免费文献传递   相关文献

双孢蘑菇活性成分研究进展



全 文 :食用菌学报2016.23(2):94~103
收稿日期:2016-04-18原稿;2016-06-07修改稿
基金项目:国家科技支撑计划(2012BAC01B04)、国家重点基础研究发展计划(2014CB138304)资助
作者简介:郑丹丹(1989-),女,在读硕士,主要从事菌物药的药理及免疫方面的研究。
*本文通讯作者 E-mail:sunnysky06@126.com
DOI:10.16488/j.cnki.1005-9873.2016.02.019
双孢蘑菇活性成分研究进展
郑丹丹1,胡扬扬2,王 琦1*
(1吉林农业大学食药用菌教育部工程研究中心,吉林长春130118;
2吉林农业大学动物科学技术学院,吉林长春130118)
摘 要:综述近年来双孢蘑菇(Agaricus bisporus)子实体和深层发酵产物中的活性成分组成及其在药理方面
的研究进展,并针对目前的研究状况对其发展趋势进行展望。
关键词:双孢蘑菇;活性成分;药理活性
双孢蘑菇(Agaricus bisporus)简称蘑菇,又称为白蘑菇、洋蘑菇,欧美地区也称之为纽扣蘑菇,属
于草腐生、中低温型食药用菌类,它是世界上栽培现代化程度最高、世界范围内栽培规模最大、人均消
费量最大的一种食药用菌。双孢蘑菇的人工栽培始于法国路易十四时代,随后在欧洲和北美各国迅速
推广;自20世纪20年代中期传入中国后,中国的双孢蘑菇总产量位居世界前列[1-3]。目前我国是双孢
蘑菇生产大国,罐头菇、盐渍菇、速冻菇、干片菇等已列入我国出口产品,其中盐渍双孢蘑菇深受国外消
费者喜爱[4-5]。双孢蘑菇是一种高蛋白、低脂肪、低能量、高营养的保健食品[6-7]。《全国中草药汇编》记
载双孢蘑菇味甘平,有提神、消食、平肝阳等作用,对于镇痛、关节炎等疾病也有一定的疗效[8];对于血
液疾病(如白细胞减少症、贫血)及肝炎均具有显著疗效[9];将蘑菇浸出液浓缩可制成“肝血灵”或者“健
肝片”[10];据报道,在双孢蘑菇菌丝体中提取的糖蛋白,具有抑制艾滋病毒侵染与增殖的作用[11]。随着
生物高分子研究技术、免疫学、药学的发展及相互融合,对于大型真菌的研究不断深入;近年来,双孢蘑
菇子实体的活性成分组成及其在药理方面的研究取得了显著进展,其深层发酵产物方面的研究相对较
少,笔者针对双孢蘑菇子实体和深层发酵产物中的活性成分组成及其在药理方面的研究进展进行综
述,并展望其未来研究的主要方向,旨在促进双孢蘑菇资源的进一步开发和利用。
1 双孢蘑菇活性成分研究概况
1.1双孢蘑菇的营养成分
  双孢蘑菇中粗蛋白质含量为23.9%~34.8%,几乎是香菇(Lentinula edodes)的两倍,与动物蛋白含
量相当,所以有“植物肉”、“素中之王”之称[12]。BEELMAN[13]等测定子实体中含有17种氨基酸,人体的
必需氨基酸含量占总氨基酸含量的42.3%,尤其含有一般植物中缺乏的赖氨酸,含量是143mg/100g;
HUANG等[14]测定结果显示子实体中含有的不饱和脂肪酸占总脂肪酸的80.5%;含有多种维生素,如维
生素B1、维生素B2、维生素C、维生素D、烟酸等,FURLANI等[15]测定子实体中维生素B1与维生素B2 的
含量,结果表明维生素B1含量为0.004~0.08mg/100g,维生素B2含量为0.037~0.298mg/100g;同时
含有人体必需矿物元素Fe、Cu、Zn、Mn、Se等;据报道子实体中含有的一些核苷酸类物质具有较高的药用
价值[16-17]。
1.2子实体中活性成分
1.2.1多糖类
  目前,双孢蘑菇多糖化学结构的研究主要集中在对多糖的分子量、单糖种类、单糖残基组成比例及
第2期 郑丹丹,等:双孢蘑菇活性成分研究进展
其连接方式等一级结构的研究上。
武金霞等(2003)对双孢蘑菇子实体多糖进行研究,利用DEAE-Celulose-52离子交换柱层析,聚
丙烯酰胺凝胶电泳显示等方法表明子实体多糖为蛋白结合多糖,多糖水解液纸层析结果表明,多糖由
D-果糖与D-葡萄糖构成[18]。李弘基等(2015)经过甲醇、55%乙醇、水提等步骤提取的野生双孢蘑菇粗
多糖相对分子质量是120k,单糖组成为葡萄糖、甘露糖和果糖[19]。尹秀莲等(2015)采取复合酶辅助提
取双孢蘑菇子实体多糖,分离纯化获得一种多糖成分ABP-1,其组成为碳水化合物(93.67%)、蛋白质
(1.46%)、糖醛酸(0.62%),证明单糖成分中除含有葡萄糖、甘露糖外还含有半乳糖、木糖[20]。
RUTHES等(2013)通过甲基化分析及核磁共振光谱方法,测定双孢蘑菇子实体多糖结构中主链的α
(1→6)连接的α-Galp主要在 HO-3甲基化,O-2部分被非还原性末端的α-L-Fucp或者β-D-Galp取
代,同时在子实体中分离出双孢岩藻黄素半乳聚糖,并证明这种物质具有明显的缓解疼痛、抗炎效
果[21]。何晋浙等人(2012、2014)分析了双孢蘑菇单糖组成为D-葡萄糖、D-半乳糖、D-甘露糖,其相对分
