细菌具
有地理位置上的一致性,然而,当环境发生改变时,
细菌群落可以在同一栖息地内的不同空间尺度上
(从几米到几千米)呈现不均匀性,体现一定的生理
可塑性,以利于珊瑚在环境胁迫下做出积极响应.
Rohwer等[23]指出,巴拿马和百慕大群岛中 3 株同类
珊瑚的附生菌有不一样的多样性组成,证实这是一
种基于纬度适应性的穿梭转换方式,体现了对水温
的适应性.当然,这种转移并没有在系群水平上出现
大的波动,而只是表现在亚系群水平上的起伏,其目
的一方面维持了共生体的稳定,另一方面也获得了
应对环境变化的缓冲能力. 可塑性属于主动行为还
是被动行为尚存一些争议.有学者认为是主动的,即
微生物生态学的中心问题就是微生物是否占据了在
复杂群落中的生态位,或者群落是否存在功能冗余
(functional redundancy) [27-28] .微生物对生态位的占
据是一种内驱行为,而宿主所处环境改变时也是一
种适应性,转换属于中性选择( neutral selection)的
范畴,因而可塑性是一种主动行为.也有学者认为这
只是一种被动现象. 微生物群落在生产力一定的栖
息地之间存在异质性(heterogeneous) [29],不同地理
位置的珊瑚含有不同的细菌基因,而相似的珊瑚总
是被相似的基因型菌株所栖息[30],因而可塑性是一
种被动效应.另外,生命活动的表现是节能的,当一
个成熟的共生系统所处的生存条件发生改变,生命
体需要消耗一定的能量去创造条件以适应新的环
境,这种应对方式属于被动反应,它从侧面印证了可
塑性的被动性质[31] . 然而,不管可塑性的存在是主
动还是被动,它们都是对珊瑚共生体最佳状态的一
种维护方式,这种方式是以能获得珊瑚共生体健康
利益的最大化为目标的[23] .
协同进化是指物种在自然选择压力的作用下相
互进化的过程,是物种生存和进化的最主要驱动力
之一.在珊瑚与共生菌的关系中,在属的阶元上有研
究表明,宿主珊瑚与共生菌之间存在系统发育的一
致性,具有协同进化的趋势.在珊瑚共生体中的另外
一对关系“珊瑚鄄藻类冶中,有学者采用变异的 TSI
rDNA( transcriptionally silent information rDNA)分子
标记证实了造礁石珊瑚 ( reef鄄building scleratinian
coral)与八放珊瑚(Octocorallia)中宿主与共生藻协
同进化的存在[32],它为共生体诸多关系中的协同进
化研究开辟了先河.然而,针对微生物的协同进化理
论暂时停留在推测阶段,且微生物的多样性繁多,研
究珊瑚与微生物的协同进化面临工作量巨大和研究
难度的挑战.高通量方法和新的分子标记技术的成
熟,或许能帮助揭示协同进化的形成及相关机制.
4摇 共生菌的功能
尽管珊瑚及附生菌的共生关系为人们所熟知,
但是对于微生物在珊瑚共生体的功能及作用机制的
了解却相对较少.目前的证据表明,微生物在珊瑚礁
中最重要的影响体现在几个方面:生物地球化学循
环、致病性以及病原抗性.
4郾 1摇 生物地球化学循环
珊瑚在贫营养环境中的养分来源最初被归功于
附生藻的光合作用.然而,最近的培养和非培养技术
都显示,微生物在珊瑚礁的生物地球化学中的作用
很可能更大.例如,微生物固氮作用已经通过乙炔还
原法得到证实[33],固氮基因在来自于不同地理区域
的多个珊瑚品种中得到确认[34] .在滨珊瑚的共生菌
基因组里发现了多种具有固氮作用的酶,其固氮机
制与蓝藻的固氮作用基本一致[35];且珊瑚共生微生
物中固氮类群更多,研究两种夏威夷蔷薇珊瑚
(Montipora)nifH基因多样性时发现,珊瑚中的固氮
细菌不只限于蓝细菌,也包含了其他种属,如 琢、茁、
酌和 赘 变形杆菌[36] . 最近的研究证实,珊瑚附生微
生物可能还参与其他的氮循环过程,包括硝化作用、
氨化作用以及脱氮作用[19] . 同时,珊瑚附生的微生
物还参与碳和硫的循环[37] .在珊瑚的附生菌中已检
测到了调节碳固定、碳降解和硫同化的基因[38] . 这
些功能基因或基因片段的存在并不一定能保证行使
生物学功能,但它预示着细菌的物质加工能力具有
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一定的生态幅(ecological amplitude).今后的工作需
要更多的原位数据或基于表达的研究来阐明微生物
在驱动珊瑚礁物质循环中所起的作用. 这或将是未
来研究的一个重点.
除了参与物质代谢与循环,细菌也调控珊瑚的
生态行为.基因组数据显示,芥末滨珊瑚体内存在多
个能够降解芳香族化合物的基因. 这些基因能够帮
助寄主珊瑚清除特定的污染物,实现自洁[19] . Wild
等[39]研究显示,珊瑚附生菌参与粘液颗粒的物质加
工,分解礁区环境中的有机化合物. 另外,有研究表
明,壳状珊瑚藻( crustose coralline algae,CCA)可以
帮助佛罗里达群岛和加勒比海濒危的两种鹿角短指
软珊瑚(Sinularia cervicornis和 A. palmata)幼虫的附
着,其机制在于 CCA表面附生菌诱导了珊瑚 茁鄄变形
细菌的增殖及生物被膜的形成,而生物被膜的存在
具有诱导珊瑚幼虫附着和变态的作用[40-41] .最新的
研究结果亦显示,暴露在从水石藻 (Negoniolithon
fosliei)中培养的假交替单细胞菌分离株,可以增加
多孔鹿角珊瑚的变态速度[42] .其他的假交替单胞菌
和 Thalassomonas菌株也会诱导鹿角杯形珊瑚(Po鄄
cillopora damicornis)幼虫的附着和变态,并具有一定
的选择性.此外,不同来源的细菌(海藻表面或珊瑚
表面)的诱导特性也存在一定的非一致性. 尽管如
此,珊瑚幼虫的成功附着和变态受到礁栖环境中细
菌行为的调节[43] .
4郾 2摇 细菌的致病性
珊瑚资源的减少与退化在某种程度上归因于珊
瑚疾病的发生[44] .迄今为止,已有 20 种珊瑚疾病和
6 类主要病原被确认[45] .这些疾病的影响程度和影
响范围都在增加,导致了珊瑚数量的减少、群落结构
的改变以及生物多样性的衰退.
