全 文 ：作者简介 于跃（1980-），男，硕士在读，研究方向：中药药理;通讯作
者：孟林，E-mail：mdndy@126.com。
［摘要］目的：观察东北鹤虱水提取物（LEG-I）对小鼠脾淋巴细胞体外增殖、分泌 IL-2和 TNF-α的作用。方法：运用
噻唑兰比色（MTT）法检测 LEG-I对静止状态及刀豆蛋白 A（ConA）活化的淋巴细胞增殖反应的影响；用碘化丙啶染
色，流式细胞术对经 LEG-I作用的淋巴细胞周期进行分析；分别用 MTT法和 ELISA检测 LEG-I刺激后静止及活化
淋巴细胞分泌 TNF-α和 IL-2的水平。结果：LEG-I可刺激小鼠脾淋巴细胞以及被 ConA活化的淋巴细胞增殖，在一
定范围内具有剂量依赖性（P<0.01）；相比空白对照组，LEG-I组的 G0/G1期淋巴细胞比例降低，而 S期和 G2/M期比例
增加（P<0.01）；LEG-I对静止状态的淋巴细胞分泌 TNF-α及 IL-2无作用，而使 ConA激活的淋巴细胞的分泌增加
（P<0.01）。结论：LEG-I在免疫激活或免疫增强方面发挥了重要作用。
［关键词］东北鹤虱；提取物；增殖；细胞周期；肿瘤坏死因子；白细胞介素 2
［中图分类号］R967 ［文献标识码］A ［文章编号］1006－8147（2010）03-0424-05
Effects of water extract from Lappula Echinata Gilib on mice spleen lymphocyte
proliferation, promoting IL-2 and TNF-α in vitro
YU Yue, YANG Liu, GUO Xiu-ying, GAO Jian-hua, MENG Lin
（Department of Pharmacology, Tianjin Medical University, Tianjin 300070, China）
ABSTRACT Objective: To evaluate the effects of extract from Lappula echinata Gilib( LEG-I ) on mice
spleen lymphocyte proliferation, promoting IL-2 and TNF-α in vitro. Methods: The effects of LEG-I on
resting and ConA-induced lymphocytic proliferation were determined by methyl thiazolyl tetrazole (MTT)
method in vitro. The effect of LEG-I on cell cycle was detected with propidium iodide stain and flow
cytometry. LEG-I in different concentrations was cultured with resting and ConA-induced lymphocytes, the
cytokine about TNF-α and IL -2 in the supernatant of lymphocytes were assayed by MTT method and
ELISA respectively. Results: LEG-I could significantly promote resting and ConA induced lymphocytes
proliferation with the dose -dependent; The proportion of G0/G1 phase of lymphocytes in LEG -I group
reduced by comparing to the control group, while the S phase and G2/M phase cells increased; LEG-I had
little effects on the TNF-α and IL-2 production in normal lymphocytes, but increased the level of them in it
the lymphocytes stimulated by ConA. Conclusion: LEG -I has the functions of immune activation or
