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山竹果皮中总氧杂蒽酮对
人鼻咽癌 CNE2细胞增殖及凋亡的影响*
赖燕燕1，黄应雯2，黄丹玚3，伍兰岚3，罗彬尤3，李晓龙3
(1．广西卫生职业技术学院，南宁 530021;2．广西中医药大学第一附属医院，南宁 530023;3．广西医科大学基础
医学院，南宁 530021)
摘 要 目的 探讨山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物对人鼻咽癌 CNE2 细胞增殖及凋亡的影响及其作用机制。
方法 将人鼻咽癌 CNE2细胞随机分成阴性对照组和不同浓度山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物组。阴性对照组不加
药物，正常培养;总氧杂蒽酮提取纯化物组分别以 200，400，600，800 μmol·L－1总氧杂蒽酮作用 24，48，72 h。采用噻唑蓝
( MTT) 法检测不同浓度总氧杂蒽酮提取纯化物对 CNE2 细胞增殖的影响，Annexin -V /PI 双重染色、碘化丙啶单染进行
流式细胞术检测总氧杂蒽酮提取纯化物对 CNE2细胞周期和凋亡的影响。Caspase-3试剂盒检测总氧杂蒽酮提取纯化物
对 CNE2细胞 Caspase-3 酶活化的影响。结果 总氧杂蒽酮提取纯化物随着浓度增加，可显著抑制人鼻咽癌 CNE2 细胞
的增殖活性，浓度为 371．536 7 μmol·L－1时可诱导人鼻咽癌 CNE2细胞出现明显早期凋亡，并且随着药物作用时间的增
加( 24，48，72 h) ，凋亡早期癌细胞的比例显著上升( 分别为 0．03%，10．54%，26．47%) ( P＜0．05) ;总氧杂蒽酮提取纯化物
使 CNE2细胞 G1期细胞比例大幅升高，同时 S期细胞比例明显下降;对 Caspase-3具有激活作用，Caspase-3酶的活性与药
物浓度成正比。结论 山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物对人鼻咽癌 CNE2 细胞增殖有显著抑制作用和促凋亡作用，
其作用机制可能与抑制鼻咽癌细胞增殖活性、抑制细胞进入 S期和激活 Caspase-3有关。
关键词 总氧杂蒽酮;果皮，山竹;癌，鼻咽，人; CNE2细胞
中图分类号 Ｒ282．71; Ｒ739．63 文献标识码 A 文章编号 1004－0781( 2016) 01－0020－05
DOI:10．3870 / j．issn．1004－0781．2016．01．006
Effects of the Xanthones from Pericarps of Mangosteen on Proliferation and Apoptosis of
Human Nasopharyngeal Carcinom Cell Line CNE2
LAI Yanyan1，HUANG Yingwen2，HUANG Danyang3，WU Lanlan3，LUO Binyou3，LI Xiaolong3(1． Guangxi
Medical College，Nanning 530021，China;2． The First Affiliated Hospital of Guangxi University of Chinese Medicine，Nanning
530023，China;3．Basic Medical College，Guangxi Medical University，Nanning 530021，China)
ABSTＲACT Objective To study the effects and mechanism of the xanthones from pericarps of mangosteen on human
nasopharyngeal carcinoma cell line CNE2． Methods Human nasopharyngeal carcinoma CNE2 cells were randomly divided into
negative control group and different concentration of the xanthones from pericarps of mangostees． The negative control was
normally cultured without drugs;The xanthones from pericarps of mangosteen groups were respectively treated by 200，400，600，
800 μmol·L－1 xanthones 24，48，72 hours． MTT assay，Annexin -V / PI double staining，and PI single staining were employed to
investigate the action of the xanthones from pericarps of mangosteen on the cell cycle and apoptosis of CNE2 cells．And Caspase-3