迄今为止,关于附生微生物在珊瑚致病中的作
用一直是相关研究的热点. 有研究对健康和发病珊
瑚的细菌群落进行了比较,结果表明,健康和生病的
珊瑚其微生物的组成是不同的,这从宏观上对功能
微生物有了一定的了解[46],也支持了差异群落可作
为识别环境压力的诊断工具[47] .从细菌群落结构来
探究微生物与致病性之间的形成机制,近年的进展
主要集中在 3 个方面:1)环境条件的变化直接或间
接地改变了健康珊瑚的微生物群落. 比如养分(如
N、DOC)的增加可能会给对养分敏感和具 r鄄选择特
性(r鄄selected)的潜在致病菌“施肥冶,使它们大量繁
衍而成为群落中的优势种[48];同时,养分的增加也
可能对喜好贫营养环境的珊瑚带来间接压力,而给
致病类群营造可趁之机[49] . 2)非生物因素的扰动改
变了寄主珊瑚的生理机能,导致常驻微生物的组成
性改变.例如,珊瑚粘液为珊瑚附生菌提供了非常重
要的碳源[50],由于温度或光照条件引起的粘液产量
变化可能会改变珊瑚微生物群落结构的组成和稳定
性,给致病细菌以生存空间[51] . 3)致病菌直接或间
接的入侵和定植改变了正常细菌群落的组成. 病原
菌可能通过直接“入驻冶的方式改变群落的结构,如
果它们对可用基质具有较高的偏爱性和亲和力,或
者能够产生抗生素就可以战胜常驻细菌,赢得栖息
空间[52] .在间接方式上,致病菌还可通过对宿主组
织的降解,创造一个营养丰富的微生物环境.这个微
生物环境很容易被周围水域的第二个 r鄄选择的入侵
者定植,从而间接引起珊瑚微生物群落的变化[53] .
在珊瑚浮游细菌分布曲线中,有多种这类 r鄄选择分
类群.它们可以维持低丰度直到适宜的条件出现为
止,其中最典型的例子就是弧菌(Vibrio sp. ) [54] . 尽
管目前关于共生微生物对珊瑚的致病机制有了一定
进展,但考虑到珊瑚生态系统是由复杂的多伙伴关
系和动态的环境条件所定义的,期间涉及的网络调
控和互作过程多元复杂,因此,未来的工作还需要在
分子层次和精细水平上投入更多的精力.
4郾 3摇 病原抗性及信号调节机制
珊瑚共生菌通过对养分或空间的竞争以及抗生
素的产生,在抵抗疾病、维护宿主健康和生态稳定上
起到积极的作用[55] .最近的研究多集中在珊瑚表面
粘液层原产细菌.这些细菌调控着粘液内的细菌定
植,并最终影响对疾病的抵抗力. 有研究表明,珊瑚
粘液分离的某些细菌具有产抗生素的能力,它们对
指示菌(如大肠杆菌 Escherichia coli、金黄色葡萄球
菌 Staphylococcus aureus)及入侵性病原体(如希利氏
弧菌 Vibrio shiloi、溶珊瑚弧菌 Vibrio coralliilyticus、沙
雷氏菌 Serratia marcescens)具有抵抗作用[56-57] . 在
来自多个珊瑚的宏基因组中也检测到了大量的抗菌
化合物基因[58-59] .此外,有研究显示,珊瑚粘液的抗
菌特性会选择性地抵抗某些共生菌,其作用机制在
于菌株间的异种克生 (或拮抗)效应 ( allelopathic
effects),这种效应通过数量竞争来实现[60-61] . 值得
一提的是,珊瑚粘液中含有高浓度的有机物和无机
物,导致粘液层非常典型的 r鄄选择细菌(对养分敏感
且生长快速的菌株)快速增殖并形成菌席(bacterial
mat) [7] .在这种情况下,珊瑚粘液在菌席的覆盖下
形成保护膜,以阻挡条件致病菌的入侵,这证实珊瑚
附生微生物群是活跃且可自调的,它们通过竞争和
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生态位占据,阻止外生菌或病原菌的附着.
尽管目前还不清楚粘液附生菌防止病原感染的
机理,但有证据表明,细胞化学信号系统———群体感
应(quorum sensing,QS)机制可能与此有关. QS 是一
种自诱导分子,具有调节细胞密度的作用; 当环境
中 QS浓度累积达到一个阈值时,该信号分子就会
诱导细菌的群落行为. 这种密度调节因子可以让细
菌种群动作一致,有效地放大它们的生态影响[62] .
尽管细胞与细胞间的通讯系统在不同的细菌种类中
有所不同,但是 QS 在调节细菌行为上具有一些通
用的功能,包括生物膜的形成、抗生素的产生、生物
发光以及发病机理等[63] .它通常会驱动细菌与寄主
之间的重要相互作用[64] . 在珊瑚共生体中,内共生
菌和表层粘液菌可以通过 QS 信号来抑制或激活微
生物抗生素的产生、胞外酶的生成,以及有益菌的附
着.借助 QS信号机制,共生微生物帮助珊瑚抵抗病
原的方式主要有 3 种:自身群体的强大、降解病原菌
QS信号、产生欺骗性的 QS诱饵.第一种方式中,Al鄄
agely 等[65]证实附生菌在自身 QS 的调控下形成优
势种,以竞争掉珊瑚病原沙雷氏菌(Serratia sp. )的
分布和生存空间.也有学者从原位研究的角度证实
了造礁珊瑚的内共生菌具有成膜能力,其膜的成熟
度受 QS信号的介导; 病理调查中发现膜的完整性
与感染疾病的几率呈负相关[66] . 第二种方式中,
Teplitski等[67]证实在石珊瑚中的变形杆菌 (Pro鄄
teobacteria sp. )可以通过生成具有降解外周病原菌
QS分子能力的酰化酶或内酯酶来反击病原入侵.除
了信号降解酶,Skindersoe 等[68]发现共生菌中含有
可以干扰 QS 活动的化合物,它们可以干扰病原菌
在珊瑚粘液的定植行为.而在第三种方式中,共生菌
则显示出了更高的智能表现.它们可以产生某些 QS
类似物,以欺骗或干扰病原菌受自身 QS 的调节.如
Rajamani 等[69]揭示了共生菌次级代谢产物光色素
(一种核黄素的衍生物)可以与病原菌的 QS 信号受
体相互作用,阻断 QS 调节的下游进程.另有研究报
道,共生环境中的益生菌具有识别并感应病原菌 QS
浓度的能力,可以生成 QS 类似物来干扰病原菌 QS
信号的释放[70] .
