全 文 ：苹果榕传粉小蜂雌性触角感器及其生态学意义＊
李宗波1, 2＊＊　杨　培1, 2 　彭艳琼1 　杨大荣1＊＊＊
(1.中国科学院西双版纳热带植物园　昆明　650223;2.中国科学院研究生院　北京　100039)
Antennal sensilla of female fig pollinator Ceratosolen sp.and its ecological implication.LI Zong-Bo1 , 2＊＊, YANG
Pei1 , 2 , PENG Yan-Qiong1 , YANG Da-Rong1＊＊＊.(1.Xishuangbanna Tropical Botanical Garden , Chinese Academy of
Sciences , Kunming　650223 , China;2.Graduate University of the Chinese Academy of Sciences , Beijing　100039 ,
China)
Abstract　The antennal sensilla of female parasitoid , Ceratosolen sp.(Hymenoptera:Agaonidae), were observed
with scanning electron microscopy (SEM).The antenna was geniculate in shape , and consisted of three basal
segments.Thirteen types of sensilla were distinguished , including sensilla trichodea(1 type), multiporous placoid
sensilla (1 type), basiconic sensilla (2 types), basiconic capitate peg sensilla , chaetica sensilla (4 types),
coeloconic sensilla (3 types) and one specialized sensillum regarded as sensillum obscurum.The morphology ,
abundance , distribution of the sensilla was recorded.Their putative functions were analyzed based on selected staining
results and wasp behavior observed in the field.Furthermore , the ecological significance of the sensilla was also
discussed in relation to the specific relationship between the fig wasp mutualism.
Key words　Ceratosolen sp., antennae , sensilla , silver nitrate staining
摘　要　利用扫描电子显微镜对苹果榕传粉小蜂 Ceratosolen sp.雌性触角感器进行观察。结果显示:苹
果榕传粉小蜂雌性触角呈膝形 ,分布着 7 类 13 种类型的感器 , 包括毛型感器 、多孔的板型感器 、锥型感
器(2种类型)、栓锥型乳突状感器 、刺型感器(4 种类型)、腔锥型感器(3 种类型)和一种专一性的角锥型
感器 。对各感器的形态 、数量 、分布进行描述 ,并结合感器的选择性染色(Ag+染色)、传粉小蜂行为及其
榕 蜂互惠共生系统 ,对不同类型感器的功能和生态学意义进行探讨。
关键词　苹果榕传粉小蜂 , 触角 , 感器 , 选择性染色
＊国家自然科学基金资助项目(30670358, 30571507);中国科
学院知识创新工程青年人才领域前沿项目。
＊＊E-mail:lizb@xtbg.ac.cn