kit was applied to investigate the activity of Caspase-3． Ｒesults The xanthones from pericarps of mangosteen significantly
inhibited the proliferation activity of human nasopharyngeal carcinoma cell line CNE2 in a dose-dependent manner，especially for
·02· Herald of Medicine Vol. 35 No. 1 January 2016
which at 371．536 7 μmol·L－1 induced early apoptosis of CNE2 cells，and with the time passed by (24，48，72 h)，the ratio of
early apoptotic cancer cell significantly elevated(0．03%，10．54%，26．47%) (P＜0．05) ;Cell-cycle analysis confirmed that the
xanthones from pericarps of mangosteen induced the G1-phase cell cycle arrest and blocked cells entering the S-phase．The extracts
activated Caspase-3 dose dependently． Conclusion The xanthones from pericarps of mangosteen remarkablly suppress
proliferation of human nasopharyngeal carcinoma cell line CNE2 and promote their apoptosis，which may be involved in inhibition
cells entering the S-phase and activating Caspase-3．
KEY WOＲDS Xanthones;Pericarp，mangosteen;Carcinoma，nasopharyngeal，human;Cell line CNE2
鼻咽癌是鼻咽部上皮组织发生的恶性肿瘤，是我
国重点防治的十大肿瘤之一，多发于我国华南地区及
东南亚的一些国家。由于早中期鼻咽癌大部分为低分
化鳞癌，因此放射治疗(放疗)为首选治疗。放疗后的
局部复发和远处转移是患者死亡的主要原因。从天然
药物中寻找具有调控细胞增殖、凋亡的化合物单体或
前体化合物，是目前国内外抗肿瘤药物研发的热点。
山竹(Garcinia mangostana L．)又称山竹子、莽吉
柿、凤果，是藤黄科(Guttiferae)藤黄属(Garcinia)常绿
乔木山竹的果实。山竹果皮一直作为东南亚传统医药
用于治疗疾病。近年来山竹的药理作用成为研究热
点。山竹果壳含有多种氧杂蒽酮衍生物，主要包括 α-
倒捻子素、γ-倒捻子素等。这些氧杂蒽酮表现出多种
生物活性，如抗炎、抗肿瘤、抗氧化及对多种细菌具有
抗菌活性［1］，还具有细胞和生物毒性、酶抑制活性、抗
病毒活性、杀伤癌细胞等作用［2-9］。但是山竹果皮中总
氧杂蒽酮提取纯化物对鼻咽癌 CNE2 细胞增殖及凋亡
的影响笔者目前尚未见报道。笔者以山竹果皮中总氧
杂蒽酮提取纯化物为对象，研究其对鼻咽癌 CNE2 细
胞的作用及其可能的机制。
1 材料与方法
1．1 材料 山竹果皮粉末购自广西中医药大学第一
附属医院(产自泰国)。人鼻咽癌 CNE2细胞系由广西
医科大学实验中心惠赠。HyClone DMEM /HIGH
GLUCOSE培养液［赛默飞世尔生物化学制品(北京)
有限公司，批号:NXM0766 ］;胰蛋白酶-乙二胺四乙酸
(EDTA)消化液(Beijing Solarbio Science，批号:T1300-
100);噻唑蓝(MTT);二甲亚砜(DMSO)(Amresco 公
司，批号:302A031);无支原体胎牛血清(四季青浙江
收稿日期 2014－09－11 修回日期 2015－02－01
基金项 目 * 广 西 医 科 大 学 青 年 科 学 基 金 项 目
(GXMUYSF09)实验室开放课题(02610212063)
作者简介 赖燕燕(1974－)，女，广西南宁人，讲师，硕士，
从事抗肿瘤药物与天然药物的研究。电话:(0)13607715768，
E-mail:yanyanlai630@ outlook．com。
通信作者 李晓龙(1984－)，男，河南开封人，讲师，硕士，
专业方向:肿瘤及肿瘤治疗。电话:0771 － 5358242，E-mail:
xlonglee．chn@ outlook．com。
天杭生物科技有限公司，批号:130407);Annexin V-
FITC /碘化丙啶(propidium iodide，PI)双染细胞凋亡检
测试剂盒(联科生物科技有限公司，批号:2100512);
