全 文 ：生物多样性 2012, 20 (3): 264–269 Doi: 10.3724/SP.J.1003.2012.06089
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net

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收稿日期: 2011-07-22; 接受日期: 2012-01-12
基金项目: 国家自然科学基金(31170408, 31000112)、云南省自然科学基金(2009CD104)、西部之光、中国科学院优秀青年科技专项(KSCX2-EW-Q-9)
* 通讯作者 Authors for correspondence. E-mail: ruiwukiz@hotmail.com; gengyupeng@gmail.com
榕树–榕小蜂协同进化中的非对称性相互作用
及其集合种群效应
路 程1,2 耿宇鹏1* 王瑞武2*
1 (云南大学生态学与地植物学研究所, 昆明 650091)
2 (中国科学院昆明动物研究所遗传资源与进化国家重点实验室, 昆明 650223)
摘要: 在协同进化研究中, 传统观点认为物种之间的相互作用是对称性的, 在进化过程中将形成一个稳定的均衡
状态或进化稳定策略。然而, 近来的观测和实验数据表明, 物种间的协同进化可能存在非对称性相互作用, 而且这
种非对称性可能造成集合种群效应(metapopulation effect)或形成非均衡状态(例如混沌, chaos)。本文利用“榕树–榕
小蜂”这一经典的协同进化模式系统来介绍协同进化过程中的非对称性相互作用, 以及这种非对称性如何产生集
合种群效应。在榕–蜂共生系统中, 栖身于榕果中的榕小蜂除了传粉小蜂之外, 还有一些“投机”的非传粉小蜂。非
传粉小蜂比传粉小蜂具有更强的竞争力, 而榕树则可惩罚不合作的非传粉蜂, 同时奖励合作的传粉小蜂, 从而形
成了复杂的非对称性种间相互作用。在某个斑块生境中, 非传粉小蜂通过竞争作用排斥传粉小蜂, 然而随着非传
粉小蜂在蜂群中的比例不断升高, 榕树惩罚作用(如落果等)常常会导致整个非传粉蜂群的数量急剧下降, 甚至局
域性灭绝。随后, 其他斑块的传粉小蜂则迁移过来填补空白。然而, 随着传粉小蜂种群的数量增长, 该斑块又会集
聚更多的投机性非传粉小蜂, 进而诱发榕树再次进行惩罚。这样的非对称性相互作用导致了非传粉小蜂、传粉小
蜂以及榕树种群的集合效应, 其种群大小呈现周期性的“此消彼长”式的循环。
关键词: 集合种群效应, 传粉小蜂, 非传粉小蜂, 互利共生, 非对称性, 惩罚
Asymmetric interaction and its effects on the meta-population dynamics
in co-evolved fig–fig wasps systems
Cheng Lu 1,2, Yupeng Geng 1*, Ruiwu Wang 2*
1 Institute of Ecology and Geobotany, Yunnan University, Kunming 650091
2 Ecology, Conservation, and Environment Center, State Key Laboratory of Genetic Resources and Evolution, Kunming
Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650223
Abstract: Interactions among co-evolved species has been assumed to operate in a symmetrical manner, re-
sulting in stable equilibrium or evolutionary stable strategies for the observed species. However, recent ob-
servational and experimental data highlight the existence of asymmetrical interactions, which may lead to
meta-populations or non-equilibrium states (e.g. chaos) between co-evolved species. Here, we explore the
asymmetrical interaction in the classic ‘fig–fig wasp’ co-evolution model system and show how such asym-
metric interactions may produce meta-populations. It is well known that there are two different kinds of fig
wasps inhabiting fig fruits (i.e. pollinator wasps and non-pollinating exploiter wasps). Exploiter wasps have a
fitness advantage over pollinator wasps because they do not pay the cooperative cost. However, figs can ef-
fectively restrict exploiter wasps, and reward the pollinator wasps, resulting in complex asymmetric interac-
tions among species. Specifically, the discriminative restriction of paretic wasps by fig trees will cause dras-
tic population decreases or even local extinction of the exploiter species in some fig trees, syconia, or associ-
ated habitats. In patches where populations of exploiters are low or extinct, pollinator wasps will immigrate