＊＊＊通讯作者:Email.yangdr@xtbg.ac.cn
收稿日期:2008-12-01 ,修回日期:2008-12-12 ,2009-02-09再修回
　　在生态系统中 ,生物体因营养 、繁殖 、保护 、
防卫 、扩散等的需要 ,在漫长的相互作用 ,相互
选择 ,相互适应条件下具备了感应外界环境因
素的能力。昆虫作为自然界中最为庞大的家
族 ,其择食 、觅偶 、交配 、繁殖 、栖息 、防御 、迁移
等可能比其它动物更依赖于环境化学 、物理因
子[ 1] ,这种依赖关系通常被昆虫学家和生态学
家称为三级营养关系[ 2] (tritrophic interactions),
即寄主植物-植食性昆虫-天敌间的相互作
用。三级营养关系实质上是以营养为基础的食
物链 ,而在食物链之外 ,还存在着一个通过信息
化合物(semiochemicals)传递而建立起来的信息
网[ 3] , 以特定的或专一 的化学指纹 图谱
(chemical fingerprints)形式维持和构建种内和种
间的行为系统[ 4 , 5] 。昆虫对化学信息的识别基
于嗅觉受体 , 极大部分嗅觉受体存在于触角
上[ 6] 。昆虫利用其触角上着生有数量众多的 、
灵敏的或专一性的感觉受体 ,接受外界刺激并
及时调控其生理状态 ,使其在复杂的生境中及
时准确的发现寄主。此外 ,触角感器的类型 、数
量 、分布等也与昆虫的行为 、生活环境有着紧密
的联系 。因此 ,作为与环境联系的中介 ,触角感
器必然比其它物理感官反应更加专一 ,特别是
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寡食性或专一寄生性昆虫 ,其表现的可能更加
明显 。
榕树传粉小蜂是寄生于榕树瘾头果内的一
种专一性 、互利共生性小蜂 ,雌雄异型 ,雌蜂体
黑色 ,具翅 ,一生要完成交配 、孕卵 、收集花粉 、
迁飞 、寻找合适瘾头果任务 。一部分雌性传粉
小蜂进入雌树瘾头果内 ,为榕树传粉;另一部份
雌性传粉小蜂进入雄性瘾头果内 ,产卵 、繁殖后
代 ,幼虫依赖瘾头果内的营养物质来完成自身
发育 。雄虫体黄色 ,无翅 ,具有发达的上额和外
生殖器 ,终生生活于果内 ,主要任务是交配和为
雌蜂挖掘出蜂口 。榕树与其传粉小蜂经过长时
间的协同进化 ,两者已发展成为高度专一的 、一
对一的关系(One-to-One Rule)[ 7 ,8] ,即缺少任意
一方 ,对方都无法完成自身的繁殖。尽管榕树
一年四季都在结果 ,但同株内结实高度同步 。
这确保了交叉传粉 ,但也意味着传粉小蜂后代
必须经过长距离迁移 、寻找并识别合适的寄主 。
另一方面 ,传粉小蜂寿命短(1 ～ 2 d)[ 9] ,以及来
自捕食者(蚂蚁)[ 10] 和寄生者(线虫)[ 11] 的威胁 ,
快速 、准确寻找合适瘾头果是必需的。同时 ,榕
树瘾头果具有明显的 5个不同的发育时期[ 12]
(雌花前期 、雌花期 、间花期 、雄花期 、后雄花
期),仅有雌花期(又称接受期)瘾头果的苞片口
会主动打开并释放出特异性的化合物吸引榕小
蜂到达果腔为其传粉[ 13～ 18] 。因此 ,对于如此紧
密的互利共生系统 ,传粉榕小蜂的准确定位对
于双方生命的延续都是关键性的一步 。但是 ,
关于榕小蜂科 agaonidae 昆虫触角感器却很少
有人关注 。本研究选取广泛分布于西双版纳热
带雨林地区的苹果榕的专性传粉榕小蜂
Ceratosolen sp.作为研究对象 ,目的在于了解其
触角感器的类型 、形态 、分布 、数量及其探讨其
功能 ,这样不仅有助于明确传粉榕小蜂寄主定
位机制 ,也有助于探索其生态学意义 、开展电生
理学研究 。
1　材料与方法
1.1　传粉小蜂的采集
采摘即将出蜂的雄果(雄花期),放入 20目
纱网袋内 ,带回实验室 。待其出蜂后 ,立即用乙
酸乙酯杀死。杀死的传粉小蜂用 10%的生理
盐水洗涤 3 次 ,以除去黏附表面的杂质 。挑选
形态和触角完好的 ,置于 2%戊二醛固定液中 ,
并立即放入 4℃冰箱内保存待用 。
1.2　样品的处理
冰箱内取出的样品置于室温下 ,待其自然
解冻。切下头部并放入 2%的固定液中 ,用超