PI单染试剂盒(凯基生物科技有限公司，KGA214);
Caspase 3 活性检测试剂盒(碧云天生物技术公司) ，批
号:C1115)。
1．2 仪器 酶标仪(TECAN．公司，型号 Sunrise);流
式细胞仪;显微镜(OLYMPUS 公司，型号:IX -51);台
式离心机(Germany公司，型号:Eppendorf 5424)。
1．3 方法
1．3．1 山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物的制备
取山竹果皮干燥粉末 50 g，溶于 85%乙醇 500 mL，过
夜，过滤取上清液，旋蒸至少量，用乙酸乙酯萃取，取上
清液;过硅胶柱，用正己烷和乙酸乙酯(5∶1)洗脱，将
得到的液体烘干，得山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化
物 99．6 mg，用 DMSO溶解，置于冰箱备用［10］。
1．3．2 细胞培养 对鼻咽癌 CNE2 细胞进行体外培
养，基础培养液为 HyClone DMEM /HIGH GLUCOSE 培
养液，加入小牛血清配制成含 10%小牛血清培养液，
在 37 ℃、5%二氧化碳(CO2)饱和湿度培养箱中培养，
取对数生长期细胞用于实验。
1．3．3 MTT 法检测山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化
物对 CNE2细胞的生长抑制作用 取对数生长期的
CNE2细胞，调整细胞悬液浓度 105个·mL－1，每孔
100 μL，置于 96 孔培养板中，在 37 ℃、5% CO2饱和湿
度培养箱中培养，24，48，72 h 后。药物处理组每孔加
入 200，400，600，800 μmol · L－1 山 竹 提 取 物
100 μL［11］，另设不加药物的阴性对照组和不接种细胞
的空白对照组。每种浓度、每个时间点均设 5 个复孔。
培养 48 h 后，每孔加入 MTT 溶液(1 mg ·mL－1)
20 μL，37 ℃孵育 4 h 后弃培养液;每孔加入 DMSO溶
液 150 μL，振荡 10 min，使结晶完全溶解，用酶标仪在
490 nm 处测定吸光度值(A490)。
按下列公式计算抑制率:肿瘤细胞抑制率(%)=
［(药物处理组 A550 －空白对照组 A550)/(阴性对照组
A550－空白对照组 A550)］×100%。
药物处理组:含有细胞的培养液、MTT、药物;阴性
对照组:含有细胞的培养液、MTT、不含药物;空白对照
·12·医药导报 2016年 1月第 35卷第 1期
组:磷酸盐缓冲溶液(PBS)。
1．3．4 Annexin V-PI 法检测山竹果皮中总氧杂蒽酮提
取纯化物对 CNE2 细胞凋亡的影响 取对数生长期的
CNE2细胞，调整细胞悬液浓度为 106个·mL－1，每孔
加入2 mL，均匀铺在 6 孔板中，在 37 ℃、5% CO2饱和
湿度培养箱中培养，48 h 后，加入用培养液稀释药物
(371．536 7 μmol·L－1，半数抑制浓度)，每孔 2 mL，分
别培养 0，24，48 h;将 6 孔板中的各处理组 CNE2 细胞
用 0．25%胰酶消化，离心(1 000 r·min－1，r = 8．4 cm)
5 min，收集细胞;用 PBS 洗涤细胞 2 次，离心
(1 000 r·min－1，r = 8． 4 cm)10 min，收集细胞;加入
Binding Buffer 悬浮细胞 500 μL;加入 AnnexinV-FITC
5 μL混匀后，加入 PI 10 μL，混匀;在室温、避光的条件
下孵育 5 min;在 1 h 内进行流式细胞仪检测［12］。
1．3．5 PI单染法检测山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯
化物对细胞周期的影响 收集对数期细胞，调整细胞
悬液浓度为 106个·mL－1，每孔加入 2 mL，均匀铺在 6
孔板;5%CO2、37 ℃孵育，至细胞单层铺满孔底，小心
吸去培养液，加入用培养液稀释的梯度浓度的药物
(0，200，400，600，800 μmol·L－1)，每孔 2 mL，培养
24 h;消化收集细胞，用 PBS 洗 1 次(1 000 r·min－1，
r= 8．4 cm)，用 PBS 100 μL重悬，滴入预冷的 75%乙醇
400 μL，固定过夜;离心弃液，用 PBS 洗 1 次
(1 000 r·min－1，r= 8．4 cm)，用 PBS400 μL重悬细胞，
PI染液 10 μL，室温黑暗孵育 10 min，1 h内上机检测。
1．3．6 Caspase-3的活性检测 收集对数期细胞，调整
细胞悬液浓度为 106个·mL－1，每孔加入 3 mL，均匀铺
在 6 孔板;5%CO2、37 ℃孵育，至细胞单层铺满孔底，
小心吸去培养液，加入用培养液稀释的梯度浓度的药
物(200，400，600，800 μmol·L－1)，每孔 2 mL，培养
24 h;消化收集细胞，用 PBS 洗 1 次(1 000 r·min－1，
r= 8．4 cm)，按每 200万个细胞加入裂解液 100 μL，重