leading to concomitant population size increases due to the high reward of fig trees. The prosperity of polli-
第 3期 路程等: 榕树–榕小蜂协同进化中的非对称性相互作用及其集合种群效应 265
nator wasps will then attract more exploiters, and population increases of exploiter wasps will lead to the
sanction by fig trees again. Over the long term, populations of different wasps will chaotically oscillate either
temporally or evolutionary through asymmetric interactions.
Key words: metapopulation effect, pollinator wasp, exploiter wasp, mutualism, asymmetric interaction,
sanction
1 前言
协同进化(coevolution)是Ehrlich和Raven(1964)
在研究蝶类及其寄主植物的关系时首先提出的概
念, 可以定义为相互作用的物种之间因为相互选
择、相互适应而共同进化的现象。Janzen(1979)在论
述榕树–榕小蜂的协同进化时提出: 物种在长期进
化过程中会通过突变产生不同的性状, 在这些突变
体中, 那些降低自身适合度的性状可能被自然选择
所淘汰; 同样, 在与之相共生的物种中, 通常也只
有那些能够提高自身适合度的性状变异才能保留
下来。这样, 协同进化中的合作双方将通过彼此适
应, 达到相对最高适合度, 获得最高收益, 在长期
进化过程中达成进化稳定策略(evolutionary stable
strategy)(Maynard Smith, 1982)。
经典的协同进化理论认为, 物种间的相互作用
是对称的。然而, 近年来的一些观测和实验的数据
表明, 某些物种间的协同进化可能存在非对称性相
互作用(Pellmyr et al., 1996; Jousselin et al., 2003;
Wang et al., 2010a, b; Wang & Shi, 2010)。物种间相
互作用非对称性最重要的特征之一就是不同物种
的效用函数在模型中不能互换。具体而言, 表现在
以下3个方面: (1)物种双方的收益可能是不对等的。
以榕树–榕小蜂系统为例, 传粉小蜂完成授粉的花
朵数量可能大于其寄生的花朵数量, 即在传粉小蜂
与榕树的合作中, 植物的收益(种子数)要大于传粉
小蜂的收益(寄生的瘿花数)(Wang et al., 2010a,
2011); (2)演化路径或相互作用途径不同。例如, 榕
树可以惩罚不合作的非传粉小蜂, 同时奖励合作的
传粉小蜂, 而榕小蜂个体则可以采取合作或投机的
策略来应对(Wang & Shi, 2010); (3)信息状态不一
致。例如榕树并不能事先判别哪些小蜂是合作的传
粉者, 哪些是不合作的投机者; 而小蜂也不能提前
预知榕树会在何时、以怎样的强度实施惩罚或奖励
(Huth & Pellmyr, 2000; Wang & Shi, 2010)。因此，
两者采取的措施不能相互对应，信息状态不一致。
本文我们将围绕“榕树–榕小蜂”这一经典的协
同进化模式系统, 以聚果榕–榕小蜂为例, 详细阐
述协同进化过程中存在的非对称性相互作用, 及非
对称性相互作用如何产生集合种群效应。
2 榕树–榕小蜂的互利共生系统
目前 , 榕属(Ficus)植物已知有750多种(Berg,
1989)。每种榕树与它们的传粉小蜂之间构成了高度
互利的共生体系(Wiebes, 1979)。其中, 有些共生体
系具有高度的专一性, 即一种小蜂只为一种榕树传
粉, 而这种榕树也通常只允许这一种小蜂为其传粉
(Cook & Rasplus, 2003)。在这个互利共生体系中,
榕树必须依靠传粉榕小蜂完成授粉; 而这种传粉榕
小蜂也只能在榕树的隐头花序中产卵, 并依靠榕树
提供的营养来繁衍后代。榕树和榕小蜂在长期协同
进化过程中形成了许多特性, 这些特征有利于这种
专一性的互利共生体系的维持。例如, 当雌花开放
时, 不同种类的榕树释放出不同成分和浓度比例的
挥发性次生物质, 吸引特定种类的榕小蜂前来传粉
(Hossaert-McKey et al., 1994), 同时, 封闭的隐头花
序常常只允许专一种类的榕小蜂进入。不同种榕树
特殊的性状结构或化学吸引结构可防止性状不匹
配的榕小蜂进入榕果, 使有限的资源可以供养数量
更多的传粉小蜂, 从而有助于维持榕树与传粉小蜂
之间的合作关系(Janzen, 1979; Bronstein & McKey,
1989), 形成稳定的互利共生系统(Machado et al.,
2001; Jousselin et al., 2003; Rønsted et al., 2005)。
3 传粉小蜂、非传粉小蜂以及榕树之间的相
互作用
栖居于榕果内的榕小蜂可以分为传粉、非传
粉、寄生性等不同类型(Kerdelhué & Rasplus, 1996)。
以聚果榕(Ficus racemosa)为例(图1), 栉颚榕小蜂
属的聚果榕小蜂(Ceratosolen fusciceps)能够帮助榕
树传粉, 属于植食性传粉榕小蜂; 而扁股榕小蜂属
的两种榕小蜂(Platyneura testacea和P. mayri)仅在
榕果内产卵繁殖, 并不帮助传粉, 属于植食性非
传粉小蜂。此外, 还有3种榕小蜂(缩腹榕小蜂属的
266 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
竞争 Competition
寄生
Parasitism
惩罚
Punishment
竞争
Competition
奖励
Reward
传粉
Pollination
寄生
Parasitism
传粉蜂
Ceratosolen
fusciceps
非传粉蜂
Platyneura
mayri
寄生 Parasitism
竞争
Competition
寄生
Parasitism
惩罚
Punishment
寄生 Parasitism
非传粉蜂
Platyneura
testacea
寄生蜂
Apocrypta sp.
寄生蜂
Apocrypta
westwoodi
聚果榕
Ficus racemosa
寄生蜂
Platyneura
agraensis