声波清洁器(JUA-A1)清洗 30 ～ 60 s ,磷酸缓冲
液洗涤 3 次 ,然后经过逐级脱水(50%, 75%,
95%和 100%乙醇), 置于乙酸异戊酯中 ,每次
处理 10 min ,最后经过临界点干燥仪干燥(CTD-
030)。处理完毕的样品置于样品台上 , 放入
PECS-682镀膜仪中进行镀金 。用 Philip XL-30
环境扫描电子显微镜观察 ,扫描电压 15 ～ 30
kV 。
为了获得触角感器分布的详细信息 ,触角
以背面 、腹面 、侧面不同位置摆放 ,每个面 3个
触角 。由于触角感器的分类 、形态描述存在着
很大程度的差异与不一致性 ,为了克服这些困
难 , 本研究主要依据 Zacharuk[ 19] , Amornsak
等[ 20] , Keil[ 21]的分类原则 ,并参阅 Isidoro 等[ 22] ,
Pettersson 等[ 23] , Bleeker 等[ 24] 和 Onagbola 等[ 25]
的命名对感器类型进行区分 、描述 。对于感器
的数量 ,鞭节(第 2 ～ 8亚节)采用 Renthal等[ 26]
方法进行计算 ,而其它部分采用背面和腹面相
互叠加方法 。
1.3　选择性染色
触角感器表面孔状结构的有无主要通过硝
酸银渗透性染色的方法 ,Ag+能够通过孔道进
入感器内部 ,经曝光后而呈现黑色。30只雌性
传粉小蜂被浸入 70%乙醇溶液中(内含 0.1%
AgNO3),置于黑暗的环境下72 h ,然后曝光2 h 。
切下头部 ,逐级脱水 ,二甲苯透明 ,取下触角 ,用
DPX封片胶固定 、观察[ 27] 。
1.4　数据分析
利用 Photoshop 7.0 对图片进行处理 , 用
WonderWebware Screen Ruler对触角各部分及其
感器官进行测量 。由于感器的表面积与接受信
息化合物的灵敏度密切相关[ 28] ,对于鞭节分布
·942·　 昆虫知识　Chinese Bulletin of Entomology 2009 46(6)
最为明显 、数量最多的 2种化学感器:毛型感器
和板型感器 ,利用 Kruskal-Wallis test(SAS 8.2)
分析其分布差异 ,并依据Ware[ 28] 提供的公式计
算 、对比其表面积。表面积公式如下:
板型感器表面积:
2
3
(2πrh +πr);
毛型感器表面积:
πr r 2 +h2 。
2　结果与分析
2.1　触角的一般形态
与多数膜翅目昆虫类似 ,雌性传粉榕小蜂
的触角由柄节(scape ,Sc)、梗节(pedicel ,Pe)和 8
个鞭亚节(flagellum ,F)构成(图版 Ⅰ:A)。触角
平均长度(862.69 ± 87.86)μm (均值 ±标准
差),着生于一个较深的凹陷内 ,通过一层薄膜
与头盖骨相连。触角基部边缘有一个半球形的
触角突(antennifer , An),其作用使整个触角可
以沿垂直面运动 。柄节粗大 ,形状不规则 ,腹侧
面有 2个较深的凹槽 ,可能具有保护部分触角
以免断裂的作用 。柄节与梗节以强有力的枢纽
相连 ,使得梗节可以在任意方向上运动 。但由
于梗节腹侧区域相对薄弱(图版 Ⅱ:H),这也表
明梗节也仅仅是垂直运动 。梗节第 3亚节着生
一个较大的突起 ,类似钩型(hook),钩型的腹侧
具有一个较深的凹槽 。鞭节呈圆柱形(第 1 、8
鞭亚节除外),以套筒的形式相互连接 ,表面具
有皱纹和孔(第 1 、2鞭亚节除外),鞭节第 6 ～ 8
亚节构成一个明显的棒状体(club)。由于触角
柄节和梗节形状不规则 ,无法测定其长度与宽
度 ,仅测量各鞭亚节的长度与宽度(表 1)。从
各鞭亚节的长度和宽度来看 ,鞭节第 3 ～ 6 ,8亚
节发生了明显的延伸(χ2=49.1 , P <0.0001),
以鞭节第 4亚节最为明显。尽管各鞭亚节间宽
度也有一定程度的增加 ,但变化并不明显(χ2
=11.67 , P =0.09)。
2.2　触角感器
依据感器的形态 、表面特征 、孔的有无 ,共
鉴定出7类 13种类型的感器官 ,包括毛型感器
(sensilla trichodea , ST), 多孔 的 板型 感器