悬细 胞，冰 浴 裂 解 15 min，离 心 (16 000 ～
20 000 r·min－1，r = 8．4 cm)15 min，转移上清液至冰
浴预冷的试管;空白对照组(检测液 90 μL+Ac-DEVD-
pNA 10 μL)，样品组(检测液 80 μL+Ac-DEVD-pNA
10 μL+样品液10 μL)，37 ℃孵育 2 h，颜色变化明显后
上机检测。Caspase-3的活性检测中吸光度越大，产生
的 pNA越多。Caspase 3酶活力单位的定义:即一个酶
活力单位定义为当底物饱和时，在 37 ℃可以剪切
1 nmol Ac-DEVD-pNA 产生 1 nmol pNA 的 Caspase 3
的酶量。故吸光度越大，Caspase 3酶活力越强。
1．3．7 统计学方法 采用 SPSS17．0 版统计软件进行
统计学处理，计量资料以均数±标准差(x±s)表示，多
组间均数比较采用单因素方差分析，组间两两比较采
用 q检验。计数资料中率的比较用 χ2检验，以 P＜0．05
为差异有统计学意义。
2 结果
2．1 山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物对 CNE2 细
胞的增殖抑制作用 MTT 检测结果显示，不同浓度药
物处理组分别培养 24，48，72 h，山竹果皮中总氧杂蒽
酮提取纯化物对 CNE2 细胞的增殖均具有抑制作用，
且其抑制作用具有浓度依赖性和时间依赖性。随着作
用药物浓度和作用时间的增加，细胞抑制效果越明显，
山竹果皮提取物对 CNE2细胞的生长有量-效、时-效关
系(表 1、图 1)。药物作用 48 h 对 CNE2 细胞的增殖
抑制作用明显要比作用 24 h 强，但当浓度达到
800 μmol·L－1时，24 h与 48 h 的细胞存活率相近，表
明药物浓度足够高时，作用时间长短对鼻咽癌细胞的
增殖抑制作用几乎无影响。24，48，72 h的半数抑制浓
度分别为 427．672 6，371．536 7，287．597 5 μmol·L－1。
表 1 不同浓度山竹果皮总氧杂蒽酮提取纯化物作用下
CNE2细胞的生长抑制率
Tab． 1 Inhibition ratio of different concentrations of
xanthones from pericarps of mangosteen on the growth of
CNE2 cells %，x±s，n= 6
总氧杂蒽酮浓度 /
(μmol·L－1)
24 h 48 h 72 h
0 10．54±3．76* 1 15．91±1．57* 1 25．06±1．08* 1
200 30．53±2．11* 1 33．22±1．98* 1 37．92±1．19* 1
400 44．53±1．30* 1* 2 49．81±1．97* 1* 2 59．56±2．32* 1* 2
600 56．74±1．49* 1* 2 62．16±1．39* 1* 2 68．48±1．26* 1* 2
800 74．25±2．34* 1 75．06±2．74* 1 76．06±1．76* 1
相同时间点下，不同浓度组间比较，* 1P＜0．05; 相同浓度
下，不同时间点组间比较，* 2P＜0．05
Comparison between different concentrations groups at the
same time point，* 1 P＜0．05; Comparison between two groups at the
same concentrations and different time point，* 2P＜0．05
2．2 Annexin V - FITC / PI 双染法检测细胞凋亡结
果 见图 2。在双变量流式细胞仪的散点图上，左下
象限是活细胞，为(FITC+ /PI +);右上象限是非活细
胞，即坏死细胞，为(FITC－ /PI+)，而右下象限为凋亡
细胞，显现(FITC+ /I－)在 CNE2 细胞组中，结果显示，
加入用培养液稀释药物(371．536 7 μmol·L－1)后，随
着药物作用时间的增加，早期凋亡现象明显，24，48，
72 h早期细胞凋亡率分别为 0．03%，10．54%，26．47%
(P＜0．05)。可见山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物
·22· Herald of Medicine Vol. 35 No. 1 January 2016
可引起鼻咽癌细胞 CNE2的凋亡。
图 1 不同浓度山竹果皮总氧杂蒽酮提取纯化物对人鼻
咽癌 CNE2细胞增殖的影响(x±s，n=6)
Fig． 1 Effect of different concentrations of xanthones
from pericarps of mangosteen on cell proliferation of CNE2
cells(x±s，n=6)
2．3 流式 PI法检测结果 山竹果皮中总氧杂蒽酮提
取纯化物作用于 CNE2细胞 24 h后，PI单染后经流式
细胞仪进行细胞周期分析各周期细胞比例(表 2)。结
果发现:相对于阴性对照组，随着药物浓度的提高，G1