Apocrypta sp.和A. westwoodi, 扁股榕小蜂属的
Platyneura agraensis)则分别是Platyneura testacea、
P. mayri和C. fusciceps的寄生蜂(Yang et al., 2005;
Sun et al., 2008; Wang & Zheng, 2008; Wang et al.,
2008)。为了叙述简便, 本文中的非传粉小蜂仅仅指
植食性非传粉小蜂, 而不包括寄生蜂。由于榕果中
的资源有限, 非传粉小蜂与传粉小蜂之间存在着直
接的竞争关系; 而榕树则会惩罚不合作的非传粉小
蜂, 奖励合作的传粉小蜂。这样, 榕树、传粉小蜂、
非传粉小蜂以及寄生蜂之间形成了一个复杂的共
生系统(图1)。由于寄生蜂与榕树的互相作用是间接
实现的, 限于篇幅, 本文主要讨论非传粉小蜂、传
粉小蜂、榕树三者之间的相互作用及其生态影响。
4 物种间的非对称性相互作用
在协同进化的互利共生系统中, 一个物种同时
存在多个共生物种, 这些共生物种在进化过程中可
能会相互竞争, 竞争能力较弱的一方被排斥掉, 最
终可能导致互利共生系统的解体(West & Herre,
1994; Wang & Sun, 2009; Wang et al., 2010a)。比如
在“榕树–榕小蜂”系统中, 由于非传粉小蜂的竞争
能力往往更强, 可将传粉小蜂完全排除, 最终可能
导致“榕树–榕小蜂”互利共生系统的解体(Yu, 2001;
Morris et al., 2003; Wang et al., 2010a)。然而, 是什
么机制阻止非传粉小蜂种群的过度增长从而维持
互利共生系统的稳定性？生态学经典理论认为, 生
态位分化或空间异质性能够维持这些共生物种的
稳定共存。然而, 我们对聚果榕–小蜂之间相互作用
的实验观测发现: 自然条件下, 生态位及其利用的
空间资源既存在分化又相互重叠, 因此生态位分化
或空间异质性并不能阻止一种小蜂利用另外一种
小蜂的资源, 竞争力强的小蜂可能竞争排斥其他共
生小蜂(Wang et al., 2010a)。在榕树–榕小蜂系统中,
两种植食性非传粉小蜂与传粉小蜂的食性完全相
同, 只是在产卵高峰时间存在分化(见图2或Wang et
al., 2010a)。显然小蜂之间完全可以利用对方的资
源, 生态位分化理论并不能完全解释榕树–小蜂系
统的稳定性。
进一步的研究表明, 榕树的惩罚可能发挥了关
键作用。具体而言, 针对不同生活策略的榕小蜂,
图1 聚果榕隐头花序
内各类小蜂之间的相
互关系
Fig. 1 The relationships
among all the fig wasps
in the syconia of Ficus
racemosa