子质量在5.1×104~66.0×104,其中测得多糖中一对称峰相对分子质量为5.17×104,多糖主要以(1
→6)β-D-Glcp及(1→4)α-D-Manp连接为主链,β-糖苷键连接,其结构为 →6)-β-D-Glucp-(1→4)-α-
DManp(1→6)-β-D-Glucp-(1→6)-β-D-Glucp-(1→
[22-23]。黄家富等(2016)在生产双孢蘑菇罐头的工业
废水中提取了四种多糖组分,相对分子质量分别为336、12.8、330、15.8k,气相色谱分析表明四种多糖
是杂多糖,单糖组分主要是葡萄糖,红外光谱分析中显示四种多糖主要以β-糖苷键连接
[24]。
1.2.2挥发性成分
  采用核磁共振技术、GC、GC-MS、胎盘微粒体芳香化酶检测等方法分析双孢蘑菇中提取的挥发性
成分,主要含有麦角甾醇、亚油酸、亚麻酸等,可作为生物活性成分设计新的功能性食品、膳食食品开
发、食品添加剂等。
BONZOM等(1999)利用核磁共振技术对冷冻干燥后的双孢蘑菇样品进行分析,麦角甾醇和亚油
酸相对大量地存在[25]。CHEN等(2006)用乙酸乙酯提取的双孢蘑菇活性成分主要化合物为不饱和脂
肪酸(如亚油酸、亚麻酸、共轭亚油酸),其中共轭亚油酸及其衍生物是最有可能的芳香酶抑制剂,因此
可以在常规饮食中有规律地摄入双孢蘑菇,可以有效预防女性乳腺癌的发生[26]。ZTRK等(2011)
用GC-MS等方法测定了双孢蘑菇中脂肪酸主要由亚油酸和棕榈酸组成,其含量分别为61.82%~
67.29%、12.67%~14.71%,可用于膳食食品开发、食品添加剂等[27]。
1.2.3酚类化合物
  在双孢蘑菇子实体中提取的酚类化合物,主要集中在芸香苷、没食子酸、咖啡酸、儿茶素,儿茶
酸等。
ABAH等(2010)利用HPLC分析,发现双孢蘑菇子实体的甲醇提取物中含有芸香苷、没食子酸、
咖啡酸、儿茶素等[28]。刘军等(2013)用乙醇从双孢蘑菇新鲜子实体中提取酚类化合物,UHPLC-MS
分析表明,乙醇提取物中除了含有没食子酸、儿茶酸、咖啡酸,还含有原儿茶酸、阿魏酸和杨梅素[29]。
1.2.4其它化学成分
  除上述几种生物活性物质之外,研究者们还提取了其它物质,如 WEAVER 等(1970)从双孢蘑菇
菌 褶 中 分 离 出 两 种 化 合 物,分 别 为 γ-L-glutaminyl-4-hydroxybenzene和 γ-L-glutaminyl 3,4-
benzoquinone,二者将来可被用作巯基酶依赖抑制剂[30]。TSUJI等(1985)、ROBERTS等(2008)、
KOYALAMUDI等(2009)及GOUZI等(2011)分别指出双孢蘑菇中含有N-(γ-l-glutamyl)-4-羟基苯
胺、核黄素、维生素D2、多酚氧化酶[31-34]。LAU等(2014)在双孢蘑菇子实体中提取出了8种高活性的
血管紧张素I转化酶抑制剂,其中效果最好的是 AHEPVK、RIGLF、PSSNK,IC50值为63、116、
129μm
[35]。MUSZYSKA等(2011~2015)在双孢蘑菇子实体中提取了吲哚类化合物并对其进行了
深入的研究[36-41],并于2016年在富Zn培养的双孢蘑菇菌丝体培养基中,发现了吲哚类化合物,针对该
化合物在体外模拟人消化道环境进行了实验,说明其可以直接食用[42]。
1.3深层发酵产物中的活性成分
  目前,学者主要针对双孢蘑菇深层发酵产物中的菌丝体、菌丝壁、发酵液中活性成分的提取、组成、
59
食 用 菌 学 报 第23卷
结构分析等方面进行研究。
NOVAES-LEDIEU等(1987)从双孢蘑菇的菌丝壁上提取了大量葡萄糖,少量的甘露糖、氨基酸、
纤维等[43]。VOLC等(1997)及RAO等(2013)从液体培养的菌丝体中纯化得到吡喃糖2-脱氢酶、单
宁、苦味酸、黄酮类化合物、萜类、甾体皂苷[44-45]。高宏伟等(1999)首次对双孢蘑菇胞内及胞外多糖进
行了结构分析,结果显示二者均由单一葡聚糖组成,由β-型糖苷键连接
[46]。毛勇(2013)进一步研究胞
外多糖,分离纯化得到一种双孢蘑菇胞外多糖组分,相对分子质量为5×108,单糖组成为葡萄糖、甘露
糖和木糖,摩尔比率为6.2∶1∶2.5,糖苷构型是α和β两种,单糖残基构型为吡喃型,以1→3糖苷键为
主链,含有1→6糖苷键的支链[47]。ESPIN等(1999)研究发现蘑菇氨酸(agaritine)为双孢蘑菇中的次
生代谢产物,化学名称为[β-N-(γ-L(+)-glutamyl)-4-hydroxymethyl-phenylhydrazine],是谷氨酸的
衍生物[48]。
1.4子实体活性成分的药理活性
1.4.1抗肿瘤作用
  徐朝晖等(1997)从双孢蘑菇的子实体中提取多糖,体外实验中通过测定细胞有丝分裂指数,发现
该多糖能够抑制肝癌SMMC-7721细胞生长,体内实验中,注射双孢蘑菇多糖的小鼠平均瘤重明显低于
对照组,说明此多糖具有较好的抗肿瘤活性[49]。CHEN等(2006)发现双孢蘑菇乙酸乙酯提取物中,不