期细胞比例大幅升高，而同时 S期细胞比例明显下降，
表明山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物抑制细胞进入
S期，从而导致 G1期细胞比例大幅升高。
2．4 Caspase-3的活性检测结果 随着药物浓度的增
加，波长 405 nm处的吸光度值越大，Caspase 3 酶活力
增强。与空白对照组酶活力单位［(0．51±0．06)U］比
较，给药组(200，400，600，800 μmol·L－1)的酶活力单
位［分别为(2．85±1．24)，(4．48±0．35) ，(6．87±0．13) ，
(7．13±0．74)U］随给药浓度的增加而明显增加(P＜
0．05)。表明山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物致使
鼻咽癌细胞凋亡与其激活 Caspase-3酶有关。
3 讨论
实验用山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物处理
CNE2细胞，通过 MTT法，流式细胞仪证实山竹果皮中
总氧杂蒽酮提取纯化物能抑制 CNE2 细胞增殖和诱导
CNE2细胞凋亡，随药物浓度的增大，细胞凋亡率逐渐
增加，具有明显的浓度依赖性，且在一定浓度范围内具
有时间依赖性。半数抑制浓度过高可能是因为总氧杂
蒽酮提取纯化物在 CNE2细胞内作用途径上的某些酶
表达异常或者缺失，具体作用机制还需进一步研究。
总氧杂蒽酮提取纯化物浓度为 371．5367 μmol·L－1时
可诱导人鼻咽癌 CNE2 细胞出现明显早期凋亡，并且
随着作用时间的增加凋亡早期癌细胞的比例显著增高
(P＜0．05)。说明山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物
能抑制鼻咽癌癌 CNE2细胞的增殖和促使其凋亡。对
细胞周期的检测结果显示，相对于阴性对照组，随着药
物浓度的提高，G1期细胞比例大幅升高，而同时 S 期
细胞比例明显下降，表明山竹果皮中总氧杂蒽酮提取
纯化物抑制细胞进入 S 期从而导致 G1期细胞比例大
幅升高。
通过对凋亡的执行者 Caspase-3 活性蛋白进行检
测，结果显示经药物处理的 CNE2 细胞 Caspase-3蛋白
活性显著增加。Caspase-3 是真核细胞中最常见的凋
亡蛋白，也是研究最为透彻的半胱氨酸蛋白酶家族成
图 2 山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯化物作用人鼻咽癌 CNE2的 AnnexinV-FITC/ PI双染凋亡图
Fig．2 Annexin V-FITC / PI double staining on the apoptosis of CNE2 cells induced by xanthones from pericarps of
mangosteen
·32·医药导报 2016年 1月第 35卷第 1期
表 2 山竹果皮总氧杂蒽酮提取纯化物对 CNE2细胞周期
的影响
Tab．2 Effect of xanthones from pericarps of mangosteen
on cell cycle of CNE2 cells %，x±s
组别 G1期 S期 G2期
阴性对照组 18．40±2．49 61．06±1．68 20．54±0．51
总氧杂蒽酮
200 μmol·L－1组 23．82±3．08* 1 56．56±2．05* 1 19．62±1．96
400 μmol·L－1组 35．20±2．57* 1 46．32±1．74* 1 18．48±0．69
600 μmol·L－1组 43．91±1．22* 1 38．34±0．76* 1 17．75±3．57
800 μmol·L－1组 51．03±1．09* 1 33．13±2．73* 1 16．84±0．86
与阴性对照组比较，* 1P＜0．05
Compared with negative control group，* 1P＜0．05
员之一，大多数细胞凋亡与其有关［13］。这些凋亡通路
关键酶的激活可能是山竹果皮提取物诱导 CNE2 细胞
凋亡的重要原因。Caspase 是一个含有半胱氨酸活性
的胞浆蛋白酶家族，与线虫细胞 ced-3高度同源，迄今
至少发现 14个成员。Caspase-3是目前发现的 Caspase
成员中与 ced-3 同源性最高的，是细胞凋亡过程中激
活的关键酶，也是细胞凋亡的主要效应分子。Caspase-
3 在多因素诱导的鼻咽癌细胞凋亡中激活，促进
Caspase-3活化，并增加其活性，能够加速鼻咽癌细胞
凋亡。然而，目前其活化分子机制尚不清楚，有待进一
步研究。本实验证明了山竹果皮中总氧杂蒽酮提取纯
化物对人鼻咽癌 CNE2 细胞凋亡的诱导作用，观察了
其激活 Caspase-3的作用，表明山竹果皮中总氧杂蒽酮
提取纯化物对鼻咽癌细胞增殖具有抑制作用，在鼻咽
癌的治疗中有一定的价值。
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·42· Herald of Medicine Vol. 35 No. 1 January 2016