5摇 共生菌的中介行为
“珊瑚鄄细菌鄄虫黄藻冶是珊瑚共生体的主体. 其
中,珊瑚与虫黄藻(zooxanthella)之间的互作是人们
较为关注的一环. 虫黄藻为宿主提供葡萄糖、甘油、
氨基酸等光合作用产物和高达 90%的能源需求; 而
珊瑚则为虫黄藻提供保护、栖息地、N、P营养盐和光
合作用所需的二氧化碳[71] .这一对互利互惠的关系
中,有些是珊瑚和藻类可以独自完成的生态行为,有
些则需要细菌的参与,行使它在三体共生关系中的
中介功能.现今的研究发现这种中介功能主要体现
在氮源的加工、藻类数量的调控以及珊瑚的增色 3
个方面.
在氮源加工上,珊瑚需要氮源进行生长,但海水
中的 N不能直接被珊瑚吸收,这需要细菌的参与.
此外,藻类释放的某些大分子含氮化合物,也需要经
过细菌的分解作用才能供珊瑚利用.正如 Rosenberg
等[45]所言,在为宿主珊瑚准备氮源的过程中,细菌
扮演了一个重要的中间角色,充当了宿主的“营养
厨师冶.
珊瑚与虫黄藻的共生关系中,藻类的数量需要
维持在合适比例以保持共生体的生态平衡. 一般情
况下,珊瑚通过控制养分和光线来调节虫黄藻的数
量,以避免其过度繁殖[72] .然而,当富营养化情况出
现时,藻类利用营养的速度快于珊瑚,使得其数量激
增,这样带来了珊瑚的内压力应激,影响珊瑚的健
康.此时微生物则充当珊瑚的帮手,与藻类竞争营养
以抑制藻类过快繁殖. Dixson 等[73]在研究斐济鹿角
珊瑚礁(Acropora nasuta)群落结构关系时发现,当鹿
角珊瑚在环境扰动下藻类数量过度繁殖时,珊瑚便
会释放一种气味. 这种气味会招募珊瑚共栖鱼类
(虾虎鱼,goby fish)来吃掉这些海藻,以减少其带给
珊瑚的潜在伤害.这种珊瑚气味的释放可能需要珊
瑚腔内变形杆菌的参与,可见该菌在调节藻类数量
过程中起到了中间协助功能.
除了氮源加工和调节虫黄藻的数量,细菌也是
珊瑚增色的一大贡献者.一般情况下,珊瑚的颜色依
赖 5 大色素蛋白,包括 4 种荧光蛋白(蓝绿色、绿色、
黄色和红色荧光蛋白)和 1 种深紫色非荧光蛋白
( http: / / www. bioon. com / biology / Ecology / 155281.
shtml).这些色素来自于珊瑚本身和虫黄藻的贡献.
当珊瑚与虫黄藻处于最佳状态时,细菌也可作为一
个“锦上添花冶 的因素加入进来,共同参与增色而使
珊瑚更为艳丽[74] . 研究人员发现,加勒比海大星珊
瑚(Acanthastrea echinata)能在白天吸收日光中的蓝
光,并显现出桔红的颜色.这种现象属于细菌的一种
特性.进一步研究发现,一种名为藻青菌(Cyanobac鄄
teria)的珊瑚共生菌能将海水中的 N 转化成 NH4 +,
以帮助珊瑚获得更充足的氮源,吸收蓝光并发出桔
红色光泽[74] .
429 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
6摇 共生体中“藻鄄菌冶的交互关系
了解共生系统中“藻鄄菌冶关系对于理解珊瑚的
生态健康十分必要. 在“珊瑚鄄藻类鄄细菌冶三体共生
的关系中,藻类和细菌通过协调彼此的关系以服务
于宿主.以甲藻(Dinoflagellata)为例,在甲藻的环境
中常常有玫瑰杆菌(Roseobacter sp. )与之共栖,它可
以增加共生甲藻的生长速度[75];细菌通过藻类获得
有机化合物(如二甲基硫丙酸,Di鄄methyl sulfoniopro鄄
pionate,DMSP)而受益[76];藻类则可以从细菌那里
获得抗菌剂(tropodithietic酸)和维生素 B12 [77] .对玫
瑰杆菌的染色体进行对比后发现,有无甲藻共栖的
生活方式对共生体成员的遗传特性有很大影响[78] .
在珊瑚上定植的甲藻不同,细菌群落也呈现相应的
差异[79] .随后的研究证实,由共生甲藻所生成的
DMSP影响了珊瑚中的细菌群落结构,它会吸引对
DMSP具有偏爱性的细菌到珊瑚的粘液层,如变形
菌属(Proteobacteria) [80] .
在珊瑚共生环境中,藻菌关系复杂多样并具有
时空差异性.细菌在维护彼此关系稳定和动态平衡
中扮演着重要而活跃的角色.以变形细菌为例,它的
一个非常重要的特点在于含有基因转移组分(gene
transfer agents,GTA). GTA是缺陷型的噬菌体,可以
随机地把细菌 DNA 转移给其他变形细菌[81] . 最近
的研究表明,共生甲藻附生的 琢鄄变形杆菌也有
GTA,并可以将基因转移给外周细菌[82] . 珊瑚环境
中基因转移比其他海洋环境中更高,这抑或是一种
环境适应模式,因为它能使珊瑚共生体中潜在的有
益基因得到交换,同时它也是共生微生物多样性形
成的一大原因.
探索藻菌关系及维护机制的实例目前还相对缺
乏,且存在诸如原位分析、精准定位以及自然采样方
面的困难,未来的工作或许可以从模型研究中获益.
最先研究人员从多细胞动物水螅珊瑚上开展的工作
中已显现出了模型方法的价值,因为水螅珊瑚只有
少量的细菌附生,它提供了简单易操作的共生模
型[83] .最近海葵(Aiptasia pallida)被推荐为新的模
型,因为它易于实验室操作并在水族馆里生长快速,
之前已被成功地用于阐释珊瑚白化和疾病的机
理[84] .在后续研究中,海葵有望与“组学(鄄omics)冶
技术相结合,以更多地了解珊瑚中多成员的相互关
系[65] .
7摇 珊瑚微生物对全球变化的响应
全球变化背景下珊瑚受到的影响和未来命运是
近 10 年来关注的重点. 利用珊瑚微生态学原理,从
珊瑚谱系结构和生态功能探讨共生菌群应对全球变
化的响应,有望为人们认识大尺度环境变化下珊瑚
共生体中微生物的作用及适应机制提供一扇新的
视窗.