饱和脂肪酸类能够抑制芳香化酶活性和雌激素的生成,因此双孢蘑菇具有良好的抑制乳腺癌的作
用[26]。JEONG等(2012)从高压处理过的双孢蘑菇子实体中分离出两种多糖(ABP-1、ABP-2);体外实
验中,这两种多糖具有明显抑制人乳腺癌 MCF-7细胞生长的能力,对于人结肠癌、前列腺癌、胃癌、小
鼠肉瘤S-180细胞生长的抑制作用不明显,但在体内实验中,对小鼠肉瘤S-180细胞有明显抑制作用,
证实了这两种多糖的抗肿瘤活性[50]。MASEKO等(2014)给大鼠饲喂富硒饮食包括富硒双孢蘑菇干
品,测得实验组中大鼠结肠部位的谷胱甘肽过氧化物酶-1和谷胱甘肽过氧化物酶-2的表达增多,说明
了双孢蘑菇中具有抗氧化和抗结肠癌的活性物质,同时具有富硒酵母和富硒蛋白,是功能有机硒的可
行替代品[51]。根据已有的研究表明,双孢蘑菇抗肿瘤作用的活性物质主要是多糖类及不饱和脂肪酸
类,但其抗肿瘤机制仍需要进一步探究。
1.4.2抗氧化作用
  常海兰等(2003)将光解水给大鼠灌胃,造脂质过氧化模型,再灌胃双孢蘑菇匀浆液,10d后测定
SOD、MDA等相关指标,显示双孢蘑菇匀浆液可以提高成年大鼠血液和肝脏组织中SOD的含量,降低
血清和肝组织中丙二醛的含量,证明双孢蘑菇具有抗氧化作用[52]。EY等(2007)及 MARKOVA 等
(2009)在双孢蘑菇子实体中提取了酚类化合物及组氨酸衍生物,发现其具有抗氧化、抗突变及防辐射
的作用[53-54]。ABAH等(2010)利用双孢蘑菇的甲醇提取物(芸香苷、没食子酸、咖啡酸、儿茶素等)做抗
氧化实验,如DPPH自由基清除能力、羟基自由基清除试验、总酚和抗坏血酸含量的测定等,结果显示,
其活性成分就是天然的抗氧化剂[28]。刘军等(2013)利用双孢蘑菇的乙醇提取物(没食子酸、儿茶酸、咖
啡酸、原儿茶酸、阿魏酸、杨梅素)分别做了体内及体外抗氧化实验,进一步证明其活性成分是一种天然
的抗氧化剂[29]。张强(2010)等通过测定双孢蘑菇多糖的还原力,DPPH、·OH及O-2·的清除能力等实
验,结果表明双孢蘑菇多糖具有良好的体外抗氧化活性[55]。KOZARSKI等(2011),李弘基等(2015),
尹秀莲等(2015),通过体内及体外实验证实了双孢蘑菇多糖的抗氧化性[19,20,56]。WALY 等(2014)用
AlCl3造成大鼠神经毒性模型,给大鼠食用双孢蘑菇子实体的甲醇提取物,实验结束后测定大鼠脑匀浆
中神经氧化应激指标,如GSH生化测定,总抗氧化能力,抗氧化酶测定、氧化二氯荧光素测定,结果表
明甲醇提取物的抗氧化性使Al离子在大脑中积累减少,毒性大大降低,能够消除神经细胞的氧化应
激[57]。KHAN等(2015)在双孢蘑菇中提取β-D-葡聚糖,发现其具有抗氧化能力,同时随着γ-射线的照
射,膨胀力和粘性降低,脂肪结合能力、乳化性质、发泡性能及胆汁酸结合能力升高,该项实验在食品产
业上克服了β-D-葡聚糖的高粘性、低溶解性的弱点,可以作为抗氧化剂和功能成分
[58]。总之,双孢蘑
菇子实体活性成分的抗氧化作用和清除自由基活性的发现,将对预防由自由基导致的严重疾病(如哮
喘、癌症、心血管病、糖尿病、胃肠道炎性疾病、动脉粥样硬化等)具有重要意义。
69
第2期 郑丹丹,等:双孢蘑菇活性成分研究进展
1.4.3提高机体免疫力
  常海兰等(2003)测定灌胃双孢蘑菇匀浆液小鼠的腹腔吞噬功能及免疫器官指数,显示给药组明显
优于对照组,说明具有提高机体免疫力的功能[52]。KOZARSKI等(2011)在体外免疫调节实验中发
现,双孢蘑菇乙醇提取物可以刺激人外周血单个核细胞生成IFN-γ,具有提高免疫力的作用[56]。
SMIDERLE等(2013)证实了双孢蘑菇子实体中(1→6)-β-D-葡聚糖的存在,并且提出葡聚糖能够刺激
人源性THP-1巨噬细胞的生成,提高人体先天性免疫系统的防御能力[59]。JEONG等(2012)将24名
健康志愿者随机分为两组,正常饮食组及饮食中添加双孢蘑菇组,结果显示与第一周相比食用双孢蘑
菇组的受试者第二周、第三周的分泌性免疫球蛋白(SIg A)显著上升(P<0.0012);分泌性免疫球蛋白
是在机体粘膜表面上第一个局部抗感染免疫的抗体,如果缺乏或者不能产生SIg A特异性抗原致使感
染风险加大,实验显示,可以通过每日膳食摄入双孢蘑菇来增加SIg A,从而提高粘膜免疫力
[60]。通过
已研究的药理结果表明,双孢蘑菇子实体匀浆液及其提取物对机体具有免疫调节的作用,但是作用机
制仍未完善。
1.4.4镇痛消炎作用
  在中国古代,双孢蘑菇已用于镇痛消炎方面;RUTHES等(2013)从双孢蘑菇干子实体中分离出双
孢岩藻黄素半乳聚糖,建立脓毒症模型(UFPR)和福尔马林模型(UFSC)对该种多糖进行了生物活性
的研究,结果表明这种物质抑制iNOS和COX-2在组织中的表达,具有明显的镇痛、抗炎效果,能够有
效预防多种细菌引起的小鼠败血症,防止组织损伤[21]。
1.4.5抑菌作用
  双孢蘑菇也具有抑菌作用,ABAH等(2010)在双孢蘑菇甲醇提取物中,发现含有芸香苷、没食子