immune-enhancing.
KEYWORDS Lappula Echinata Gilib; Extract; Proliferation; Cell cycle; TNF-α; IL-2
于 跃，杨 柳，郭秀英，高建华，孟 林
（天津医科大学药理学教研室，天津 300070）
东北鹤虱水提取物对小鼠脾淋巴细胞体外增殖、分泌
IL- 2和 TNF-α的作用
东北鹤虱 (Lappula Echinata Gilib，LEG)为紫草
科一年生草本植物东北鹤虱果实，盛产于我国华北、
东北等地区。其性味苦、辛、平，入脾、胃、肝三经，具
有驱虫、抗炎、抗腹泻的作用，可治疗虫积腹痛[1]。民
间用其果实或全草水煎治疗各种腹泻，尤其对慢性
腹泻、老年性腹泻、某些疾病如糖尿病、肿瘤等伴发
的腹泻有明显作用。已有研究证明其水提取物具有
抗炎[2]、缓解平滑肌痉挛[3]、调节胃肠水平衡[4]等作用，
天 津 医 科 大 学 学 报
JOURNAL OF TIANJIN MEDICAL UNIVERSITY
第 16卷 3期
2010年 9月
Vol． 16, No． 3
Sep． 2010424
但未见 LEG-I对机体免疫系统作用的报道。本文通
过观察脾淋巴细胞增殖、细胞周期变化、细胞因子
IL-2和 TNF-α分泌，探讨 LEG-I对机体免疫功能
的影响。
1 材料与方法
1.1 材料
1．1．1 药物 LEG，产地为我国黑龙江省，种子类药
材，呈卵形，长约 3～3.5 mm，由黑龙江中医药大学药
学院药用植物学教研室于嘉彬教授鉴定。取干燥的
LEG，粉碎至 20 目，水煎煮，过滤除药渣后合并药
液，以水提醇沉法及 Sevag法收集并除蛋白，所得提
取物过滤，经减压旋蒸，透析，最后冷冻干燥，得到粉
末状淡黄色提取物 LEG-I，-20 ℃保存。临用前
LEG-I 用 PBS 缓冲液配制成 1 mg/ml 储备液，0.22
μm微孔滤膜过滤除菌，可 4 ℃保存，实验中再以
PBS缓冲液稀释成所需浓度。
1.1.2 试剂 ConAⅣ型，美国 Sigma公司；四甲基
偶氮唑盐（Methyl thiazolyl tetrazole , MTT），瑞士 Flu－
ka公司；二甲基亚砜（Dimethyl sulfoxide ,DMSO），美
国 Amresco公司；Mouse IL-2测定试剂盒，晶美生物
工程有限公司，生产批号 20071125；碘化丙啶染料，
美国 Sigma公司；核糖核酸酶 A（Ribonuclease A ,
RNaseA），美国 Sigma公司；胰蛋白酶，Gibco，批号：
200706321；放线菌素 D，美国 Sigma公司。
1.1.3 实验动物及细胞 近交系清洁级 BALB/C小
鼠，体重（20±0.25）g，4～5周龄，雌雄不拘，购自中国
医学科学院放射医学研究所（批准文号：SCXK 津
2005-0001）。L929细胞株由天津医科大学药学院惠
赠，常规复苏传代，应用时调整至所需浓度。
1.1.4 仪器 Model 680型酶标仪（Bio-Rad）；Epics-
XL型流式细胞仪（美国 Beckman Coulter公司）。
1.2 方法
1.2.1 对小鼠脾淋巴细胞增殖的影响 取 BALB/C
小鼠 1只，无菌条件下常规方法制备脾细胞悬液。
台盼蓝测定细胞存活率为 90%以上，细胞计数，RP－
MI-1640培养基调整细胞浓度为 2×106/ml。取悬液
加入 96孔细胞培养板中，每孔 160 μl。实验分为对
照组（每孔加入 20 μl RPMI -1640培养液）、药物单
独刺激组（每孔加入 20 μl LEG-I，其终浓度为
3.125～100 μg/ml）、ConA单独刺激组（每孔加入 20 μl
ConA，使其终浓度为 5 μg/ml）以及药物协同 ConA
刺激组（每孔加入 20 μl LEG-I，其终浓度为 0.781～
100 μg/ml和 20 μl ConA，其终浓度为 5 μg/ml），各
孔用 RPMI -1640培养液补足体积至 200 μl。每组
每浓度做 6复孔。于 37 ℃，5 % CO2孵箱中培养 68
h，取出培养板每孔加 20 μl 5 mg/ml的 MTT溶液，放
于孵箱中继续培养 4 h，取出后将孔板离心 1 500 r/min
15 min，小心吸弃上清，每孔加入 100 μl DMSO，振荡
5 min，于酶标仪上测 OD570 nm值，并计算淋巴细胞