7郾 1摇 水温升高
海面温度的升高带给全球珊瑚的胁迫主要与疾
病相关,而引发疾病的最活跃因子是微生物.在水温
上升期间,从鹿角珊瑚(Acropora sp. )中采集的粘液
微生物没有显示出像低温时那样明显的抗菌活
性[56],表明温度的上升使得某些珊瑚丧失了保护能
力.这为高温导致珊瑚抵抗力降低和患病率增加提
供了一种解释.当温度升高时,珊瑚粘液中的优势群
落发生了角色转变,即由抗生素产生菌变成了条件
致病菌[56] .这说明有益微生物的平衡对于珊瑚的健
康非常重要,一旦平衡被打破,健康状态就会出现不
可预料的风险.此外,水温的上升也可引起珊瑚与甲
藻共生关系的断裂,使得甲藻的中介功能丧失,进而
影响其它微生物之间的相互作用,使得宿主珊瑚易
受机会病原菌的侵袭或增加二次感染的几率[85] .对
太平洋千孔珊瑚(Millepora sp. )的研究表明,在珊瑚
白化之后(失去共生甲藻),菌群明显转为弧菌占优
势,原因在于细菌群落响应了共生甲藻的缺失和海
面升温[86] .白化诱导的珊瑚死亡后,珊瑚骨骼中的
固氮细菌大量增加,促进大型藻类和其他限氮初级
生产者的生长,包括底栖的蓝藻细菌(Cyanobacte鄄
ria) [87] .这些研究表明,温度压力可能会改变珊瑚共
生细菌群落的组成和新陈代谢,并带来珊瑚礁的健
康风险.
响应水温升高的珊瑚病原菌包括有:沙雷氏菌、
杀珊瑚橙色单胞菌(Aurantimonas coralicida)、蓝细
菌(Cyanobacteria sp. )及弧菌(Vibrio sp. )等.其中最
常见和最受关注的是弧菌属. 它们能导致珊瑚白化
和其他多种疾病的爆发. 弧菌是一类常见的海洋异
养菌,具有广谱的碳源,在有明显环境压力的情况
下,弧菌会以更高的丰度存在于珊瑚的表面,以通过
数量优势获取生态位[56] . 有研究显示,地中海石珊
瑚(Scleractinia sp. )的白化和组织脱落是由弧菌所
为,且其毒素的产生和感染珊瑚组织的能力与水温
息息相关[88] .此外,在某些情况下,弧菌还充当了小
型病原体的载体[89] .
7郾 2摇 富营养化
不断加剧的人为活动增加了水体富营养化程
度,珊瑚礁正经历着从珊瑚占优势的生态系统向海
5293 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 周摇 进等: 微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能摇 摇 摇 摇 摇 摇
藻占优势的生态系统的转变[90] .对于生态系统中这
种转变会如何影响礁区内细菌群落的研究也在日益
增多[91] .最近的研究表明,珊瑚礁在富营养化情况
下,大型海藻(macroalgae)和底栖蓝藻(benthic cya鄄
nobacteria)会过度生长,这种生长带来的过剩 DOC
影响了成年珊瑚附生微生物的丰度和群落组成[92] .
对取自与海藻表面有直接接触和无直接接触的加勒
比海珊瑚(Montastraea faveolata)和蓝指珊瑚( blue
coral reef,Linckia laevigata)的粘液进行菌株筛选和
文库测试发现,6 种大型海藻和 2 种底栖蓝藻中的
化学提取物均可刺激有接触和无接触菌株的生长.
这表明海藻具有不直接接触就可以控制微生物生长
的可能性,尤其是在低流动性的底栖环境中.进一步
的机制研究证明这一效应是由化感作用( allelopa鄄
thy)所引起的[92] . 此外,因富营养化而导致的珊瑚
幼虫存活障碍的现象,也可能与实囊幼虫的附生细
菌有关[93] . Barott 等[94]进一步证实,在贫营养环境
下,礁体环境中海藻表面与珊瑚粘液层的细菌群落
组成多样且存在互补性,处于互惠的友好关系;而在
富营养环境中,群落组成较为单一,处于对立的竞争
关系.
7郾 3摇 海水酸化
海洋酸化是海洋生态系统的另一个重要关注
点,尤其是那些依赖于钙化生物体的生态系统,因为
碳酸钙骨骼的分泌直接依赖于海水中碳酸盐的饱和
状态[95] . 海水 pH 值的降低可以改变海洋细菌群
落[96] .在珊瑚礁生态系统中,Meron 等[97]采用变性
梯度凝胶电泳及 16s鄄rRNA基因克隆文库,将鹿角珊
瑚 Acropora eurystoma暴露在 pH 为 7. 3 的常温海水
中两个月,探究其附生微生物的群落变化.根据所得
的菌束分析,pH 的降低会导致红细菌(Rhodobacter
sp. )、拟杆菌(Bacteroidetes sp. )和变形菌的增加.与
自然海水相比,来自于 pH 7. 3 条件下的鹿角珊瑚克
隆文库显示出更高比例的多样性,它们代表了那些
与抗压、抗病密切相关的细菌[97] . 在对太平洋扁缩
滨珊瑚 ( Porites compressa) 的研究中,极低的 pH
(6郾 7)导致了单个珊瑚个体细菌多样性的剧烈波
动[98] .这表明海水 pH 值的变化会影响寄主的新陈
代谢和可用养分的获得,进而导致细菌多样性的
变化.
除了微生物结构上的差异,海水酸化也影响共
生微生物的功能. 对扁缩滨珊瑚粘液的宏基因组
(metagenomics)进行分析,发现 pH值的降低导致了
附生微生物功能的变化,最显著的方面在于产抗生
素基因的减少和产毒基因的增加[98] . 暴露于低 pH
下芥末滨珊瑚的粘液抗微生物活性明显下降[99];鹿
角珊瑚的粘液在酸化处理后,抗菌活性也大为降
低[56] .此外,酸化对珊瑚微生物的冲击进而导致的
钙化减弱、骨骼沉积减缓、共生生物的减少以及早期
发育受阻等,也在不少文献有过报道[41,99-100] . 这些
结果提示我们,即便是海水 pH 值的微小变化,都会
对珊瑚附生的微生物的组成和功能敏感性有显著影
响.因此,有学者建议以珊瑚微生物谱系作为珊瑚抗
压和健康评价的生物指示器[98] .