酸、咖啡酸、儿茶素等,并做了琼脂扩散实验,其中放线菌组抑菌圈直径最大,达到22mm,其次是蜡状
芽孢杆菌RSKK 863组,接下来依次是藤黄微球菌NRRL B-4375组、枯草芽孢杆菌ATCC 6633组、白
色念珠菌组、热带假丝酵母组,证明其具有抑菌作用[28]。ZTRK等(2011)发现双孢蘑菇中提取的
脂肪酸对革兰氏阳性菌具有明显的抑制效果,尤其是抗藤黄微球菌、黄色微球菌、枯草芽孢杆菌、蜡样
芽胞杆菌,说明该脂肪酸具有较好的抗菌活性[27]。TEHRANI等(2012)提取并纯化了双孢蘑菇子实
体中蛋白质,通过革兰氏染色实验,发现该活性蛋白质具有抗金黄色球菌和耐甲氧西林金黄色葡萄球
菌(MRSA)的作用,是一种天然的抗菌剂[61]。综上可见,双孢蘑菇子实体的不同提取物具有抑菌作用,
且抑菌种类有一定的差异,可能与提取物的成分不同有关或者与抑菌的作用位点及方式不同有关。
1.4.6保肝作用
  据《全国中草药汇编》记载双孢蘑菇具有平肝阳的作用。KANAYA等(2011)报道给切除卵巢的
小鼠(绝经后妇女的模型)喂食双孢蘑菇(冷冻干燥后)的粉末,结果显示对脂肪肝病变起保护作用,表
明双孢蘑菇有预防脂肪肝的作用[62]。RAMREZ等(2015)在双孢蘑菇子实体中提取出了两种物质,
一种物质含有麦角甾醇及其它真菌甾醇,另一种物质含有β-葡聚糖及其它真菌甾醇,分别对两种物质
做了保护肝脏的体内实验和体外实验,实验表明麦角甾醇具有降低肝脏内甘油三酯分泌的作用,同时
可以调节胆固醇相关的mRNA的表达,所以食用双孢蘑菇可以预防脂肪肝的形成,在双孢蘑菇中提取
的麦角甾醇可以作为功能性食品的有效成分,预防日常生活中非酒精性脂肪肝病[63]。黄家富等(2016)
在生产双孢蘑菇罐头的工业废水中提取了四种多糖组分,并对四种多糖的结构和分子量进行了分析,
其中相对分子质量为12.8k、15.8k的两种多糖对CCl4造模的肝损伤小鼠具有明显的保护作用[24]。
以上研究表明,保肝作用可能与子实体活性成分的结构、分子量、组成及其它性能相关,尚需进行深入
研究。
1.4.7降血糖及降低胆固醇
  双孢蘑菇具有降血糖、降低胆固醇的作用。JEONG等(2010)给大鼠喂食高胆固醇饮食建立了高
胆固醇血症模型,注射链脲霉素建立了糖尿病模型,分别喂食双孢蘑菇,结果显示,高胆固醇血症模型
大鼠的血浆总胆固醇、低密度脂蛋白均显著下降,糖尿病模型大鼠血浆中葡萄糖含量、甘油三酯含量、
丙氨酸转氨酶、天冬氨酸转氨酶指标均显示下降,同时也缓解了肝重的增加,说明长时间摄入双孢蘑菇
79
食 用 菌 学 报 第23卷
可以降血糖和降血脂[64]。VOLMAN等(2010)报道双孢蘑菇中的α-葡聚糖可以降低高胆固醇血症中
胆固醇的含量[65]。双孢蘑菇对高胆固醇血症及糖尿病具有一定的效果,这对于防治糖尿病、动脉粥样
硬化、抗血栓、降血脂的药物研发有一定的参考价值。
1.4.8其它药理作用
  AHMAD等(2013)分别利用小鼠骨髓细胞和人淋巴细胞培养基做了体内及体外实验,结果表明双
孢蘑菇乙醇提取物在体内实验中可以减少异常细胞和正常细胞畸变的频率,体外实验中可以减少染色
体畸变和姐妹染色单体交换[66]。张迪等(2011)、王一等(2012)及DITAMO 等(2016)从双孢蘑菇子实
体中提取了凝集素,对其生物活性进行了实验,表明该凝集素对温度具有较高的稳定性,不依赖二钾铁
离子,具有很好的血细胞凝集效果及调节细胞周期蛋白作用,能够逆转受损的胰岛β-细胞增长,在预防
和治疗糖尿病方面具有很大潜力同时可以治疗自身炎症性疾病[67-69]。李弘基等(2015)利用野生双孢
蘑菇粗多糖做抗缺氧实验,结果表明它可以延长生存时间、降低血尿素氮和乳酸含量、增加肝糖原含
量,说明粗多糖具有抗缺氧的功能[19]。LAU等(2014)在双孢蘑菇子实体中提取出了8种高活性的血
管紧张素I转化酶抑制剂,可使人过敏率降低,因此可以作为功能性食品的一种成分、膳食补充剂或者
作为抗高血压药[35]。THANGTHAENG等(2015)给大鼠饲喂0.5%、1%、2%、5%不同含量的双孢蘑
菇冻干片,8周后,0.5%饮食量大鼠的运动和记忆能力提高,表明日常膳食中增加双孢蘑菇可以改善中
老年人运动和记忆能力[70]。根据以上实验表明,双孢蘑菇提取物及子实体均具有较高的药理活性,更
多的药理作用及其机制需要进一步探究。
1.5深层发酵产物中活性成分的药理作用
  GASOWSKA等(2006)研究了蘑菇氨酸被氧化的过程,并阐明蘑菇氨酸具有抑制黑色素形成的重
要作用[71]。毛勇等(2013)采用响应面法优化提取双孢蘑菇胞外多糖,并对其生物活性进行研究,结果
表明胞外多糖具有抗氧化作用,并且降低了四氧嘧啶造模的糖尿病小鼠血糖值,说明其具有降血糖的
作用[72]。RAO等(2013)通过实验证明菌丝体乙醇提取物(含单宁、苦味酸、黄酮类化合物、萜类、甾体
皂苷)具有较强的抗氧化活性[45]。深层发酵产量大,能降低成本,适合工厂化生产,有关深层发酵产物
活性成分的研究较少。
2 展望