转化刺激指数（stimulation index，SI），SI =实验孔
OD570 nm值/对照孔 OD570 nm值。
1.2.2 对小鼠脾淋巴细胞周期分布的影响 按上
述方法制备小鼠脾淋巴细胞，调整细胞浓度为
2×106/ml，细胞加入 24孔板中，每孔 0.8 ml，空白组
补加 RPMI-1640培养液 0.2 ml，实验组加入不同浓
度的 LEG-I 0.2 ml使其终浓度为（100 μg/ml），ConA
组加入 0.2 ml ConA使其终浓度为 5 μg/ml，于 37℃，
5%CO2孵箱中培养48 h，收获细胞至离心管内。将收
集细胞离心 1 000 r/min，5 min，弃去上清，冷 PBS洗
细胞两次，离心 1 000 r/min，5 min。70%乙醇 4 ℃固
定过夜，上机前，离心收集细胞，并用 PBS洗细胞，弃
上清，加入 500μl RNase A（终浓度为 100μl/ml），37 ℃
作用 30 min，再加入 50 μl/ml 碘化丙啶染液 500 μl
室温避光染色 30 min，吹散细胞后用 300目尼龙滤
膜过滤，然后以流式细胞仪分析细胞周期，每个样品
收集 10 000个细胞的参数，分析结果以处于 G0/G1
期、S期、G2/M期细胞的百分率表示，根据公式 PI=
（S +G2/M）/（G0/G1 +S +G2/M）×100% 计算增殖指数
（proliferation index, PI）。
1.2.3 对小鼠脾淋巴细胞分泌 TNF-α的影响 无
菌收集小鼠脾淋巴细胞悬液，调整细胞浓度至
2×106/ml，于 96孔板中，每孔加入 160 μl细胞悬液，
药物单独刺激组加入 20 μl不同浓度 LEG-I（25、50、
100 μg/ml），ConA协同刺激组每孔除加入上述不同
浓度的 LEG-I外，各孔还需加入 20 μl ConA（终浓度
为 5 μg/ml），阳性对照组加入终浓度为 5 μg/ml的
ConA 20 μl，空白组加入 20 μl RPMI-1640培养液，
各孔加入 RPMI-1640液补足体积至 200 μl。每组平
行作 6孔重复。于 37 ℃，5% CO2孵箱中培养 48 h，
1 500 r/min 离心 10 min，收集上清，-20 ℃冻存。
0.25%胰蛋白酶消化对数生长期的 TNF敏感的鼠成
纤维细胞系 L929细胞 2 min后，加入 RPMI-1640
完全培养基终止消化，收集细胞，用 RPMI-1640 培
养液洗两次，调整细胞浓度为 1×105/ml，加入 96孔
板中（每孔 100 μl），孵箱过夜。弃上清，加入脾细胞培
养上清 100μl和 20μl放线菌素 D（终浓度为 1mg/L），
于 跃，等.东北鹤虱水提取物对小鼠脾淋巴细胞体外增殖、分泌 IL-2和 TNF-α的作用第 3期 425
表 1 LEG-I对静止小鼠脾淋巴细胞体外增殖的影响 (x±s, n=6)
与空白对照组相比 * P<0.05, ** P<0.01;与 ConA单独刺激组相
比，# P<0.01
培养 20 h。于倒置显微镜下，观察细胞杀伤情况。以
MTT法测定杀伤细胞的细胞毒活力。
1.2.4 对小鼠脾淋巴细胞分泌 IL-2的影响 脾淋
巴细胞悬液制备及分组方法同上，各实验组给药浓
度分别为 6.25、25、100 μg/ml。细胞于 37 ℃，5%CO2
孵箱中培养 48 h，1 500 r/min 离心 10 min，收集上
清，-20℃冻存。标本中 IL-2含量测定按试剂盒说明
书步骤进行。结果判断：每个标准品和标本的 OD值
应减去零孔的 OD 值。以标准品浓度作横坐标，
OD450nm值作纵坐标，应用统计软件 SPSS15.0绘制
标准曲线，据曲线函数值计算个标本的浓度值。
1.3 统计学方法 实验数据应用 SPSS15.0统计软
件进行处理，结果均以 x±s表示。多样本均数比较进
行方差齐性检验，组间比较采用单因素方差分析
（ONE WAY ANOVA），方差齐者采用 LSD法检验，
方差不齐采用 Dunnett’s T3法检验。
2 结果
2.1 对小鼠脾淋巴细胞增殖的影响 在脾细胞培
养液中加入不同浓度的 LEG-I作用 72 h后，LEG-I
在体外有直接激活静止小鼠脾细胞增殖的作用，其
OD570nm和 SI值明显高于空白对照组，差异具有统
计学意义。LEG-I在剂量为 3.125～100 μg/ml范围
内表现为丝裂原特性，并且有剂量依赖关系，其中
