全 文 ：高山榕传粉小蜂的出飞形式
叶海燕，吴文珊* ，陈友铃，刘爱萍，黄伟民 (福建师范大学生命科学学院，福建福州 350108)
摘要 ［目的］为榕树 －榕小蜂协同进化研究提供科学依据。［方法］对高山榕传粉小蜂形态结构进行观察，对其出飞通道进行比较。
［结果］高山榕传粉小蜂的雄蜂既能撕咬苞口苞片开掘苞口通道，也能在果壁上开掘非苞口通道。它是小峰出飞通道的开掘者。［结
论］非苞口通道的形成有利于雌蜂出飞，避免了出现通道堵塞雌蜂大量死于果内的现象，非苞口通道是榕 －蜂协同进化的产物。
关键词 高山榕;传粉小蜂;出飞通道
中图分类号 Q96 文献标识码 A 文章编号 0517 －6611(2011)16 －09730 －02
Fly-out Style of Pollinating Wasps of Ficus altissima
YE Hai-yan et al (College of Life Science，Fujian Normal University，Fuzhou，Fujian 350108)
Abstract ［Objective］The research aimed to provide scientific basis for the fig-fig wasps symbiosis system． ［Method］ The morphological
structure of pollinating wasps for Ficus altissima were observed and the fly-out channels were compared． ［Result］The pollinating male wasps
for F． altissima could both bite bracts and the wall of fruit to open fly-out channel． ［Conclusion］The formation of the non-bud mouth channel
was more conducive to female wasps＇ flying out． Consequently it could avoid large numbers of female wasps died in fruits for channel blockage．
The non-bud mouth channel on the fruit wall was the product of fig-fig wasp co-evolution．
Key words Ficus altissima;Pollinating wasps;Fly-out channel
基金项目 福建省自然科学基金项目(2011J01141) ;福建师范大学生
物学国家级实验教学示范中心学生创新性研究项目
(2010ls023)。
作者简介 叶海燕(1989 － ) ，女，福建南平人，本科生，专业:生物科学。
* 通讯作者，教授，博士，从事植物学研究，E-mail:wuwens-
han@ 126． com。
收稿日期 2011-03-16
榕属(Ficus)植物统称榕树，全世界有 750 种［1］，我国约
有 100种［2］，榕树的传粉者是与其专一性互惠共生的一种小
蜂(以下通称榕小蜂)。每一种榕树有特有的小蜂给它传粉
并在宿主花序内生长繁殖。榕属植物和它们的传粉昆虫榕
小蜂构成了一个互惠的共生体，榕小蜂是榕树唯一的传粉
者［3］。榕树必须依靠榕小蜂传粉才能获得有性繁殖，而榕小
蜂又必须依靠隐头果内瘿花里的胚乳作为食物和栖息场所
才能正常生长、发育和繁衍后代，种群才得以发展，两者已经
发展到缺一不可的协同进化的阶段。
高山榕(Ficus altissima BL．) ，属桑科，常绿大乔木，雌雄
同株，高可达 30 m。隐头花序 1 ～ 2 个于小枝上腋生;花小，
单性同序，生于球形、肉质的花序托内腔。隐头果，球形或卵
球形，直径 2 ～2． 5 cm，无柄，熟时橙红色或橙黄色;内有直径
约 1 mm的小瘦果多数。花果期几乎全年，以4 ～5 月及8 ～9
月为盛［4］。高山榕果实被人为分成 5 个花期:①幼花期(即
A期)。果中雌花没有开放，苞片口苞片紧闭;②雌花期(即
B期)。雌花开放，苞片口苞片松动，榕小蜂进入果中进行传
粉和产卵;③间花期(即 C期)。胚芽和小蜂的幼虫在子房中
发育，接受幼虫的子房发育成为瘿花;④雄花期(即 D 期)。
雄花成熟，瘿花中的小蜂也发育成熟准备羽化，隐头果变色;
⑤雄花后期(即 E期)。果中种子成熟，隐头果变软。高山榕
中发现的传粉小蜂有 2 种:Eupristina altissima 和 Eupristina
sp．而传粉小蜂主要是 Eupristina altissima，另一种仅在部分
季节少量出现［5］。关于小蜂出飞通道形成目前尚没有系统