  近年来,国内外对食药用菌的研究越来越深入,主要是因为食药用菌类对于癌症引起的代谢紊乱
和退化性疾病等均有很明显的作用,另外它们的作用过程包括作用于细胞和分子复杂的药理过程[73]。
双孢蘑菇有效成分中含有担子菌多糖、单宁、苦味酸、黄酮类化合物、萜类、甾体皂苷、不饱和脂肪酸类
等活性成分,能提高机体免疫功能、调节血液中葡萄糖和胆固醇平衡,具有抗肿瘤、抗过敏、抗病毒、抗
菌、抗炎、抗缺氧等作用。巴西蘑菇中主要成分是核酸、外源凝集素、甾醇、脂肪酸和多糖等[74],与双孢
蘑菇成分相似,目前市场上已有多家公司生产了巴西蘑菇提取物的保健品,如美国Swanson Health
Products公司生产的Superior Herbs姬松茸提取物胶囊,主要是含有巴西蘑菇子实体多糖及β-葡聚
糖,因此针对双孢蘑菇含有的活性成分在保健品方面具有很大的发展空间。BONZOM等(1999)[25]及
RAMREZ等(2015)[63]在子实体中提取的麦角甾醇—维生素D前体,对预防佝偻病和骨质疏松等骨
骼疾病有重要作用。双孢蘑菇子实体中提取出了8种高活性的血管紧张素I转化酶抑制剂,可使人过
敏率降低,有希望作为功能性食品的一种成分或者膳食补充剂[35]。目前阿尔茨海默病已经成为老年人
群体中不可回避的疾病,THANGTHAENG等(2015)经试验验证食用双孢蘑菇干片可以提高大鼠的
运动和记忆能力,日常膳食中增加双孢蘑菇有可能会改善中老年人运动和记忆能力[69]。目前为止,富
硒产品深受广大群众喜爱,因为硒在地球表面分布很不平均,大部分土壤缺硒,造成很多农产品缺硒,
引起人体缺硒,造成心脑血管系统疾病,癌症病人增多,MASEKO等(2014)通过实验初步得出富硒双
孢蘑菇可以作为功能有机硒的替代品[51]。双孢蘑菇提取的活性成分可作为药物添加剂,并在一些特殊
的和严重的疾病中作为附加治疗手段。但是就目前的研究现状来看,双孢蘑菇多糖具有明显的药理活
性,但是大部分采用的是粗多糖,粗多糖的成分复杂,分子量范围分布很广,具体的药理活性是粗多糖
89
第2期 郑丹丹,等:双孢蘑菇活性成分研究进展
各成分的共同作用效果还是某单一成分起作用及以何种方式起作用尚未得到证实,因此双孢蘑菇多糖
的分离纯化工艺还需要继续研究,并探究多糖作用的明确机理。有待于在已发现化合物的基础上,发
现新化合物,开发新的应用领域。富硒多糖具有很好的应用前景,可以对双孢蘑菇多糖进行分子修饰,
研制出药理活性更高的多糖衍生物。针对子实体活性成分的检测主要依靠小鼠体内实验和体外细胞
模型实验,缺乏高纯度的提取物单体信息和精准的活性量效关系,因此相关实验及其活性成分的作用
机制需要进一步探索。
深层发酵过程中产生的多糖、多肽、萜类化合物、甾醇类、生物碱、甙类、酶、抗生素、氨基酸等多种
活性化合物[75],这些物质对人体肝脏、脾脏、肾脏、神经系统等的相关疾病具有预防和治疗作用,同时具
有抗肿瘤、防衰老、增强免疫力、健脾益胃等功效。例如有关麦角固醇成分的产品已先后进入市场,如
马来酸麦角新碱注射液,其它菌类成分药物如香菇多糖片(注射液)、安络痛、灵芝片、猴菇菌片、蜜环菌
片、香云片、云芝糖肽胶囊等也打入市场[76-80]。据报道一些食药用菌发酵液提取物的药理活性高于子
实体提取物,例如荷叶离褶伞菌丝体中粗多糖、蛋白质含量分别是28.3%、3.55%,均高于其子实体中
粗多糖、蛋白质含量(21.4%、1.77%),菌丝体中含有18种氨基酸也高于子实体中氨基酸种类[81]。翟
飞红等(2014)测定了巴西蘑菇和双孢蘑菇菌丝体多糖含量,均高于文献报道过的子实体多糖的含量,
比香菇、大杯伞、金针菇、柱状田头菇和毛头鬼伞等子实体多糖含量高,因此双孢蘑菇菌丝体多糖具有
很大的开发价值[82]。Vitamega化妆品公司主要生产以巴西蘑菇为原料的保湿乳液、保湿面膜、洗发水
等,已出口北美、南美、东欧、中东等地,在化妆品方面开发前景良好,ESPIN 等(1999)[48]及
GASOWSKA等(2006)[71]发现蘑菇氨酸是双孢蘑菇的次级代谢产物,具有抑制黑色素形成的作用,
STIJVE等(2003)发现双孢蘑菇与巴西蘑菇中的蘑菇氨酸含量相近[83],同时双孢蘑菇和巴西蘑菇属于
同属菌种,所含活性成分有很多相似,有待于在化妆品方面进行深度开发。深层发酵具有生产周期短、
产量大、污染小等优点[84],在食品加工方面具有广阔前景,能够成为人类所需的主要蛋白质原料之
一[85]。目前针对双孢蘑菇深层发酵产物,如胞内多糖,胞外多糖的研究甚少,因此研究深层发酵产物的
活性物质,可能是未来抗癌、提高免疫力、抗过敏、抗病毒、抗菌、降血压等药物的新来源。
参考文献
[1]中国科学院微生物研究所.西藏淡褐色双孢蘑菇菌株及其子实体栽培方法:中国,201410120515.5[P].2014-
06-25.
[2]李玉.中国食用菌产业现状及前瞻[J].吉林农业大学学报,2008,30(4):446-450.
[3]王泽生,廖剑华,陈美元,等.双孢蘑菇遗传育种和产业发展[J].食用菌学报,2012,19(3):1-14.