100 μg/ml LEG-I作用于静止小鼠脾淋巴细胞后，其
刺激指数 SI值与 ConA组相当，淋巴细胞增殖率约
为 83.3%。见表 1。
表 2显示，不同浓度 LEG-I对 ConA诱导的小
鼠脾淋巴细胞转化反应具有明显的促进作用，与
ConA组相比，其 OD570nm和 SI值明显升高，差异有
统计学意义。其中 100 μg/ml LEG-I作用于活化的小
鼠脾淋巴细胞后，淋巴细胞增殖率约为 276.4%。说
明 LEG-I与 ConA具有协同刺激作用。
2.2 对小鼠脾淋巴细胞周期分布的影响 未刺激
的对照组淋巴细胞多处于 G0/G1期，其增殖指数 PI为
14.60%，经 ConA 刺激 48 h后，与对照组相比，G0/G1
期细胞数减少，分裂期的细胞明显增加，增殖指数 PI
为 28.90%，明显高于对照组（图 1）；经 LEG-I 作用
48 h后，进入 S期和 G2/M期的小鼠脾淋巴细胞分别
为 16.00%和 7.90%，增殖指数（23.90%）高于空白对
照组。说明 LEG-I可促进淋巴细胞 DNA的合成，使
细胞进入分裂期。
2.3 对小鼠脾淋巴细胞分泌 TNF-α的影响 L929
细胞是一类对 TNF-α敏感的细胞株，L929细胞抑
制率越高，表明小鼠脾淋巴细胞分泌 TNF-α量越
多。单独给与 LEG-I后，与对照组相比，25、50及
100 μg/ml LEG-I 均不能增加对 L929 细胞抑制率
（P>0.05）（图 2），说明 3组不同剂量 LEG-I均不能
有效促进小鼠脾淋巴细胞产生 TNF-α。
OD570nm
0.215±0.002
0.413±0.012**
0.223±0.004*#
0.262±0.007**#
0.300±0.004**#
0.310±0.005**#
0.335±0.006**#
0.394±0.018**
浓度 (μg/ml)
5.000
3.125
6.250
12.500
25.000
50.000
100.000
SI
1.000±0.012
1.919±0.055**
1.037±0.017*#
1.220±0.034**#
1.395±0.022**#
1.440±0.024**#
1.559±0.028**#
1.833±0.081**
组别
空白对照组
ConA单独刺激组
LEG-I单独刺激组
表 2 LEG-I对被 ConA诱导的小鼠脾淋巴细胞体外增殖
的影响 (x±s, n=6)
与空白对照组相比 *P<0.01; 与 ConA单独刺激组相比 #P<0.05,
## P<0.01
组别
空白对照组
ConA单独刺激组
LEG-I协同 ConA
OD570nm
0.219±0.011
0.467±0.024*
0.524±0.016*#
0.532±0.007*#
0.539±0.005*#
0.575±0.029*##
0.713±0.044*##
0.722±0.042*##
0.732±0.025*##
0.826±0.035*##
浓度 (μg/ml)
5.000
0.781
1.562
3.125
6.250
12.500
25.000
50.000
100.000
SI
1.000±0.053
2.131±0.110*
2.388±0.072*#
2.429±0.033*#
2.455±0.024*#
2.620±0.134*##
3.251±0.199*##
3.291±0.193*##
3.339±0.114*##
3.764±0.162*##
天 津 医 科 大 学 学 报 第 16卷426
LEG-I与 ConA协同刺激后，与 ConA组相比，3
组不同剂量 LEG-I均可增加 L929细胞抑制率，如
图 3A 可以看出，100 μg/ml LEG-I 与 ConA 协同刺
激小鼠脾淋巴细胞 48 h，其上清液作用于 L929细胞
20 h后，倒置显微镜下观察细胞体积缩小，胞浆浓
缩，折光性差。而空白组（如图 3B）L929细胞呈多角
形生长，胞质均匀，折光性强。这一结果表明，LEG-I
可增加 ConA诱导的小鼠脾淋巴细胞 TNF-α分泌，
并且具有一定的剂量依赖性。
2.4 对小鼠脾淋巴细胞分泌 IL-2的影响 表 3显
示，小鼠脾淋巴细胞可自发性分泌一定量水平的
IL-2，加入不同浓度 LEG-I后，对静止的小鼠脾细胞
上清中 IL-2的分泌无明显增加作用，与空白对照组
相比无统计学差异（P >0.05）。经过 ConA刺激后，小
鼠脾细胞分泌 IL-2明显升高，与空白对照组相比，