(multiporous placoid sensilla , MPS),栓锥型乳突
状感器(basiconic capitate peg sensilla , BCPS),角
锥型感器(sensillum obscurum ,SO)各 1种 , 2种
类型的锥型感器(basiconic sensilla , BS),3种腔
锥型感器(coeloconic sensilla , CoS)和 4 种刺型
感器(chaetica sensilla ,ChS)。各感器的类型 、形
态 、数量及其分布分述如下 。
表 1　苹果榕传粉小蜂雌性触角各鞭亚节
长宽测量结果(μm;均值±标准差)
鞭节位置 长度 宽度
鞭节第 1亚节 44.20±9.72C -
鞭节第 2亚节 53.92±5.76C 46.16±6.21
鞭节第 3亚节 62.71±8.96B 47.64±9.76
鞭节第 4亚节 78.19±6.33A 54.04±10.40
鞭节第 5亚节 73.14±6.82A 58.60±11.06
鞭节第 6亚节 61.84±6.54B 57.26±9.60
鞭节第 7亚节 53.04±6.67C 57.96±10.78
鞭节第 8亚节 62.57±3.53B -
总和 489.611±54.33 -
　　＊鞭节不同亚节间 ,相同字母表示在 P=0.05 水平下差
异不显著 ,不同字母表示差异显著。
2.2.1　毛型感器(sensilla trichodea , ST)　毛
型感器(图版 Ⅰ:B , D)分布较广 ,数量较多 ,着
生于臼形的触角窝内 ,感器表面无孔 ,具有深
的 、纵向沟槽 ,略成螺旋状 ,与触角主轴呈 30°～
60°夹角 ,中部略微弯曲呈弧形 。整个感器从底
部到端部逐渐变细 ,长度(30.91±7.18)μm ,基
部直径(1.60±0.41)μm 。选择性染色显示 Ag
+能够进入ST 内腔(图版 Ⅲ:B , C),表明其存
在单一的顶孔 ,是外界气体分子进入的惟一通
道 。鞭节是 ST分布最为集中的区域 ,尤以第 4
～ 8 鞭亚节处最多 ,占 67.15%(图 1),Kruskal-
Wallis 测试表明 ST 在各节间长度差异不明显
(χ2=16.17 , P =0.06)(图 2),即呈均匀分布 。
其总表面积为0.025 mm2 。
2.2.2　多孔的板型感器(multiporous placoid
sensilla , MPS)　多孔的板型感器(图版 Ⅰ:B ,
C)分布于鞭节第 2 ～ 8 亚节 ,形似长椭圆形 ,周
围有脊环绕;从基部到端部宽度基本一致 ,端部
钝圆 ,顶端与触角主轴分离 ,感器表面分布着大
量微孔;感器一般向触角端部延伸 ,个别的弯曲
·943·2009 46(6) 昆虫知识　Chinese Bulletin of Entomology 　
图 1　触角各亚节毛型感器的数量分布
　
图 2　触角各亚节毛型感器的长度分布
SC:柄节　Pe:梗节　F1～ 8:鞭节第 1～ 8亚节(以下相同)
　
图3　触角鞭亚节间多孔板型感器的数量分布
　
变形;感器长(43.41 ±5.03)μm , 宽(5.30 ±
0.97)μm 。板型感器明显隆起触角表皮 ,2列板
型感器之间分布着数量不等毛型感器及多孔的
锥形感器 。各鞭亚节MPS 数量以第 5鞭亚节
处最多 ,平均 14.0个;第二鞭亚节处最少 ,平均
6.0个(图 4),且各鞭亚节MPS的平均长度基本
一致(图 3),没有明显的差异(χ2=11.77 , P =
0.07),其总表面积为 0.462 mm2 。
图 4　触角鞭亚节间多孔板型感器的长度分布　
　
2.2.3 　栓锥型乳突状感器(basiconic capitate
peg sensilla , BCPS)栓锥形乳突状感器(图版
Ⅰ :D , E)位于鞭节第 3 ～ 7亚节的腹面末端或
中部(第 8鞭亚节),每鞭亚节 1 ～ 3个 ,形似乳
突 ,中部膨大 、钝圆 , 表面具深纵向的沟槽 。
BCPS坐落于一个较深的 、圆形的凹槽内 ,长度
(2.59±0.48)μm , 最大直径(1.27±0.44)μm 。