[4]何弥尔,马银海,彭永芳.盐渍蘑菇的脱盐技术的研究[J].昆明师范高等专科学校学报,2000,22(4):23-25.
[5]刘敏,牛贞福,国淑梅,等.盐渍双孢菇加工工艺及常见问题分析[J].山东农业科学,2009(8):102.
[6]刘君昂,李琳,周国英.双孢蘑菇的研究现状及其在湖南地区的发展前景[J].安徽农业科学,2007,35(5):
1346-1347.
[7]吴素玲,孙晓明,王波,等.双孢蘑菇子实体营养成分分析[J].中国野生植物资源,2006,2(2):47-52.
[8]吕作舟.食用菌栽培学[M].北京:高等教育出版社,2006:109.
[9]阮美娟,王晴华,秦学会.双孢菇果肉饮料稳定性研究[J].食用菌,2009,31(3):56.
[10]上海市农业科学院食用菌研究所.中国食用菌志[M].北京:中国林业出版社,1991:173-174.
[11]李万德,肖创伟,孙华.发展双孢蘑菇产业的几点思考[J].湖北林业科技,2010(2):51-53.
[12]CHANG ST,MILES PG.Mushrooms:cultivation,nutritional value,medicinal effect and environmental impact
[M].2nded.Boca Raton:CRC Press,2004.
[13]BEELMAN RB,ROYSE DJ,CHIKHIMMAH N.Bioactive components in button mushroomAgaricus bisporus(
L.Lge)Imbach (Agaricomycetideae)of nutritional,medicinal,and biological importance[J].Int J Med
Mushr,2003,5(4):321-337.
[14]HUANG BH,YUNG KH,CHANG ST.The sterol composition of Volvariela volvacea and other edible
mushrooms[J].Mycologia,1985,77(6):959-963.
99
食 用 菌 学 报 第23卷
[15]FURLANI RPZ,GODOY HT.Vitamins B1and B2contents in cultivated mushrooms[J].Food Chem,2003,
106:816-819.
[16]卯晓岚.中国经济真菌[M].北京:科学出版社,1998.
[17]张树庭.药用菌产品:保健品和药品[J].食用菌学报,2009,16(4):74-79.
[18]武金霞,张贺迎,杨睿,等.双孢蘑菇子实体多糖的提取及单糖组成[J].中国食用菌,2003,22(1):31-32.
[19]LI HJ,CHEN HY,FAN LL,et al.In vitro antioxidant activities and in vivo anti-hypoxic activity of the edible
mushroom Agaricus bisporus(Lange)Sing.Chaidam[J].Molecules,2015,20(10):17775-17788.
[20]YIN XL,YOU QH,ZHOU XH.Complex enzyme-assisted extraction,purification,and antioxidant activity of
polysaccharides from the button mushroom,Agaricus bisporus(Higher Basidiomycetes)[J].Int J Med Mushr,
2015,17(10):987-996.
[21]RUTHES AC,RATTMANN YD,MALQUEVICZ-PAIVA SM,et al.Agaricus bisporus fucogalactan:structural
characterization and pharmacological approaches[J].Carbohyd Polym,2013,92(1):184-191.
[22]HE JZ,RU QM,DONG DD,et al.Chemical characteristics and antioxidant properties of crude water soluble
polysaccharides from four common edible mushrooms[J].Molecules,2012,17(4):4373-4387.
[23]HE JZ,ZHANG AQ,RU QM,et al.Structural characterization of a water-soluble polysaccharide from the
fruiting bodies of Agaricus bisporus[J].Int J Mol Sci,2014,15(1):787-797.
[24]HUANG JF,OU YX,YEW TWD,et al.Hepatoprotective effects of polysaccharide isolated from Agaricus
bisporus industrial wastewater against CCl4-induced hepatic injury in mice[J].Int J Biol Macromol,2016,82:
678-686.
[25]BONZOM PMA,NICOLAOU A,ZLOH M,et al.NMR lipid profile of Agaricus bisporus[J].Phytochemistry,
1999,50(8):1311-1321.
[26]CHEN S,OH SR,PHUNG S,et al.Anti-aromatase activity of phytochemicals in white button mushrooms
(Agaricus bisporus)[J].Cancer Res,2006,66(24):12026-12034.
[27]ZTRK M,DURU ME,KIVRAK S,et al.In vitro antioxidant,anticholinesterase and antimicrobial activity
studies on three Agaricus species with fatty acid compositions and iron contents:A comparative study on the
three most edible mushrooms[J].Food Chem Toxicol,2011,49(6):1353-1360.
[28]ABAH SE,ABAH G.Antimicrobial and antioxidant potentials of Agaricusbisporus[J].Adv Biol.Res,2010,4
(5):277-282.
[29]LIU J,JIA L,KAN J,et al.In vitro and in vivo antioxidant activity of ethanolic extract of white button
mushroom(Agaricus bisporus)[J].Food Chem Toxicol,2013,51(1):310-316.
[30]WEAVER RF,RAJAGOPALAN KV.Isolation from the mushroom Agaricus bisporus and chemical synthesis of
γ-L-glutaminyl-4-hydroxybenzene[J].J Biol Chem,1970,246(7):2010-2014.
[31]TSUJI H,OGAWA T,BANDO N,et al.Incorporation of chorismic acid and 4-aminobenzoic acid into the 4-
hydroxyaniline moiety of N-(gamma-L-glutamyl)-4-hydroxyaniline in Agaricus bisporus[J].Biochim Biophys
Acta,1985,840(2):287-290.
[32]ROBERTS JS,TEICHERT A,McHUGH TH.Vitamin D2formation from post-harvest UV-B treatment of
mushrooms(Agaricus bisporus)and retention during storage[J].Food Chem,2008,56(12):4541-4544.
[33]KOYYALAMUDI SR,JEONG SR,SONG CH,et al.Vitamin D2formation and bioavailability from Agaricus
bisporus button mushrooms treated with ultraviolet irradiation[J].J Agric Food Chem,2009,57(8):3351-3355.