8摇 小摇 摇 结
珊瑚礁作为一类复杂而多样的典型生境,存在
多种共生关系以维护生态系统的平衡与稳定. 越来
越多的证据表明,微生物在这一过程中扮演着重要
的角色.它具有多稳态的调节和反馈机制.现今的工
作已经在多个方面取得了一定的进展:了解了珊瑚
礁生态系统中微生物定植方式和驱动行为;明确了
共生微生物在不同的宿主珊瑚上的不同特性,具有
专一性、可塑性以及协同进化能力;认识了珊瑚细菌
与珊瑚疾病的关系和信号调节机制;探讨了微生物
应对全球变化(气温升高、海水酸化、富营养化)的
响应与衍生效应.利于我们从“珊瑚鄄微生物冶共生体
的发生、共生微生物的特性与交互关系,以及全球环
境变化下微生物的应对过程,来理解微生物在珊瑚
礁系统中的生态作用及环境适应功能.
考虑到微生物生态研究的多样性、网络性和复
杂性,依然存在不少问题有待深入和细化.未来的工
作或许可围绕健康与抗应激能力、疾病与生态、人类
活动与全球变化几大方面[101-103],开展如下工作:
1)珊瑚共生体中古菌的多样性、生态幅以及在
珊瑚健康中的微生态作用.相比于细菌而言,古菌的
生态作用研究的较少. 考虑到古菌是海洋微生物的
一个重要分支,研究古菌能丰富和完善对珊瑚礁微
生物生态学过程与机制的理解. 例如氨氧化古菌在
N循环中作用.
2)细菌种群动力学.作为以群体身份显示生态
作用的细菌而言,细菌的分工和交互作用越来越显
示出它们具有强烈的社会属性. 在维护珊瑚微生态
过程中,菌群如何行使网络调控,如何维持珊瑚健
康,如何在协同进化中发挥作用,将是未来的核心科
学问题.
629 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
3)全球变化背景下微生物对人类活动的响应.
海平面上升、海水酸化、水温升高以及富营养化的加
剧对珊瑚生态系统造成巨大冲击. 微生物作为第一
道缓冲带,如何通过种群更替、迁移转化和分布变化
来应对全球变化,其分子机制研究亟待深入.
4)新型技术的应用.宏观生态学的研究依托于
先进设备的支持,在珊瑚的调查、取样、观测以及分
析的过程中,对设备的智能化、高分辨率和原位程度
有了更高的要求.现今的一些新型技术和装备对珊
瑚礁微生物生态研究起了积极的推动作用,例如
NanoSIM、水下原位显微镜、高速获图工具以及微射
流技术(microfluidics)等.它们可以实现珊瑚的资源
普查、健康评价、图像识别以及共生结构的测量与分
析,进而为珊瑚礁的研究和保护提供便利.
参考文献
[1]摇 National Oceanic and Atmospheric Administration (NO鄄
AA). Heat Stress to Caribbean Corals in 2005 Worst on
Record, Caribbean Reef Ecosystems May Not Survive
Repeated Stress. Washington DC: NOAA, 2010
[2]摇 Rohwer F, Seguritan V, Azam F, et al. Diversity and
distribution of coral鄄associated bacteria. Marine Ecology
Progress Series, 2002, 243: 1-10
[3]摇 Sorokin YI. Coral Reef Ecology. Berlin, Germany:
Sringer鄄Verlag, 1993: 1-3
[4]摇 Rohwer F, Youle M. Coral Reefs in the Microbial Seas.
San Diego, CA: Plaid Press, 2010: 2-9
[5]摇 Mouchka ME, Hewson I, Harvell CD. Coral associated
bacterial assemblages: Current knowledge and the poten鄄
tial for climate鄄driven impacts. Integrative and Compara鄄
tive Biology, 2010, 50: 662-674
[6]摇 Tremblay P, Weinbauer MG, Rottier C, et al. Mucus
composition and bacterial communities associated with
the tissue and skeleton of three scleractinian corals
maintained under culture conditions. Journal of the Ma鄄
rine Biological Association of the United Kingdom, 2011,
91: 649-657
[7]摇 Allers E, Niesner C, Wild C, et al. Microbes enriched
in seawater after addition of coral mucus. Applied and
Environmental Microbiology, 2008, 74: 3274-3278
[8]摇 Mayer FW, Wild C. Coral mucus release and following
particle trapping contribute to rapid nutrient recycling in
a Northern Red Sea fringing reef. Marine and Freshwater
Research, 2010, 61: 1006-1014
[9]摇 Nakajima R, Yoshida T, Azman BAR, et al. In situ re鄄
lease of coral mucus by Acropora and its influence on the
heterotrophic bacteria. Aquatic Ecology, 2009, 43:
815-823
[10]摇 Naumann MS, Haas A, Struck U, et al. Organic matter
release by dominant hermatypic corals of the Northern
Red Sea. Coral Reefs, 2010, 29: 649-659
[11]摇 Wild C, Laforsch C, Huettel M. Detection and enume鄄
ration of microbial cells within highly porous calcareous
reef sands. Marine and Freshwater Research, 2006, 57:
415-420
[12]摇 Gaidos E, Rusch A, Ilardo M. Ribosomal tag pyrose鄄
quencing of DNA and RNA from benthic coral reef mi鄄
crobiota: Community spatial structure, rare members
and nitrogen鄄cycling guilds. Environmental Microbiolo鄄
gy, 2011, 13: 1138-1152
[13]摇 Werner U, Bird P, Wild C, et al. Spatial patterns of
aerobic and anaerobic mineralization rates and oxygen
penetration dynamics in coral reef sediments. Marine
Ecology Progress Series, 2006, 309: 93-105
[14]摇 Sweet MJ, Croquer A, Bythell JC. Development of bac鄄
terial biofilms on artificial corals in comparison to sur鄄
face鄄associated microbes of hard corals. PLoS One,
2011, 6: e21195
[15]摇 Augustin R, Fraune S, Bosch TC. How Hydra senses
and destroys microbes. Seminars in Immunology, 2010,
22: 54-58
[16]摇 Apprill A, Marlow HQ, Martindale MQ, et al. The on鄄
set of microbial associations in the coral Pocillopora me鄄
andrina. ISME Journal, 2009, 3: 685-699
[17]摇 Littman RA, Willis BL, Bourne DG. Bacterial commu鄄
nities of juvenile corals infected with different Symbio鄄
dinium ( dinoflagellate) clades. Marine Ecology Pro鄄
gress Series, 2009, 389: 45-59
[18]摇 Sharp KH, Distel D, Paul VJ. Diversity and dynamics
of bacterial communities in early life stages of the Carib鄄
bean coral Porites astreoides. ISME Journal, 2012, 6:
790-801
[19]摇 Wegley L, Edwards R, Rodriguez鄄Brito B, et al. Me鄄
tagenomic analysis of the microbial community associated
with the coral Porites astreoides. Environmental Micro鄄
biology, 2007, 9: 2707-2719
[20]摇 Wagner鄄Dobler I, Biebl H. Environmental biology of the
marine Roseobacter lineage. Annual Review of Microbio鄄
logy, 2006, 60: 255-280
[21]摇 Webster NS, Smith LD, Heyward AJ, et al. Metamor鄄
phosis of a scleractinian coral in response to microbial
biofilms. Applied and Environmental Microbiology,
2004, 70: 1213-1221
[22]摇 Yi H, Lim YW, Chun J. Taxonomic evaluation of the
genera Ruegeria and Silicibacter: A proposal to transfer
the genus Silicibacter Petursdottir and Kristjansson 1999
to the genus Ruegeria Uchino et al. 1999. International
Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology,