Ag+能够着色于 BCPS 感器腔内 ,显示其表面
具孔(图版Ⅲ:C)。
2.2.4 　单孔锥型感器(uniporous basiconic
sensilla , UPBS)　单孔的锥形感器(图版 Ⅰ:D ,
F , 图版Ⅲ:C)形似锥形 ,着生于表皮略微隆起
形成的圆形凹陷内 ,直立 ,末钝圆 、具单孔 ,感器
表面具纵形的沟槽 ,略呈螺旋状 。每个感器平
均长度(15.16 ±3.82)μm ,基部直径(1.47±
0.24)μm ,数量较少 ,仅存在 5个 。该感器仅发
现于鞭节第 8部分端部 ,一些感器与触角主轴
平行(顶端),另一些与触角主轴成 60°夹角(侧
面)。
2.2.5　多孔锥型感器(multiporous basiconic
sensilla ,MPBS)　多孔锥型感器(图版 Ⅰ:B , D ,
G , 图版 Ⅲ:C)与 UPBS 存在着明显的差异 ,
MPBS 着生于鞭节第 2 ～ 8亚节侧腹面 ,斜插于
触角表皮 ,与触角主轴呈 45 ～ 60°夹角 ,较为粗
·944·　 昆虫知识　Chinese Bulletin of Entomology 2009 46(6)
壮 ,表面光滑 ,具孔 。感器长(15.28±0.90)μm ,
宽(1.84±0.09)μm 。该感器数量分布差异较
大 ,从鞭节第2 ～ 8亚节逐渐增加 ,着生于每个
鞭亚节端部 ,特别鞭节第 7亚节的 MPBS ,侧腹
面各有4个 ,呈环状排列(图版Ⅰ :B)。
2.2.6　刺型感器(chaetica sensilla , ChS)　刺型
感器刚直如刺 ,着生于表皮特化的臼状窝内 ,表
面光滑 ,形态变异较大 ,可分为 4种类型。第一
种刺型感器(chaetica sensilla type 1 , ChS.1)(图
版Ⅰ :H)仅分布于柄节与头盖骨连接处 ,即支
角突上。形态上较为脆弱 ,直立于触角表面 ,中
上部略微弯曲 ,端部较钝 ,感器长(5.96±0.62)
μm ,基部直径(1.18±0.08)μm ,坐落于一个较
深的凹槽中 ,凹槽直径(3.80±1.75)μm 。数量
较少 , 1 ～ 3个 。刺型感器 2(chaetica sensilla type
2 , ChS.2)(图版 Ⅱ:A)分布位置与 ChS.1类似 ,
但其分布于支角突椭圆形突起或柄节的末端 。
与ChS.1相比 ,ChS.2较为粗壮 ,从基部到顶端
逐渐变细 ,刚直 ,感器长(8.64±1.19)μm ,基部
直径(1.46±0.04)μm ,坐落于一个近圆形的凹
槽内 。刺型感器 3(chaetica sensilla type 3 , ChS.
3)(图版 Ⅱ:B)主要分布于触角梗节钩形突起 ,
刚直如刺 ,与触角主轴呈 30 ～ 45°夹角 ,感器长
(15.00±7.07)μm ,基部直径(1.21±0.51)μm ,
位于一个狭小的 、圆形的凹槽内。数量较少 ,仅
存在 2个 。刺型感器 4(chaetica sensilla type 4 ,
ChS.4)(图版Ⅱ:B , C)仅分布于梗节钩状突起
的外侧面 ,数量为 1个。与其它三类刺型感器
相比 , ChS.4 更为强壮 , 形似锲形 , 感器长
(16.40 ±0.70)μm ,基部直径(3.40±0.72)μm ,
坐落于一个卵圆形的凹槽内。
2.2.7　腔锥型感器(Coeloconic sensilla , CoS)
腔锥型感器位于触角柄节或梗节钩状突起
上 ,腔中央的锥形变异较大 ,略高于触角表皮 。
依据锥形的外部形态 ,将腔锥型感器分为 3种 。
第一种腔锥型感器(coeloconic sensilla type 1 ,
CoS.1)(图版 Ⅱ:C , D)分布于梗节钩形突起的
背侧 ,数量为 4个 ,呈环状排列。锥形结构顶部
钝圆 ,被一层薄膜包围 , 类似蛋壳 ,平均直径
(0.78±0.08)μm ,坐落于一个较大的凹陷内 ,凹
陷的直径(1.31 ±0.04)μm.腔锥型感器 2
(coeloconic sensilla type 2 ,CoS.2)(图版Ⅱ:E , F)