[34]GOUZI H,DEPAGNE C,CORADIN T.Kinetics and thermodynamics of the thermal inactivation of polyphenol
oxidase in an aqueous extract from Agaricus bisporus[J].J Agric Food Chem,2011,60(1):500-506.
[35]LAU CC,ABDULLAH N,SHUIB AS,et al.Novel angiotensin I-converting enzyme inhibitory peptides derived
from edible mushroom Agaricus bisporus(J.E.Lange)Imbach identied by LC-MS/MS[J].Food Chem,2014,
148:396-401.
[36]MUSZYSKA B,SULKOWSKA-ZIAJA K,EKIERT H.Indole compounds in fruiting bodies of some edible
Basidiomycota species[J].Food Chem,2011,125(4):1306-1308.
[37]MUSZYSKA B,SULKOWSKA-ZIAJA K.Analysis of indole compounds in edible Basidiomycota species after
001
第2期 郑丹丹,等:双孢蘑菇活性成分研究进展
thermal processing[J].Food Chem,2012,132(1):455-459.
[38]MUSZYSKA B,SULKOWSKA-ZIAJA K,WJCIK A.Levels of physiologicaly active indole derivatives in
the fruiting bodies of some edible mushrooms (Basidiomycota)before and after thermal processing[J].
Mycoscience,2013,54(5):321-326.
[39]MUSZYSKA B,SULKOWSKA-ZIAJA K,HALASZCZUK P,et al.Analysis of indole derivatives in
methanolic extracts from mycelium of Agaricus bisporus cultured in vitro on liquid Oddoux medium[J].Folia
Biologica Oecologica,2014,10(1):66-72.
[40]MUSZYSKA B,KALA K,SULKOWSKA KS,et al.Determination of indole compounds released from
selected edible mushrooms and their biomass to artificial stomach juice[J].LWT-Food Sci Technol,2015,62(1):
27-31.
[41]MUSZYSKA B,KRAKOWSKA A,SULKOWSKA-ZIAJA K,et al.In vitro cultures and fruiting bodies of
culinary-medicinal Agaricus bisporus(white button mushroom)as a source of selected biologicaly-active elements
[J].J Food Sci Technol,2015,52(11):1-8.
[42]MUSZYSKA B,KALA K,SULKOWSKA-ZIAJA K,et al.Agaricus bisporus and its in vitro culture as a
source of indole compounds released into artificial digestive juices[J].Food Chem,2016,199:509-515.
[43]NOVAES-LEDIEU M,MARTINEZ COBO JA,GARCA MENDOZA C.The structure of themycelial wal of
Agaricus bisporus[J].Microbiologia,1987,3(1):13-23.
[44]VOLC J,KUBATOVA E,WOOD DA,et al.Pyranose 2-dehydrogenase,a novel sugar oxidoreductase from the
basidiomycete fungus Agaricus bisporus[J].Arch Microbiol,1997,167(2-3):119-25.
[45]RAO JS,KUMAR KR.Bioactive molecules and their antioxidant activity of Agaricus bisporus[J].JCBPS,2013,
3(2):1222-1228.
[46]高宏伟,李兆兰,刘志礼,等.双孢蘑菇胞外多糖及胞内多糖的分离纯化和化学结构分析[J].南京中医药大学学
报,1999,15(4):224-225.
[47]毛勇.深层发酵双孢菇胞外多糖的研究[D].无锡:江南大学.2013:3-94.
[48]ESPIN JC,JOLIVET S,OVEREEM A,et al.Agaritine from Agaricusbisporusis capable of preventing melanin
formation[J].Phytochemistry,1999,50(4):555-563.
[49]徐朝晖,姜世明,付培武.双孢蘑菇子实体多糖的提取及其对癌细胞的抑制[J].中国食用菌,1997,16(4):5-7.
[50]JEONG SC,KOYYALAMUDI SR,JEONG YT,et al.Macrophage immunomodulating and antitumor activities
of polysaccharides isolated fromAgaricus bisporus white button mushrooms[J].J Med Food,2012,15(1):58-65.
[51]MASEKO T,HOWELL K,DUNSHEA FR,et al.Selenium-enriched Agaricus bisporus increases expression and
activity of glutathione peroxidase-1and expression of glutathione peroxidase-2in rat colon[J].Food Chem,
2014,146(3):327-333.
[52]常海兰,殷凤.双孢蘑菇的抗氧化作用及对免疫功能影响的研究[J].山西医科大学学报,2003,34(2):122-123.
[53]EY J,SCHMIG E,TAUBERT D.Dietary sources and antioxidant effects of ergothioneine[J].J Agric Food
Chem,2007,55(16):6466-6474.
[54]MARKOVA NG,KARAMAN JN,DAMAGHI N,et al.Skin cels and tissue are capable of using L-
ergothioneine as an integral component of their antioxidant defense system[J].Free Radical Bio Med,2009,46
(8):1168-1176.
[55]张强,宫璐婵,孟凡荣,等.双孢菇多糖抗氧化活性的研究[J].中国林副特产,2010,1:16-19.
[56]KOZARSKI M,KLAUS A,NIKSIC M,et al.Antioxidative and immunomodulating activities of polysaccharide
extracts of the medicinal mushrooms Agaricus bisporus,Agaricus brasiliensis,Ganoderma lucidumand Phelinus
linteus[J].Food Chem,2011,129(4):1667-1675.
[57]WALY MI,GUIZANI N.Antioxidant potential properties of mushroom extract(Agaricus bisporus)against
aluminum-induced neurotoxicity in rat brain[J].Pak J Biol Sci,2014,17(9):1079-1082.
[58]KHAN AA,GANI A,SHAH A,et al.Effect ofγ-irradiation on structural,functional and antioxidant
properties ofβ-glucan extracted from button mushroom(Agaricus bisporus)[J].Innov Food Sci Emer Technol,
2015,31:455-458.
101
食 用 菌 学 报 第23卷
[59]SMIDERLE FR,ALQUINI G,TADRA-SFEIR MZ,et al.Agaricus bisporus and Agaricus brasiliensis(1→6)-β-
D-glucans show immunostimulatory activity on human THP-1derived macrophages[J].Carbohyd Polym,2013,
94(1):91-99.