研究。笔者对高山榕传粉小蜂出飞形式进行深入研究，以期
对榕树—榕小蜂协同进化关系研究提供有价值的参考依据。
1 材料与方法
1． 1 材料 采集高山榕雄花期花序为试验材料，高山榕植
株位于福建省福州市仓山(119° 30 E，26° 04 N)、金山
(119°27 E，26°05N)和旗山(119°20 E，26°03N)。
1． 2 方法
1． 2． 1 苞口通道和非苞口通道的比较。在仓山(样地编号
为 X1)、金山(X2)、旗山(X3)3 块样地的不同样株上分别随
机采集 30个 E期果、30 个 B 期果和 10 个 D 期果带回实验
室，观察记录苞口、非苞口的形状，测量苞口和非苞口的长
径;苞口在上环切 E期果成 2 部分，含苞口的部分称近苞口
端，另一部分称远苞口端，统计每个果上的非苞口数;沿苞口
纵切 B期果(D期果、E期果) ，观察不同时期苞片的形态特
征和排列情况，对非苞口周边的果壁结构进行显微拍摄。
1． 2． 2 小蜂形态结构观察。随机采集 30个 D期果，解剖苞
口通道和非苞口通道，确定通道开拓者。观察通道开拓者死
亡姿态及非苞口通道的清洁度，在未打通的非苞口通道中及
果腔内收集所有的通道开拓者尸体，保存在 75%酒精中，标
明收集的时间、地点，并逐一观察，选择姿态较好的在显微镜
下进行拍照，并对通道开拓者具有开掘功能的口器及前足进
行局部特写拍摄。
2 结果与分析
2． 1 B期苞口通道形态特征 高山榕的苞口通道位于其果
顶端，通道内着生 40 ～90片螺旋状排列的苞片，构成小蜂进
入花序腔的通道，通道苞片可分为 3个区域:①口部苞片:一
般 3 ～4片，厚而硬，花期时上翘，标志着雌花发育成熟，传粉
小蜂进入后闭合，拒绝任何昆虫进入花序腔。②通道苞片:
一般在 11 ～22片，较软，苞片顶端往外弯曲，它们重重叠障，
构成传粉小蜂进入花序的必经之路，传粉小蜂从此区苞片间
钻入花序腔中，完成产卵和传粉的使命。③腔内苞片:数量
最多，一般为 20 ～ 65 片，乳白色肉质苞片，苞片顶端往两边
弯曲。3种苞片中腔内苞片所占比例最大，它们环绕孔道构
成漏斗状结构。从显微拍摄的 B期苞口外部及内部可知，B
期苞口属于自然开放。口部苞片往外翘，腔内苞片柔软，往
两边翘，形成松动的通道，中间的通道苞片完整，没有雄蜂咬
过的痕迹。在 B期时，榕小蜂从翘开的口部苞片进入，接着
环绕通道苞片一层层艰难行进，并有可能使通道苞片折断而
责任编辑 陈玉敏 责任校对 傅真治安徽农业科学，Journal of Anhui Agri． Sci． 2011，39(16):9730 － 9731
DOI:10.13989/j.cnki.0517-6611.2011.16.003
分泌出黏液，最后顺着腔内苞片进入果腔。进入的榕小蜂要
钻出花序，必须逆着腔内苞片爬出，而且前面分泌的黏液有
可能使通道堵塞，所以进去的榕小蜂一般不能再从苞口出钻
出，同样也阻止了其他昆虫的进入。经过一段时间后，高山
榕果实变黄，有的甚至变红形成浆果。进入 D期雄蜂还未开
掘苞口通道时，苞口内的苞片跟 B期相似，只是颜色不同。
2． 2 D期苞口通道与非苞口通道的开启 分别统计仓山、
金山、旗山 3块样地随机采集的 E期榕果上的苞口通道和非
苞口通道数量，结果见表 1。由表 1可以看出，高山榕榕果上
正常的苞口通道几乎都有开启，在 3个样地的 90 个果中，只
在旗山样地发现有 1个果的 D期苞口通道没开通，单果苞口
通道的形成率为 89． 9%。高山榕榕果的非苞口通道的形成
率为 44． 4%，有的榕果上没有非苞口通道，有的非苞口通道
多达 10个，解剖拥有非苞口通道的榕果，其苞口通道也是通
畅的。由此可见，非苞口通道的开启是小蜂的习惯性行为，
榕小蜂不仅可以从苞口出飞，同样也可以从果壁上打洞出
飞。非苞口通道的开启并不是苞口通道的堵塞所引起的。
表 1 D期苞口通道与非苞口通道开启情况
Table 1 The open position in bud channel and non － bud channel in D
period
比较内容
Comparison
content
苞口通道数
Bud port
channel
非苞口通道数
Non-bud
channel
X1 (变异范围) 1． 00 ±0． 00(1) 1． 03 ±1． 56 (0 ～5)
X2 (变异范围) 1． 00 ±0． 00(1) 0． 37 ±0． 67 (0 ～2)
X3 (变异范围) 0． 97 ±0． 18(0 ～1) 2． 27 ±2． 75 (0 ～10)
2． 3 D期苞口长径与非苞口长径的比较 测量每个 D期苞
口长径及非苞口长径，并求得平均值、SD 及变异范围，结果
见表 2。单因素方差分析表明 D 期苞口长径和非苞口长径
差异不显著。
表 2 D期苞口长径与非苞口长径的比较
Table 2 Comparison of diameter of bud mouth and non － bud mouth