位于柄节的侧面 ,随机分布 ,数量(42±5)个 。
腔中央的锥形螺旋状扭曲 ,类似芽型 ,高度基本
与触角表皮平行 ,基部直径(0.81±0.03)μm ,位
于(1.47±0.13)μm 的凹陷内 。感器腔中未发
现 Ag+沉淀 ,显示 CoS.2表面光滑(图版Ⅲ:E)。
腔锥型感器 3(coeloconic sensilla type 3 ,CoS.3)
(图版 Ⅱ:E , G)着生于柄节腹面鳞形区域内 ,
数量 12个 。锥形表面有皱纹 ,基部直径(0.96
±0.11)μm ,位于一个圆形的凹陷内 ,凹陷的直
径(1.25±0.30)μm ,且凹陷中部有一缺口 ,朝向
触角末端。
2.2.8　角锥型感器(Sensillum obscurum , SO)
　角锥型感器是最为特殊的一类感器 ,仅存在
于膜翅目传粉榕小蜂触角上 。其之所以被作为
一种新类型的感器 ,在于其外部形态与其它类
型感器存在明显的差异 。角锥型感器(图版Ⅱ:
H ,图版Ⅲ:A)外形似树叶或泪珠(种类间存在
形态差异),略呈锥形 ,表面具棱形沟槽 ,无孔
(图版Ⅲ:D),基部较为粗壮 ,末端逐渐变细 ,指
向触角的头部;整个感器平伏于触角表面 ,位于
一个卵圆形的凹槽内 ,凹槽长度与角锥型感器
的长度基本相当 ,感器长(12.88±1.45)μm ,基
部宽(1.92±0.25)μm。角锥型感器仅分布于梗
节背侧 ,呈斑块状 ,数量(26±4)个 。
3　讨论
3.1　触角感器形态与功能
一般认为 , 具孔的触角感器为化学感
器[ 22] 。毛型感器表面具纵行的沟槽 ,Amornsak
等认为这种沟槽结构是由于无数的微孔构成
的[ 20] ,这与Ware 等认为由多孔的板型感器演
化而来的观点相似[ 28] ,但透射电镜显示其为无
孔的厚壁结构 。Ochieng 等认为毛型感器灵活
的凹槽预示着其为机械感器官 ,无嗅觉功能 。
Ag
+能够进入感器淋巴腔 ,意味着毛型感器与
外界环境保持联通 ,推测其顶端具孔 ,为味觉感
器官[ 29] 。若是这样 ,数量众多 、集中分布于鞭
节的毛型感器将构成一个灵敏的味觉受体 ,有
·945·2009 46(6) 昆虫知识　Chinese Bulletin of Entomology 　
利于着陆于榕果表面的传粉榕小蜂快速识别是
否适合进入 ,有利于减少来自外界威胁 ,如捕食
者蚂蚁[ 10] 。
多孔的板型感器也称为板型感器(placoid
sensilla)[ 19] 、薄壁感器(thin walled sensilla)[ 30] 或
纵型感器(longitudinal sensilla)[ 31] ,广泛存在与
膜翅目昆虫的触角上 ,也发现于同翅目 ,鞘翅
目 ,虱目 ,毛翅目 ,双翅目等昆虫上[ 32] 。感器的
形态变异较大 ,分支 、延伸 、变形等现象较为常
见[ 28 , 32] 。但是 ,多孔的板型感器都具有类似的
外部结构和内部特征 ,如多孔的表皮[ 32] 、多分
支的树状突[ 29] 等 , 为嗅觉感器官[ 6, 19 , 32] ,具探
测寄主位置的功能[ 28] 。
栓锥型乳突状感器的功能有 2种观点 ,一
种观点认为该感器具化学识别功能[ 19 , 30] ,而另
一种观点认为其为湿度 、温度或机械感器[ 20] 。
作者赞同第一种观点 。栓锥形乳突状感器一般
分布鞭节的腹面 ,这与传粉小蜂寄主选择的第
一阶段相一致 ,即识别阶段 。传粉小蜂着落在
瘾头果表面时 ,触角直立 ,接着利用触角端部敲
击瘾头果表面 ,一旦感应到合适的信息线索 ,触
角立刻平放 ,横扫瘾头果表面 ,且越接近苞片
口 ,这种扫动的频率会逐渐增加。选择性染色
显示其表面具有孔 ,与外界联通。因此 ,栓锥形
乳突状感器应授予化学感知能力。
单孔的锥型感器与很多寄生蜂上的单孔味
觉感器(uniporous gustatory sensilla)[ 22] 及凹槽形
锥型感器(fluted basiconic sensilla)[ 33] 较为类似 。
由于首先与寄主表面接触 ,一般认为其具接触
化学作用 ,即味觉功能[ 23] 。苹果榕传粉小蜂单
孔锥型感器具有与此类似结构 ,推测其具有味