第 3期 路程等: 榕树–榕小蜂协同进化中的非对称性相互作用及其集合种群效应 267
Late
小
蜂
产
卵
率
O
vi
po
sit
io
n
fr
eq
ue
nc
y
o
f
w
as
p
sp
ec
ie
s 传粉小蜂
Pollinator
非传粉小蜂
Non-pollinator
Early
Low
High 非传粉小蜂
Non-pollinator
产卵时间
Oviposition days

图2 聚果榕中不同类型的榕小蜂的产卵时间存在明显重叠
(改自Wang et al., 2010a)
Fig. 2 The overlapped oviposition time for different fig wasps
in Ficus racemosa (modified from Wang et al., 2010a)


榕树可以分别采取不同的惩罚措施: (1)如果非传粉
小蜂在传粉小蜂之前进入榕果产卵, 该榕果常常会
脱落, 这种严重的惩罚可以有效地限制非传粉小蜂
的数量; (2)如果非传粉小蜂在传粉小蜂之后或与传
粉小蜂同期进入榕果产卵, 这时榕果虽然不会脱
落, 但会分泌一些次生代谢物, 导致这两种小蜂幼
体的发育均受到影响; (3)如果传粉小蜂的一些个体
表现出投机行为, 进入榕果却并没有携带花粉, 榕
树没有接受到足够的传粉刺激, 也会导致部分榕果
脱落或小蜂的幼体不能正常发育(Sun et al., 2009)。
这种精妙的奖惩关系可以总结为图3。从图中我们可
以发现, 榕树通过对传粉小蜂的奖励即增加其适合
度来提高自身的传粉成功率; 相反, 通过对非传粉
蜂以及投机性传粉小蜂个体的惩罚(脱落榕果或是抑
制榕小蜂后代发育)来降低其适合度。这种有针对性
的奖惩措施, 不仅可以有效地控制不合作的共生者
(非传粉小蜂或投机的传粉小蜂)的数量, 同时还可
以增加合作共生者(传粉小蜂)的可利用资源, 从而
维持互利共生系统的相对稳定性(Sun et al., 2009)。
5 非对称性相互作用与集合种群效应
榕树–榕小蜂之间的非对称性相互作用可能导
致集合种群效应。小蜂种群通过不同栖息地或分布
丰度的差异而实现种群的迁入和迁出。如图4所示,
当榕树雌花开放时, 释放出具有挥发性的次生代谢
物质, 吸引传粉小蜂前来传粉, 传粉榕小蜂的幼虫
能够在榕果中正常发育, 其适合度和种群数量增
加。传粉小蜂数目的增加会吸引不同种类的非传粉
小蜂从其他区域迁入。由于非传粉小蜂不必消耗能

榕小蜂
Fig wasp
非传粉小蜂在传粉蜂之前
进入产卵
Non-pollinators oviposit
before pollinators
非传粉小蜂在传粉蜂之后
进入产卵
Non-pollinators oviposit
after pollinators
不携带花粉的传粉蜂
Pollen free wasps
携带花粉的传粉蜂
Pollinator wasps
榕树
Fig
脱落榕果杀死小蜂
Abortion of syconia
抑制小蜂后代发育
Disadvantage of the
exploiters
提高小蜂适合度
Advantage of the
pollinators
对不合作小蜂的惩罚
Punishment
对合作小蜂的奖励
Reward