[60]JEONG SC,KOYYALAMUDI SR,PANG G.Dietary intake of Agaricus bisporus white button mushroom
accelerates salivary immunoglobulin A secretion in healthy volunteers[J].Nutrition,2012,28(28):527-531.
[61]TEHRANI MHH,FAKHREHOSEINI E.Search for proteins in the liquid extract of edible mushroom,Agaricus
bisporus,and studying their antibacterial effects[J].Iran J Pharm Res,2012,11(1):145-150.
[62]KANAYA N,KUBO M,LIU Z,et al.Protective effects of white button mushroom(Agaricus bisporus)against
hepatic steatosis in ovariectomized mice as a model of postmenopausal women[J].PloS One,2011,6(10):26654.
[63]RAMREZ AG,CAZ V,MARTIN-HERNANDEZ R,et al.Modulation of cholesterol related gene expression
by ergosterol and ergosterol-enriched extracts obtained from Agaricus bisporus[J].Eur J Nutr,2015,55(3):
1-17.
[64]Jeong SC,JEONG YT,YANG BK,et al.White button mushroom(Agaricus bisporus)lowers blood glucose and
cholesterol levels in diabetic and hypercholesterolemic rats[J].Nutr Res,2010,30(1):49-56.
[65]VOLMAN JJ,MENSINK RP,VAN GRIENSVEN LJLD,et al.Effects of alpha-glucans fromAgaricus bisporus
on ex vivo cytokine production by LPS and PHA-stimulated PBMCs,aplacebo-controled study in slightly
hypercholesterolemic subjects[J].Eur J Clin Nutr,2010,64(7):720-726.
[66]AHMAD MS,AHMAD S,GAUTAM B,et al.Antigenotoxic and anticlastogenic potential of Agaricus bisporus
against MMS induced toxicity in human lymphocyte cultures and in bone marrow cels of mice[J].Egypt J Med
Hum Genet,2013,14(4):395-402.
[67]张迪,林勇,杨晓钦,等.双孢蘑菇2796凝集素的提取及其部分理化性质研究[J].福建农业学报,2011,26(3):
457-461.
[68]WANG Y,LIU Y,WANG H,et al.Agaricus bisporus lectins mediates isletβ-cel proliferation through
regulation of cel cycle proteins[J].Exp Biol Med,2012,237(3):287-296.
[69]DITAMO Y,RUPIL LL,SENDRA VG,et al.In vivo immunomodulatory effect of the lectin from edible
mushroom Agaricus bisporus[J].Food Funct,2016,7(1):262-269.
[70]THANGTHAENG N,MILLER MG,GOMES SM,et al.Daily supplementation with mushroom (Agaricus
bisporus)improves balance and working memory in aged rats[J].Nutr Res,2015,35(12):1079-1084.
[71]GASOWSKA B,FRACKOWIAK B,WOJTASEK H.Indirect oxidation of amino acid phenylhydrazides by
mushroom tyrosinase[J].Biochim Biophys Acta,2006,1760(9):1373-1379.
[72]MAO Y,MAO J,MENG XY.Extraction optimization and bioactivity of exopolysaccharides from Agaricus
bisporus[J].Carbohyd Polym,2013,92(2):1602-1607.
[73]BADALYAN SM,RAPIOR S,ANDARY C.Biological and pharmacological activity of higher fungi:20-year
retrospective analysis[J].Crypt Mycol,2006,27(4):311-333.
[74]郭倩,周昌艳,宋春艳.姬松茸研究进展[J].食用菌学报,2004,11(2):59-64.
[75]汤亚杰,钟建订.真菌深层发酵生产有用生物活性物质[J].华东理工大学学报,2001,27(6):704-711.
[76]秦俊哲,陈明,陈和,等.药用真菌多糖的研究现状与展望[J].中国食用菌,2004,23(2):6-9.
[77]袁德培.竹荪的研究进展[J].湖北民族学院学报,2006,23(4):39-41.
[78]李兴玉,王非凡,张星星,等.姬松茸多糖抗肿瘤的实验研究[J].中国食用菌,2004,23(4):42-44.
[79]于宙,钟洁,吴克.猴头多糖的提取和分析[J].安徽农业科学,1997,25(1):51-53.
[80]刘林,霍志斐,史树堂,等.茯苓多糖的药理作用概述[J].河北中医,2010,32(9):1427-1428.
[81]席亚丽,治江,王晓琴,等.荷叶离褶伞子实体、菌丝体和发酵液营养成分比较分析[J].食品科学,2010,31(6):
55-157.
[82]翟飞红,王琳琳,韩建荣.巴西蘑菇与双孢蘑菇菌丝体抗氧化活性和多糖含量的比较[J].食品与发酵工业,
2014,40(10):137-141.
[83]STIJVE T,PITTET A,ANDREY D,et al.Potential toxic constituents of Agaricus brasiliensis(A.blazei ss.
Heinem.),as compared to other cultivated and wild-growing edible mushrooms[J].Deut Lebensm-Rundsch,
201
第2期 郑丹丹,等:双孢蘑菇活性成分研究进展
2003,99(12):475-481.
[84]毛勇,毛健,李华钟,等.双孢菇深层发酵培养基的响应面优化[J].食品工业科技,2013,34(4):193-197.
[85]周键,孙培龙,赵培城,等.食用菌深层发酵的研究进展[J].微生物学通报,2003,30(6):111-114.
Recent Research on Bioactive Components
from Agaricus bisporus
ZHENG Dandan1,HU Yangyang2,WANG Qi 1*
(1 Engineering Research Center of Chinese Ministry of Education for Edible and Medicinal Fungi,
Jilin Agricultural University,Changchun,Jilin 130118,China;2 Animal Science and Technology Colege,
Jilin Agricultural University,Changchun,Jilin 130118,China)
Abstract:Recent research on the bioactivities and pharmacological attributes of Agaricus bisporus fruit body
components and products generated during submerged culture has been reviewed.Prospects for the future
development of the mushroom are discussed.
Key words:Agaricus bisporus;bioactivity;pharmacology
[本文编辑] 王瑞霞
301