觉作用 ,有感受榕果表面化学物质的功能。
多孔的锥型感器先前被描述为单壁多孔的
毛型感器(sensilla trichodea WP)、锥型感器 B
(sensilla basiconica B)[ 34] 和锥型感器2(basiconica
type II)[ 35] ,但其表面孔的数量较少 。透射电镜
显示其感器内部存在大量的树状突分支 ,为嗅
觉器官[ 21, 29] 。榕小蜂触角多孔的锥型感器数
量较少 ,且多分布于每个鞭亚节的顶端 ,其嗅觉
作用可能有限 。由于突出于触角主轴 ,可能更
多作为一个接触功能 ,与单孔锥形感器较为相
似 ,但较敏感 ,有待进一步的工作验证 。
腔锥型感器可分为单壁无孔和双壁多孔 2
种类型[ 36] ,前者具有热湿感觉功能 ,后者为化
学与热量接受器[ 37] 。到目前为止 ,腔锥型感器
1还未在其它昆虫上发现 ,其功能还未知。但
依据其着生位置 、外部形态及其榕小蜂进入榕
果的行为特征 ,腔锥形感器 1可能与双壁多孔
感器的功能相似 ,具有感受榕果内部温度和化
学气味的能力。尽管腔锥型感器 2与经典的单
壁无孔腔锥型感器存在着形态上的差异 ,但两
者结构类似 ,推测其具有类似的功能 ,也可能具
有感受外部压力的作用[ 38] 。腔锥型感器 3表
面具有皱褶 ,与 Yokohari 等描述的一种腔锥型
感器(sensillum coelocapitulum)具有相似的表皮
结构 ,认为其为热 、湿及化学感受体的复合[ 39] 。
腔锥型感器 3位于柄节的腹侧 ,与寄主表面接
触 ,特别是通过苞片口过程中。因此 ,推测腔锥
形感器 3可能具探测苞片口附近的温湿及化学
物质的能力 。
依据刺型感器形态及其基部的凹槽 , 4种
刺型感 器均认 为具 是械感 器或本 体感
器[ 20 , 22 , 40] ,与榕小蜂进入榕果过程相关 。刺型
感器 1和刺型感器 2分布于支角突或柄节的末
端 ,多数混生在一起 ,这可能有助于触角的转
动 、调整 。刺型感器 3和刺型感器 4均着生于
梗节钩形突起上 ,强壮 ,有配合钩状突起 、撬动
苞片口的作用 ,为传粉小蜂进入打开微小的通
道 ,减少进入的阻力。
角锥型感器是首次报道的一种新类型的感
器官 。Jefferson曾描述一种夜蛾触角上存在一
种耳型感器(sensilla auricillica),与角锥型感器
有一定的相似性 ,但两者在形态和分类特性上
存在着明显的不同[ 41] 。鳞型感器与角锥型感
器在外形有一定的相似性 ,但仅存在于鳞翅目
昆虫的翅上[ 19] ,这显然与角锥型感器差别很
大 。而 Snodgrass 认为这种类似鳞片状的感器
为毛型感器 ,有接收机械刺激或化学感受的功
能[ 42] 。这种鳞型与毛型之间的权衡 ,是向斑块
状分布的角锥型感器的一种接近 ,但两者间还
·946·　 昆虫知识　Chinese Bulletin of Entomology 2009 46(6)
是存在差别。根据角锥型感器的着生位置 、染
色结果及其进入榕果果腔的行为特性 ,角锥型
感器应是一个单纯机械感官 ,辅助传粉小蜂进
入榕果 ,并不具备化学感知能力。
3.2　触角及其感器的生态学意义
A.触角及其着生特征　B.触角感器着生规律　C.多孔板型感器的表皮特征　D.鞭节顶端特征　E.栓锥形乳
突状感器着生位置及其特征　F.单孔锥形感器表皮特征　G.多孔锥形感器表皮特征　H.刺型感器 1 着生位
置及其表皮特征。　
图版 Ⅰ　苹果榕雌性传粉小蜂触角及其感器官
昆虫触角的形态及其着生感器的类型 、数
量 、分布均是外界压力 、长期作用的结果 ,是其
生活环境的反应 。榕果苞片呈螺旋状排列 ,是
传粉小蜂进入的最大物理障碍 ,仅允许发生形
态适应性的传粉小蜂进入 ,在维持榕-蜂专一
性关系方面具有重要的作用[ 8] 。苹果榕传粉小
蜂触角以转轴或套筒形式相连 ,并通过支角突
的支撑 ,使整个触角能在一个较大垂直面内运
动 ,这不仅大大增加了与环境的接触面积 ,更有
利于收集信息线索 ,增加其感觉寄主的能力 。
同时 ,这种垂直运动的能力 ,也与信息化合物的
扩散方式紧密相连[ 3] 。在另外一方面 ,触角鞭