图3 不同榕小蜂产卵差异所导致的榕树奖惩效应
Fig. 3 The sanction of exploiter wasps and reward of pollinator wasps by fig trees
268 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
传粉小蜂数量增加
Population increase in
pollinators
非传粉小蜂数量增加
Population increase in
exploiters
传粉小蜂数量降
低或局域灭绝
Local population
decrease or
extinction of
pollinators
非传粉小蜂数量增加
Population increase in
exploiters
非传粉小蜂数量减
少或局域灭绝
Local population
decrease or
extinction of
exploiters
空白斑块或丰度
低的斑块
Patches without
pollinator
其他区域传粉小蜂迁入
Immigration of pollinators
from other patches
其他区域非传粉小蜂迁入
Immigration of exploiters
from other patches
竞争排斥
Competition
榕树惩罚
Punishment

图4 榕小蜂非对称性相互作用产生的集合种群效应
Fig. 4 The metapopulation dynamics created by asymmetric species interaction

量来携带花粉, 这就使它们比传粉小蜂获得更多的
效益, 能够更高效地利用资源。所以, 非传粉小蜂
的数量增加会导致传粉小蜂数量减少, 甚至局部灭
绝, 这时非传粉小蜂将占据主导地位。然而, 非传
粉小蜂并不能提高榕树的适合度, 甚至还会对榕树
造成一定的伤害。所以, 榕树会通过一定的惩罚措
施来控制非传粉小蜂的数量, 这将会导致非传粉小
蜂种群数量下降甚至发生局部灭绝, 产生局部的空
白或者丰度较低的斑块(Wang et al., 2010a), 促使其
他丰度较高斑块内的传粉小蜂迁入, 形成新的居
群。随着传粉小蜂数量的增加, 非传粉小蜂的数量
又开始增加, 就这样周而复始地形成周期性循环。
这就是由于非对称性相互作用所导致的集合种群
效应。这一效应不仅有利于不同区域间传粉小蜂的
交流, 而且还可以有效地控制非传粉小蜂的数量,
建立新的榕树–榕小蜂互利共生系统, 维持其系统
的相对稳定性。
6 结语
集合种群效应是维持生态系统稳定性的重要
机制之一, 不仅有利于维持斑块之间充分的个体流
动, 还可以避免由于局域性的灭绝而导致的系统稳
定性下降。经典的集合种群效应理论认为, 集合种
群效应是由空间异质性所导致的。生境斑块之间与
斑块内的环境条件、种群密度、受干扰程度等都有
所不同, 同时, 斑块之间并没有直接的相互作用,
这就使得斑块间存在一定的差异, 而这种差异正是
种群在斑块之间进行迁移的主要动力 (Wood &
Moral, 1987; Liu et al., 2005)。然而, 对榕树–榕小峰
系统的研究表明, 非对称性相互作用也能导致集合
种群效应(Wang et al., 2010a), 而这种机制在过去
的研究中完全被忽视了。植物会对其寄生者实施有
针对性的奖惩措施, 有时甚至会使该斑块中的寄生
者发生局域性灭绝, 这就导致同种寄生者的种群数
量在不同斑块中有所差别, 成为种群在斑块间迁移
的主要驱动力。
非对称作用产生的集合种群效应, 会使斑块内
种群数量在一定条件下增加, 随后又会因其他物种
的竞争而下降, 形成一种周期性的扰动。在榕树–
榕小蜂系统中, 这种集合种群效应是由于传粉小蜂
与非传粉小蜂的丰度差异而导致的: 榕树的惩罚或
奖励行为使得各种榕小蜂的丰度在不同的斑块间
呈现出极大的差异, 而不同种的榕小蜂与其宿主榕
树在不同的生境条件下表现出不同甚至完全相反
的相互作用——合作或不合作(Wang et al., 2005a,
2008, 2010a)。同时, 榕树–榕小蜂之间在不同季节
第 3期 路程等: 榕树–榕小蜂协同进化中的非对称性相互作用及其集合种群效应 269
表现出不同的相互作用过程也可能是由于榕小蜂
丰度不同所致(Wang et al., 2005b, 2008; Sun et al.,
2008; Wang & Sun, 2009)。
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(责任编委: 陈小勇 责任编辑: 时意专)