2007, 57: 815-819
[23]摇 Rohwer F, Seguritan V, Azam F, et al. Diversity and
distribution of coral鄄associated bacteria. Marine Ecology
Progress Series, 2002, 243: 1-10
[24]摇 Rohwer F, Breitbart M, Jara J, et al. Diversity of bac鄄
teria associated with the Caribbean coral Montastraea
franksi. Coral Reefs, 2001, 20: 85-91
[25]摇 Sogin ML, Morrison HG, Huber JA, et al. Microbial di鄄
versity in the deep sea and the underexplored “rare bio鄄
sphere冶. Proceedings of the National Academy of Sciences
of the United States of America, 2006, 103: 12115 -
7293 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 周摇 进等: 微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能摇 摇 摇 摇 摇 摇
12120
[26]摇 Long RA, Azam F. Microscale patchiness of bacterio鄄
plankton assemblage richness in seawater. Aquatic Mi鄄
crobial Ecology, 2001, 26: 103-113
[27]摇 Hewson I, Jacobson鄄Meyers M, Fuhrman J. Diversity
and biogeography of bacterial assemblages in surface
sediments across the San Pedro Basin, Southern Califor鄄
nia Borderlands. Environmental Microbiology, 2007, 9:
923-933
[28]摇 Fuhrman JA, Hewson I, Schwalbach MS, et al. Annu鄄
ally reoccurring bacterial communities are predictable
from ocean conditions. Proceedings of the National Aca鄄
demy of Sciences of the United States of America, 2006,
103: 13104-13109
[29]摇 Frias鄄Lopez J, Zerkle AL, Bonheyo GT, et al. Partitio鄄
ning of bacterial communities between seawater and
healthy, black band diseased, and dead coral surfaces.
Applied and Environmental Microbiology, 2002, 68:
2214-2228
[30]摇 Klaus JS, Frias鄄Lopez J, Bonheyo GT, et al. Bacterial
communities inhabiting the healthy tissues of two Carib鄄
bean reef corals: Interspecific and spatial variation. Cor鄄
al Reefs, 2005, 24: 129-137
[31]摇 Hong MJ, Yu YT, Chen CA, et al. Influence of species
Specificity and other factors on bacteria associated with
the coral Stylophora pistillata in Taiwan. Applied and
Environmental Microbiology, 2009, 75: 7797-7806
[32]摇 van Oppen MJH, Gates RD. Conservation genetics and
the resilience of reef鄄building corals. Molecular Ecolo鄄
gy, 2006, 15: 3863-3883
[33]摇 Williams WM, Viner AB, Broughton WJ. Nitrogen fixa鄄
tion (acetylene reduction) associated with the living coral
Acropora variabilis. Marine Biology, 1987, 94: 531-535
[34]摇 Lesser MP, Mazel CH, Gorbunov MY, et al. Discovery
of symbiotic nitrogen鄄fixing cyanobacteria in corals. Sci鄄
ence, 2004, 305: 997-1000
[35]摇 Lesser MP, Falcon LI, Rodriguez鄄Roman A, et al. Ni鄄
trogen fixation by symbiotic cyanobacteria provides a
source of nitrogen for the scleractinian coral Montastraea
cavernosa. Marine Ecology Progress Series, 2007, 346:
143-152
[36]摇 Olson ND, Ainsworth TD, Gates RD, et al. Diazotro鄄
phic bacteria associated with Hawaiian Montipora corals:
Diversity and abundance in correlation with symbiotic di鄄
noflagellates. Journal of Experimental Marine Biology
and Ecology, 2009, 371: 140-146
[37]摇 Ferrier鄄Pages C, Schoelzke V, Jaubert J, et al. Re鄄
sponse of a scleractinian coral, Stylophora pistillata, to
iron and nitrate enrichment. Journal of Experimental
Marine Biology and Ecology, 2001, 259: 249-261
[38]摇 Fiore CL, Jarett JK, Olson ND, et al. Nitrogen fixation
and nitrogen transformations in marine symbioses.
Trends in Microbiology, 2010, 18: 455-463
[39]摇 Wild C, Huettel M, Klueter A, et al. Coral mucus
functions as an energy carrier and particle trap in the
reef ecosystem. Nature, 2004, 428: 66-70
[40]摇 Negri AP, Webster N, Hill RT, et al. Metamorphosis of
broadcast spawning corals in response to bacteria isolated
from crustose algae. Marine Ecology Progress Series,
2001, 223: 121-131
[41]摇 Ritson鄄Williams R, Paul VJ, Arnold SN, et al. Larval
settlement preferences and post鄄settlement survival of the
threatened Caribbean corals Acropora palmata and A.
cervicornis. Coral Reefs, 2010, 29: 71-81
[42]摇 Tebben J, Tapiolas DM, Motti CA, et al. Induction of
larval metamorphosis of the coral Acropora millepora by
tetrabromopyrrole isolated from a Pseudoalteromonas bac鄄
terium. PLoS One, 2011, 6: e19082
[43]摇 Tran C, Hadfield MG. Larvae of Pocillopora damicornis
(Anthozoa) settle and metamorphose in response to sur鄄
face鄄biofilm bacteria. Marine Ecology Progress Series,
2011, 433: 85-96
[44]摇 Harvell CD, Kim K, Burkholder JM, et al. Emerging
marine diseases: Climate links and anthropogenic fac鄄
tors. Science, 1999, 285: 1505-1510
[45]摇 Rosenberg E, Koren O, Reshef L, et al. The role of mi鄄
croorganisms in coral health, disease and evolution. Na鄄
ture Reviews Microbiology, 2007, 5: 355-362
[46]摇 Ritchie KB, Smith GW. Preferential carbon utilization
by surface bacterial communities from water mass, nor鄄
mal, and white鄄band diseased Acropora cervicornis. Mo鄄
lecular Marine Biology and Biotechnology, 1995, 4:
345-352
[47]摇 Pantos O, Cooney RP, Le Tissier MDA, et al. The bac鄄
terial ecology of a plague鄄like disease affecting the Ca鄄
ribbean coral Montastrea annularis. Environmental Mi鄄
crobiology, 2003, 5: 370-382
[48]摇 Bruno JF, Harvell CD, Hettinger A, et al. Nutrient en鄄
richment can increase the severity of coral diseases.