in D period
比较内容
Comparison
content
苞口长径
Diameter
of bud
非苞口长径
Diameter
of bud
P值
P value
X1 (变异范围) 0． 60 ±0． 16(0． 4 ～1． 0)
0． 70 ±0． 12
(0． 5 ～0． 9)
0． 06
X2 (变异范围) 0． 74 ±0． 03(0． 5 ～1． 8)
0． 66 ±0． 14
(0． 5 ～1． 0)
0． 14
X3 (变异范围) 0． 58 ±0． 11(0． 4 ～0． 8)
0． 61 ±0． 15
(0． 4 ～0． 8)
0． 21
2． 4 非苞口通道的开启部位 统计 90 个榕果近苞口端的
非苞口通道数(K1)和远苞口端的非苞口通道的数(K2) ，结
果见表 3。单因素方差分析表明，非苞口通道在果上近苞口
端的分布极显著多于远苞口端。
2． 5 雄蜂形态与通道的开掘 从采集的 90 个果中挑选表
皮上有泛黑的部位，用单面刀片切开，发现为许多未完全贯
通榕果果壳的通道内有小蜂尸体，在显微镜下辨认，确定为
传粉小蜂的雄蜂，表明雄蜂是通道的开拓者。雄蜂的体型与
终生生活在黑暗的花序内、打洞、交尾等活动相适应，表现为
无翅，复眼、触角、跗节均退化，头上的口器具有开掘功能，前
足为掘进足，胫节具刺与距，有利于雄虫在榕果壁上开拓通
道。当高山榕的花序进入雄花期时，花序内的种子和瘿花开
始成熟，瘿花内的榕小蜂开始羽化出飞，雄蜂一般早于雌蜂
羽化出飞，借助其强大的口器咬破瘿花子房壁，爬向栖居雌
性榕小蜂的虫瘿咬破子房壁后与其交配，随后依靠口器及借
助前足的刺与距在苞口或果壁开掘通道。
表 3 非苞口通道的开启部位
Table 3 Open part of non － bud passage
比较内容
Comparison content
K1 K2
P值
P value
X1 (变异范围) 2． 25 ±0． 16(0． 4 ～1． 0)
1． 25 ±0． 12
(0． 5 ～0． 9)
0． 000 2
X2 (变异范围) 1． 65 ±0． 26(0． 5 ～1． 8)
0． 98 ±0． 14
(0． 5 ～1． 0)
0． 000 3
X3 (变异范围) 1． 00 ±0． 11(0． 4 ～0． 8)
0． 33 ±0． 15
(0． 4 ～0． 8)
0． 000 1
3 讨论
据文献记载，小蜂出飞通道的形成有 3 种形式:①榕果
苞口苞片上翘或萎蔫收缩形成小蜂出飞通道;②雄蜂撕咬苞
口苞片开掘苞口通道;③雄蜂在果壁上撕咬开掘形成非苞口
通道。苞口通道应该是隐头果壁的最薄弱之处，是雄蜂开掘
飞向果外的首选通道，但如果果内小蜂数量多，羽化同步，狭
小的通道极易造成小蜂出飞受阻，雄蜂必然开掘新的出飞通
道。有些榕果，如钝叶榕［5］、聚果榕［6］、鸡嗉果榕［7］等，在雄
花期后期榕果果壁变得柔软，果壁结构松散呈囊泡状，富含
水分，不含乳汁，无黏性，传粉雄蜂很容易就开掘出非苞口通
道，但如果果壁细胞含乳汁，例如薜荔［8］、爱玉子［9］、天仙
果［10］等，雄蜂则无法开掘出非苞口通道。非苞口通道的形
成有利于雌蜂出飞，避免出现通道堵塞雌蜂大量死于果内的
现象，非苞口通道是榕 －蜂协同进化的产物。
参考文献
［1］林淑玲，赵南先，陈贻竹，等．榕树(Ficus)在中国的分布及其在协同进
化研究上的意义［J］．生物学报，2007，27(10):4278 －4288．
［2］张秀实，吴征缢，曹子余．中国植物志(二十三卷第一分册)［M］．北京:
科学出版社，1998:134 －136．
［3］许再富．榕树一滇南热带雨林生态系统中的一类关键植物［J］．生物多
样性，1994，2(1):21 －23．
［4］陈定如．高山榕、垂叶榕、印度橡胶榕、菩提树［J］．华南园林树木，2009
(4):79 －80．
［5］宋波，彭艳琼，杨赵雄，等．钝叶榕(Ficus curtipes)非传粉小蜂交配行为
［J］．生态学报，2008，28(2):595 －601．
［6］杨大荣，赵庭周，王瑞武，等．西双版纳热带雨林聚果榕小蜂的传粉生
态学［J］．动物学研究，2001，22(2):125 －130．
［7］王秋艳，杨大荣，彭艳琼．西双版纳鸡嗉果榕小蜂繁殖和传粉行为［J］．
昆虫学报，2003，46(1):27 －34．
［8］陈勇，李宏庆，马炜梁．薜荔和爱玉及其传粉昆虫繁殖特性［J］．植物生
态学报，2002，26(1):58 －63．
［9］吴文珊，陈友铃．爱玉子不同品系的繁殖生态学比较［J］．生态学报，
2008，28(10):4692 －4702．
［10］陈勇，李宏庆，马炜梁．天仙果与两种隐头花序小蜂的相互关系［J］．
动物生态学研究，2002，23(1):38 －43．
137939 卷 16 期 叶海燕等 高山榕传粉小蜂的出飞形式