亚节间发生了适度的延伸 ,以鞭节第 4亚节最
为突出(表 1),但这种延伸是在一定限度范围
内的。由于雌性传粉小蜂必须进入榕果果腔内
产卵才能实现自身的繁殖 ,触角的过度延伸势
必造成过大的阻力 ,降低其繁殖的成功率。同
时 ,触角鞭亚节宽度适度增加 ,一方面有利于着
生更多感器官 ,提高接受信息化合物的能力;另
一方面又不至于阻力的过度增加 ,降低其繁殖
成功率。此外 ,传粉小蜂触角梗节处着生一个
强壮的钩形突起(hook),主要作用在于撬动苞
片[ 7 , 8] ,为榕小蜂进入提供一个通道。但其表
面存在着一些感器官(如 CoS.1)显示其并不是
单纯的机械作用 ,其仍然具有一定的湿度 、温度
或化学感知能力的 ,从不适合的榕果苞片口退
出就是一个明显的例证[ 43] 。
·947·2009 46(6) 昆虫知识　Chinese Bulletin of Entomology 　
图版Ⅱ　苹果榕雌性传粉触角表面及其感器
A.刺型感器 2 着生位置及其表皮特征　B.梗节钩形突起　C.梗节钩形突起及其鞭节第 1～ 2部分表面特征　
D.腔锥形感器 1　E.柄节及其感器　F.腔锥形感器 2　G.腔锥形感器 3　H.梗节侧面观　
图版Ⅲ　苹果雌性传粉小蜂触角感器及其染色结果
A.角锥型感器　B.毛型感器　C.鞭节第 7 ～ 8 部分染色情况　D.角锥型感器　E.腔锥形感器 2 染色结果
Sc:柄节　Pe:梗节　F:鞭节　An:支角突　So:触角窝　Hk:钩形突起　V:腹侧　D:背侧　MPS:多孔的板型感器　
TS:毛型感器　UPBS:单孔锥形感器　MPBS:多孔锥形感受齐全　Po:微孔　BCPS:栓锥形乳突状感器　ChS:1～ 4
刺型感器 1～ 4　CoS:1 ～ 3 腔锥形感器 1～ 3
·948·　 昆虫知识　Chinese Bulletin of Entomology 2009 46(6)
　　传粉榕小蜂触角感器大量前移 ,集中分布
于鞭节部分 , 且多数为化学感器官(如 MPS ,
BCPS ,TS等)。多孔的板型感器 ,栓锥型乳突状
感器及多孔锥型感器是嗅觉器官 ,与信息化合
物的长距离识别有关 ,也可能参与近距离信息
识别;毛型感器 ,单孔锥型感器与接触刺激有
关 ,是近距离信息识别器官。与毛型感器相比 ,
多孔的板型感器拥有较大的表面积(0.462 mm2
>>0.025 mm2),这意味着多孔的板型感器是
传粉小蜂触角上最为重要的化学感器官 。多孔
的板型感器发生了明显的增粗 、延伸 、分支 ,这
不仅有助于增加感器的接受信息化合物的表面
积 ,更有助于增加感器的灵敏度[ 28] 。而对于其
它寄 生 类 小 蜂科 的 昆 虫 , 如 金 小 蜂 科
Pteromalidae、姬小蜂科 Eulophidae、跳小蜂科
Encyrtidae ,雌性小蜂板型感器很少发生增粗 、延
伸 、分支等现象[ 32 , 44] ,而雄性小蜂上常出现这
种现象 ,这可能与雄性小蜂寻找配偶有关 。榕
小蜂的繁殖 、交配均在榕果内部完成[ 8] ,雄性的
主要任务在于交配 、为雌蜂挖掘出蜂口 。因此 ,
雌性榕小蜂分享了其它小蜂科雄性昆虫的感器
的优点是一种进化的反应 。
与其他膜翅目昆虫相比 ,传粉榕小蜂触角
及其感器有着自己独特的一面 ,这与其专一性
的生活及其来自榕果苞片口的阻力有关 。本研
究展示了苹果榕传粉小蜂触角及其感器的类
型 、数量 、分布 、表面特征等 ,将有助于探讨其寄
主选择机制。但关于感器功能的推测还有待进
一步的验证 ,特别是 CoS.1。因此 ,未来应用透
射电镜对感器官内部结构的观察 、榕果挥发性
化学物的分析及其电生理试验的开展 ,将有助
于深入理解的传粉榕小蜂高效的寄主定位 、榕
蜂互利共生系统的维持。
致　谢　昆明理工大学的李敏先生协助完成扫
描电镜观察;德国昆虫学家 Thomas Keil教授 、
英国榕小蜂专家 Steven Compton 对触角感器的
分类 、功能探讨等提出了许多建设性的意见 ,在
此表示衷心的感谢。
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