Ecology Letters, 2003, 6: 1056-1061
[49]摇 Kline DI, Kuntz NM, Breitbart M, et al. Role of eleva鄄
ted organic carbon levels and microbial activity in coral
mortality. Marine Ecology Progress Series, 2006, 314:
119-125
[50]摇 Ferrier鄄Pages C, Leclercq N, Jaubert J, et al. Enhance鄄
ment of pico鄄 and nanoplankton growth by coral exu鄄
dates. Aquatic Microbial Ecology, 2000, 21: 203-209
[51]摇 Piggot AM, Fouke BW, Sivaguru M, et al. Change in
zooxanthellae and mucocyte tissue density as an adaptive
response to environmental stress by the coral, Montas鄄
traea annularis. Marine Biology, 2009, 156: 2379 -
2389
[52]摇 Rypien KL, Ward JR, Azam F. Antagonistic interac鄄
tions among coral鄄associated bacteria. Environmental
Microbiology, 2009, 12: 28-39
[53]摇 Cooney RP, Pantos O, Le Tissier MDA, et al. Charac鄄
terization of the bacterial consortium associated with
black band disease in coral using molecular microbiolo鄄
gical techniques. Environmental Microbiology, 2002, 4:
401-413
[54]摇 Giovannoni SJ, Stingl U. Molecular diversity and ecolo鄄
gy of microbial plankton. Nature, 2005, 437: 343-348
[55]摇 Ritchie KB, Smith GW. Microbial communities of coral
surface mucopolysaccharide layers / / Rosenberg E, Loya
829 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
Y, eds. Coral Health and Disease. Heidelberg,Germa鄄
ny: Springer鄄Verlag, 2004: 259-263
[56]摇 Ritchie KB. Regulation of microbial populations by coral
surface mucus and mucus鄄associated bacteria. Marine
Ecology Progress Series, 2006, 322: 1-14
[57]摇 Reshef L, Koren O, Loya Y, et al. The coral probiotic
hypothesis. Environmental Microbiology, 2006, 8: 2068-
2073
[58]摇 Nielsen AT, Tolker鄄Nielsen T, Barken KB, et al. Role
of commensal relationships on the spatial structure of a
surface attached microbial consortium. Environmental
Microbiology, 2000, 2: 59-68
[59]摇 Kelman D, Kashman Y, Rosenberg E, et al. Antimicro鄄
bial activity of Red Sea corals. Marine Biology, 2006,
149: 357-363
[60]摇 Geffen Y, Rosenberg E. Stress鄄induced rapid release of
antibacterials by scleractinian corals. Marine Biology,
2005, 146: 931-935
[61]摇 Rypien KL, Ward JR, Azam F. Antagonistic interac鄄
tions among coral鄄associated bacteria. Environmental
Microbiology, 2009, 12: 28-39
[62]摇 Dobretsov S, Teplitski M, Paul V. Mini鄄review: Quo鄄
rum sensing in the marine environment and its relation鄄
ship to biofouling. Biofouling, 2009, 25: 413-427
[63]摇 Ng WL, Bassler BL. Bacterial quorum鄄sensing network
architectures. Annual Review of Genetics, 2009, 43:
197-222
[64]摇 Rasmussen TB, Givskov M. Quorum鄄sensing inhibitors
as anti鄄pathogenic drugs. International Journal of Medi鄄
cal Microbiology, 2006, 296: 149-161
[65]摇 Alagely A, Krediet CJ, Ritchie KB, et al. Signaling鄄
mediated cross鄄talk modulates swarming and biofilm for鄄
mation in a coral pathogen Serratia marcescens. ISME
Journal, 2011, 5: 1609-1620
[66]摇 Krediet CJ, Ritchie KB, Cohen M, et al. Utilization of
mucus from the coral Acropora palmata by the pathogen
Serratia marcescens and by environmental and coral com鄄
mensal bacteria. Applied and Environmental Microbiolo鄄
gy, 2009, 75: 3851-3858
[67]摇 Teplitski M, Warriner K, Bartz J, et al. Untangling
metabolic and communication networks: Interactions of
enterics with phytobacteria and their implications in pro鄄
duce safety. Trends in Microbiology, 2011, 19: 121 -
127
[68]摇 Skindersoe ME, Ettinger鄄Epstein P, Rasmussen TB, et
al. Quorum sensing antagonism from marine organisms.
Marine Biotechnology, 2008, 10: 56-63
[69]摇 Rajamani S, Bauer WD, Robinson JB, et al. The vita鄄
min riboflavin and its derivative lumichrome activate the
LasR bacterial quorum鄄sensing receptor. Molecular
Plant鄄Microbe Interactions, 2008, 21: 1184-1192
[70]摇 Tait K, Hutchison Z, Thompson FL, et al. Quorum
sensing signal production and inhibition by coral鄄associ鄄
ated vibrios. Environmental Microbiology Reports, 2010,
2: 145-150
[71]摇 Mieog JC, Olsen JL, Berkelmans RWC, et al. The
roles and interactions of symbiont, host and environment
in defining coral fitness. PLoS ONE, 2009, 4: e6364
[72]摇 James PG, Luke DS, Andrew JH, et al. Recovery of an
isolated coral reef system following severe disturbance.
Science, 2013, 340: 69-71
[73]摇 Dixson DL, Hay ME. Corals chemically cue mutualistic
fishes to remove competing seaweeds. Science, 2012,
338: 804-807
[74]摇 Lesser M. Bacteria ‘ light bulbs爷 inside coral [ EB /
OL]. (2004鄄08) [2013鄄02鄄08]. http: / / www. eureka鄄
lert. org / features / kids / 2004鄄08 / aaft鄄bb020805. php.