有显著性差异。3个剂量组 LEG-I均可提高ConA诱
导的小鼠脾淋巴细胞 IL-2分泌水平，与 ConA组相
比，其增长率分别为 3.39%、22.75%、34.42%。并且在
6.25～100 μg/ml范围内，其刺激作用具有浓度依赖
性，随 LEG-I浓度升高，IL-2分泌水平提高。
回归方程：(A vs C) C=422.37×A-84.731，r=0.995 5
3 讨论
本实验研究了 LEG-I对小鼠脾淋巴细胞增殖及
对 TNF-α和 IL-2分泌的影响。实验中，LEG-I可有
效刺激小鼠脾淋巴细胞增殖,在 3.125～100 μg/ml浓
度范围内呈剂量依赖效应。由此提示，LEG-I可能是
淋巴细胞的致有丝分裂原或具有丝裂原样作用，可
直接启动淋巴细胞表面受体活化，促进脾淋巴细胞
增殖，提高机体的免疫能力。ConA是常用的诱导 T
细胞发生增殖的有丝分裂原[5]，LEG-I能增强淋巴细
胞对刺激物 ConA的反应性，在 0.781～100 μg/ml剂
量范围内具有剂量依赖关系，说明 LEG-I与有丝分
裂原具有协同刺激脾淋巴细胞增殖作用。
正常小鼠淋巴细胞在未接受抗原刺激时多处于
G0期[6]，给药组小鼠脾淋巴细胞较空白组 G0/G1期细
胞比例降低，而 S期和 G2/M期细胞比例增加，提示
LEG-I主要作用于小鼠脾淋巴细胞细胞周期的 S期
和 M期，促进淋巴细胞 DNA合成，使细胞从 G0/G1
期进入 S期，通过调节细胞周期诱导小鼠脾淋巴细
胞进入分裂增殖期。
正常小鼠脾淋巴细胞可分泌一定生理水平的
TNF-α，LEG-I对正常小鼠脾淋巴细胞 TNF-α的产
生几乎无影响，但可增加脾细胞在 ConA刺激后产
生 TNF-α的量，生成的 TNF-α可能参与巨噬细胞
活化，诱生多种免疫调节介质，如 IL-1、IL-6、CSF
等，刺激 T细胞增殖，增强 NK活性，调节 B细胞分
化、增殖等 [7-8]。LEG-I有可能通过上述途径实现其
免疫调节作用。
类似的结果也出现于此，LEG-I对静止期淋巴
细胞 IL-2分泌无调节作用，却显著增加 ConA诱导
的小鼠脾淋巴细胞 IL-2分泌水平，在 6.25～100 μg/ml
表 3 LEG-I对静止和 ConA诱导的小鼠脾淋巴细胞
分泌 IL-2的影响 (x±s, n=6)
IL-2(pg/ml)
23.28±3.26
175.16±6.54*
26.17±4.21
25.88±4.21
26.83±3.07
181.10±1.37*#
215.01±6.30*##
235.45±3.24*##
浓度(μg/ml)
5.00
6.25
25.00
100.00
6.25
25.00
100.00
组别
空白对照组
ConA单独刺激组
LEG-I单独刺激组
LEG-I+ ConA协同组
与空白对照组相比 *P<0.01；与 ConA单独刺激组相比 #P<0.05，
## P<0.01
于 跃，等.东北鹤虱水提取物对小鼠脾淋巴细胞体外增殖、分泌 IL-2和 TNF-α的作用第 3期 427
限制，仙台病毒可作为 hPIV-1较为安全的候选异源
性疫苗[18]。而由于狨猴与人类的亲缘性很近，所以在
人体免疫应答方面仙台病毒 Tianjin 株相较其他仙
台病毒株可能更具优势。这对 hPIV-1异源性疫苗的
开发研制拓宽了思路和方向。
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剂量范围内呈剂量依赖性。IL-2是 T淋巴细胞的自
分泌或旁分泌生长因子，可作用于自身或邻近 T细
胞表面的 IL-2受体，诱导淋巴细胞增殖活化，活化
的 T淋巴细胞可进一步提高机体 IL-2水平，形成正
反馈效应，从而增强细胞免疫应答，提高机体免疫能
力。故 LEG-I增强小鼠 T淋巴细胞转化功能，推测
可能与其促进 IL-2产生有关。
综上，LEG-I 能促进静息状态及 ConA 诱导的
小鼠脾淋巴细胞增殖，促进淋巴细胞 DNA合成，使
细胞进入分裂增殖期，促进 ConA活化小鼠脾淋巴
细胞 TNF-α及 IL-2分泌，表明 LEG-I具有免疫激
活或免疫增强作用。
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（2009-11-30收稿）
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天 津 医 科 大 学 学 报 第 16卷428