[75]摇 Ritchie KB. Bacterial symbionts of corals and Symbio鄄
dinium / / Rosenberg E, Gophna U, eds. Beneficial Mi鄄
croorganisms in Multicellular Life Forms. Heidelberg,
Germany: Springer, 2011: 139-150
[76]摇 Miller TR, Belas R. Dimethylsulfoniopropionate metabo鄄
lism by Pfiesteria鄄associated Roseobacter spp. Applied
and Environmental Microbiology, 2004, 70: 3383-3391
[77]摇 Geng HF, Belas R. Molecular mechanisms underlying
roseobacter鄄phytoplankton symbioses. Current Opinion in
Biotechnology, 2010, 21: 332-338
[78]摇 Slightom RN, Buchan A. Surface colonization by marine ro鄄
seobacters: Integrating genotype and phenotype. Applied
and Environmental Microbioloy, 2009, 75: 6027-6037
[79]摇 Littman RA, Bourne DG, Willis BL. Responses of co鄄
ral鄄associated bacterial communities to heat stress differs
with Symbiodinium type on the same coral host. Molecu鄄
lar Ecology, 2010, 19: 1978-1990
[80]摇 Raina JB, Dinsdale EA, Willis BL, et al. Do the organ鄄
ic sulfur compounds DMSP and DMS drive coral micro鄄
bial associations? Trends in Microbiology, 2010, 18:
101-108
[81]摇 Paul JH. Prophages in marine bacteria: Dangerous mo鄄
lecular time bombs or the key to survival in the seas?
ISME Journal, 2008, 2: 579-589
[82]摇 McDaniel LD, Young E, Delaney J, et al. High fre鄄
quency of horizontal gene transfer in the oceans. Sci鄄
ence, 2010, 330: 50-50
[83]摇 Weis VM, Davy SK, Hoegh鄄Guldberg O, et al. Cell bi鄄
ology in model systems as the key to understanding co鄄
rals. Trends in Ecology & Evolution, 2008, 23: 369 -
376
[84]摇 Dunn SR, Schnitzler CE, Weis VM. Apoptosis and au鄄
tophagy as mechanisms of dinoflagellate symbiont release
during cnidarian bleaching: Every which way you lose.
Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences,
2007, 274: 3079-3085
[85]摇 Pollock FJ, Morris PJ, Willis BL, et al. The urgent
need for robust coral disease diagnostics. PLoS Patho鄄
gens, 2011, 7: e1002183
[86]摇 Bourne D, Iida Y, Uthicke S, et al. Changes in cora鄄
lassociated microbial communities during a bleaching
event. ISME Journal, 2007, 2: 350-363
[87]摇 Holmes G, Johnstone RW. The role of coral mortality in
nitrogen dynamics on coral reefs. Journal of Experimen鄄
tal Marine Biology and Ecology, 2010, 387: 1-8
[88]摇 Ben鄄Haim Y, Rosenberg E. A novel Vibrio sp. patho鄄
gen of the coral Pocillopora damicornis. Marine Biology,
9293 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 周摇 进等: 微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能摇 摇 摇 摇 摇 摇
2002, 141: 47-55
[89]摇 Weil E, Rogers CS. Coral reef diseases in the Atlantic鄄
Caribbean / / Dubinsky Z, Stambler N, eds. Coral
Reefs: An Ecosystem in Transition, Dordrecht, The
Netherlands: Springer, Science Business Media, 2011:
465-491
[90]摇 Pandolfi JM, Bradbury RH, Sala EH, et al. Global traj鄄
ectories of the long鄄term decline of coral reef ecosys鄄
tems. Science, 2003, 301: 955-958
[91]摇 Dinsdale EA, Pantos O, Smriga S, et al. Microbial
ecology of four coral atolls in the Northern Line Islands.
PLoS One, 2008, 3: e1584
[92]摇 Morrow KM, Paul VJ, Liles MR, et al. Allelochemicals
produced by Caribbean macroalgae and cyanobacteria
have species鄄specific effects on reef coral microorga鄄
nisms. Coral Reefs, 2011, 30: 309-320
[93]摇 Kuffner IB, Paul VJ. Effects of the benthic cyanobacte鄄
rium Lyngbya majuscula on larval recruitment of the reef
corals Acropora surculosa and Pocillopora damicornis.
Coral Reefs, 2004, 23: 455-458
[94]摇 Barott KL, Rodriguez鄄Brito B, Janouskovec J, et al.
Microbial diversity associated with four functional groups
of benthic reef algae and the reef鄄building coral Montas鄄
traea annularis. Environmental Microbiology, 2011, 13:
1192-1204
[95]摇 Caldeira K, Archer D, Barry JP, et al. Comment on
“Modern鄄age buildup of CO2 and its effects on seawater
acidity and salinity冶 by Hugo A. Loaiciga. Geophysical
Research Letters, 2007, 34: L18608鄄1鄄3
[96]摇 Joint I, Doney SC, Karl DM. Will ocean acidification
affect marine microbes? ISME Journal, 2011, 5: 1-7
[97]摇 Meron D, Atias E, Iasur Kruh L, et al. The impact of
摇 摇 摇 reduced pH on the microbial community of the coral
Acropora eurystoma. ISME Journal, 2011, 5: 51-60
[98]摇 Thurber RV, Willner鄄Hall D, Rodriguez鄄Mueller B, et
al. Metagenomic analysis of stressed coral holobionts.
Environmental Microbiology, 2009, 11: 2148-2163
[99]摇 Albright R, Mason B, Langdon C. Effect of aragonite
saturation state on settlement and post鄄settlement
growth of Porites astreoides larvae. Coral Reefs, 2008,
27: 485-490
[100]摇 Anthony KRN, Kline DI, Diaz鄄Pulido G, et al. Ocean
acidification causes bleaching and productivity loss in
coral reef builders. Proceedings of the National Acade鄄
my of Sciences of the United States of America, 2008,
105: 17442-17446
[101] 摇 Melissa G, Azam F. New directions in coral reef mi鄄
crobial ecology. Environmental Microbiology, 2012,
14: 833-844
[102]摇 Liu Q鄄Y (刘全永), Hu J鄄C (胡江春), Xue D鄄L (薛
德林), et al. Bio鄄active substances derived from ma鄄
rine microorganisms. Chinese Journal of Applied Ecolo鄄
gy (应用生态学报), 2002, 13(7): 901 -905 ( in
Chinese)
[103]摇 Xu N鄄J (徐年军), Yan X鄄J (严小军). Research ad鄄
vances in chemical ecology of marine microorganisms.
Chinese Journal of Applied Ecology (应用生态学报),
2006, 17(12): 2436-2440 (in Chinese)
作者简介摇 周摇 进,男,1977 年生,博士,副研究员.主要从事
海洋微生物生态研究. E鄄mail: zhou. jin@ sz. tsinghua. edu. cn
责任编辑摇 肖摇 红
039 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